全 文 ：微生物对砷的作用机理及利用真菌修复
砷污染土壤的可行性*
苏世鸣摇 曾希柏**摇 白玲玉摇 李莲芳
(中国农业科学院农业环境与可持续发展研究所 /农业部农业环境与气候变化重点开放实验室, 北京 100081)
摘摇 要摇 利用真菌修复砷污染土壤和水体具有很大的发展潜力,是环境科学领域研究的热
点.环境中存在的砷虽然不能像有机污染物那样被微生物降解,但可以通过微生物对砷的氧
化 /还原、吸附 /解吸、甲基化 /去甲基化、沉淀 /溶解等作用影响其生物有效性,从而达到降低
环境中的砷毒害、修复砷污染环境的目的.本文阐述了微生物对砷的作用机理,综述了真菌对
砷累积与挥发研究的最新进展,探讨了其在修复砷污染土壤方面的可行性,旨在为利用真菌
来修复砷污染土壤提供理论依据.
关键词摇 砷摇 真菌摇 生物累积摇 生物挥发
文章编号摇 1001-9332(2010)12-3266-07摇 中图分类号摇 X172摇 文献标识码摇 A
Action mechanisms of microorganisms on arsenic and the feasibility of utilizing fungi in re鄄
mediation of arsenic鄄contaminated soil. SU Shi鄄ming, ZENG Xi鄄bai, BAI Ling鄄yu, LI Lian鄄fang
(Ministry of Agriculture Key Laboratory of Agro鄄Environment & Climate Change, Institute of Envi鄄
ronment and Sustainable Development in Agriculture, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Bei鄄
jing 100081, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2010,21(12): 3266-3272.
Abstract: Utilizing fungi to remediate arsenic鄄contaminated soil and water body has a great poten鄄
tial, which has been focused and highlighted in environmental sciences. Though the arsenic in envi鄄
ronment can not be biodegraded as organic contaminants, its bioavailability can be affected by mi鄄
croorganisms via the processes oxidation / reduction, absorption / desorption, methylation / demethyla鄄
tion, and precipitation / dissolution, etc. , and thereby, its toxicity could be reduced, and the arse鄄
nic鄄contaminated environment could be remediated. This paper introduced the action mechanisms of
microorganisms on arsenic, summarized the research progress in the arsenic bioaccumulation and
bio鄄volatilization by fungi, and discussed the feasibility of utilizing fungi in the remediation of arse鄄
nic鄄contaminated soil, aimed to provide theoretical reference for the bioremediation strategies of ar鄄
senic鄄contaminated soils.
Key words: arsenic; fungi; bioaccumulation; bio鄄volatilization.
*国家“十一五冶科技支撑计划项目(2006BAD05B01,2007BAD89B03)
资助.
**通讯作者. E鄄mail: zengxb@ ieda. org. cn
2010鄄02鄄11 收稿,2010鄄08鄄31 接受.
摇 摇 砷(As)是一种全球关注的有毒非金属元素.长
久以来的各种生产活动,如含砷杀虫剂、防腐剂等的
使用[1-2]、矿产开采与冶炼、煤炭燃烧等,加剧了砷
向土壤、水体等环境中的转移,从而严重威胁到人类
的身体健康,土壤与水体砷污染问题也因此被广泛
关注[3] .英国权威机构对孟加拉国农田土壤中砷来
源的调查结果表明,在每公顷土壤上每年约有10 kg
砷通过灌溉或以大气沉降的形式进入[4];在以地下
水作为主要生活水源的印度,其水中含砷量在 50
滋g·L-1以上[5],而世界卫生组织公布的饮用水中砷
的最大限制浓度仅为 10 滋g·L-1 [ 6] .李莲芳等[7]对
我国湖南省石门县雄黄矿附近的农田土壤进行的采
样调查表明,该土壤中砷含量范围大约为 10郾 3 ~
932郾 1 mg·kg-1,郴州市砷污染区域的农田土壤中
砷含量也高达 300 mg·kg-1左右,而我国土壤中砷
的背景值仅为 11郾 2 mg·kg-1 [8] .
