全 文 ：白僵菌生物防治林中虫生真菌群落结构分析*
王
滨
丁德贵
樊美珍
李增智* *
(安徽农业大学 安徽省微生物防治重点实验室,合肥 230036)
摘要
对白僵菌生物防治林中虫生真菌群落的结构研究表明,长期接种式释放白僵菌的马尾松林中虫
生真菌共有 4 属 7 种. 球孢白僵菌的数量占绝对优势,为总数的 63
22% ;拟青霉次之,占 25
86% ; 绿僵菌
占 9
20% ; 轮枝孢仅占 1
72% .从寄主昆虫的多样性来看,球孢白僵菌和环链拟青霉的 Brillouin 多样性指
数分别为 3
564 和 2
315, 均匀度分别为 0
814 和 0
865; 粉拟青霉和蜡蚧轮枝孢的多样性指数分别为
1
471 和 0
862, 均匀度为 0
963和 1
000 而黄绿绿僵菌、金龟子绿僵菌和玫烟色拟青霉多样性和均匀度
指标均较低. 不同季节中被白僵菌侵染的寄主昆虫多样性指数呈现出春秋高、夏季低的趋势, 反映了白僵
菌种群的季节性变化.
关键词
虫生真菌
群落
生物多样性
文章编号
1001- 9332( 2005) 12- 2357- 04
中图分类号
S476
文献标识码
A
Community structure of entomogenous fungi in Beauveriainoculated Masson! s pine forest. WANG Bin, DING
Degui, FAN Meizhen, LI Zengzhi ( Pr ovincial K ey L aborator y of M icr obial Contr ol, Anhui Agr icultural Uni
versity , H ef ei 230036, China) . Chin. J . A pp l. Ecol . , 2005, 16( 12) : 2357~ 2360.
The study on the community str ucture of entomogenous fungi in a Masson! s pine for est having been inoculated
with Beauver ia bassiana for many years show ed that there were 4 genus and 7 species of entomogenous fungi, a
mong w hich, B. bassiana was the dominant species, occupying 63. 22% of the to tal, followed by Paecilomyces
( 25. 86% ) , Metarhiz ium ( 9. 20% ) and Ver ticillum ( 1. 72% ) . In terms of insect host diversity, the Brillouin
index and evenness index w ere 3. 564 and 2. 315, and 0. 814 and 0. 865 for B. bassiana and P . cateniannula
tus , and 1. 471 and 0. 862, and 0. 963 and 1
000 for P . f ar inosus and V . lecanii , r espectiv ely, while M .
f lavovir ide, M . anisop liae, and P . f umosor oseus had lower diversity and evenness. The diversity index of insect
hosts infected by B. bassiana show ed a temporal v ar iation, i. e. , higher in spring and autumn, and lower in sum
mer , which r eflected the seasonal dynamics of B. bassiana population.
Key words
Entomogenous fung i, Community, Biodiversity.
* 国家自然科学基金重点项目 ( 30330500)、国家自然科学基金项目
( 30170761)和安徽省教育厅资助项目( 2004kj155) .
* * 通讯联系人.
2005- 02- 21收稿, 2005- 07- 06接受.
1
引

