全 文 ：研究报告
Research Report
2株越南槐内生真菌的抗菌活性及菌株鉴定
姚裕群 1 莫莉 1 蓝芳 2*
1广西科技大学医学院, 柳州, 545005; 2广西大学研究生院,南宁, 530004
*通讯作者, xjlf67@163.com
摘 要 以 2种人体病原细菌为靶标菌，采用琼脂块法从越南槐内生真菌中筛选拮抗菌株，以改良的微量肉
汤稀释法测定其代谢产物的抗菌活性；根据形态和分子特征鉴定拮抗菌株的分类学地位。结果表明，菌株
JXRPH-14和 TRXY-9的活菌块对病原细菌的抑菌圈直径分别约等于或大于阳性对照；其代谢产物对病原
细菌的最小抑菌浓度为 20~40 μg/mL，仅为阳性对照的 20~40倍；初步鉴定这 2株内生菌为不同的镰孢菌。
菌株 JXRPH-14和 TRXY-9鉴定为不同的镰孢菌，对参试 2种人体病原细菌均显示较强的抗菌活性，具有
较大的开发应用潜力。
关键词 内生真菌,抗菌活性,抑菌圈,最小抑菌浓度,镰孢菌
Antibacterial Activity and Taxonomic Identification of Two Endophytic
Fungi Isolated from Sophora tonkinensis Gapnep
Yao Yuqun 1 Mo Li 1 Lan Fang 2*
1 School ofMedicine, Guangxi University of Science and Technology, Liuzhou, 545005; 2 Graduate School, Guangxi University, Nanning, 530004
* Corresponding author, xjlf67@163.com
DOI: 10.13417/j.gab.035.002071
Abstract The antibacterial strains against two pathogenic bacteria were screened from endophytic fungi isolated
from Sophora tonkinensis Gapnep using the agar plug method. The in vitro antibacterial activity of the metabolites
from these strains against two pathogenic bacteria was tested using modified broth microdilution method. The
taxonomic identification of antibacterial strains was based on morphological characters and molecular characters.
The diameter of the inhibition zone from strains JXRPH-14 and TRXY-9 against pathogenic bacteria was almost
equal to or greater than that of positive control, respectively; The minimal inhibitory concentration values of the
metabolites from these strains against pathogenic bacteria in the range 20 to 40 μg/mL were only twenty to forty
times higher than that of positive control. Two strains belonged to Fusarium, but different from each other among
species. Strains JXRPH-14 and TRXY-9 were preliminarily identified as differentFusarium sp. and exhibited
strongly antimicrobial activity. They should be interesting isolates for the exploration and utilization.
