全 文 ： 生 物 工 程 学 报 Chin J Biotech 2010, May 25; 26(5): 561–568
journals.im.ac.cn Chinese Journal of Biotechnology ISSN 1000-3061
cjb@im.ac.cn ©2010 CJB, All rights reserved.


Received: November 17, 2009; Accepted: March 8, 2010
Supported by: National High Technology Research and Development Program of China (863 Program) (No. 2006AA10Z407), Genetically Modified
Organisms Breeding Major Projects (No. 2009ZX08009-130B).
Corresponding author: Tuanyao Chai. Tel/Fax: +86-10-88256343; E-mail: tychai@gucas.ac.cn
国家高技术研究发展计划 (863 计划) (No. 2006AA10Z407)，转基因生物新品种培育科技重大专项 (No. 2009ZX08009-130B) 资助。

综 述
超富集植物遏蓝菜对重金属吸收、运输和累积的机制
刘戈宇，柴团耀，孙涛
中国科学院研究生院生命科学学院，北京 100049
摘 要: 遏蓝菜 Thlaspi caerulescens 可以在其地上部累积大量重金属如锌、镉等，是公认的超富集植物。由于该植物
生物量小，不宜直接用于重金属污染的土壤植物修复，而被广泛作为一种模式植物来进行重金属富集机制研究。遏蓝
菜对重金属离子的累积大致经过螯合剂解毒、地上部长距离运输以及在液泡中的储存等生理过程。已经发现的植物体
内的金属螯合剂——有机酸、氨基酸、植物络合素(PCs)、金属硫蛋白(MT) 和尼克烟酰胺 NA 等，区室化以及长距离运
输相关的转运蛋白——ZIP (ZRT/IRT like protein)、CDF (Cation diffusion facilitator)、Nramp (Natural resistance and
macrophage protein) 和 HMA (Heavy metal ATPase) 等家族，以上各种基因、多肽与蛋白等共同参与了植物对金属累积
与耐受过程并发挥各自重要的作用。以下主要介绍了遏蓝菜重金属超富集相关的基因、多肽和蛋白，以及它们在重金
属螯合作用和运输过程中的功能。
关键词 : 遏蓝菜，重金属，富集，螯合，转运
Heavy metal absorption, transportation and accumulation
mechanisms in hyperaccumulator Thlaspi caerulescens
Geyu Liu, Tuanyao Chai, and Tao Sun
College of Life Science, Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract: Thlaspi caerulescens, the famous model plant of heavy-metal hyperaccumulator, can uptake and accumulate large
amount of heavy metals in its above-ground part of the plants. However, the very low biomass in Thlaspi caerulescens makes this
plant unfit for direct application in phytoremediation. In recent years, there are many reports about the physiological and molecular
characterization of Thlaspi caerulescens under heavy metals stresses, including absorption, transport and intracellular detoxification
processes (e.g., chelation and compartmentation). Research teams have conducted many studies of chelators in plants, such as organ
acid, amino acid, phytochelatins, metallothioneins and nicotianamine, and so on. Several transport protein families, such as Zinc
Regulated Protein, Cation Diffusion Facilitator, Natural Resistance and Macrophage Protein and Heavy Metal ATPase, play
important role in short/long distance transport in the plant. In this review, we summarize the current knowledge of the physiological
and molecular mechanisms of heavy metals accumulation in Thlaspi caerulescens, with particular emphasis on the roles of
transporters and chelatins in modulating plant heave-metal-stress responses.