言
目前,虫生真菌被广泛地用于农林害虫的生物
防治.在南美多用于牧草、苷蔗、咖啡、香蕉等作物害
虫的生物防治, 在拉丁美洲和印度用于防治咖啡害
虫,在北美和欧洲则用于马铃薯等作物害虫的防治,
仅在 巴西 的 应 用 面积 每 年 至少 2
0 ∀ 105
hm2[ 4, 5, 8, 11~ 13, 23] .在我国南方, 球孢白僵菌( Beau
veria bassiana )已作为持续控制马尾松毛虫 ( Den
dr olimus punctatus)的手段被广泛使用,并取得了良
好的控制效果[ 9] . 虫生真菌种类众多, 广泛存在于
自然界中, 金龟子绿僵菌 ( Metarhiz ium anisop liae )
和球孢白僵菌等广泛分布于各种类型的土壤、农田
和林 地 中, 并 可 能 引 起 较 大 规 模 的 流 行
病[ 1, 2, 6, 7, 10, 23] .王四宝等[ 21, 22]研究了大别山区虫生
真菌群落在垂直分布上的结构变化;李增智等[ 9]研
究了不同放菌方式下白僵菌对松林中昆虫群落结构
的影响.但人为长期应用真菌杀虫剂对自然界中存
在的原有虫生真菌群落有何影响, 目前尚无人做深
入研究. 本研究以多年低剂量多频次应用白僵菌防
治松毛虫的马尾松林为对象,研究在此生境下的虫
生真菌群落结构状态. 该研究也是广泛应用真菌杀
虫剂的安全性评价内容之一.
2
研究地区与研究方法
2
1
研究地区概况
试验区设在安徽省宣城市麻姑山林场. 宣城市位于长江
以南,气候温和多雨, 近 5 年平均降水量 1 290 mm, 各月平
均相对湿度 78
4% , 年平均气温 15
8 # , 7、8 月份平均气温
分别为 28
3 # 和 27
9 # ,最高气温均超过 40 # . 在麻姑山
林场选择已连续多年多频次低剂量应用白僵菌防治松毛虫
的 40 hm2林地 ,调查虫生真菌群落. 样地林龄 20 年,郁闭度
0
9. 林下植被主要有蔷薇科植物( Rosa multif lora)、映山红
应 用 生 态 学 报
2005年 12 月
第 16 卷
第 12 期





























CHINESE JOURNAL OF APPLIED ECOLOGY , Dec. 2005, 16( 12)∃2357~ 2360
( Rhododendron simsii)、白茅( Rhiz oma imperatae)和蕨类.
2
2
研究方法
2
2
1 僵虫调查与采集
自 2000 年每隔 1~ 2 个月定期对
试验区内被真菌感染昆虫(僵虫)标本进行采集.在林地内随
机选取 50 棵松树作为标准树, 以标准树的树干为中心, 半径
2 m 画圆, 圆圈范围内的林地为僵虫标本调查区域, 每次总
调查面积 600 m2 .搜集到的僵虫标本单独放入标本盒, 同时
做好记录.
2
2
2 虫生真菌的分离与鉴定
制作选择性培养基[ 15] , 在
采集到的僵虫体表的虫生真菌上进行划线分离培养, 对长出
的菌落及时转接纯化.在选择性培养基上生长较差的虫生真
菌,直接在 SDAY 培养基上分离纯化.在污染严重时,采用低
浓度孢悬液铺平板的方法进行菌株的纯化.所有纯化菌株均
在 Olympus 显微镜下进行形态学鉴定,并对采集到的僵虫进
行寄主昆虫鉴定.
2
2
3 数据处理
利用 DPS 软件进行群落的多样性与均匀
度分析[ 14] . 常用的群落多样性指数有 Simpson 指数 ( D )、
ShannonWiener多样性指数( H ! )和 Br illouin 指数( H )等. 考
虑到群落数据是来自一个有限的集合, 且是无放回抽样, 因
此采用 Brillouin 指数( H ) :
H =
1
N
lg
N!
n1! n2!%n1!
式中, n1 为抽样中第 1 个物种的个体数量, n2 为抽样中第 2
个物种的个体数量, n i 为抽样中第 i 个物种的个体数量, N
为抽样中所有物种的个体总和.
均匀度( J ) :
J = D / Dmax
式中, D 为多样性指数, Dmax为给定 S 个物种N 总个体数时
多样性指数最大值.
3
结果与分析
3
1
虫生真菌调查
在利用白僵菌防治松毛虫的松林中共采集僵虫
标本 174 个. 通过分离鉴定, 虫生真菌共有 4 属 7
种;其中白僵菌属为球孢白僵菌 110株,拟青霉属为
粉拟青霉( Paecilomyces f arinosus ) 7 株、环链拟青霉
(P . cateniannulatus ) 37 株、玫烟色拟青霉 ( P . f u
mosoroseus) 1 株, 绿僵菌属 为黄绿绿僵菌 ( M .
f lavoviride)15株、金龟子绿僵菌( M . anisop liae)1株,
轮枝孢属蜡蚧轮枝孢( Ver ticillum lecanii ) 3株(图 1,
表1) . 从种类上看,拟青霉属最多, 有 3个种; 绿僵
菌次之,有 2 个种; 轮枝孢和白僵菌属最少, 各有 1
个种.但从数量上看,白僵菌的数量占绝对优势( 110
株) ,占 63
22%; 拟青霉次之( 45 株) , 占 25
86% ;
绿僵菌 16 株, 占 9
20%; 轮枝孢最少 ( 3 株 ) , 占
1
72%.