Keywords Endophytic fungi,Antibacterial activity, Inhibition zone,Minimal inhibitoryconcentration, Fusarium sp.
基金项目：本研究由广西自然科学基金项目(2015GXNSFAA139091, 2014GXNSFAA118218)、桂科重(14124002-1)和广西自然科
学基金(2014GXNSFBA118152)共同资助
基因组学与应用生物学，2016年，第 35卷，第 8期，第 2071-2076页
Genomics and Applied Biology, 2016, Vol.35, No.8, 2071-2076
致病性大肠杆菌是人类最常见的革兰氏阴性细
菌病原体之一，引起严重的呕吐腹泻(Tobias et al.,
2015)，造成多数的尿路感染，是成人菌血症的主要原
因，是新生儿脑膜炎的第二个最常见的原因(Dale
and Woodford, 2015)。致病性大肠杆菌耐药株的日益
增加，对治疗构成了重大障碍，提高了住院率和死亡
率，从而大大增加了该病原体感染相关的医疗费用。
针对致病性大肠杆菌的感染，有效的抗生素和疫苗
是迫切需要的。由于该病原体存在多抗原和易变异
的特点，对该病原体感染的治疗，疫苗尚不能完全满
足需要，有效的抗生素有着不可替代的作用(Pool-
man and Wacker, 2016)。随着来源于药用植物的新型
抗菌物质的日益减少，迫切需要新的研发策略以寻
找新型天然抗菌药物。近年来，人们把目光投向了药
基因组学与应用生物学
Genomics and Applied Biology
表 1菌株 JXRPH-14和 TRXY-9的活菌块对大肠杆菌 ATC-
C25922的抑菌圈
Table 1 The inhibition zone of the mycelial plug from strains
JXRPH-14 and TRXY-9 againstE. coli ATCC25922
处理
Treatment
6 μg头孢西丁
6 μg cefoxitin
菌株 JXRPH-14活菌块
Mycelial plug of
strain JXRPH-14
菌株 TRXY-9活菌块
Mycelial plug of
strain TRXY-9
病原菌
Pathogens
E. coli
ATCC25922
E. coli
ATCC25922
E. coli
ATCC25922
抑菌圈(mm)
Diameter of
inhibition zone (mm)
14
16
13
图 1 用琼脂块法筛选菌株 JXRPH-14和 TRXY-9对大肠杆
菌 ATCC25922的拮抗作用
Figure 1 The antagonistic activity of the strains JXRPH-14 and
TRXY-9 againstE. coli ATCC25922 using the agar block testing
图 2菌株 JXRPH-14和 TRXY-9在 PDA培养基上的形态
注: A~B:菌株 JXRPH-14的菌落形态和分生孢子形态(×400);
C~D:菌株 TRXY-9的菌落形态和分生孢子形态
Figure 2 Morphology of strains JXRPH-14 and TRXY-9 in PDA
medium
Note: A~B: Colonial morphology and conidium morphology (×
400) of strain JXRPH-14; C~D: Colonial morphology and conid-
ium morphology (×400) of strain TRXY-9
用植物内生真菌，内生真菌和植物协同进化，可产生
独特的次生代谢产物(王越等, 2015)，从这些次生代
谢产物中容易发现新天然抗菌成分(Gond et al., 2012)。
截止目前，许多源于药用植物内生真菌的新型抗菌
化合物被鉴定(Jouda et al., 2014)，这些新的抗菌物质
为新型抗生素的发现提供了重要的先导化合物和新
的药物作用靶点，成为新型抗生素开发的重要来源。
本研究以致病性大肠杆菌 ATCC25922、产肠毒素性
大肠杆菌临床分离株为靶标菌，首次从药用植物越
南槐内生真菌中筛选拮抗菌，以期为新型抗生素的
研究提供有价值的菌株资源。
1结果与分析
1.1菌株的拮抗活性筛选
菌株 JXRPH-14和 TRXY-9的活菌块对 E. coli
ATCC25922的抑菌圈直径分别大于或约等于 6 μg
