全 文 ：收稿日期:2010-09-13 接受日期:2010-09-29 基金项目:国家自然科学基金基础科学人才培养项目(J0730644)资助
作者简介:李新华(1968 ～) ，男，博士，副教授，主要从事生态学研究，E-mail:Lixinhua@ njau． edu． cn
致谢:感谢天目山国家级自然保护区赵明水高级工程师对野外调查工作给予的支持和帮助!
DOI:10． 3969 / j． issn． 1000 － 7083． 2011． 03． 025
浙江天目山自然保护区鸟类对美洲商陆种子的传播
李新华，王聪，陈钘，王探，胡金良
(南京农业大学生命科学学院，南京 210095)
摘要:为了解外来植物美洲商陆 Phytolacca americana的入侵方式，2008 年 8 月至 2010 年 7 月，在浙江省天目山
国家级自然保护区内研究了鸟类对美洲商陆种子的传播作用。观察到白头鹎 Pycnonotus sinensis、领雀嘴鹎 Spizixos
semitorques和红嘴蓝鹊 Urocissa erythrorhyncha 3 种留鸟取食美洲商陆果实，其中白头鹎与领雀嘴鹎对美洲商陆果实
的访问次数均明显多于红嘴蓝鹊。鸟类主要以排出鸟粪的方式传播美洲商陆种子。在收集到的 70 份鸟粪样品中，
共计分离出 1695 粒结构完整的美洲商陆种子。这些鸟粪样品都只含有美洲商陆 1 种种子，各鸟粪样品中有种子 8
～ 56 个，平均为 24. 2 ± 9. 8 个。鸟类传播种子已经导致美洲商陆种群入侵至多样化的干扰生境中，成为该保护区内
危害比较严重的 1 种环境杂草。
关键词:美洲商陆;食果鸟类;种子传播;生物入侵;西天目山
中图分类号:Q959. 7;Q958. 12;Q948. 12 文献标识码:A 文章编号:1000 － 7083(2011)03 － 0421 － 03
Avian Seed Dispersal of Phytolacca americana in Tianmu Mountain Nature Reserve
of Zhejiang Province
LI Xin-hua，WANG Cong，CHEN Xing，WANG Tan，HU Jin-liang
(College of Life Sciences，Nanjing Agricultural University，Nanjing 210095，China )
Abstract:In order to understand invasion mechanism of Phytolacca americana，seed dispersal of P． americana by birds
was investigated in Tianmu Mountain Nature Reserve，northwest Zhejiang province，east China，from August 2008 to July
2010． Three resident bird species，Pycnonotus sinensis，Spizixos semitorques，and Urocissa erythrorhyncha were observed in-
gesting berries of P． americana，and the foraging frequency of both P． sinensis and S． semitorques was significantly higher
than that of U． erythrorhyncha． These birds may disperse seeds of P． americana by defecating the intact seeds away from the
mother plants． In total 1695 intact seeds of P． americana were found in 70 fecal samples from birds，and all the samples
consisted of only one seed species，seed number in each fecal sample varied from 8 to 56，the mean was 24． 2 ± 9． 8． As
a result of avian seed dispersal，populations of P． americana have invaded a variety of disturbed habitats，and become a
troublesome environmental weed in this nature reserve．