Keywords: Thlaspi caerulescens, heavy metal, accumulation, chelation, transportation
DOI:10.13345/j.cjb.2010.05.011
562 ISSN1000-3061 CN11-1998/Q Chin J Biotech May 25, 2010 Vol.26 No.5

Journals.im.ac.cn
近年来，随着工业化进程的不断加剧，日益严
重的重金属污染已经成为全球性的环境问题[1-2]。重
金属能够通过食物、水以及空气等途径进入人体并
在体内累积，对人类健康造成巨大的威胁。虽然一
些重金属如 Cu、Zn、Fe 等是维持动、植物正常生
理机能的重要元素，但是这些金属元素的过量存在
也会对组织器官造成毒害。在矿区附近，有些如菥
蓂属、鼠耳芥属以及芸薹属等植物可以在含有高浓
度 Cd、Hg、Pb等重金属的土壤中正常生长[3]。经过
分析研究，发现这些植物与同种其他非重金属污染
土壤中生长的植物相比，具有很强的重金属耐性和
超富集能力[4]。
遏蓝菜 Thlaspi caerulescens为菥蓂属，是公认
的一种重金属超富集植物。近年来基于它所具有的
特殊重金属耐性以及超富集机制，对其重金属吸收
累积机制方面进行广泛研究。关于遏蓝菜的重金属
富集相关的最早报道源于 1865 年，Sachs 等发现遏
蓝菜 T. caerulescens能够在富含 Zn的土壤中生长，
而且体内的 Zn元素含量占植株总干重的 17％[5]。而
重金属“超富集植物”(Hyperaccumulator) 定义则是
最早由 Brooks等于 1977年提出，以 Ni超富集植物为
例，植物体内 Ni 累积量大于 1 000 mg/kg DW(Dry
weight) 就称为超富集植物 [6]。人们通过对此类植
物进一步的研究和分析，逐渐完善了这一定义——
植物叶片或地上部分 (干重) 中所含重金属含量高
于根部或地下部分，且分别含 Cd 达到 100 mg/kg
DW，Co、Cu、Ni、Pb达到 1 000 mg/kg DW，Mn、
Zn达到 10 000 mg/kg DW以上的植物称为超富集植
物。遏蓝菜是一种可富集多种重金属的超富集植物，
分别可累积 30 000 mg/kg DW Zn[7]，14 000 mg/kg
DW Cd[8]，4 700 mg/kg DW Ni[9]，因此被人们应用
于重金属污染土壤的植物修复中；但因其生物量小，
在土壤重金属植物修复产业化应用中具有一定缺
陷，人们逐渐将它更多地作为一种模式植物，针对
其特殊的重金属耐性、超富集机理进行广泛深入地
研究。迄今为止，遏蓝菜重金属超富集功能机制的
研究主要在于，克隆和发现一些在植株体内参与重
金属转运和解毒相关一些基因和蛋白，通过的体内
和体外实验来进一步了解和发现这些蛋白和基因在
重金属富集以及运输过程中的作用。如 Vert等发现
TcIRT家族基因在植物 Fe2+、Zn2+转运过程中发挥一
定作用[10]。Hassinen转基因拟南芥过量表达 TcMT2、
TcMT3 基因后发现，这两个基因的过量表达不会对
植株 Zn元素的富集产生直接影响[11]。Wei和 Oomen
等同时发现 NRAMP转运蛋白在遏蓝菜对 Ni2+、Fe2+
金属转运过程中发挥重要作用 [12-13]。除此之外，
TcHMA、TcYSL 等转运相关蛋白编码基因的发现以
及功能鉴定进一步拓宽了人们对遏蓝菜重金属超富
集与耐受机制的认识。本文主要综述遏蓝菜金属螯
合物和转运蛋白的功能及其在重金属耐性 /超富集
中的作用机制研究进展。
1 重金属离子螯合物
植物对重金属的耐受与累积主要包括以下几个
生理学过程：首先，将根际周围金属离子活化，促
进根部的吸收，金属离子进入根部细胞后由各种螯
合物进行螯合解毒，同时在根部细胞中进行区室化；
其次，大部分的重金属螯合复合物在木质部装载后
通过转运蛋白运输至地上组织，最终在叶部细胞液
泡中进行区室化存储。在此过程中，金属螯合物发
挥了非常重要的作用：首先通过螯合作用对进入体
内的重金属进行解毒，并随后以金属-螯合物复合体
形式将重金属离子通过转运蛋白等途径从根部长距
离运输至地上部分，随后将金属存储于叶片中。至
今已知的植物体内的金属螯合剂包括有机酸、氨基
酸、金属硫蛋白 (Metallothionein)、尼克烟酰胺
(Nicotianamine) 和植物络合素(Phytochelatins) 等。
1.1 金属硫蛋白 (MT)
金属硫蛋白(Metallothionein，MT) 是一种金属
