全 文 ：·综述与专论·
生物技术通报
B IO TECHNOLOGY　BULL ETIN 2009年第 10期
骨骼肌卫星细胞生物学特性及临床应用前景
李方华 1, 2 　庞全海 2 　侯玲玲 3 　郑扬 4 　关伟军 1 　马月辉 1
(1中国农业科学院北京畜牧兽医研究所 ,北京 100193; 2山西农业大学动物科技学院 ,太谷 030801;
3北京交通大学生命科学与生物工程研究院 ,北京 100044; 4江西农业大学动物科学技术学院 ,南昌 330045)
　　摘 　要 : 　骨骼肌卫星细胞是位于肌细胞膜和基膜之间的具有增殖和分化潜力的生肌干细胞 ,对于出生后骨骼肌的生
长、再生修复和维持具有重要的意义。主要对卫星细胞的含量与分布、细胞标志、可塑性和不均一性等生物学特性做了综述 ,
最后展望了卫星细胞移植在临床上的应用前景。
关键词 : 　骨骼肌卫星细胞 生物学特性 临床应用
Biologica l Character istics and Prospects Concern ing
Clin ica l Application of Skeleta lM uscle Satellite Cells
L i Fanghua1, 2 Pang Quanhai2 Hou L ingling3 Zheng Yang4 Guan W eijun1 Ma Yuehui1
(1 Institute of B eijing Anim al Science and Veterinary, CAAS, B eijing 100193;
2 College of Anim al Science &Technology, Shanxi Agriculture University, Taigu 030801;
3 Institu te of B iological Science and Technology, College of Science, B eijing J iaotong University, B eijing100044;
4 College of Anim al Science &Technology, J iangxi Agriculture University, N anchang 330045)
　　Abs trac t: 　Satellite cells are myogenic stem cells which lie in the p lasmalemal of the muscle fiber. The basement membrane sur2
rounding the fiber are responsible for the post2natal growth repair and maintenance of skeletal muscle. In this article, current knowledge
of the cellular and molecular biology of satellite cells, such as Content and distribution, molecularmakers, p lasticity, nohomogeneity were
mainly reviewed. Finally, the perspectire of therapy of satellite cell transp lantation was in p rospect.
Key wo rds: 　Satellite cells B iological characteristics Clinical app lication
收稿日期 : 2009206229
基金项目 :“863”高新技术发展计划 (2006AA10Z198) ,国家自然科科学基金项目 (30671539)
作者简介 :李方华 (19812) ,山东省德州市人 ,在读硕士 ,研究方向 :动物临床疾病的细胞及分子生物学研究 ; E2mail: 254711802@qq. com
