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生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN 2015, 31(7):76-82
目前，土壤的盐碱化是农业生产面临的一个严
重问题，限制着全球农作物的产量，其中 20% 的灌
溉区域和 30% 的干旱区域都受到土壤盐碱化的威
胁［1］。有些植物在适应盐生环境时形成了对 Na+ 的
外排和区隔化的调节机理，使细胞质内保持较低的
Na+ 浓度以适应盐生环境对植物生长和发育的影响，
土壤中 Na+ 过多会引起植物体内离子不平衡、水分
亏缺和离子毒害，并且由于不恰当的灌溉和污水的
任意排放盐碱化面积还在不断扩大，临海的耕种土
地由于暴雨和风的影响盐碱化的速度更快，因此，
收稿日期 ：2014-12-22
基金项目 ：河南中医学院博士基金项目（BSJJ2010-35）
作者简介 ：夏金婵，女，博士，研究方向 ：分子生物学 ；E-mail ：epsalon@163.com
拟南芥 AMP1 负调控植物对高盐胁迫的反应
夏金婵1  何金环2
（1. 河南中医学院，郑州 450008 ；2. 河南牧业经济学院，郑州 450008）
摘 要 ： 高盐胁迫严重影响植物的生长发育及农作物产量，因此鉴定盐胁迫响应相关基因至关重要。拟南芥的 AMP1 编码
一个推测的谷氨酸羧肽酶，参与植物的生长发育、光形态建成与种子休眠。研究证明了 AMP1 的一个新功能，它的缺失提高了缺
失突变体 amp1 的抗高盐胁迫的能力，研究证明 amp1 突变体的强抗高盐胁迫表型一方面是由于在高盐胁迫下 amp1 突变体比野生
型中积累了更多的甜菜碱和脯氨酸降低了突变体细胞的水势，另一方面高盐胁迫条件下 amp1 突变体中高盐胁迫响应的下游基因
RD29A，以及 AHA3 的表达量也高于野生型，后者可促进 Na+ 的外排 ；高盐条件能够对植物造成氧化胁迫，研究发现 AMP1 的缺失
还上调了抗氧化相关基因 ZAT10/12 的表达量，进而降低了在高盐胁迫条件下 amp1 突变体内过氧化物的积累水平，减轻对细胞的
损伤和生长的抑制，这些都提高了 amp1 突变体的抗高盐胁迫的能力。以上结果证明在拟南芥中 AMP1 负调控植物对高盐胁迫的反
应过程。
关键词 ： AMP1 ；高盐胁迫 ；ZAT10/12 ；RD29A
DOI ：10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2015.07.012
Arabidopsis AMP1 Negatively Modulates Plant Responses to Salt Stress
Xia Jinchan1 He Jinhuan2
（1. Henan University of Traditional Chinese Medicine，Zhengzhou 450008 ；2. Henan University of Animal Husbandry and Economy，
Zhengzhou 450008）
Abstract: Salt stress severely affects the growth and development of plants and crop yield, therefore it is crucial to identify the related
genes responding to salt stress in plants. Altered Meristem Program（AMP1）of Arabidopsis, encoding a putative glutamate carboxypeptidase, is
involved in plant growth, photomorphogenesis and seed dormancy. In this study, we revealed new function of AMP1, i.e., its deficiency increased
the capacity of salt resistance in deletion mutant amp1. The study convinced that phenotype of solid salt resistance resulted from 2 aspects:
firstly the accumulating more betaine and proline in mutant than in wild one led to the decrease of cell potential in the mutants, and secondly
the expression of downstream gene RD29A and AHA3 in the mutants was higher than that in wild ones and the latter promoted the exocytosis of
Na+. The salt stress also triggered the oxidation stress in the plants; the study discovered that the deletion of AMP1 up-regulated the expression
of antioxidant gene ZAT10/12, consequently lowered the accumulated level of peroxide in amp1 mutants, and thereby diminished the damages
to cells and the prohibition of growth. All of them jointly enhanced the capacity of salt resistance in amp1 mutants. Our results proved that
Arabidopsis AMP1 negatively regulated plant responses to salt stress.