头孢西丁阳性对照的抑菌圈直径(图 1;表 1)，可见，
这 2个菌株对大肠杆菌均显示明显的拮抗作用。
1.2菌株代谢产物的最小抑菌浓度
测试中，无菌对照孔显紫色，表明培养板没有
被杂菌污染；阳性对照头孢西丁的最小抑菌浓度为
1 μg/mL，表明测试菌对阳性对照敏感，测试菌株在
质量控制范围内；生长对照孔显粉红色，表明代谢产
物的溶剂，即 0.000 48%~1% DMSO完全不抑制大肠
杆菌生长，处理可正确反映菌株代谢产物的抑菌活
性；菌株代谢产物的最小抑菌浓度测试结果如表 2
所示，菌株 JXRPH-14的代谢产物对 E. coli ATCC2-
5922和 ETEC的最小抑菌浓度均为 20 μg/mL，而菌
株 TRXY-9的代谢产物对 E. coli ATCC25922 和
ETEC的最小抑菌浓度均为 40 μg/mL，分别为阳性
对照头孢西丁的 20倍和 40倍。测试结果表明，菌株
JXRPH-14和 TRXY-9的代谢产物对 E. coli ATCC-
25922和 ETEC均具有较强的抑制作用。
1.3菌株的鉴定
1.3.1形态学鉴定
菌株 JXRPH-14在 PDA 培养基上，菌落放射
状，气生菌丝白色，生长紧密绒毛状，基生菌丝初为
浅红色后转为深红色(图 2)；光学显微镜下，小型分
2072
图 3 MEGA6.0 构建的菌株 JXRPH-14和 TRXY-9基于 ITS
序列的系统进化树
Figure 3 Phylogenetic tree of strain JXRPH-14 and TRXY-9 gen-
erated from the ITS sequences using the software of MEGA ver-
sion 6.0
表 2 菌株 JXRPH-14和 TRXY-9的代谢产物对大肠杆菌生
长的最小抑菌浓度
Table 2 the minimal inhibitory concentration (MIC) of the metab-
olites from strains JXRPH-14 and TRXY-9 againstE. coli
处理
Treatment
头孢西丁
Cefoxitin
菌株 JXRPH-14代谢产物
Metabolites of strain JXRPH-14
菌株 TRXY-9代谢产物
Metabolites of strain TRXY-9
E. coli ATCC25922
1
20
40
ETEC
1
20
40
MIC (μg/mL)
广泛引起农作物的枯萎病(Ploetz, 2015)、冠腐病(Mo-
ya-Elizondo, 2013)、根腐病(Scherm et al., 2013)以及
赤霉病(常乐等, 2015)等。近年的研究发现，来源于植
物内生真菌的镰孢菌可以合成许多结构新颖或具有
生物学活性的化合物。例如，Fusarium fujikuroi可合
成新化合物 Fujikurins A-D (von Bargen et al., 2015)和
抗疟活性化合物 Apicidin F (von Bargen et al., 2014)，
Fusarium oxysporum可合成新的 C型伏马毒素 Type
C Fumonisins (Inokoshi et al., 2013)和新的合成酶抑
制剂 Epi-trichosetin (Seo et al., 1999)，Fusarium sp.可
合成 3个新的化合物 Fusapyrone、Deoxyfusapyrone和
Mevalocidin (Altomare et al., 2000;Gerwick et al., 2013)。
该属内生真菌的抗菌性研究也有报道。内生真菌
Fusarium redolens的抗菌化合物富马酸 Fusaric Acid，
对测试细菌的半抑制浓度(IC50)值为 35.35 μg/mL至
171.29 μg/mL (Xu et al., 2010)；Fusarium tricinctum的
抗菌活性肽 Trtesin，对白色念珠菌的最小抑菌浓度
为 64 μg/mL (Tejesvi et al., 2013)；Fusarium sp.的抗菌
化合物 equisetin对金黄色葡萄球菌以及耐甲氧西林
金黄色葡萄球菌的最小抑菌浓度为 16 μg/mL (Ra-
tnaweera et al., 2015)以及 bikaverin对大肠杆菌ATC-
C25922的最小抑菌浓度为 50μg/mL (Deshmukh et al.,
2014)。而本研究的来自于药用植物越南槐的 2株内