通讯作者 :关伟军 (19662) ,黑龙江人 ,教授 ,博士生导师 ,研究方向 :动物遗传资源 ; Tel: 010262815992, E2mail: wjguan86@126. com
马月辉 (19642) ,吉林伊通人 ,研究员 ,研究方向 :动物遗传学 ; Tel: 010262815884, E2mail: yuehui. ma@263. net　　骨骼肌卫星细胞是位于肌细胞膜和基膜之间的一群特殊的具有增殖和分化潜力的生肌干细胞 ,在成人的骨骼肌中 ,卫星细胞主要以静止的、未分化的单核小圆球形分布于成熟的肌纤维外周。当骨骼肌受到负重和外伤等外界的刺激后 ,卫星细胞便迅速被激活产生生肌前体细胞 (myogenic p recursor cells,MPCs)。MPCs在经历了多次的分裂增殖后最后分化融合形成新的肌纤维 ,从而使受损的肌肉得到修复。肌肉作为人体最大的组织 ,加强对它的研究对人类的健康具有重要的意义 ,所以卫星细胞自发现起便受到了学者们的重视。尤其是最近十多年随着 实验技术的不断进步 ,该领域的研究进展很快。1　卫星细胞在骨骼肌中的含量与分布在骨骼肌中 ,卫星细胞位于肌肉基底膜的下面 ,紧靠肌纤维 ,其含量与年龄有关 ,在人和小鼠的骨骼肌肌中以出生时最高 ,含量大约在 32% ,出生后即迅速下降 ,然后到成年时稳定在 1% ～5% [ 1 ]。不同类型的肌肉中卫星细胞的含量也不同 ,比如说鼠的比目鱼肌 (主要由慢氧化肌纤维构成 )比趾长肌 (主要由快氧化肌纤维构成 )含有的卫星细胞的数量要多。而且随着年龄的增长 ,两种类型肌肉中卫星细胞的所占比例都下降 ,但比目鱼肌中卫星细胞的绝
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生物技术通报 B iotechnology　B u lle tin 2009年第 10期
对数量却增加了 ,趾长肌中则没有此变化。现比较
有争议的是骨骼肌的细胞间隙之中是否也存在着
卫星细胞 ,以及在肌肉的生长与再生过程中卫星
细胞能否在相邻的肌纤维之间进行移动 ,此过程
要会花费一定的时间 [ 2 ] 。目前研究者还没有对细
胞间隙中的生肌细胞占总的生肌细胞的比率进行
过估测 ,因此需要加强对卫星细胞与间隙中的生
肌细胞之间转换的动力学特征的研究 ,而且加强
这方面的研究将有助于解决一些有关间隙生肌干
细胞的问题。
2　卫星细胞的分子标志
在卫星细胞发现的很多年里 ,电镜技术一直是鉴
定卫星细胞惟一的权威性的技术 ,最初鉴定卫星细胞
都通过电镜根据其位于肌纤维的肌膜和基底膜之间
这一特殊的解剖结构进行 ,这给人们的研究带来极大
的不便 ,现在可以通过其特有的分子标志对其鉴定。
静息期的卫星细胞表达的 pax7,M2cadherin , CD34和
低水平的 myf5[ 3, 4 ] ,可以对静息期的卫星细胞进行鉴
定。在这些分子之中以 pax7最为重要 ,虽然它的表
达对个体出生前的肌肉的发育和形成并不重要 [ 4 ] ,但
对于个体出生后卫星细胞群的维持却是必须的 [ 5 ]。
卫星细胞同样表达血管细胞粘附分子 VCAM21,肝细
胞生长因子受体 c2met,神经细胞粘附分子 NCAM21
(或 CD56) , Foxk1, syndecans23和 syndecans24[ 6, 7 ] ,均
可作为鉴定卫星细胞的分子标记。静止期的卫星细
胞一旦被激活 ,MyoD的表达便迅速上调 ,随后共表达
Pax7,M2cadherin和 Myf5,接着细胞进入分裂期开始
表达 PCNA (增殖细胞核抗原 ) ,随着 Myogenin的表
达 ,细胞进入生肌分化阶段 ,最后骨骼肌结构基因 ac2
tin和 MyHC的表达 [ 8 ] ,标志着生肌分化进入最后时
期。上述这些特异性基因均可作为鉴定卫星细胞增
殖期的标志。
还有一些基因仅在体内的卫星细胞中表达 ,不在
体外培养的成肌细胞表达 ,如 IgSF4, neuritin, Hoxc10,