针对土壤及水体中的砷污染问题,专家们提出
了一系列的修复措施,如吸附 /沉淀、离子交换、固定
技术、植物修复等,但高成本、高消耗、产生的废弃物
应 用 生 态 学 报摇 2010 年 12 月摇 第 21 卷摇 第 12 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Dec. 2010,21(12): 3266-3272
难处理等问题严重制约了上述技术的发展.近年来,
利用微生物来对砷污染的水体或土壤进行修复表现
出了很大的发展潜力,也逐渐成为环境科学领域研
究的热点,这主要是因为其环境的协调性,且修复成
本的经济性[9-10] .环境中存在的砷虽然不能像有机
污染物那样被微生物降解,但却可以通过微生物对
砷的氧化 /还原、吸附 /解吸、甲基化 /去甲基化、沉
淀 /溶解等作用影响其生物有效性,从而达到降低环
境中的砷毒害、修复砷污染环境的目的[11] .
1摇 微生物在砷地球化学循环中的作用
在自然条件下的土壤与水体环境中,砷主要以
无机形态存在,如 As(吁)、As(芋). 在氧化还原条
件 Eh>200 mV,pH 5 ~ 8 时,As(吁)是其主要的存
在形态,As(芋)则是砷在厌氧条件下的主要存在形
态[12] .无机砷在一定条件下可通过生物甲基化作用
形成有机态砷,如一甲基砷酸(MMAA)、二甲基砷酸
(DMAA)、三甲基砷氧化物(TMAO),在还原剂如谷
胱甘肽(GSH)、硫辛酸等存在下,这 3 种甲基态砷又
可分别形成具有挥发性的含砷化合物,其结构分别
为(CH3) nAsH3鄄n,n = 1(一甲基砷,MMA),n = 2(二
甲基砷,DMA),n=3(三甲基砷,TMA),从而将砷以
气态形式释放到大气中[13],挥发性的含砷化合物在
大气中能逐渐被氧化,然后随雨水或大气干沉降进
入到土壤或水体中,最终完成砷的土壤 /水体与大气
的循环.土壤或水体中的无机砷还可通过某些微生
物的作用直接转化为 AsH3 挥发到大气中[14] . 在自
然环境下同时还存在着沉积物与水体,及土壤与水
体间的砷转化、迁移过程. 图 1 为砷的地球化学循
环.
在砷的地球化学循环过程中,微生物通过其对
砷的氧化 /还原、甲基化 /去甲基化等作用对砷的迁
移、转化过程产生重要影响[17-18],正是由于有微生
物的存在,才使得砷的地球化学循环成为可能.有研
究表明,一些微生物不仅具有耐高砷环境的能力,同
时还能将外部环境中的砷作为自己新陈代谢的能量
来源,从而促进自身的生长[19-20] . P佗ez鄄Espino 等[21]
总结了微生物调控环境中砷的生物化学过程,包括:
1)As(V)通过 P 的专用载体进入微生物细胞体内,
而 As(芋)则是通过甘油转运蛋白;2)微生物体内
的 As(吁)能在 ArsC的作用下还原为 As(芋),而后
者则能在 ArsB、ArsAB 的作用下释放到细胞外;3)
微生物体内的 As(芋)能与含 Cys 丰富的缩氨酸相
络合;4)在细胞体内,As(芋)能作为电子供体形成
图 1摇 砷的地球化学循环(修改自文献[15-16])
Fig. 1摇 Geochemistry cycle of arsenic (Modified from Turpeinen
et al. [15] and Kumaresan et al. [16] ).
1)氧化 Oxidation; 2)还原 Reduction; 3)生物甲基化 Biomethylation;
4)去甲基化 Demethylation; 5)随雨水或大气沉降 Rain or dry deposit;
6)生物挥发 Biovolatilization; 7)沉淀 Precipitation; 8)溶解 Disolu鄄
tion郾 MMA:一甲基砷 Methylarsonite; MMAA:一甲基砷酸 Methylar鄄
sonate; DMA:二甲基砷 Dimethylarsinite; DMAA:二甲基砷酸 Dimeth鄄
ylarsinate; TMAO:三甲基砷氧化物 Trimethylarsine oxide; TMA:三甲
基砷 Trimethylarsine; As(V):砷酸根 Arsenate; As( III):亚砷酸根
Arsenite.