由图1可以看出, 在利用接种式放菌防治松毛


图 1
白僵菌防治林中不同虫生真菌感染的寄主昆虫种类与数量
Fig. 1 Numbers and species of insect host s that infected by ento
mopathogenic fungi in the biocontrol forest.
Bb:球孢白僵菌 B. bassiana; Pf :粉拟青霉 P . f arinosus; V l:蜡蚧轮
枝孢 V . lecanii ; Pc:环链拟青霉 P . catenian nulatus; Pfu: 玫烟色拟
青霉 P . f umosor oseus ; Ma:金龟子绿僵菌 M. anisopl iae ; M f :黄绿绿
僵菌 M . f lavov iride . &
寄主种类 Species of insect host s; ∋
僵虫数
量 Numbers of infected insects.
虫的森林中, 白僵菌感染的寄主昆虫数目最多, 占
63
22% ,说明在森林中利用接种式放菌可以有效地
提高林间被侵染昆虫的数量,为维持林间白僵菌的
带菌量提供了保证, 从而能对森林害虫进行有效地
持续控制.同时,拟青霉侵染的寄主昆虫数量在林间
达到 25
86%. 拟青霉与白僵菌相比,属于低温流行
型种类,能有效地侵染马尾松毛虫,控制松毛虫的种
群.同时,它可使高虫口状态下的松毛虫在早春即形
成拟青霉的流行病, 从而可能成为白僵菌很好的互
补因子. 绿僵菌与轮枝孢感染的僵虫数量虽然在林
间占据的比例很小, 但对害虫的控制起着一定的作
用.
3
2
不同虫生真菌的寄主多样性
经鉴定,在 174号僵虫标本中,寄主昆虫分属于
鳞翅目、鞘翅目、直翅目、半翅目、膜翅目、同翅目、双
翅目、革翅目(表 1) . 其中以鞘翅目昆虫种类最多,
为 8种; 半翅目次之, 6 种; 鳞翅目 4种; 膜翅目、直
翅目、同翅目均为 3种;双翅目、革翅目 1种.在所有
寄主中,球孢白僵菌侵染的寄主为 33种, 种类最多;
环链拟青霉次之, 为 10种; 粉拟青霉为 5种;其它 4
种虫生真菌的寄主种类均小于 3种. 由图 1和表 1
可以看出,不同的虫生真菌在林间的昆虫寄主种类
上存在较大差异, 反映了虫生真菌在寄主广谱性和
专化性上的差异.
利用 DPS软件分别计算不同虫生真菌侵染的
寄主昆虫多样性指数,得到的 Brillouin多样性指数
和均匀度分别为: 球孢白僵菌 3
564 和 0
814、环链
拟青霉 2
315和 0
865、粉拟青霉 1
471 和 0
963、
蜡蚧轮枝孢 0
862 和 1
000、黄绿绿僵菌 0
260和
2358 应
用
生
态
学
报

