TcR 2b, Klra18, Itm 2a, M EGF10和 G0S2,可用于体内卫
星细胞的鉴定 [ 9 ]。用于鉴定鼠的分子标记并不能完
全用于鉴定人的卫星细胞 ,例如 , CD34不能用来标记
人的卫星细胞 ,而 M2cadherin用来鉴定人的卫星细胞
其一致性也不如鼠 ;鉴定人的肌肉卫星细胞最可靠的
分子标志是神经细胞粘附分子 (CD56) [ 10 ]。
3　影响卫星细胞增殖与分化的信号通路
胚胎期和成人期肌肉的形成过程非常相似 ,当
卫星细胞受到负重和创伤等外界因素的刺激后便会
进入细胞周期。对胚胎时期肌肉形成起关键作用的
信号调节通路像 W nt、Notch 和 Myostatin就会像在
胚胎时期那样重新调节出生后肌肉的形成。
3. 1 W nt信号通路
Polesskaya等 [ 11 ]研究发现在受伤后再生的骨骼
肌组织中可以检测到 wnt成形素的转录物 ,卷曲形
受体和 wnt信号通路的对抗物 Sfrp ( secreted frizzled2
related p roteins)的存在。Thomas Rando的研究团队
一直从事于年龄影响受损肌肉再生能力的机制的研
究工作 ,发现小鼠随年龄的增长其生肌能力的下降
与 wnt信号通路水平的提高有关 ,而通过抑制 Sfrp3
或 dickkopf 1 (potent inhibitors ofW nt canonical signa2
ling)的表达进而抑制 wnt信号通路可以使随年龄的
增长丧失的肌肉再生能力得到恢复 [ 12 ]。Charlotte
Peterson通过研究发现敲除 w nt10b基因的小鼠的成
肌细胞成肌分化能力增加 ,并通过进一步的研究发
现其原因归于敲除 w nt10b后 w nt7b的补偿性增加 ,
而且这种补偿性增加激活了 Creb蛋白可能参与的
非经典的 wnt信号通路 [ 13 ]。
3. 2　Notch信号通路
Notch信号通路是调节胚胎期和出生后卫星细
胞的激活与增殖的一个重要的信号通路。Conboy[ 14 ]
通过研究发现 ,随年龄的增长 Notch信号通路调节
水平的降低是导致卫星细胞再生能力降低的重要原
因。Reshma Taneja指出在鼠的卫星细胞中 bHLH
转录因子 Stra13 ( stimulated by retinoic acid 13)可以
对抗 Notch信号通路并调节肌肉再生期增殖与分化
间的平衡 [ 15 ]。Addolorata Pisconti[ 16 ]则指出 syndecan
3 ( Sdc3)作为一个新的调节因子参与 Notch信号通路
的调节 ,缺失 Sdc3基因可以诱导小鼠成肌祖细胞定
型与分化的提前。而关于 Sdc3基因在 Notch信号通
路中的具体作用仍有待于进一步的研究。
3. 3　Myostatin
Myostatin属于转移生长因子 ( transform ing growth
factor b, TGFb)家族的一员 ,可通过限制卫星细胞的
增殖与分化来对抗肌肉的再生。V ictoria Siriett和
Ravi Kambadur认为可以利用 Myostatin的拮抗物
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2009年第 10期 李方华等 :骨骼肌卫星细胞生物学特性及临床应用前景
M stn2ant1来对抗 Myostatin在小鼠生肌过程中的抑
制作用。使用 M stn2ant1可以增加受激活的卫星细
胞的数量和提高它们的转移潜力 ,同时调节 pax7基
因的表达 [ 17 ]。而拮抗 Myostatin基因给少肌症的治
疗提供了一个策略 :可以通过拮抗 Myostatin基因治
疗临床由于年龄增长导致的少肌症。
4 调控卫星细胞增殖与分化的转录因子
在卫星细胞的分子调控方面 ,有一些转录因子
起到非常关键的作用。 Foxk1 是 forkhead /winged2