Key words:Phytolacca americana;frugivorous birds;seed dispersal;biological invasion;West Tianmu Mountain
鸟类是许多入侵植物种子的重要传播媒介，可
以增强入侵植物的种群扩展能力(Gosper et al.，
2005;Bartuszevige ＆ Gorchov，2006)。由于人为栽培
及鸟类传播种子，原产于中国的乌桕 Sapium sebife-
rum已经成功入侵美国南卡罗莱那等地，并对海岸
森林等生态系统造成了严重的生态危害(Renne et
al.，2000)。食果鸟类不仅为入侵植物提供有效的
种子传播方式，而且能够将种子传播至适于实生苗
定居的生境中(Buckley et al.，2006)。然而，迄今我
国有关本土鸟类与外来入侵植物之间的生态作用研
究尚较少。
美洲商陆 Phytolacca americana L.，又名垂序商
陆，是商陆科商陆属的多年生草本植物，总状花序，
果熟期为 7 ～ 10 月，1 个浆果中通常含有 10 个种子。
美洲商陆原产于北美洲东部，我国曾经将之作为药
用植物引种栽培，并一直为《中华人民共和国药典》
(2000 年版，2005 年版)所收录。然而，美洲商陆在
我国又被列为外来入侵种之一，在我国南方大多数
省区都有分布(李振宇，解焱，2002)。目前，在浙江
省天目山国家级自然保护区，美洲商陆十分常见，已
124
四川动物 2011 年 第 30 卷 第 3 期 Sichuan Journal of Zoology Vol. 30 No. 3 2011
经成为危害比较严重的一种环境杂草。作者在该保
护区研究了该入侵种与本地鸟类之间的互利生态关
系，以揭示鸟类对美洲商陆种子的传播机制，从而进
一步了解鸟类在自然界的生态功能，同时也为这类
入侵种的管理提供科学依据。
1 研究区域概况
天目山国家级自然保护区地处浙江省西北部的
临安市境内，位于西天目山南坡，界于 30°1830″ ～
30°2455″N，119°2347″ ～ 119°2827″E 之间。保护
区总面积为 4284 hm2，最高峰仙人顶海拔 1506 m。
该保护区地处中亚热带北缘，从山麓(禅源寺)到山
顶，年平均气温为 8. 8 ～ 14. 8℃，1 月平均气温为
－ 2. 6 ～ 3. 4℃，7 月平均气温 19. 9 ～ 28. 1℃;年平均
降水量为 1390 ～ 1870 mm。地带性植被为亚热带常
绿阔叶林。保护区有高等植物 246 科 974 属 2160
种，鸟类 36 科 148 种(杨逢春，1992)。
2 研究方法
2. 1 鸟类的果实取食及种子传播方式调查
2008 年 8 月下旬及 10 月上旬、2009 年 7 月下
旬、2010 年 7 月中旬，在西天目山海拔 500 m以下的
山麓地带，选择美洲商陆种群分布比较集中的浮玉
山庄及朱陀岭九思村两个地点，定点调查鸟类对美
洲商陆果实的取食情况。2008 年 10 月上旬，在西
天目山海拔 900 m 的上山公路附近，选择一处美洲
商陆种群分布集中的地点，定点调查鸟类的取食情
况。野外观察时间一般为每天上午 7∶ 30 ～ 11∶ 30、下
午 15∶ 00 ～ 19∶ 00，野外观察活动共计进行了 17 d，累
计观察时间达 90 h。每次 1 至 2 人在美洲商陆种群
附近静候，用 8 × 30 倍望远镜或用肉眼直接观察鸟
类取食果实情况，记录鸟类对美洲商陆果实的访问
次数，以及取食果实的鸟类种类及其取食方式。其
中鸟类访问次数的测定方法为:当 1 种食果鸟飞至
美洲商陆植冠中，从开始吞食第 1 个果实起，到取食
数粒果实后飞离，该取食过程记录为访问一次(为便
于观察和记录，这里不考虑该种鸟的一次取食时间
及取食数量)。同时，在美洲商陆种群周围裸露的地
表及有关食果鸟类栖息的树木下方，随机收集含有
美洲商陆种子的鸟粪样品，室内分离、鉴定鸟粪样品
中的种子组成及数量。
2. 2 数据处理
利用 SPSS 11. 5 for Windows 统计软件进行数据
分析处理。有关原始数据经过平方根转换后，用
Levene test 来验证数据的方差齐性。应用独立样本
t检验方法，分析不同鸟类对美洲商陆果实访问次数
的差异。
3 研究结果
3. 1 鸟类对美洲商陆的果实取食
在天目山自然保护区，当美洲商陆果序中的部
分果实变为紫红色或紫黑色时，鸟类就取食这些成
熟的果实(图 1)。研究期间，观察到取食美洲商陆
果实的鸟类主要有白头鹎 Pycnonotus sinensis、领雀
嘴鹎 Spizixos semitorques和红嘴蓝鹊 Urocissa erythro-
rhyncha，这 3 种留鸟对美洲商陆果实的访问次数分
别为 212 次、156 次和 10 次(表 1)。在海拔较低的
浮玉山庄与九思村两地，都观察到上述 3 种鸟类取
食美洲商陆果实。而在海拔 900 m 的上山公路边，
仅观察到领雀嘴鹎 1 种鸟取食美洲商陆果实。其中