16卷
0
353、金龟子绿僵菌和玫烟色拟青霉均为 3
823和
0
828.由此可见, 球孢白僵菌有着最丰富的昆虫寄
主谱,但其主要侵染的种类是马尾松毛虫和象甲; 环
链拟青霉与粉拟青霉由于其侵染的寄主昆虫种类较
多,也具有较高的多样性指数, 且能侵染马尾松毛
虫,是松毛虫生物控制因子之一.其它虫生真菌种类
由于其寄主种类较少,寄主多样性较低. 同时, 整个
虫生真菌群落所侵染的寄主昆虫多样性指数要高于
白僵菌一种真菌寄主昆虫的多样性指数, 说明其它
虫生真菌的加入有利于丰富虫生真菌寄主昆虫群落
的生物多样性. 均匀度的变化较大程度上反映了该
菌株的寄主专化性. 在全部 7个菌种中,黄绿绿僵菌
的均匀度最低. 在林间发现了该菌侵染的 14只黑蚁
僵虫,但只发现 1只其它寄主僵虫.这意味着该菌株
可能对黑蚁有较强的寄主专化性.
表 1
释放白僵菌林间的寄主昆虫及其虫生菌种类与数量
Table 1 Numbers, species and hosts of entomopathogenic fungi col lected
in the Beauveria used forest
寄主 Hosts Bb Pf Vl Pc Pfu M a Mf
马尾松毛虫 D. punctatus 15 2 1
纵坑切梢小蠹 Blastophagus p inip erda 2
松灰象甲 Brachyderes i ncanus 23 2
大灰象 Symp iezomias veletus 15 1 2
短额负蝗 A tractomorpha sinensis 1
扁盾蝽 Eurygaster tes tudi narius 1
犀角蝉 J ingkara hyalipunctata 1
褐菱猎蝽 Isyndus obscurus 1
黄腰胡蜂 Vespa af f inis 1 1 1
黑
蚁 L asius niger 2 14
茶翅蝽 H alyomorpha p icus 2
松沫蝉 Aphrophora f lav ip es 1
纺织娘 Mecopoda elongat a 3
松条毒蛾 Dasychira axutha 4 9
广二星蝽 Stollia ventralis 3 1
柳蓝叶甲 Plagiodera v ersicolora 9
榆绿叶甲 Pyrrhalta aenescens 3
松毛虫黑胸姬蜂 H yposoter t akagii 2
七星瓢虫 Coccinell a sept empunctat 1
茄二十八星瓢虫 Ep ilaochna sparsa orientalis 1
九香虫 A spongopus chinensis 1
白杨透翅蛾 Parathrene tabanif ormis 1
伞裙追寄蝇 Exorista ci vilis 1
大青叶蝉 Cicadell a v ir idi s 1
日本蠼螋 Labidura j aponica 1
点蜂缘蝽 Rip tor t us p edestr ie 1
小袋蛾 Clani a m inuscula 4
鞘翅目成虫 Co leoptera adult 2 1
直翅目 Orthoptera 1
双翅目 Diptera 1
鳞翅目幼虫 Lepidopt era larv a 4 1 1 2 1 1
鳞翅目蛹 Lepidopt era pupa 1 10
不
详 Uncertain 5 2 5 1
总
计 To tal 110 7 3 37 1 1 15
3
3
白僵菌感染的寄主昆虫多样性时序变化
2001年 4 月~ 11月共采集到被白僵菌侵染的
寄主昆虫 79只. 应用 DPS 软件计算白僵菌寄主昆
虫的生物多样性指数, 分析不同时期寄主昆虫的多
样性变化情况(表 2) .
表 2
白僵菌侵染的寄主昆虫的多样性指数时序变化
Table 2 Temporal diversi ty indexes of insect hosts infected by B.
bassiana
月 份
Month
寄主种类
Species of
insect host s
数 量
Number
Brillouin指
数
Brillouin
index ( H )
均匀度
Average
index
4 7 14 1
645 0
803
5 11 19 2
014 0
793
7 2 13 0
628 0
784
9 3 14 0
721 0
597
11 11 19 2
355 0
913