Key words: AMP1 ；salt stress ；ZAT10/12 ；RD29A
2015,31(7) 77夏金婵等 ：拟南芥 AMP1 负调控植物对高盐胁迫的反应
剖析植物对高盐的应答机制、提高其抗盐能力在农
业生产上有重要的理论和现实意义。植物的抗盐反
应受许多基因的调控，是一个复杂的过程，尽管在
过去 10 年间，通过各种筛选和克隆的方法已得到
一系列与盐胁迫信号途径相关的基因，例如 ：SOS、
HKT1 或 NHX1 基因等，其中盐过度敏感（Salt overly
sensitive，SOS）途径的重要生理功能是在盐胁迫下
进行离子稳态调节和提高耐盐性［2，3］，但是仍需要
鉴定新的盐胁迫反应基因，以期通过分子生物学手
段提高农作物的抗盐能力。
拟南芥的 AMP1（Altered meristem program）基
因编码一个谷氨酸羧肽酶，定位在内质网膜上，参
与一些信号分子的形成过程，AMP1 对茎顶端分生
组织的生长发育和调控植物激素的稳态方面有重要
的作用，还可调节植物体内 NO 的含量，参与植物
的抗旱反应过程［4-6］。敲除 AMP1 基因可使突变体
中细胞分裂素的含量增加，导致 CYCD3；1（cyclin
D3）的表达量增加［7-9］，但是，在野生型拟南芥中
外施细胞分裂素或者过表达 CYCD3；1 都不能够模拟
amp1 突变体的表型，这暗示在 amp1 突变体中不仅
仅是细胞分裂素的含量增加和 CYCD3；1 的表达量增
加，或许是谷氨酸羧肽酶的缺失影响了植物体中一
些小的信号分子，它们影响了植物的生长发育［3］。
本研究利用拟南芥 AMP1 基因的缺失突变体，通过
对该突变体 amp1 进行 NaCl 胁迫，观察植株的表型
变化，进而检测其体内可溶性糖与脯氨酸含量、盐
胁迫下游基因 RD29A 的表达量，以及离子含量等，
探讨拟南芥 AMP1 基因在抗盐胁迫方面的生物学作
用，旨在为利用生物工程手段提高植物的耐盐性提
供基因资源。
1 材料与方法
1.1 材料
本 实 验 中 所 用 的 野 生 型 拟 南 芥（Arabidopsis
thaliana） 和 amp1 突 变 体 均 为 Col-0 生 态 型 背 景。
amp1突变体是由 Abed Chaudhury 博士（Commonwealth
Scientific and Industrial Research Organization，Plant
Industry，Canberra，Australia）赠送。
1.2 方法
1.2.1 培养方法 在营养土中培养拟南芥的过程为：
将 4℃同步化处理 2-3 d 后的种子均匀地播种于营养
土上，浇上水后移至正常光照下培养。培养皿中无
菌培养拟南芥的过程为 ：要先对种子进行表面消毒，
4℃同步化处理 2-3 d 后，均匀地种在含有 0.8%（W/V）
琼 脂（Sigma） 的 1/2MS（Murashige and Skoog salts，
Sigma M5519）的培养基上，放在培养间中培养。如
果是 NaCl 处理时，把所需量的 NaCl 加在 1/2 MS 培
养基上，灭菌，制成 NaCl 培养基，野生型和突变体
在正常培养基上生长 1 周，再移到不同浓度的 NaCl
培养基上，观察表型。培养间的培养条件 ：温度为
22℃，光照强度为 100 μmol· m-2 ·s-1，光周期为 16
h 光照 /8 h 黑暗交替。
1.2.2 生理指标的测定 两周大的生长在正常培养
基上野生型拟南芥和 amp1 突变体的幼苗，移到含
有 100 mmol/L NaCl 的培养基上处理 12 h，测定野生
型拟南芥和 amp1 突变体在 NaCl 处理下可溶性糖和
脯氨酸的含量。可溶性糖含量测定，称取 800 mg 拟
南芥放于大试管，加 20 mL 蒸馏水，沸水浴 20 min，
冷却后过滤至 100 ml 容量瓶，再加 2 mL 5% 硫酸
锌溶液，2 mL 0.3N Ba（OH）2 溶液定容至 100 mL。
取 1 mL 提取液加 1 mL 蒸馏水，加 0.5 mL 蒽酮 - 乙
酸乙酯，再加 5 mL 浓 H2SO4，沸水 10 min 后，测定
620 nm 处的吸光值［10］。脯氨酸含量测定，称取拟
南芥约 0.15g，加 5 mL 3% 磺基水杨酸研磨，再转移
至试管中沸水浴浸提 10 min，冷至室温。取 2 mL 提