As(吁);5)As(吁)能作为电子受体转变为 As(芋),
同时为呼吸链反应提供能量;6)通过一系列的甲基
化作用,无机 As转化为甲基态 As,后者可挥发到细
胞外.
2摇 微生物对砷的累积与挥发机理
2郾 1摇 微生物对砷的累积机理
微生物对砷的累积包括基于细胞壁以及自身代
谢产物对砷的吸附,同时也包括通过新陈代谢作用
过程中砷在细胞体内的累积[21] .虽然砷在微生物体
内能作为电子受体或供体存在,但并不是细胞生长
所必需的,因此没有专门供砷吸收 /输出的转运系
统,As(吁)要进入细胞体内只能通过与之性质相似
的磷的专用载体,而 As(芋)则是通过甘油的膜通道
蛋白进入细胞的[21-23];进入细胞体内的砷经过一系
列的氧化 /还原等反应后,可以经 ArsAB 砷渗透输
出系统或 ATP酶系统输出细胞,As(芋)还可以与含
有巯醇的谷胱甘肽或其他蛋白物质沉淀到细胞的各
组织内,或以单独的离子形态存在于细胞的各器官
内[17,22,24-25] . Patel 等[26]应用 X鄄射线吸收光谱检测
了一株假单孢菌(Pseudomonas sp. strain As鄄1)体内
砷的分布,结果表明,65% 、30% 的砷分别以 As
(芋)、As(吁)的形式存在于细胞体内,5%的砷则以
As鄄S键的形式与硫基相结合,将该菌株的细胞碎屑
在高砷环境中培养后发现,75%的砷存在于细胞质
相中,20%的砷存在于周质中,5%的砷则存在于细
762312 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 苏世鸣等: 微生物对砷的作用机理及利用真菌修复砷污染土壤的可行性摇 摇 摇 摇
胞的碎屑与膜的成分中. Taboada鄄de la 等[27]研究表
明,小球藻(Chlorella vulagaris)能通过细胞壁吸附
及新陈代谢作用累积大量的 As(芋). Newman 等[28]
研究发现,脱硫肠状菌属(Desulfotomaculum auripig鄄
mentum)能将砷的三硫化物累积到其细胞质膜上.
除了通过自身对砷的直接累积以外,微生物还能通
过生物调控作用形成 Fe、Mn、S 等的氧化物从而对
砷进行吸附. Tani 等[29]报道了一株真菌 KR21鄄2 能
将环境中的 Mn氧化进而对环境中的 As(芋 / 吁)产
生吸附作用. Fukushi等[30]研究表明,氧化亚铁硫杆
菌(Acidithiobacillus ferrooxidans)能氧化 Fe(域)生成
Fe(芋),在酸性环境下,后者在该微生物作用下与
大量的 SO4 2-形成一种名为施威特曼石的次生羟基
硫酸高铁矿物(Schwertmannite),该矿物对环境中砷
的累积能力高达 10000 mg·kg-1 .
2郾 2摇 微生物对砷的挥发机理
挥发性砷化合物主要是经过生物甲基化过程产
生的,微生物、藻类、植物、动物等都能作用产生该过
程[12] . 在 1945 年, Challenger[31] 首先提出了青霉
(Penicillium)产生挥发性含砷化合物的可能机理,
因此也称之为 Challenger 机理,即 As(吁)经过 3 次
连续的还原与甲基化过程后产生了 3 种甲基态砷,
其中 SAM(S鄄adenosylmethionine,S鄄腺苷甲硫氨酸)
可能是该过程中的甲基供体(图 2). 还原与甲基化
过程的具体机理如图 3 所示,在 As(吁)还原为 As
(芋)的过程中,H 颐 与 OH-上的 O 相结合,产生
H2O,而单独存在的 O利用其携带的负电荷吸引 H+
从而形成一个 OH,由于 H2O 的失去使该结构拥有
一对剩余电子,此时 As(吁)还原为 As(芋).与其相
图 2摇 As(V)转化为三甲基砷(TMA)的 Challenger机理[13]
Fig. 2摇 Challenger mechanism for the transformation of arsenate
to trimethylarsine[13] .