结合蛋白，最初在动物体内发现，通过研究发现它
在植物重金属螯合解毒方面也发挥重要作用。最初
遏蓝菜体内关于重金属螯合物相关分子生物学的
研究便是起于对 MT 基因家族的研究。MT 家族基
因数量较多，约占植物总转录本的 3％[14]，在遏蓝
菜的 700多个 EST序列中，分别有 MT基因家族同
源基因Ⅰ型 10个，Ⅱ型 2个。TcMT3是遏蓝菜中最
早被发现的 MT 家族基因。虽然它是一个组成型表
达基因，但在受到 Cd胁迫诱导后能在根部特异增量
刘戈宇等: 超富集植物遏蓝菜对重金属吸收、运输和累积的机制 563

Journals.im.ac.cn
表达，因此推测它可能也具有根部重金属特异诱导
表达的特性。通过酵母功能互补试验发现，TcMT3
转化子对各种重金属处理的反应有明显差异，对 Cu
和 Cd 处理的耐性增加，且前者优于后者，而对 Zn
的耐性却没有明显增强。以 Cu敏感型酵母为转化受
体，比较 AtMT3 与 TcMT3 基因的功能差异，发现
TcMT3转化子对 Cu的耐性好于 AtMT3[15]。Roosens
等对 TcMT1 和 TcMT2 也进行了比较研究，序列比
对结果显示 TcMT1 与拟南芥 AtMT1 相比缺少了 N-
端的部分序列，同时与同家族其他 MT1基因相比则
缺失了多个保守的半胱氨酸残基；另外，重金属耐
性试验结果表明，由于半胱氨酸残基的缺失造成了
MT 蛋白与 Cd2+结合能力的下降，细胞内游离 Cd2+
浓度的增加造成细胞内的毒性增大，从而产生细胞
的耐性降低的现象。在与 AtMT1、AtMT2 进行功能
比较研究时发现，遏蓝菜 MT 基因的转录活性优于
拟南芥 AtMT1、AtMT2；但 4个 MT基因酵母转化子
的 Cu、Cd、Zn耐性均显著提高，其中 AtMT2对 Cd、
Zn 的耐性分别优于 TcMT2 和 AtMT1 转化子[16]。
Hassinen等发现在拟南芥中过量表达 TcMT2、TcMT3
基因对转基因植物 Cu、Cd、Zn的耐性以及 Zn、Cd
的富集能力均无明显作用；因此推测 MT 蛋白过量
表达后可能会影响植物在正常生理条件下对大量金
属元素的正常利用而造成特殊的现象：在对照情况
下，与野生型比较，转基因植株的根生长量降低；
而在高浓度重金属处理下，其根生长量却没有发生
降低。但是研究发现，在高浓度 Zn、Cd 存在条件
下，提高 MT 基因的表达能够维持植物体内 Cu2+的
稳态[11]。
1.2 尼克烟酰胺 (NA)
尼克烟酰胺(Nicotianamine，NA) 作为非蛋白型
氨基酸，最初发现时认为可能与植物体内微量营养
元素、重金属元素的运动相关[17]。NA合成酶 (NAS)
最早在酵母中被发现，是 NA合成途径中的关键酶。
TcNAS1基因以单拷贝形式存在于遏蓝菜基因组中。
经过 Ni 处理 6 h 后，只在遏蓝菜地上部分检测到
TcNAS1表达，有趣的是根部却存在高浓度的 NA，
而在茎的木质部伤流中发现了 NA-Ni的复合物；同
时，TcNAS1 转基因植株 Ni 耐性以及地上部分 Ni
富集量均明显提高。通过以上结果可以作出以下推
测，植株在受到 Ni处理后，首先 TcNAS1在地上部
分被诱导表达，并合成大量 NA，然后 NA被运输至
根部与 Ni 螯合，随后以 NA-Ni 复合物形式通过转
运蛋白在木质部导管等运输管道中向上运输至地上
部分并储存，而 NA和 NA-Ni在体内的长距离运输
过程中可能有一种特殊的转运蛋白参与[18]。
1.3 植物络合素 (PCs)
植物络合素 (Phytochelatins，PCs) 是由 PC 合
酶合成的一种能与多种金属元素如 Cd、Zn、Cu、
Pb 或者金属性元素 As 结合的多肽，多个研究成果
证明它在多种重金属超富集植物的重金属耐受和富
集过程中发挥重要作用。起初研究人员认为，PCs
在遏蓝菜重金属累积中的作用应与其他重金属富集
植物类似；但是随后研究发现可能存在一定差异。
有研究发现，在 Cd处理条件下，两种不同金属累积
能力遏蓝菜，根部以及叶片中的 PCs 含量无显著差
异[19]。这一结果表明，遏蓝菜体内的 PC 含量不受
重金属诱导变化。已有研究证明 PC合成途径中的关
键酶 γ-EC抑制后，可抑制 PC的生物合成。为了探
究 PCs在遏蓝菜中的作用，Pence等将遏蓝菜 Prayon
(非超富集) 与 Gange (超富集) 中的 γ-EC合成酶进
行抑制，对两种生态型在重金属胁迫下的特征进行
分析发现，Prayon 的 Cd 敏感性增加，而 Gange 对
Cd 的耐性未发生变化。从此结果可以得出，PC 可
能在 Prayon 受到 Cd 胁迫初期发挥解毒作用，而