取液，加 2 mL 冰乙酸，2 mL 2.5% 酸性茚三酮，沸
水浴显色 60 min，冷却至室温后加 4 mL 甲苯，振
荡萃取。取甲苯层测 OD520，以甲苯做空白对照
［11］。
植 株 TBARS（Thiobarbituric acd-reactive substances）
含量的测定按照描述［12，13］。离子含量的测定是用
在 1/2MS 培养基上生长 10 d 的野生型和突变体材料，
移到含有 NaCl 的培养基上处理，在指定时间取材，
在 60℃的烘箱里处理 1 周使材料干燥。干燥的材料
用 HNO3 消化。再用 MS-ICP（Agilent 7500C）测定
材料中 K+ 和 Na+ 的含量［14］。
1.2.3 实时荧光定量 PCR 对在培养基上生长 1
周的野生型和 amp1 突变体材料转移到含有 NaCl
的培养基上进行盐处理，在相应的时间取材。利
用 TRIZOL 试 剂（Sigma，USA） 提 取 总 的 RNA，
用 AMV 反 转 录 酶（TaKaLa，Dalian） 合 成 第 一 条
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.778
cDNA。 利 用 Agilent Strata-gene 荧 光 定 量 PCR 仪
Mx3005P（美国）进行实时荧光定量 PCR 实验，荧
光染料试剂盒采用 SYBR Premix Ex Taq（TaKaRa，
日本），以稀释 10 倍的植物 cNDA 为模板。每 20 μL
PCR 反应体系中含 1×SYBR PremixEx Taq，上下游
引物各 0.2 μmol/L，以及 2 μL 稀释的 cDNA。实验重
复 3 次。使用 UBQ10（polyubiquitin 10）作为内参
对目标基因进行相对定量。
2 结果
2.1 amp1突变体具有强的抗高盐胁迫能力
为了验证 AMP1 基因在抗盐反应中作用，在
1/2 MS 培养基中加入不同浓度的 NaCl，把野生型和
amp1 突变体种在含有 NaCl 的培养基上，发现两者
的萌发率并没有明显的区别，但是当我们把在 1/2
MS 培养基上生长 1 周的野生型和 amp1 突变体幼苗
移到添加有不同浓度 NaCl 的培养基上后，生长 1 周
后发现野生型根生长受到的抑制程度远比突变体的
高。我们在处理后的第 7 天测量了野生型和突变体
的根长，并计算了它们的相对根长（相对根长是处
理条件下的根长与在正常培养基上生长 1 周的根长
的比值），发现在正常生长条件下，野生型的根比突
变体的长，但是在 NaCl 的处理下，野生型根生长受
到明显的抑制，而突变体的根生长受到的抑制并不
明显。例如，在 50 mmol/L NaCl 处理下，野生型的
根被抑制 29.6%，而突变体的根只被抑制 13.6%（图
1）。另外，我们把含有自身启动子的 AMP1 基因转
入 amp1 突变体，该突变体即恢复为野生型的表型，
这表明 amp1 突变体的抗盐能力是由于 AMP1 基因缺
失导致的。
2.2 高盐胁迫下amp1突变体含有高浓度的可溶性
糖和游离脯氨酸
高盐环境可以对植物造成渗透胁迫，因此，测
定植物体在胁迫条件下可溶性糖和脯氨酸的含量，
在一定程度上可以判断植物对高盐胁迫的抵抗能
力［15，16］。图 2 显示，正常生长条件下 amp1 突变体
中可溶性糖含量与野生型中的区别并不明显，NaCl
处理后 amp1 突变体和野生型中可溶性糖含量均有
所提高，但此时突变体中可溶性糖的含量是野生型
的 1.28 倍，脯氨酸的含量在正常生长条件下 amp1
突变体中与野生型中区别并不明显，NaCl 处理后
amp1 突变体和野生型中脯氨酸含量都有所提高，但
此时突变体中的脯氨酸是野生型的 1.16 倍，因此，
在高盐胁迫条件下 amp1 突变体中可溶性糖和脯氨
酸都高于野生型。盐胁迫条件下，amp1 突变体中可
溶性糖和脯氨酸的快速积累可能与可溶性糖和脯氨
60
50
WT
amp1
40
30
20
10
0
CK 25 50 100 150
NaCl⎃ᓖmmol/L
CK
20
40⴨ሩṩ䮯% 6080100
0
25 50 100 150
NaCl⎃ᓖmmol/L
ṩ䮯mm
A
WT amp1 WT amp1 WT amp1
B
C
WT
amp1
图 1 amp1 突变体在 NaCl 处理下的表型（A）、根长（B）