生真菌 Fusarium sp. JXRPH-14、Fusarium sp. TRXY-9
具有更强的抗菌活性，对 E. coliATCC25922和 ETEC
生孢子条形，两端钝圆，孢子大小为(3.75~5.00) μm×
(8.75~13.75) μm，大型分生孢子镰刀型，两端略尖，3~
5分隔，孢子大小为(5.00~6.25) μm×(23.75~40.00) μm。
菌株 TRXY-9在 PDA培养基上，菌落圆形，边缘整
齐，菌丝为基生菌丝，乳白色，无气生菌丝，菌落中央略
见淡黄色色素;光学显微镜下，大型分生孢子条形略
弯，孢子大小为(4.38~5)μm×(11.25~15.00)μm，小型分
生孢子椭圆型或卵型，孢子大小为 (2.50~3.13) μm×
(7.50~8.75) μm。这 2个菌株在 PDA培养基上的菌
落形态及孢子形态特征符合相关文献对镰孢菌 Fus-
arium的描述(Leslie and Summerell, 2006)。
1.3.2菌株 ITS序列及其系统发育学分析
从菌株 JXRPH-14 (494 bp)和 TRXY-9获得ITS
序列(480 bp)，基因登录号分别为 KP204430、KP20-
4423。在基于 ITS序列构建的系统进化树(图 3)中，
菌株 JXRPH-14与 5个菌株聚在一起形成支持强度
为 99%的末端分支。碱基相似性比较表明，菌株
JXRPH-14与这 5个菌株的 ITS碱基序列有 1个碱
基的差异，序列相似性为 99.8%；菌株 TRXY-9与
4 个菌株聚在一起形成支持强度为 99%的末端分
支，碱基相似性比较表明，菌株 TRXY-9与这 4个菌
株的 ITS碱基序列没有差异，序列相似性为 100%；
而菌株 JXRPH-14和 TRXY-9之间的碱基相似性比
较表明，其 ITS碱基序列有 12个碱基的差异，序列
相似性为 97.5%，小于其与上述序列间的差异，因此
JXRPH-14和 TRXY-9是不同的种。因此，综合形态
学和分子生物学特征，分别将菌株 JXRPH-14和 TR-
XY-9初步命名为 Fusarium sp. JXRPH-14、Fusarium
sp. TRXY-9。
2讨论
镰孢菌Fusarium 是一类重要的植物病原菌，可
2株越南槐内生真菌的抗菌活性及菌株鉴定
Antibacterial Activity and Taxonomic Identification of Two Endophytic Fungi Isolated from Sophora tonkinensis Gapnep 2073
基因组学与应用生物学
Genomics and Applied Biology
的最小抑菌浓度为 20~40 μg/mL。大量的研究表明，
内生真菌和药用植物协同进化，可合成许多独特的
或与宿主相似的次生代谢产物(Kusari et al., 2012)，
并且药用植物越南槐根(山豆根)的提取物可抑制大
肠杆菌、金黄色葡萄球菌以及白色念珠菌(丁凤荣等,
2002)。因此，菌株 Fusarium sp. JXRPH-14和 Fusar-
ium sp. TRXY-9在与宿主越南槐的互惠共生中，很
可能合成一些独特的或与越南槐相似的抗菌活性成
分。为此，本研究进一步的工作将以抗菌活性为导
向，通过各种色谱手段从这 2个菌株中分离和鉴定
抗菌成分，以期找到新型抗菌物质或与山豆根相似
的抑菌成分，有望为新型抗生素的研发提供重要的
先导化合物和新的药物作用靶点。
3材料与方法
3.1材料
3.1.1菌株
筛选菌株，2014年 6月自广西野生越南槐的健
康根中分离的 238株内生真菌，保存在广西大学农
学院；测试菌株，大肠杆菌 Escherichia coli ATCC2-
5922，购自美国菌种保存库(ATCC)，产肠毒素性大肠
杆菌 enterotoxigenic E. coli (ETEC)临床分离株，自急
诊腹泻患者的新鲜粪便分离并经生物梅里埃细菌生
化鉴定和 AP120E生化鉴定及 PCR基因鉴定，对氨
苄西林、替卡西林、环丙沙星耐药，对头孢西丁、头孢
噻肟、头孢吡肟敏感，保存在广西科技大学医学院。
3.1.2培养基
PDA培养基，购自广东环凯微生物科技有限公
司；MHA培养基、MH肉汤，均购自北京陆桥生物技
术有限公司。所有培养基在 121℃，1×105 Pa下湿热
灭菌 25 min备用。
3.1.3主要试剂
头孢西丁、刃天青均购自中国食品药品检定研究
院；2×TagMaster Mix，购自北京康为世纪生物科技有