helix转录因子家族的一员 ,敲除 Foxk1基因的小鼠
肌肉中卫星细胞的数量很少 ,肌肉的再生能力也受
到很大影响。Meeson 等 [ 18 ] 研究发现 Foxk1 受到
Sox15 ( SRY2box containing gene 15)的调控 ,而且这
种调控是通过 Fhl3 ( four and a half L IM domains 3)
来实现的 ,这 3个转录因子共同调节生肌祖细胞群
和骨骼肌的再生。 Pax7是胚胎形成期和出生后卫
星细胞发育和分化的主要调节者。敲除 Pax7基因
的小鼠表现出明显的肌肉萎缩和肌肉中完全缺乏功
能性的卫星细胞。来自 Thomas Rando 实验室的
Boutet[ 19 ]提出了 pax7的同源物 pax3的一种调控新
模式。他指出在卫星细胞激活过程中 , pax3是通过
遍在蛋白化和蛋白酶体降解作用被调控的 ,并指出
这种调节是由于一些特殊的赖氨酸的作用同时证明
一种稳定的 pax3的突变形式可以抑制成肌分化。
因此他指出控制 pax3的降解是已定型的卫星细胞
生肌过程中非常关键的一步。
Myf5也是肌肉形成过程中的重要的转录因子。
B raun[ 20 ]指出 Myf5通过促进过渡态的成肌细胞的扩
增来高效率地支持骨骼肌的再生 ,并认为 Myf52/2小鼠
和 mdx小鼠杂交生的后代 Myf52null /mdx杂合体其
骨骼肌表现出持续的再生和更加严重的肌营养不良 ,
其原因是杂合小鼠的卫星细胞缺乏增殖潜力。由于
mdx小鼠缺乏功能性的抗肌萎缩蛋白 ,因此 Myf52
null /mdx杂合体小鼠可以作为人进行性假肥大性肌
营养不良的动物模型。现在已经明确 MyoD调控卫
星细胞的分化 ,Myf5的功能主要与卫星细胞的增殖
有关 ,但是还不清楚 Myf5和 MyoD在胚胎形成期能
够互为补偿对方缺失的原因 ,而在成年期这种有效的
补偿却无法实现。因此这两个生肌调节因子在肌肉
的再生过程中保持这种平衡的原因及其机制有待于
进一步的研究。
5 卫星细胞的可塑性
长期以来卫星细胞被认为是单能成肌细胞 ,只
能朝着骨骼肌的方向分化 ,但是现在已有大量的证
据表明肌肉干细胞包括卫星细胞具有多向分化潜
能。在成骨诱导物骨形态形成蛋白和成脂诱导物噻
唑烷二酮类与脂肪酸的作用下 , C2C12成肌细胞可
分别被诱导成骨细胞与脂肪细胞。来自成人肌肉的
体外培养的初代成肌细胞在高浓度的成骨或成肌诱
导物的诱导下也呈现出和 C2C12细胞同样的命运。
A sakura等 [ 21 ]用一种可溶性的基膜基质基质胶来培
养卫星细胞 ,由于这些卫星细胞来自完整的未受损
的单个肌纤维且不表达 myf5或 MyoD等成肌标志 ,
因此认为这些卫星细胞具有比初代成肌细胞更多的
肌肉干细胞的内在特性 ,让人惊奇的是虽然这种基
质胶中不含有高浓度的成骨或成脂诱导物 ,但是这
些卫星细胞也能够形成脂肪细胞和骨细胞。Wada[22 ]
发现在成人生肌细胞培养物中的未分化的细胞共表
达 MyoD, Runx2和 PPARγ,由于三者分别是肌形成 ,
骨形成和脂肪形成的关键调节因子 ,因此该发现也
支持卫星细胞具有多潜能分化倾向的假说。
6 卫星细胞的不均一性
卫星细胞存在不均一性。Rantanen等 [ 23 ]通过
研究首先发现成年肌肉损伤后一些成肌细胞在 8 h
以内就表达肌细胞生成素 (myogenin) ,而绝大多数
的成肌细胞 24 h之前都未进入分裂期。随后 Schultz
等 [ 24 ]报道 ,在出生后生长时期 ,即使不使用肌源性
细胞标记 ,卫星细胞区的细胞根据它们的细胞分裂
率也可以分为两个具有代表性的种类。Beauchamp
等 [ 25 ]利用分子标记标记卫星细胞再次验证了年
幼小鼠的卫星细胞群存在不均一性。生肌祖细
胞同样在增殖率和克隆率方面也存在着不均一
性。LaBarge[ 26 ]认为辐射之所以能够阻止肌肉的生
长和维持其原因是肌肉中绝大多数的卫星细胞由于
辐射而消除 ,然而有一个生肌前体细胞的亚群存活