a)砷酸根 Arsenate; b)亚砷酸根 Arsenite; c)一甲基砷酸Methylarson鄄
ate; d)一甲基砷 Methylarsonite; e)二甲基砷酸 Dimethylarsinate; f)
二甲基砷 Dimethylarsinite; g)三甲基砷氧化物 Trimethylarsine oxide;
h)三甲基砷 Trimethylarsine. 玉:还原 Reduction; 域:甲基化 Methyla鄄
tion.
图 3摇 还原反应与甲基化过程的机理[13]
Fig. 3摇 Mechanisms for reduction and methylation[13] .
第一行表示 As(吁)向 As(芋)转化的还原过程,其中 R1 = R2 = OH
时,该结构式为砷酸,R1 = CH3,R2 = OH 时为一甲基砷酸,R1 = R2 =
CH3 时为二甲基砷酸;第二行表示 As(芋)的甲基化过程,其中[CH3
-S+-(C) 2]代表 SAM The top line indicated the mechanism for the re鄄
duction, structures were as follows: R1 =R2 =OH, arsenate; R1 = CH3,
R2 =OH, methylarsonate; R1 =R2 = CH3, dimethylarsinate. The bottom
line indicated the methylation of As(芋), and SAM was showed in ab鄄
breviated form as [CH3 -S+-(C) 2] .
比,TMAO还原为 TMA 的过程则有所不同,在该过
程中,TMAO 先与环境中的一个 H+结合,形成的
H鄄O鄄As+(CH3) 3再与 H3O+结合,最终形成 TMA和 2
个 H2O分子.在一系列还原反应过程中,一些巯醇
类物质如谷胱甘肽(GSH)、硫辛酸、巯基乙酸等作
为还原剂,为反应的进行提供必需的电子[13,32] . 每
个还原反应之后均伴随着甲基化过程,来自 SAM上
的 CH3 -与 As(芋)化合物上的两个剩余电子反应最
终完成了甲基化过程,SAM则转化为 S鄄腺苷高半胱
氨酸(S鄄adenosylhomocysteine).
3摇 真菌对砷污染土壤的修复作用
3郾 1摇 真菌对砷的累积与挥发
1891 年,Gosio[33]首先发现了墙纸上散发出的
臭蒜味气体是在真菌作用下产生的含砷化合物,并
推测该真菌为一种青霉,之后被证明为 Scopulariop鄄
sis brevicaulis.目前,许多真菌已被成功分离并发现
具有生物累积与挥发砷的能力(表 1),Granchinho
等[49]研究发现,尖孢镰刀菌(Fusarium oxysporum)
能累积环境中的砷,并在其培养环境中检测到该真
菌对 As(吁)的转化产物如 As(芋)和 DMA,后者是
一种易挥发砷化物;Visoottiviseth 等[48]从含砷量为
700 mg·kg-1的土壤样品中分离得到一株青霉,培
养 5 d 后,其对砷的生物挥发量为 25郾 82 ~ 43郾 94
滋g,累积量为 17郾 46 ~ 39郾 97 滋g;C姚 er倬ansk伥 等[50-51]
从砷污染的矿区土壤中分离得到 8 株同时具有生物
累积与挥发砷能力的真菌,并认为真菌对砷的挥发
能力各不相同,环境条件可能是影响该能力的主要
8623 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 21 卷
表 1摇 目前研究报道的具有生物累积与挥发砷能力的真菌
Tab. 1摇 Recently reported research studies on fungus capable of arsenic bioaccumulation and biovolatilization
功能
Function
真菌
Fungi
主要结论
Main conclusions