限公司；引物 ITS1和 ITS4，由华大基因合成；甲醇、
二甲基亚砜(DMSO)等试剂均为市售分析纯产品。
3.1.4仪器与设备
生物安全柜，Thermo 1381；立式压力蒸汽灭菌
器，上海博讯 YXQ-LS-100SⅡ；恒温培养箱，上海福
玛 DPX-9082B-2，旋转蒸发仪，Heidolph G3，奥林巴
斯生物光学显微镜，OLYMPUS CX21；PCR扩增仪，
BIO-RAD C1000，凝胶成像系统，Bio-Best 200E；电
泳仪，DYY-6C。
3.2菌株的拮抗活性筛选
采用琼脂块法(周雅琴等, 2011)对供试内生真菌
进行活菌体的拮抗活性筛选(图 1)。将大肠杆菌制成
含 106 cfu/mL接种物的MHA筛选平板并将 6 mm直
径的内生真菌菌块接入筛选平板，每皿接 5个菌块，
含 6 μg头孢西丁的等径琼脂块为阳性对照，所有平
板置于(35±2)℃培养 16~18 h后，观察内生真菌菌块
或阳性对照周围有无抑菌圈，并测量抑菌圈的直径。
3.3菌株代谢产物的抑菌作用
3.3.1菌株的发酵和发酵产物的提取
将菌株接种于无菌固体培养基(400 g马铃薯, 20 g
右旋糖和 20 g蔗糖)并于 28℃黑暗发酵 30 d；发酵完
成后，用超声波辅助甲醇提取发酵物，纱布过滤，重
复 2次，合并两次滤液进行减压浓缩成浸膏，加水悬
浮并用乙酸乙酯萃取得有机相，减压浓缩有机相得
到菌株代谢产物。
3.3.2菌株代谢产物的最小抑菌浓度(MIC)
参照 CLSI M07-A9和 Sarker 等(2007)的研究，
用改良的肉汤稀释法测定菌株代谢产物对大肠杆菌
的最小抑菌浓度。测试在无菌的 U型底的 96孔培养
板进行，测试体积为 0.1 mL，测试培养基为MH肉
汤，接种菌分别为 E. coli ATCC25922和 ETEC，其测
试终浓度为 5×105 cfu/mL，所有处理和对照进行两倍
系列稀释。1% DMSO溶解的代谢产物为处理，测试
终浓度范围为 1~2 048 μg/mL；阳性对照为头孢西
丁，测试终浓度范围为 0.25~512 μg/mL；生长对照为
DMSO，测试终浓度范围为 0.000 48%~1%；以不接菌
的代谢产物系列稀释浓度列为无菌对照；所有测试
重复 3次。培养板置于(35±2)℃培养 16 h后，10 μL
1 mg/mL的刃天青溶液加入每孔，(35±2)℃继续培养
4 h后观察颜色的变化，蓝色或紫色指示接种菌完全
被抑制，紫红色指示接种菌部分被抑制，粉红色指示
接种菌生长。最小抑菌浓度(MIC)为完全抑制接种菌
生长的最低药物浓度。
3.4菌株的鉴定
真菌的分类基于 3个准则：形态特征，系统发育
地位以及与 GenBank中参考序列的相似性。当一个
特定序列与系统发育相关的参考序列之间的相似
性，大于 95%则被认为是同属，而明显高于属内其它
种时，则被认为是同种(Rivera-Orduna et al., 2011; Go-
2074
nzalez and Luisa Tello, 2011)。
3.4.1菌株形态特征
将待鉴定菌株接种在 PDA培养基上，置于 28℃
培养，观察其菌落形态，并在光学显微镜下观察其孢
子形态。
3.4.2菌株 ITS序列及其系统发育学分析
参照 Guo等(2000)的方法提取真菌基因 DNA，
参照White的研究，用通用引物 ITS1和 ITS4从真
菌基因组 DNA扩增 ITS序列，PCR产物的纯化和测
序由华大基因进行；将所测的 ITS序列与 GenBank
基因库中已测定真菌的 ITS序列进行比对，根据比
对结果下载相似性高的菌株序列，以近缘属菌株为
外群，通过MEGA 6.0的邻接算法(neighbor-joining,
NJ)，自展数(Bootstrap)为 1 000构建系统进化树；用
MatGAT v.2.01计算序列间的相似性。
作者贡献
姚裕群是本研究的实验设计和实验研究的执行
人，并完成数据分析，论文初稿的写作；莫莉参与实
验设计、实验结果分析；蓝芳是项目的构思者及负责
人，指导实验设计，数据分析，论文写作与修改。
致谢
本研究由广西自然科学基金项目(2015GXNS-
FAA139091, 2014GXNSFAA118218)、桂科重(14124-
002-1)和广西自然科学基金(2014GXNSFBA118152)
共同资助。乔云明帮助菌株的筛选，韦继光帮助菌株
的鉴定；黄荣韶和李良波对本论文的撰写给予了修
改与指导意见。
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