及相对根长（C）
2015,31(7) 79夏金婵等 ：拟南芥 AMP1 负调控植物对高盐胁迫的反应
酸积累相关基因的表达更活跃有关。基于可溶性糖
和脯氨酸在植物抵抗盐胁迫中的特殊作用，amp1 突
变体中高含量的可溶性糖和脯氨酸是突变体抗高盐
胁迫的一个原因。
2.3 AMP1 基因负调控 RD29A 和 AHA3 的表达
为了进一步探讨 amp1 突变体抗盐的分子机制，
选择了一个盐胁迫反应的下游基因 RD29A 和一个质
膜 ATP 酶［17］，对它们的表达量进行分析（图 3）。
用实时荧光定量 PCR 检测表明 RD29A 的表达量在
突变体和野生型中都受高盐胁迫的诱导，但是在突
变体中的诱导表达量和时间都明显比野生型的高和
早。例如，在高盐处理 6 h 时，RD29A 的表达量在
野生型中增至 1.3 倍，在 amp1 突变体中增至 1.6 倍；
在高盐处理 12 h 时，RD29A 的表达量在 amp1 突变
体中增至 2.3 倍，而在野生型中只增至 1.5 倍。这
些结果表明 AMP1 基因负调控 RD29A 的表达，导致
amp1 突变体的强抗盐能力。AHA3 是一个质膜 ATP
酶，定位在质膜上，高盐诱导其表达量的升高，参
与 Na+ 的外排过程［18］。我们发现 AHA3 的表达量在
突变体和野生型中都受高盐胁迫的诱导，但是在突
变体中的诱导表达量和时间都明显比野生型的高和
早。例如，在高盐处理 6 h 时，AHA3 的表达量在野
生型中增至 1.5 倍，在 amp1 突变体中增至 1.8 倍 ；
在高盐处理 12 h 时，AHA3 的表达量在 amp1 突变体
中增至 2 倍，而在野生型中只增至 1.7 倍。在高盐
胁迫条件下离子含量的稳态对植物正常的生长至关
重要，我们检测了在高盐胁迫条件下植物体内 Na+
和 K+ 含量的变化。在正常生长条件下野生型和突
变体中的 Na+ /K+ 比率并没有明显的区别，但是在
100 mmol/L 的 NaCl 的 处 理 2 d 后，amp1 突 变 体 中
Na+/K+ 比率明显低于野生型。这些结果表明 AMP1
负调控 AHA3 基因的表达，降低突变体中 Na+ 的含量。
2.4 高盐胁迫条件下amp1突变体的强抗氧化能力
为了验证 NaCl 胁迫条件下 amp1 突变体抗氧
化能力的强弱，我们检测了在不同条件下野生型和
amp1 突变体中 TBARS 的含量（图 4）。实验表明在
正常生长条件下 amp1 突变体中 TBARS 的含量就比
野生型中的区别不明显，NaCl 胁迫能使拟南芥植株
中 TBARS 的含量升高，但 amp1 突变体中 TBARS 含
量远低于野生型的，结果表明 amp1 突变体中过氧
化物的积累比野生型中的少，AMP1 参与了植物非
生物盐胁迫介导的氧化胁迫应答反应。为了进一步
探讨 amp1 突变体中活性氧积累较少的原因，用实时
荧光定量 PCR 检测了与抗氧化防御系统相关基因表
达水平的变化。ZAT10 和 ZAT12 是一类含有 C2H2 锌
指结构的转录因子，参与植物的抗氧化反应过程［20］。
我们发现在正常生长条件下，amp1 突变体中 ZAT10
和 ZAT12 比野生型中的高（图 4），在高盐胁迫条件下，
amp1 突变体中 ZAT10 和 ZAT12 也比野生型中的高。
例如，在高盐处理 6 h 时，ZAT10 和 ZAT12 的表达
量在野生型中分别增至 1.5 和 1.2 倍，在 amp1 突变
体中分别增至 2.1 和 1.8 倍。这些结果表明拟南芥
中 AMP1 通过调节 ZAT10/12 的表达水平进而调控对
NaCl 的应答反应。
3 讨论
在世界范围内，高盐是一种非常重要的环境胁
60
A
50
40
30
20
10
CK NaCl
0
ਟⓦᙗ㌆ਜ਼䟿mg·g-1 FW
100
B
80
60
40
20
CK NaCl
0
⑨⿫㝟≘䞨ਜ਼䟿μg·g-1 FW
WT
amp1
WT
amp1
图 2 野生型拟南芥和 amp1 突变体在 NaCl 处理下可溶性
糖（A）和脯氨酸（B）的含量
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2015,Vol.31,No.780
迫因子，它限制农作物产量，影响植物的生长和发育。
高盐不仅能对细胞产生毒害，影响植物体的离子平