下来并且在外伤后能够修复受损的肌肉。
来自不同肌肉组织的卫星细胞也存在不均一
性。比如头部的肌肉其再生能力明显不如四肢的肌
肉。McLoon等 [ 27 ]研究发现不像四肢肌肉的卫星细
胞那样 ,只有在受损的情况下才被激活 ,眼外肌中的
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生物技术通报 B iotechnology　B u lle tin 2009年第 10期
卫星细胞长期处于激活状态 ,增殖并向未受损的肌
纤维提供细胞核。这种现象可能是由于其处的特
殊的环境造成的 ,但也有可能因为它们的生肌祖
细胞本身就不同 ,反映出胚胎期不同的发育过程。
但是 ,即使是同一体节来源的肌肉也存在不均一
性。Relaix等 [ 28 ]利用在 pax3位点携带 EGFP报告
基因的基因突变小鼠对此进行研究 ,提供了当前关
于不同肌肉之间不均一性的最好证据 ,例如 ,后肢之
中只有股薄肌含有足够数量的表达 EGFP ( Pax3)的
卫星细胞 ,而在上身多数肌肉中都含有大量的表达
EGFP ( Pax3)的卫星细胞 ,这些细胞中的大多数同时
表达 Pax7。尽管对报告基因能否能够真实的反映
Pax3在成年组织中的表达还存在着争论 ,但有一点
可以明确的是卫星细胞之间的确存在不均一性。
7　卫星细胞与临床治疗
临床上可以应用卫星细胞移植治疗包括肌肉萎
缩症在内的影响骨骼肌正常功能的疾病。Gussoni
等 [ 29 ]应用卫星细胞移植给患有肌营养不良的病人
进行治疗 ,发现在接受移植后其骨骼肌中发现了抗
肌萎缩蛋白阳性的肌纤维 ,并且供体的肌纤维在其
再生的肌肉中持续存在。然而 ,该疗法仍存在着一
些影响治疗效率的问题 ,包括有限的用于移植的供
体细胞 ,移植后的供体细胞生存率低和移植的供体
细胞无法有效的参与患者的肌肉再生。不过通过技
术的进步一些问题已经得到解决 ,比如通过细胞表
面分子标记对要移植的细胞进行鉴定可以提高它们
的移植效率 [ 30 ]另外 ,对供体的细胞进行仔细的筛选
被证明可以提高它们在患者肌肉中的生存率和参与
肌肉再生的效率。Huard[ 31 ]和他的同事对要移植的
卫星细胞进行了一系列处理 ,发现经过他们处理后
的卫星细胞表现出了更高的增殖率和更容易参与骨
骼肌的再生同时还不会激发机体强烈的免疫排斥反
应。此外现在研究者正在考虑能否应用骨髓移植来
代替卫星细胞注射法用于治疗肌营养性不良 ,因为研
究发现 BMD ( bone marrow derived)细胞能够参与骨
骼肌的再生。Gussoni[ 32 ]对一个 15岁的病人肌肉的
活组织进行检查时发现了骨髓来源的细胞核 ,该病人
在 1岁时曾经做过骨髓移植手术 ,在 12岁时被诊断
患有轻度的进行性假肥大性肌营养不良。Sampaolesi
等 [ 33 ]采用动脉内注射方法将野生型的 mesoangio2
blasts(一种来源于血管壁的新型干细胞 )移植到患有
肌营养不良的小鼠身上 ,结果受损肌肉的功能得到完
全性恢复。这一发现提供了一个有希望的解决目前
卫星细胞移植所面临的困难的很好的方法 ,同时也使
对治愈包括 DMD在内所有的肌肉性疾病有了信心。
8　前景与展望
自 1961年 Muaor发现骨骼肌卫星细胞到现在
已有近半个世纪 ,在最初的几十年里关于骨骼肌卫
星细胞的研究进展缓慢。但是最近十多年 ,随着细
胞生物学和分子生物学的发展 ,新的试验工具的不
断出现 ,该领域的研究得到了飞速的发展 ,不断有新
的理论和研究成果出现 ,同时也对一些传统的观点
和看法提出了挑战 ,像关于卫星细胞的可塑性和不
均一性等问题 ,仍需要进一步研究。卫星细胞移植
治疗肌肉萎缩症等疾病虽然还有一些问题需要进一
步的解决 ,但是已经显示出其良好的临床应用前景。
加强对它的研究有助于将来我们对杜氏型肌营养不
良 (DMD )等疾病的攻克。
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