Gange 生态型可能是因为具有特殊的重金属富集以
及耐受机制而表现出在 PC 含量很低的情况下对 Cd
仍有较强的耐受能力；也有人提出 Gange 也可能存
在一种不同于 PC的低分子量硫醇作为 Cd的螯合剂
在耐受过程中发挥作用[20]。
2 重金属转运蛋白
转运蛋白不仅在重金属体内运输过程中发挥重
要的作用，而且可转运微量元素和重金属同时也参
与植物体内金属稳态的调控。已知金属离子转运蛋
白家族有 ZNT/ZTP (Znic transproter)、MTP (Metal
regulated protein)、HMA (P-type ATPases)、YSL (Yellow
strip like)，Nramp (Natural resistance and macrophage
564 ISSN1000-3061 CN11-1998/Q Chin J Biotech May 25, 2010 Vol.26 No.5

Journals.im.ac.cn
protein) 和 IRT (Iorn regulated transporter) 等，少数
基因已经在拟南芥中进行了功能鉴定。
2.1 ZNT/ ZTP (Zn transporter) 家族
TcZNT1是一个 ZIP转运蛋白家族基因，最初由
Pence等在遏蓝菜体内发现；该基因定位在质膜上，
所表达蛋白能够介导细胞对 Zn、Cd 的吸收。通过
序列比对分析发现，TcZNT1与酵母 ZRT1和拟南芥
AtZIP4 基因具有很高的同源性；有趣的是，虽然
TcZNT1 基因与 AtZIP4 基因在核苷酸和氨基酸序列
的同源性很高，分别为 90％和 81％，但是发现 2个
基因的功能有明显差异[20]。Grotz等对 TcZNT1进行
的酵母功能互补实验分析，发现 TcZNT1是一种 Zn
高亲和型、Cd低亲和型吸收转运蛋白；TcZNT1在
缺陷型酵母 (zrt1/zrt2 mutant) 中表达，转基因酵母
在低浓度 Zn条件下不能够生长，说明该基因所编码
蛋白是吸收型 Zn 转运蛋白，而 AtZIP4 基因表达后
虽然也不能互补 zrt1/zrt2 的缺陷特性，但是它具有
互补 ctr1 Cu缺陷型酵母的功能[21]。细胞定位表达分
析结果同样也证明这两个基因在功能上有差异。
AtZIP4 基因定位在转基因拟南芥中柱中，推测该基
因的功能主要是在根部对从土壤中吸收的金属离子
进行运输[22]。Kupper等利用定量原位杂交技术，发
现 TcZNT1 基因在叶片的叶肉细胞、维管束鞘和保
卫细胞中表达，而不在叶片的表皮细胞，进一步说
明了在遏蓝菜体内 TcZNT1只在维持植物对 Zn的正
常营养过程中发挥作用，可能并不参与金属富集运
输过程[23]。
2.2 MTP (Metal regulated protein) 家族
MTP是从 Ni超富集植物 Thlaspi goesenginse中
克隆的一个 CDF家族阳离子转运蛋白编码基因。该
基因与拟南芥的 ZAT1基因同源，是遏蓝菜中克隆获
得的第 2类转运蛋白基因。MTP1与 ZTP1在氨基酸
序列上的相似性很高；但是，TgMTP1定位在质膜
上，而 TcZTP1定位于液泡；TgMTP1功能与 AtZAT1
相同主要是将各部位多余的 Zn 运至液泡 [24-26]。
Persans 等发现，TcMTP1 基因在遏蓝菜基因组中
以单拷贝形式存在，却以 TgMTP1t1 和 TgMTP1t2
两个转录本高效表达发挥作用。TgMTP1t1与 Cd、
Co、Zn 的耐受相关，而 TgMTP1t2 只与 Ni 耐受
有关 [27]。
2.3 HMA (P-type ATPases) 家族
HMA 是一种 P-型 ATP 酶转运蛋白家族基因。
主要是重金属离子进行长距离运输前，在木质部装
载时发挥作用，依靠 P-型 ATP 酶的活性与金属离
子大量结合装载，然后向地上部分进行运输，该类
家族可以通过水解 ATP 使物质通过细胞膜运输。
至今在遏蓝菜中已经发现多个该家族成员。
TcHMA4 基因是通过酵母功能互补技术从遏蓝菜文
库中筛选出来[28-29]，它属于 P-型 ATPase 超级家族
中的 P1B 亚家族。两个研究小组分别对 TcHMA 基
因全长以及 C 端部分序列进行酵母功能分析，发现
在重金属胁迫下该基因全长序列与 C 端部分序列的
功能差异不明显，氨基酸序列分析显示 C 端含有组
氨酸以及半胱氨酸序列，而这些序列主要负责结合
Cd2+，因此 C 端序列在该蛋白与 Cd2+结合过程中发
挥主要作用；同时 TcHMA4 基因仅对 Cd 累积以及