由表 2可见, 林间被白僵菌侵染的寄主昆虫种
类与数量呈现出两端高、中间低的趋势.从多样性指
数来看, 在夏季的 7 月份, Brillouim 指数仅为
0
628, 被侵染寄主昆虫的种类与数量均较少,多样
性指数也最小;而在春季的 5 月份和秋季的 11月
份,被侵染寄主昆虫种类与数量均较多,多样性指数
分别为 2
014 和 2
355.从一年的多样性指数变化
来看,秋季被侵染寄主昆虫的多样性指数最高; 夏季
最低,而春季处于较高水平. 从均匀度指标来看, 也
以 11月最高, 9月最低.这说明在 11 月份, 白僵菌
侵染的寄主昆虫的种类和数量分布较平均, 而以 9
月份的分布最不均匀. 多样性的大小在较大程度上
反映了群落的稳定性, 因此,若把被白僵菌侵染的寄
主昆虫看成一个群落, 则春、秋季较稳定, 夏季最不
稳定.多样性指数的这种季节性变化可能与不同季
节的温、湿度紧密相关.夏季由于高温干燥不利于白
僵菌的侵染,被其寄生的寄主昆虫较少;而春、秋季
温湿度较适宜,白僵菌的侵染率增高.这种寄主昆虫
感染率的变化对白僵菌的应用时机有一定的指导意
义.另外,寄主昆虫的生物学特性也可能影响到被侵
染寄主昆虫多样性指数的变化.
尽管在不同季节采到的被侵染的寄主昆虫数量
与种类数不同,但每次均能采到一定数量被侵染的
寄主昆虫,在一定程度上反映了白僵菌种群在林间
的稳定性.同时,被侵染寄主昆虫多样性指数的高低
反应了林间白僵菌种群的活跃程度. 当被侵染的寄
主昆虫多样性指数较低时,表明昆虫种群中白僵病
的发生数量少,林间带菌总量亦相对较少,白僵菌种
群以一种不活跃的地方病的形式存在; 在被侵染寄
主昆虫多样性指数升高时,意味着白僵菌种群活跃
程度增加,林间白僵菌的种群数量随着被侵染寄主
昆虫的数量增加而增大, 从而提高了诱发松毛虫等
林业害虫白僵菌流行病的可能性.因此,被侵染寄主
235912 期











王
滨等: 白僵菌生物防治林中虫生真菌群落结构分析











昆虫的多样性指标是反映林间白僵菌种群稳定性程
度的重要参数.
4
讨

论


森林生态系统是最适宜应用虫生真菌控制害虫
的生态系统,也最易获得成功,如多频次、低剂量的
接种式放菌方式在我国安徽应用于松毛虫的持续控
制[ 10, 18, 19] . 要持续控制松毛虫须考虑到应用方法对
生态系统的影响,生态系统的结构决定了自身平衡
能力的强弱,物种丰富、生物多样性高的生态系统具
有更高的害虫生态控制潜能[ 3] . 因此, 只有在增加
对目标害虫控制能力的基础上, 维持和保护原有生
态系的平衡能力才可能达到持续控制的目的. 研究
表明, 人为释放的白僵菌种群能够在森林生态系统
中长时期存在[ 16] . 王成树等[ 17, 20]利用分子标记的
手段较系统地研究了人为释放白僵菌后对整个生态
系中白僵菌种群遗传结构与遗传多样性的影响. 而
本次试验首次对多年接种式放菌的松林中的虫生真
菌群落进行了调查,结果显示该生态系统中存在着
丰富的虫生真菌群落. 在全部 18 只松毛虫的僵虫
中,有 3只是由于拟青霉侵染所致,拟青霉还侵染了
大量的其它鳞翅目昆虫. 这种丰富的虫生真菌群落
结构可能对松毛虫的持续控制起着较为重要的作
用.在自然界中也时常会出现除白僵菌以外的其它
虫生真菌所诱发的害虫自然流行病.由于不同虫生
真菌对害虫侵染的环境要求和时空格局不同, 与白
僵菌相比,拟青霉为低温型种类,能在早春诱发松毛
虫的流行病,从而能和白僵菌一起在不同的时空阶
段控制松毛虫的种群数量.因此,注意维护虫生真菌
群落的丰富度对于持续控制松毛虫具有重要意义.
接种式放菌具有持续控制松毛虫的能力. 由于
这种放菌方式对原有生态系统的破坏较小, 保持了
系统中自然存在的较丰富的虫生真菌群落结构, 从
而维持了这些控制因子对松毛虫的控制作用.同时,
由于定期向生态系中补充松毛虫的病原真菌, 确保
了林间维持一定的带菌量, 增加了易感的松毛虫个
体的感病机率; 而感病机率的上升又会增加林间的
带菌量,从而形成良性循环,为松毛虫的持续控制提
供了可能.
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作者简介
王
滨, 男, 1972 年生, 博士, 副教授. 主要从事
害虫的生物防治研究 ,发表论文 20 余篇. T el: 13083056751;
Email: bwang@ ahau. edu. cn
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用
生
态
学
报

















16卷