生物累积
Bioaccumulation
黄青霉 P. chrysogenum[34] 添加表面活性剂或阳离子电解液后对砷的累积能力为 33郾 3 ~ 56郾 1
mg·g-1
产紫青霉 P. purpurogenum[35] 非竞争性环境下对 As(芋)累积能力为 35郾 6 mg·g-1,竞争性环境
下为 3郾 4 mg·g-1
真菌 KR21鄄2 Fungal strain KR21鄄2[29] 将环境中的 Mn氧化进而对环境中的 As(芋 / 吁)产生吸附作用
茶真菌 Tea fungi[36] FeCl3 处理后,30 min后吸附 100%的 As(芋),90 min 后吸附 77%
的 As(吁)
黑曲霉 Aspergillus niger[37-38] pH为 6 时,吸附 95%的 As(吁),75%的 As(芋); pH 为 6 作用 7 h
后,吸附 50%的 DMA
生物挥发
Biovolatilization
短帚霉 Scopulariopsis brevicaulis[33] 含砷的墙纸上散发蒜臭味,为挥发性的 TMA
黄青霉 P. chrysogenum,点青霉 P. notatum,
黑曲霉 A. niger,杂色曲霉 A. versicolor,费希
尔曲 霉 A. fischeri, 灰 绿 曲 霉 A. glau鄄
cus[31, 39]
将 MMAO转化为挥发性的 TMA
拟管革裥菌 Lenzites trabea[40] 含砷的木材防腐剂环境下产生蒜臭味
松杉暗孔菌 Phaeolus schweinitzii,红色毛癣
菌 Trichophyton rubrum[41-43]
产生含砷的挥发性气体
粉红粘帚霉 Gliocladium roseum,青霉 Penicil鄄
luium[44]
将 MMAA与 DMMA转化成具有挥发性的 TMA
青霉 Penicilluium, 细 基 格孢 属 Ulocladi鄄
um[45]
高砷污染土壤上,具有甲基化砷能力的真菌能将砷的挥发速率提高
8 倍
短帚霉 S郾 brevicaulis[46] 能将 AsO4 3-转化为 AsH3、TMA
青霉 Penicilluium,曲霉 Aspergillus[47] 能将环境中的无机砷、有机砷酸等转化为可挥发性的含砷化合物
生物累积与挥发
Bioaccumulation and
青霉 Penicilluium[48] 培养 5 d 后,砷的挥发量为 25郾 82 ~ 43郾 94 滋g,累积量为 17郾 46 ~
39郾 97 滋g
biovolatilization 尖孢镰刀菌 Fusarium oxysporum[49] 在含 As(V)500 滋g·L-1环境中,能够生物累积砷,同时产生具有挥
发性的含砷化合物
肉桂紫正青霉 Eupenicillium cinnamopurpure鄄
um,邬氏黄丝曲霉 Talaromyces wortmannii,
黄蓝状菌 T郾 flavus,费希尔曲霉 A. fischeri,
黑曲霉 A. niger,光孢青霉 P. glabrum, 棒曲
霉 A. clavatus, 绿 色 木 霉 Trichoderma
viride[50-51]
报道的真菌均具有不同的砷生物累积与挥发能力,其中 Aspergillus
clavatus,当培养环境 As(V)浓度为 50 mg·L-1,培养 30 d 后,对砷
的生物累积量为 736 滋g,挥发量为 1522 滋g
棘孢木霉 T郾 asperellum,微紫青霉 P. jan鄄
thinellum,尖孢镰刀菌 F郾 oxysporum[52-53]
当培养环境 As(V)浓度为 50 mg·L-1,培养 5 d 后,对砷的生物累
积量为 11郾 21 ~ 21郾 94 滋g,挥发量为 111郾 99 ~ 181郾 03 滋g
因素;Zeng等[52-53]从湖南省石门县雄黄矿区与郴州
市砷污染区采集的土壤样品中,分离得到 3 株具有
耐高砷能力的真菌,研究表明,该 3 株真菌均具有一