运输方面发挥作用，对于其他金属如 Zn、Co、Pb、
Ni则不具有以上功能。在具有不同金属富集能力的
3种遏蓝菜生态型中均能检测到 TcHMA4基因表达，
虽然 3 种生态型在重金属耐性以及富集能力上差异
较大，但 TcHMA4 基因在 3种生态型中表达量没有
明显差异，并且该基因均在各自植物体内重金属运
输富集过程中发挥重要作用[28]。Papoyan 等发现，
TcHMA4能够降低转基因植物对 Cu、Pb、Zn的累积；
TcHMA4 基因在受到重金属胁迫后主要在根部被诱
导表达，因此推测 TcHMA4 可能主要通过调节金属
和其他微量元素从根部木质部薄壁细胞外排至木质
部导管来发挥重金属超富集作用，而不直接参与重
金属耐受过程[29]。
2.4 YSL (Yellow strip like) 家族
YSL (Yellow strip like) 转运蛋白家族基因，最
早发现于玉米根部，前期研究认为 YSL是植物体内
的一种 Fe2+运输载体；随着家族其他成员被陆续发
现，以及部分功能研究结果出现后，人们逐渐认为
该基因家族可能与 NA-金属复合物的运输相关[30]。
目前发现遏蓝菜中有已发现 3个 YSL转运蛋白家族
成员，根据与拟南芥 YSL 基因的序列同源性比较，
分别命名为 TcYSL3、TcYSL5和 TcYSL7[31]。这 3个
刘戈宇等: 超富集植物遏蓝菜对重金属吸收、运输和累积的机制 565

Journals.im.ac.cn
基因在遏蓝菜体内的表达量均高于同源基因在拟南
芥中表达水平；其中，TcYSL3 和 TcYSL7 通常是主
要在根部中柱中表达，可能与木质部运输相关；而
酵母功能分析结果发现 TcYSL3 具有将 Ni-NA 和
Fe-NA 复合物运输进入酵母的能力，基于以上的研
究结果，由此作者认为 TcYSL3可能参与了遏蓝菜的
Ni转运的长距离运输[31]。
2.5 NRAMP (Natural resistance associated
macrophage protein) 家族
N R A M P ( N a t u r a l r e s i s t a n c e a s s o c i a t e d
macrophage protein)，由于此家族第一个成员发现时
造成巨噬细胞特异蛋白变异，从而增加了对细胞内
的细菌病原菌的敏感性而得名[32]。经过后续的研究，
人们发现该家族基因在生物体内的金属离子的转运
发挥作用。近几年，NRAMP 作为一种 Fe 相关转运
蛋白被广泛研究。本实验室前期从遏蓝菜 cDNA 文
库中获得一个 NRAMP 家族基因[33]，Wei 等通过序
列分析发现该基因包含 11个跨膜域，并含有保守序
列 (GQSSTITGTYAGQFIMGGFLN)，通过与其他物
种该家族基因的进化分析比较发现，该基因与拟南
芥 AtNRAMP3进化距离最近，因此将该基因命名为
TcNRAMP3。酵母功能互补实验发现 TcNRAMP3转
化子在 10 μmol/L Cd处理条件下生长受抑制，而在
800 μmol/L Cd条件下则正常生长，并且好于对照。
而重金属累积能力分析发现，对照空载体所累积的
Ni 含量是 TcNRAMP3 转化子的 8.5 倍，在 Cd 处理
下的 TcNRAMP3/4 转化子生长受到抑制。以上的结
果初步表明 TcNRAMP3/4 可将 Cd2+转运至酵母细胞
内，对 Ni 则相反，TcNRAMP3 能将 Ni 外排至酵母
细胞外而提高转化子耐性 (图 1A)。转基因烟草亚细
胞定位分析发现 TcNRAMP3/4 基因均定位在质膜上
(图 1B)，烟草根伸长分析结果显示，TcNRAMP3 过
表达的转基因烟草在 Cd、Ni处理下，均与对照无显
著差异。推测可能是由于植物体内其他二价阳离子
参与了竞争，导致 TcNRAMP3不能对 Ni进行有效运
输[12]。Oomen 等对 TcNRAMP3 和 TcNRAMP4 基因
进行了研究，通过表达分析、激光共聚焦照相和酵
母及拟南芥转化功能分析发现，TcNRAMP3 和
TcNRAMP4 的表达量高于拟南芥中同源基因表达水


图 1 TcNRAMP3/4 酵母功能分析 (A) 和转基因烟草根
部 TcNRAMP3/4 亚细胞定位分析 (B) [12]
Fig. 1 Fuctional analysis of TcNRAMP3/4 in yeast under Cd
Zn Ni (A) and subcellular localization of TcNRAMP3/4 in root
of transgenic tobacco (B).