领雀嘴鹎在低海拔处的访问次数为 83 次，而在海拔
900 m的上山公路边，其访问次数为 73 次。根据
2008 年 8 月至 2010 年 7 月的野外观察资料(表 1) ，
白头鹎和领雀嘴鹎对美洲商陆果实的访问次数无显
著差异(t = 0. 63，df = 4，P = 0. 56) ，但白头鹎、领雀
嘴鹎的访问次数均明显多于红嘴蓝鹊(t = 4. 51，df =
4，P = 0. 01，及 t = 4. 03，df = 4，P = 0. 02)。在研究期
间未见到哺乳动物取食美洲商陆果实。
表 1 3 种鸟类对美洲商陆果实的访问次数观察
Table 1 Visiting frequency of 3 bird species to berries
of Phytolacca americana
食果鸟
Frugivorous birds
访问次数 Visiting frequency
2008 年 2009 年 2010 年 合计Total
白头鹎 Pycnonotus sinensis 116 60 36 212
领雀嘴鹎 Spizixos semitorques 86 46 24 156
红嘴蓝鹊 Urocissa erythrorhyncha 5 2 3 10
在取食方式上，3 种食果鸟都在美洲商陆植冠
表面或进入其内部吞食浆果。有时见到白头鹎在美
洲商陆植冠中的一次取食过程可长达 90 s，一次可
吞食 5 ～ 8 个浆果。若有行人或游客走近取食的植
株，白头鹎等鸟类常嘴中衔着 1 个浆果而急速飞离。
另外，可能由于美洲商陆植冠体积相对较小的缘故，
每次在 1 棵植株上取食的鸟类都只有 1 至 2 只。
3. 2 鸟类对美洲商陆种子的传播
在野外调查时发现，有关鸟类取食美洲商陆果
实后，常常飞到周围的树林、灌丛中栖息或活动，白
224
四川动物 2011 年 第 30 卷 第 3 期 Sichuan Journal of Zoology Vol. 30 No. 3 2011
图 1 果实被鸟类取食的美洲商陆果序
Fig. 1 P. americana infructescences with their fruits ingested by birds
头鹎和领雀嘴鹎也经常在开阔生境的草丛中活动，
或短暂停留在院墙及屋顶上。在鸟类栖息过的雪松
Cedrus deodara、水杉 Metasequoia glyptostroboides等栽
培树木的树冠下，以及路边博落回 Macleaya cordata
等高大草本植物下方的地面上，很容易收集到含有
美洲商陆种子的鸟粪，这些鸟粪中都含有结构完整
的美洲商陆种子。一些鸟粪样品被鸟类排落在裸露
的地表以及一些混凝土建筑物的表面，并且这些鸟
粪表面往往被美洲商陆的果汁染成紫黑色，比较容
易被发现(图 2)。调查期间，共收集到 70 份含有美
洲商陆种子的鸟粪样品，分离出 1695 粒结构完整的
种子。这些鸟粪样品都只含有美洲商陆 1 种种子，
各份鸟粪样品中种子数目为 8 ～56 个，平均为 24. 2 ±
9. 8个。
在天目山自然保护区内，美洲商陆种群在海拔
1000 m以下盘山公路两侧的干扰生境中十分常见，
尤其在海拔 500 m以下的禅源寺景区、忠烈祠、九思
村等人为干扰活动频繁的地点，美洲商陆分布非常
普遍。在禅源寺景区，美洲商陆甚至可生长在墙顶
的瓦砾缝隙中，且长势良好。
4 讨论
由于美洲商陆果实为浆果，难以适应风力、水力
等物理媒介的传播，并且生长在墙顶瓦砾缝隙中的
美洲商陆个体也不可能为人工栽培。这些生长在特
殊生境中的美洲商陆植株，进一步说明鸟类传播种
子对其种群定居与分布的重要意义。同时也反映出
美洲商陆个体对不同生境条件的良好适应能力。
在天目山自然保护区传播美洲商陆种子的 3 种
鸟类中，白头鹎对美洲商陆果实的访问次数最多，其
次为领雀嘴鹎。这两种鸟都是西天目山低山地区分
布广泛且数量最多的两种鸟类(蔡音亭等，2008)。
图 2 白头鹎鸟粪中的美洲商陆种子
Fig. 2 P. americana seeds found in the feces from Pycnonotus sinensis
其中白头鹎为我国南方地区分布很广的一种杂食性
鸟类，对许多果实都有取食(王维禹等，2005;彭红元
等，2008)。在我国香港地区，白头鹎也是许多植物
种类的种子传播媒介，该种鸟在 10 min 内的迁移距
离大多在 100 m以内，但在夏季有时能够超出 1300
m(Weir ＆ Corlett，2007)。在西天目山，红嘴蓝鹊对
美洲商陆果实的访问次数最少，仅有 10 次，原因可
能为美洲商陆常常生长在路边干扰生境中，而红嘴
蓝鹊作为一种典型的森林鸟类，通常在森林中取食。
在南京地区，山斑鸠 Streptopelia orientalis、灰喜鹊 Cy-
anopica cyana和乌鸫 Turdus merula等鸟类传播种子