定的累积与挥发砷能力,当培养液中 As(V)的添加
量为 2500 滋g,培养时间为 5 d 时,微紫青霉
(Penicilluium janthinellum)表现出了最强的累积砷
的能力,而尖孢镰刀菌则表现出了最大的砷挥发能
力,且该 3 株真菌累积的砷在细胞内与细胞壁外的
分配也各不相同. 目前,众多曲霉属(Aspergillus)的
真菌也被发现具有一定的累积与 /或挥发砷的能
力[31,37-39,50-51],C佗novas 等[54]对 Aspergillus sp. P37
累积砷的机理进行研究认为,当该真菌处于高砷环
境中时,其体内的谷胱甘肽等化合物浓度增加,从而
增加了对环境中砷的吸附;对于真菌挥发砷的机理,
许多专家提出了与 Challenger[31]相同的观点,即五
价砷在真菌作用下经过一系列的还原与甲基化作用
最终形成了多种含甲基的易挥发态砷化物,其中
SAM 为该甲基化作用的完成提供了必需的
-CH3 [55] .虽然微生物对砷的生物累积与挥发机理
已有较多的研究,许多真菌也已被分离并证实具有
生物累积与挥发砷的能力,但大多研究都是在环境
适宜的室内条件下完成的,利用该类真菌来进行砷
污染土壤的修复仍然面临较大的挑战.
3郾 2摇 真菌修复砷污染土壤的可行性
利用真菌的生物累积来修复砷污染的水体已经
成为一种非常有效的生物修复措施[56],被真菌累积
的砷能通过对水体中真菌的提取而携带出来. 在土
壤环境条件下,真菌生物累积的砷虽然无法像在水
体中那样提取出来[10],却可以通过生物体对砷的累
积而将砷“固定冶,进而降低土壤环境中砷的毒性,
因此被认为是一种有潜力且经济实用的修复砷污染
土壤或沉积物的方法[11] .微生物的甲基化作用可以
962312 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 苏世鸣等: 微生物对砷的作用机理及利用真菌修复砷污染土壤的可行性摇 摇 摇 摇
将高砷污染土壤中的砷转移到大气中,从而降低土
壤中的砷含量. Mackenzie 等[57]研究表明,每年从土
壤表面以气态形式挥发到大气中的砷达到 2郾 1伊107
kg,其中大部分砷是在生物甲基化作用下完成
的[12] .挥发出来的甲基砷化物在大气中的存在时间
是很短暂的,能很快被氧化从而再次进入土壤或水
体[21],但也有专家认为,挥发出来的气态有机砷性
质较稳定[15],经过较长时间的大气稀释,对附近土
壤中砷含量的提高非常有限[58] .对于产生的气态砷
化物,还可以通过覆盖薄膜的方式回收砷,该方法也
可能成为一种新的生物冶金方法[59] .虽然专家对挥
发出来的含砷化合物的认识有所不同,但生物挥发
已经被认为是修复砷以及其他非金属元素(汞)污
染土壤的一种有效、安全且经济的方式[10,60] .
4摇 展摇 摇 望
从目前的研究情况来看,虽然已有不少具有生
物累积和挥发砷能力的真菌被分离,但具有强作用
能力的真菌报道的还不多. 更多的研究报道还主要
集中在室内研究阶段,很少有针对砷污染土壤微生
物修复的田间报道. 将室内分离与培养的微生物应
用于生产实践依然存在较大的挑战,这是因为微生
物在不同的环境条件下可能会有不同的代谢途径,
且田间条件下的土壤 pH、湿度、温度、有机质含量、
磷等均会给生物累积与挥发过程带来很大的影响.
因此,结合土壤污染的特点,今后的研究重点在于:
1)高效生物累积与挥发砷真菌的筛选分离,同时必
须具备良好的环境适应能力;2)盆栽或田间条件下
研究真菌对砷的生物累积与挥发;3)通过基因调控
等措施强化真菌的作用能力,培育超强作用砷能力
的微生物.
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作者简介摇 苏世鸣,男,1983 年生,博士. 主要从事土壤污染
与修复研究. E鄄mail: shimingsu@ 163. com
责任编辑摇 肖摇 红
2723 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 21 卷