平，转基因酵母功能与拟南芥同源基因酵母转化子
的功能相似。NRAMP3 能转运 Fe、Mn、Cd，不能
转运 Zn，NRAMP4则能运输 4种金属。另外，荧光
共聚焦分析发现这两个基因均定位在液泡膜上；
TcNRAMP3 和 TcNRAMP4 基因在拟南芥 Atnramp3
和 Atnramp4 基因突变体中过表达后，TcNRAMP3/4
基因的表达能互补对 AtNRAMP3/4基因缺陷造成对
Zn、Cd处理的超敏反应这一功能缺陷，使转基因表
型植株与野生型相当。以上研究结果表明，
TcNRAMP3/4 与拟南芥中的同源基因可能只是在表
达水平或者表达模式上有一定的差异，而在蛋白功
能上没有区别[13]。
2.6 IRT (Iorn regulated transporter) 家族
IRT 是一种 Fe2+转运蛋白，同时也是一种 Cd2+
转运蛋白[34]。IRT 过表达后能够造成植物的缺铁反
应[35]。Lombi 发现 Gange 和 Prayon 生态型在缺铁
条件下都能增加对 Cd的累积，且前者对 Cd的累积
能力远大于后者，而造成这一现象的原因正是
TcIRT1 基因[36]；两种生态型 Gange 和 Prayon 都含
有 IRT1 基因，但后者所含 IRT1 基因与前者相比在
基因组序列中缺失了部分序列。但是这两种 IRT1基
因对于 Cd的运输能力都不及 AtIRT1基因。Plaza 等
通过对两种遏蓝菜生态型根部 Cd 吸收进行比较分
析后认为，TcIRT 不是一种存在于根部的高亲和能
566 ISSN1000-3061 CN11-1998/Q Chin J Biotech May 25, 2010 Vol.26 No.5

Journals.im.ac.cn
力的 Cd转运蛋白[37]。
3 展望
遏蓝菜有多种生态型分布在世界各地，生态型
之间的重金属富集与耐受能力有很大差异，对遏蓝
菜不同生态型的重金属耐性以及运输比较研究也对
了解金属在植物体内运输模式有很大帮助。前期的
相关研究已经建立了以遏蓝菜为对象的多种研究、
转化体系，如农杆菌转化体系[38]、悬浮细胞体系[39]
等。这些成果不仅为进一步研究遏蓝菜植株体内重
金属相关基因的功能提供了技术支持，也为改善遏
蓝菜植株的修复特性手段提供了新的支撑点。
遏蓝菜是一种不可多得的重金属超富集研究的
模式植物，对它的研究不仅有助于了解植物重金属
超累积机理，同时帮助了解金属微量元素的稳态在
植物金属毒害或者营养中的功能。前期的研究结果
已经揭示了遏蓝菜重金属超富集部分机制，如人们
认为遏蓝菜进行富集主要通过刺激酸化根际的金属
离子通过根部细胞质膜进入植物体，利用根部细胞
的液泡对金属进行区室化，并且增加金属在木质部
的装载并向上运输至地上部分，从而刺激金属进入
叶片细胞质膜最终在液泡中进行区室化 (图 2)。
重金属在植物体内的螯合和转运的特点是超富
集植物区别于其他普通植物的主要原因。多种螯合
剂如植物络合素、尼克烟酰胺和金属硫蛋白，已经
证明在遏蓝菜体内与重金属螯合并协助重金属在植

图 2 遏蓝菜重金属富集与耐受分子机制
Fig. 2 Mechanism of heavy metal accumulation and tolerance
of Thlaspi caerulescens.
物体内运输过程中发挥重要作用，同时研究者认为
在遏蓝菜体内可能存在着一种未被检测的低分子量
物质，参与了重金属的螯合并作为载体参与从地下
向地上部分的长距离运输。
多种金属转运蛋白参与了金属进入细胞或者液
泡膜的过程，有些则可携带金属通过木质部组织转
运至叶片。虽然已有研究结果能够在一定程度上阐
明遏蓝菜重金属富集的机理，但是作为重金属吸收
螯合以及转运这一整套生理机制，需要整体的协同
考虑。所以，遏蓝菜作为重金属超富集模式植物，
还需要在前面的各项研究工作基础上深入研究。作
为相关研究工作者可以从以下两点入手：首先，区
分遏蓝菜体内的金属螯合与其他植物的差异，探索
遏蓝菜是否有自己独特的金属螯合机制；另外，重
金属在植物体内的转移、运输是植物耐受和超富集
的关键，遏蓝菜体内的转运蛋白与所富集金属运输
之间默契的协同作用也值得今后更深入研究。
REFERENCES
[1] Ghosh M, Singh SP. A comparative study of cadmium
phytoextraction by accumulator and weed species. Environ
Pollut, 2005, 133(2): 365−371.
[2] Tandy S, Schulin R, Nowack B. The influence of EDDS
on the uptake of heavy metals in hydroponically grown
sunflowers. Chemosphere, 2006, 62(9): 1454−1463.
[3] Baker AJM, Brooks RR. Terrestrial higher plants which
hyperaccumulate metallic elements – a review of their
distribution, ecology and phytochemistry. Biorecovery,
1989, 1(2): 81−126.
[4] Bert V, Meerts P, Saumitou-Laprade P, et al. Genetic basis
of Cd tolerance and hyperaccumulation in Arabidopsis
halleri. Plant Soil, 2003, 249(1): 9−18.
[5] Sachs J. Handbuch der Experimental-Physiologie der
Pflanzen. Leipzig, Germany: Wilhelm Engelmann Verlag,
1865: 153−154.
[6] Brooks RR, Lee J, Reeves RD, et al. Detection of
nickeliferous rocks by analysis of herbarium specimens of
indicator plants. J Geochem Explor, 1977, 7(1): 49−57.