可导致美洲商陆从栽培场所逸生为外来杂草(李新
华，尹晓明，2004;李新华等，2006) ，而在西天目山，
领雀嘴鹎等鸟类可作为美洲商陆种子的重要传播
者。这表明在不同的地理区域，美洲商陆可与不同
的食果鸟类建立互利的生态关系。在原产地美国，
鸟类也是美洲商陆的主要种子传播媒介(McCarty et
al.，2002) ，根据从鸟粪中分离出来的美洲商陆种子
进行的发芽实验显示，8 天后种子的发芽率可达
84%(Armesto et al.，1983)。
在天目山自然保护区内，美洲商陆种群主要分
布在路边向阳的干扰生境中。虽然有关鸟类也可能
将美洲商陆种子传播至森林中，但是在那些郁闭的
森林中，以及在保护区核心区内，在全长 6 km、人为
干扰很少的传统登山步道两侧，都没有见到美洲商
陆个体生长。这种情况可能与美洲商陆不适应在郁
闭条件下生长有关。在原产地北美洲东部，美洲商
陆也主要生长在开阔、干扰的生境中，尤其是在林缘
和林窗中(Sauer，1952;Caulkins ＆ Wyatt，1990)。
在天目山自然保护区防控入侵种美洲商陆种群
持续蔓延过程中，要加强对那些干扰生境的监管，尽
(下转第 428 页)
324
四川动物 2011 年 第 30 卷 第 3 期 Sichuan Journal of Zoology Vol. 30 No. 3 2011
够为鸟类栖息、驻留和觅食提供一个相对稳定的环
境。总之，湿地植物种类多、数量多，可以提供更充
分的食物及异质性更大的环境，无论从生态学还是
从经济学观点来看，都具有巨大的资源潜能和较强
的环境调节功能，并且生产量高(钱国桢等，1983)。
鸟类是自然生态系统中的消费者，对生态平衡及环
境保护能起到“指示剂”的作用，Tramer(1969)将其
视为预测环境变化的“平衡种”，所以湿地鸟类是湿
地价值的重要指标(陈宜瑜，1997) ，调查研究湿地鸟
类不仅有利于加强植物多样性的监测，同时对于保
护湿地有重要作用。
5 参考文献
毕中霖，张正旺，宋杰． 2003． 北京东灵山地区鸟类群落与栖息环境的关
系研究［J］． 北京师范大学学报(自然科学版)，39(5):663 ～668．
常弘，陈仁先，粟娟，等． 2007． 广州新垦红树林湿地鸟类多样性与
生境分析［J］． 四川动物，26(3) :561 ～ 565．
常弘，胡宏伟，蓝崇钰，等． 1999． 凡口铅锌矿香蒲湿地夏季鸟类群
落结构研究［J］． 中山大学学报(自然科学版) ，38(5) :87 ～ 91．
陈劲，杨贵生，李万国，等． 2007． 白银库伦自然保护区鸟类区系组
成及其特征［J］． 内蒙古大学学报，38(6) :672 ～ 677．
陈劲，杨贵生，张莉，等． 2008． 白银库伦自然保护区秋季鸟类群落
结构分析［J］． 内蒙古民族大学学报，23(1) :62 ～ 72．
陈宜瑜． 1997． 高度重视湿地科学研究［J］． 野生动物，18(3) :5．
丁平． 2002． 中国鸟类生态学的发展与现状［J］． 动物学杂志，37
(3) :71 ～ 78．
黄族豪，刘迺发，龙进，等． 2006． 宁夏沙坡头国家级自然保护区夏季鸟
类群落结构［J］． 井冈山学院学报(自然科学版)，27(4):5 ～8．
牛俊英，马朝红，马书钊，等． 2008． 河南黄河湿地国家级自然保护
区不同生境鸟类多样性分析［J］． 四川动物，27(5) :905 ～ 906．
钱国桢，王培潮，祝龙彪，等． 1983． 二十年天目山鸟类群落结构变
化趋势的初步分析［J］． 生态学报，3(3) :263 ～ 268．
孙儒泳． 1990． 动物生态学原理［M］． 北京:北京师范大学出版社．
吴秀杰，杨贵生，陈劲，等． 2008． 白银库伦自然保护区春季鸟类多
样性研究［J］． 内蒙古大学学报，39(4) :446 ～ 451．
杨贵生． 2000． 世界珍稀鸟———遗鸥［J］． 人与生物圈，(1) :40 ～
41．
杨杰，张秀雷，陆钢，等． 2007． 四川老君山自然保护区不同生境鸟
类多样性研究［J］． 四川动物，26(4) :760 ～ 763．
袁力． 2005． 宁夏贺兰山自然保护区夏季鸟类群落结构［J］． 东北林
业大学学报，33(5) :80 ～ 82．
朱曦． 1988． 城市鸟类群落结构的研究［A］． 中国鸟类学会第四界学
术讨论会［C］． 贵阳．
Tramer EJ． 1969． Bird species diversity:components of Shannons formu-
la［J］． Ecology，50:927 ～ 929．
Whittaker RH． 1987． Ordinantion of Plant Communities［M］． Bostan:
檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵檵
Dr W Junk by Publishers The Hague．