衡，还可以造成氧化和渗透胁迫［21］。为了克服这种
限制因素，提高农作物的产量，研究植物的抗盐反
应机制显得至关重要，因此鉴定新的抗盐胁迫相关
基因对通过分子生物学手段提高植物的抗盐能力至
关重要，本研究第一次发现了 AMP1 基因在拟南芥
的抗盐过程中起着重要的负调控作用。
研究证明，在逆境条件下包括高盐胁迫植物会
积累一些渗透调节物质，如可溶性糖和脯氨酸，用
于平衡渗透压对胞质的损伤，调节细胞膜的稳定
性［22-24］。我们发现在高盐胁迫下 amp1 突变体积累
可溶性糖和脯氨酸的含量高于野生型，这些降低了
突变体细胞的水势，对抗高盐条件下形成的渗透胁
迫对植物的损伤。许多非生物胁迫可以诱导过氧化
物的产生，对植物体造成氧化胁迫，损伤 DNA 和蛋
A
0.5
1.5
2.5
2.0
1.0
0 6 12 h
0
RD
29
AⲴ⴨ሩ㺘䗮䟿 WTamp1
B
0.5
1.5
2.5
2.0
1.0
0 6 12 h
0
AH
A3
Ⲵ⴨ሩ㺘䗮䟿 WTamp1
C
2
6
10
12
8
4
0 6 12 h
0
N
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+ ∄⦷% WTamp1
A
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A
R
Sਜ਼䟿nmol·g-1 FW WTamp1
B
0.5
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0 6 12 h
0
ZA
T1
0Ⲵ⴨ሩ㺘䗮䟿 WTamp1
C
0 6 12 h
ZA
T1
2Ⲵ⴨ሩ㺘䗮䟿 WTamp1
图 3 野生型拟南芥与 amp1 突变体在 NaCl 处理下 RD29A
（A）、AHA3（B）表达量及 Na+/K+ 比率（C）
图 4 野生型拟南芥与 amp1 突变体在 NaCl 处理下 TBARS
含量（A）、ZAT10（B）及 ZAT12（C）表达量
2015,31(7) 81夏金婵等 ：拟南芥 AMP1 负调控植物对高盐胁迫的反应
白质分子，抑制植物正常的生长和发育［25］。在植物
的抗氧化反应过程中 ZAT10/12 扮演着重要的作用，
可诱导 cAPX1、cAPX2 和 FDS1 的表达，参与植物的
抗盐反应过程，抑制过氧化物对植物产生的毒害［26］。
TBARS 的分析结果表明在盐胁迫下 amp1 突变体中
积累了较少的 ROS，可能是由于 ZAT10/12 在 amp1
突变体中的高表达，提高了 amp1 突变体的抗盐能
力。有研究表明在植物体中过表达 ZAT10 能够提高
抗盐能力［26］。在高盐胁迫条件下，除了降低植物体
内过氧化物的水平，保持植物体内离子的稳态对植
物的抗盐能力也是至关重要的，植物可以通过提高
Na+ 的外排和向液泡的运输两个途径降低 Na+ 对植物
的毒害。我们的结果证明 AMP1 的缺失能够促进 Na+
的外排，AMP1 负调控 AHA3 基因的表达，降低突变
体中 Na+ 的含量。以上的结果表明在拟南芥中 AMP1
介导了抗盐胁迫的信号传导过程，AMP1 缺失调控
了抗盐基因的表达，积累了较多的可溶性糖和脯氨
酸，还调控了抗氧化基因和下游基因 RD29A、AHA3
的高表达，降低 Na+ 的含量，提高突变体的抗盐能力。
4 结论
本研究证明 AMP1 参与了拟南芥抗高盐胁迫的
反应过程，其缺失突变体 amp1 强的抗高盐胁迫能
力与其 ZAT10/12 介导的抗氧化防御能力和维持植物
体内 Na+ 的平衡能力正相关。另外，amp1 突变体体
内高含量的可溶性糖和脯氨酸也增强了其抗高盐胁
迫的能力。
本研究发现 AMP1 在拟南芥的盐胁迫反应过程
中起到一个负调控作用。amp1 突变体对盐胁迫不敏
感的机制与以下三方面有关 ：（1）在盐胁迫下 amp1
突变体中可溶性糖类和脯氨酸的含量升高，降低细
胞的渗透势对抗高盐引起的渗透胁迫 ；（2）在盐胁
迫 下 amp1 突 变 体 中 RD29A 以 及 AHA3 的 高 表 达，
后者可促进 Na+ 的外排 ；（3）amp1 突变体在盐胁迫
下的过氧化物的积累少，降低氧化胁迫对细胞的损
伤。这些都提高了突变体的抗盐能力。
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（责任编辑 狄艳红）