[7] Brown SL, Chaney RL, Angle JS, et al. Zinc and cadmium
uptake by hyperaccumulator Thlaspi caerulescens grown
in nutrient solution. Soil Sci Soc AMJ, 1995, 59(1):
125−133.
刘戈宇等: 超富集植物遏蓝菜对重金属吸收、运输和累积的机制 567

Journals.im.ac.cn
[8] Lombi E, Zhao FJ, Dunham SJ, et al. Cadmium
accumulation in populations of Thlaspi caerulescens and
Thlaspi goesingense. New Phytol, 2000, 145(1): 11−20.
[9] Schat H, Llugany M, Bernhard R. Metal-specific
patterns of tolerance, uptake, and transport of heavy
metals in hyperaccumulating and non- hyperaccumulating
metallophytes//Terry N, Banuelos G, eds. Phytoremediation
of Contaminated Soils and Water. Boca Raton, FL, USA:
CRC Press LLC, 2000, 1(1): 171−188.
[10] Vert G, Grotz N, Dedaldechamp F, et al. IRT1, and
Arabidopsis transporter essential for iron uptake from the
soil and for plant growth. Plant Cell, 2002, 14(6):
1223−1233.
[11] Hassinen VH, Tuomainen M. Metallothioneins 2 and 3
contribute to the metal-adapted phenotype but are not
directly linked to Zn accumulation in the metal
hyperaccumulator, Thlaspi caerulescens. J Exp Bot, 2009,
60(1): 187−196.
[12] Wei W, Chai TY. The Thlaspi caerulescens Nramp
homologue TcNramp3 is capable of divalent cation
transport. Mol Biotechnol, 2009, 41(1): 15−21.
[13] Oomen RJ, Wu J. Functional characterization of Nramp3
and Nramp4 from the metal hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens. New Phytol, 2009, 181(3): 637−650.
[14] Cobbett C, Goldsbrough P. Phytochelatins and
metallothioneins: roles in heavy metal detoxification and
homeostasis. Annu Rev Plant Biol, 2002, 53(1): 159−182.
[15] Roosens NH, Bernard C, Leplae R, et al. Adaptive evolution
of metallothionein 3 in the Cd/Zn hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens. Z Naturforsch C, 2004, 60(1): 224−228.
[16] Roosens NH, Leplae R, Bernard C, et al. Variations in
plant metallothioneins: the heavy metal hyperaccumulator
Thlaspi caerulescens as a case study. Planta, 2005, 222(4):
716−729.
[17] Stephan UW, Scholz G. Nicotianamine: mediator of
transport of iron and heavy metals in the phloem? Physiol
Plantarum, 1993, 88(3): 522−529.
[18] Mari S, Gendre D, Pianelli K, et al. Root-to-shoot long-
distance circulation of nicotianamine and nicotianamine-
nickel chelates in the metal hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens. J Exp Bot, 2006, 57(15): 4111−4122.
[19] Ebbs S, Lau I, Ahner B, et al. Phytochelation synthesis is
not responsible for the Cd tolerance in the Zn/Cd
hyperaccumulator Thlaspi caerulescens (J. & C. Presl).
Planta, 2002, 214(4): 635−640.
[20] Pence NS, Larsen PB, Ebbs SD, et al. The molecular basis
for heavy metal hyperaccumulation in the Zn/Cd
hyperaccumulator Thlaspi caerulescens. Proc Natl Acad
Sci USA, 2000, 97(9): 4956−4960.
[21] Grotz N, Fox T, Connolly E, et al. Identification of a
family of zinc transporter genes from Arabidopsis that
respond to zinc deficiency. Proc Natl Acad Sci USA, 1998,
95(12): 7220−7224.
[22] Wintz H, Fox T, Wu YY, et al. Expression profiles of
Arabidopsis thaliana in mineral deficiencies reveal novel
transporters involved in metal homeostasis. J Biol Chem,
2003, 278(48): 47644−47653.
[23] Küpper H, Sieb LO, Sivaguru M, et al. A method for
cellular localization of gene expression via quantitative in
situ hybridization in plants. Plant J, 2007, 50(1):
159−175.
[24] Van der, Zaal BJ, Neuteboom LW, et al. Overexpression of
a novel Arabidopsis gene related to putative
zinc-transporter genes from animals can lead to enhanced
zinc resistance and accumulation. Plant Physiol, 1999,
119(3): 1047−1055.
[25] Assuncão AGL, Martins PD, et al. Elevated expression of
metal transporter genes in three accessions of the metal
hyperaccumulator Thlaspi caerulescens. Plant Cell
Environ, 2001, 24(2): 217−226.
[26] Mäser P, Thomine S, Schroeder JI, et al. Phylogenetic
relationships within cation transporter families of
Arabidopsis. Plant Physiol, 2001, 126(4): 1646−1667.