(上接第 423 页)
可能在果实成熟前清除已经定居的美洲商陆种群，
并注意拔除那些在院墙及房顶瓦缝中生长的美洲商
陆个体，防止这些特殊生境成为该入侵种的种子源，
避免鸟类对其果实的取食及种子的传播。
5 参考文献
蔡音亭，王强，张颖，等． 2008． 西天目山低山地区人工与自然生境
夏季鸟类群落比较［J］． 动物学杂志，43(4) :20 ～ 25．
李新华，尹晓明． 2004． 南京中山植物园春夏季节鸟类对植物种子
的传播作用［J］． 生态学报，24(7) :1452 ～ 1458．
李新华，尹晓明，夏冰，等． 2006． 鸟类传播种子对几种树篱中侵入
植物多样性的影响［J］． 生态学报，26(6) :1657 ～ 1666．
李振宇，解焱． 2002． 中国外来入侵种［M］． 北京:中国林业出版
社:110．
彭红元，文清华，黄捷，等． 2008． 3 种鹎科鸟类春季食性的分析和
比较［J］． 四川动物，27(1) :99 ～ 101．
王维禹，郭延蜀，胡锦矗，等． 2005． 白头鹎春季食性及取食空间生
态位的初步研究［J］． 四川动物，24(4) :466 ～ 468．
杨逢春． 1992． 天目山自然保护区自然资源综合考察报告［M］． 杭
州:浙江科学技术出版社:1 ～ 9．
Armesto JJ，Cheplick GP，McDonnell MJ． 1983． Observations on the re-
productive biology of Phytolacca americana (Phytolaccaceae) ［J］．
Bulletin of the Torrey Botanical Club，110(3) :380 ～ 383．
Bartuszevige AM，Gorchov DL． 2006． Avian seed dispersal of an invasive
shrub［J］． Biological Invasions，8:1013 ～ 1022．
Buckley YM，Anderson S，Catterall CP，et al． 2006． Management of
plant invasions mediated by frugivore interactions［J］． Journal of Ap-
plied Ecology，43:848 ～ 857．
Caulkins DB，Wyatt R． 1990． Variation and taxonomy of Phytolacca a-
mericana and P． rigida in the southeastern United States［J］． Bulletin
of the Torrey Botanical Club，117:357 ～ 367．
Gosper CR，Stansbury CD，Vivian-Smith G． 2005． Seed dispersal of
fleshy-fruited invasive plants by birds:contributing factors and manage-
ment options［J］． Diversity and Distributions，11:549 ～ 558．
McCarty JP，Levey DJ，Greenberg CH，et al． 2002． Spatial and temporal
variation in fruit use by wildlife in a forested landscape［J］． Forest E-
cology and Management，164:277 ～ 291．
Renne IJ，Sidney A，Gauthreaux J，et al． 2000． Seed dispersal of the
Chinese tallow tree (Sapium sebiferum)by birds in coastal South Caro-
lina［J］． The American Midland Naturalist，144:202 ～ 215．
Sauer JD． 1952． A geography of pokeweed［J］． Annals of Missouri Bo-
tanical Garden，39:113 ～ 125．
Weir JES，Corlett RT． 2007． How far do birds disperse seeds in the de-
graded tropical landscape of Hong Kong，China? ［J］． Landscape E-
cology，22:131 ～ 140．
824
四川动物 2011 年 第 30 卷 第 3 期 Sichuan Journal of Zoology Vol. 30 No. 3 2011