[27] Persans MW, Nieman K, Salt DE. Functional activity and role
of cation-efflux family members in Ni hyperaccumulation
in Thlaspi goesingense. Proc Natl Acad Sci USA, 2001,
17(98): 9995−10000.
[28] Bernard C, Roosens N, Czernic P, et al. A novel
CPx-ATPase from the cadmium hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens. FEBS Lett, 2004, 569(1): 140−148.
[29] Papoyan A, Kochian LV. Identification of Thlaspi
caerulescens genes that may be involved in heavy metal
hyperaccumulation and tolerance: characterization of a
novel heavy metal transporting ATPase. Plant Physiol,
2004, 136(3): 3814−3823.
[30] Curie C, Panaviene Z, Loulergue C, et al. Maize yellow
strpie 1 encodes a membrane protein directly involved in
Fe(III) uptake. Nature, 2001, 409(1): 346−349.
[31] Gendre D, Czernic P, Conejero G, et al. TcYSL3, a member
of the YSL gene family from the hyper-accumulator
Thlaspi caerulescens, encodes a noctianamine-Ni/Fe
transporter. Plant J, 2007, 49(1): 1−15.
[32] Vidal S, Malo D, Vogan K, et al. Natural resistance to
infection with intracellular parasites: isolation of a
candidate for Bcg. Cell, 1993, 73(1): 469−486.
[33] Lang ML, Zhang YX, Chai TY. Identification of genes
568 ISSN1000-3061 CN11-1998/Q Chin J Biotech May 25, 2010 Vol.26 No.5

Journals.im.ac.cn
up-regulated in response to Cd exposure in Brassica
juncea L.. Gene, 2005, 363(19): 151−158.
[34] Cohen CK, Fox TC, Garvin DF, et al. The role of
irondeficiency stress responses in stimulating heavy-
metal transport in plants. Plant Physiol, 1998, 116(3):
1063−1072.
[35] Connolly EL, Fett JP, Guerinot ML. Expression of the
IRT1 metal transporter is controlled by metals at the levels
of transcript and protein accumulation. Plant Cell, 2002,
14(6): 1347−1357.
[36] Lombi E, Tearall KL. Influence of iron status on cadmium
and zinc uptake by different ecotypes of the
hyperaccumulator Thlaspi caerulescens. Plant Physiol,
2002, 128(4): 1359−1367.
[37] Plaza S, Tearall KL, Zhao FJ, et al. Expression and
functional analysis of metal transporter genes in two
contrasting ecotypes of the hyperaccumulator Thlaspi
caerulescens. J Exp Bot, 2007, 58(7): 1717−1728.
[38] Guan ZQ, Chai TY. Gene manipulation of a heavy metal
hyperaccumulator species Thlaspi caerulescens L. via
Agrobacterium-mediated transformation. Mol Biotechnol,
2008, 40(1): 77−86.
[39] Klein MA, Sekimoto H. Investigation of heavy metal
hyperaccumulation at the cellular level: development and
characterization of Thlaspi caerulescens suspension cell
lines. Plant Physiol, 2008, 147(4): 2006−2016.


GFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGFGF
《生物工程学报》对摘要的写作要求
1. 研究报告摘要：基本要素包括研究目的、方法、结果和结论(不用单列标题书写)。目的(Purpose)：主
要说明作者写此文章的目的，或说明本文主要解决的问题；方法(Methods)：重点说明作者的主要工作过程
及使用的方法。应用性文章如需要，可注明条件、使用的主要设备和仪器。结果(Results)：本文最后得出的
结果 (实验数据部分)。结论(Conclusions)：如系基础研究，应写明本文的创新之处，及文章在讨论部分表述
的观点；如系应用性研究，应尽可能提及本文结果和结论的应用范围和应用情况或应用前景。
2. 综述摘要：包括论述内容的发展水平、自己的评论及展望，尤其要注意结合自己的研究工作。
3. 英文摘要的撰写要点：英文摘要的内容应与中文摘要一致，但比中文摘要更详尽。英文摘要完成后，
务必请英文较好、且专业知识强的专家审阅定稿后再返回编辑部。凡不符合要求的，即使学术上可以达到
刊出的水平，本刊也将推迟发表。
(1) 建议使用第一人称，尽量不使用第三人称和被动语态。
(2) 建议用主动语态，被动语态表达拖拉模糊尽量不用，这样可以免好多长句，以求简单清晰。
(3) 尽量使用清晰简练的短句，避免很长的句子，注意正确使用英文写作习惯和语法。
(4) 摘要应当使用过去时态，语法正确，句子通顺。
(5) 摘要中避免使用缩写语，除非人人皆知的 (如 DNA、ATP等)，或者确实是非常长，而且出现多次
的短语才允许用缩写语，并且在第一次出现时要写出全称。
(6) 在英语摘要中，不要使用任何汉字字符，包括标点、括号、温度、希腊字母等。
(7) 句子的开头处最好不要使用数字。