全 文 ：植物学通报 2004, 21 (4): 506~511
Chinese Bulletin of Botany
①国家重点基础研究发展规划项目(G1998010100)、国家自然科学基金( 3 0 3 7 0 8 5 4 )及山东省自然科学基金
(Q99D10) 资助项目。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: qwmeng@sdau.edu.cn
收稿日期：2003-04-14 接受日期：2003-08-06 责任编辑：孙冬花
低温胁迫对类囊体膜脂代谢的影响①
代玉华 刘训言 孟庆伟② 赵世杰
（山东农业大学生命科学学院 泰安 271018）
摘要 类囊体膜主要由膜脂、膜蛋白及一些光合色素等成分组成，它是植物进行光合作用的场所。低
温能通过影响类囊体膜的结构而影响植物的光合作用。简述了类囊体膜的组成和功能，以及低温胁迫下
类囊体膜脂及其脂肪酸组成的变化。简要介绍了膜脂与光抑制的关系，以及利用分子生物学手段研究三
烯脂肪酸与植物抗冷性关系的相关进展。
关键词 低温胁迫，类囊体膜，脂肪酸组成
Effect of Low Temperature on Lipid Metabolism of
Thylakoid Membrane
DAI Yu-Hua LIU Xun-Yan MENG Qing-Wei② ZHAO Shi-Jie
(College of Life Science, Shandong Agricultural University, Tai’an 271018)
Abstract Thylakoid membrane, which is the place for photosynthetic reaction, is mainly composed
of membrane lipids, membrane proteins and photosynthetic pigments. Low temperature can affect
photosynthesis by affecting the construction of thylakoid membrane. In this paper, the function and
composition of thylakoid membrane, and its change under low temperature stress are depicted. In
addition, we also concerned the relationship between membrane lipids and photoinhibition, and
recent studies on the relationship between chilling tolerance and trienoic fatty acids in plants by
molecular biology methods.
Key words Low temperature stress, Thylakoid membrane, Fatty acid composition
低温几乎影响光合作用的所有主要环节，包括气孔导度，类囊体膜上的光合电子传递以
及碳同化过程。光合作用的光化学反应都是在类囊体膜上进行的。因此，低温对类囊体膜的
伤害必将影响植物对光能的吸收、传递和转换，从而影响植物的正常生长发育。生物膜主要
由脂类、蛋白质和一些碳水化合物组成。膜的流动性是维持正常膜功能的基础，它主要取决
于膜的脂类分子，同时受膜蛋白、色素和离子浓度等因素的影响。近年来，分子生物学技
术的应用为人们了解膜脂作用的机理提供了有利手段。随着研究的不断深入，人们认为膜脂
专 题 介 绍
5072004 代玉华等：低温胁迫对类囊体膜脂代谢的影响
的特殊结构对于维持正常的光合功能具有十分重要的作用（Siegenthaler and Murata，1998）。
随着外界温度的变化，植物体中的膜脂成分也随之进行适应性调整（Kasamo et al.，1992），
因此，适当的低温锻炼可以提高植物的抗冷性。本文就低温下植物类囊体膜的变化及分子生
物学在该领域的研究进展作一简要综述。
1 类囊体膜的特点
1.1 类囊体膜的组成
在类囊体膜中，除光合色素是其特殊成分外，主要存在 4种膜脂：单半乳糖甘油二酯
（MGDG）、双半乳糖甘油二酯（DGDG）、磷脂酰甘油（PG）和硫代异鼠李糖甘油二酯
（SQDG）。其中糖脂MGDG和 DGDG所占比重很大，而且均含高比例的多不饱和脂肪酸
（Anderson，1981）。多不饱和脂肪酸占如此高的比例被认为与膜的高度流动性有关，是类
囊体膜上进行高效的光化学反应的基本特征（Baker and Webber，1987）。
Anderson（1975）第一次将 Singer和Nicolson关于生物膜的流动镶嵌模型引入类囊体膜
中，认为膜质以双分子层形成的二维流体作为膜的基质，蛋白复合体可在这种基质上自由扩
散。在类囊体膜上，脂类的分布是不对称的（Stumpfand and Conn，1980；Siegenthaler and
Eichenberger，1984；余淑云和汤章城，1998），类脂和色素蛋白复合物的分布也具有明显
的不对称性（郑彩霞和高荣孚，1999）。类囊体膜上膜脂分布的不对称性与不同膜制备物在
光合作用中的不同功能有关，也反映了某些膜蛋白功能对某种或几种类脂的特殊需要（陈志
强等，1993）。已有实验证明，PG与光系统Ⅱ捕光色素复合体（LHCⅡ）呈特异性结合，
SQDG与偶联因子 CF0-CF1紧密结合（Pick et al.，1987）。
1.2 类囊体膜的功能
类囊体膜上的嵌入蛋白主要是 4种超分子蛋白复合物，分别是PSⅠ复合物、PSⅡ复合物、
细胞色素 b/f复合物和偶联因子复合物（CF0）。其中，CF0复合物与外围的 CF1复合物紧密
结合构成偶联因子或ATP合酶（Thornber，1975）。PSⅠ与 PSⅡ具有捕获光能和利用光能的
活性，细胞色素 b/f复合物是类囊体膜上重要的电子传递体，与 LHCⅡ一同在 PSⅠ与 PSⅡ的
协同作用中起关键作用（Staehelin and Arntzen，1983）。阎久胜等（2000）检测了不同膜
脂成分对催化电子传递活性的影响，证明各膜脂成分对促进催化电子传递的活性有差别。
2 低温对类囊体膜的影响
2.1 低温对光合色素的影响
在逆境条件下，植物光合功能的降低与光合色素的变化是相关的。低温胁迫期间，水稻
(Oryza sativa L.)幼苗叶片的叶绿素与类胡萝卜素的含量都随低温处理时间的延长而下降，但处
理后期，类胡萝卜素含量相对趋于稳定（曾乃燕等，2000）。喜温植物甜椒(Capsicum annuum
L.)经低温锻炼后单位叶绿素的总胡萝卜素含量增加，说明相对叶绿素来说，类胡萝卜素对低
温敏感度小。类胡萝卜素可参与植物光合机构中过剩光能的耗散，从而使植物免受光抑制的
损伤，因此低温条件下类胡萝卜素含量的相对稳定可能是植物对低温胁迫的一种适应性表现。
低温除了降低叶绿素总含量外，也引起 Chl a/b比值的明显变化（曾乃燕等，2000）。
由于Chl b主要存在于 PSⅠ与 PSⅡ的天线组分（尤其 PSⅠ的天线组分中含量较多），而 Chl a
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则主要存在于 PSⅠ和PSⅡ核心复合物中，因此在低温胁迫期间，Chl a/b比值的变化可以反映
出两个光系统的核心复合物与外周天线组分对低温的敏感性和损伤程度。
2.2 低温对膜蛋白的影响
膜蛋白嵌入在膜质双分子层或结合于双分子层表面，是膜功能的主要体现者。低温对类
囊体膜蛋白的影响随温度不同而差异很大，有时还会诱导出新的蛋白质，推测是发生了基因
表达的改变（曾乃燕等，2000）。目前，人们已在菠菜(Spinacia oleracea)、冬小麦(Triticum
aestivum)、马铃薯(Solanum tuberosum)和拟南芥(Arabidopsis thaliana)等多种植物中检验到低
温诱导蛋白的形成。
低温锻炼使 LHCⅡ单体含量增加，寡聚体含量降低（陈志强等，1994），导致捕光效
率下降，这可能是植物对低温的适应性反应，以减轻光抑制程度。
2.3 低温对膜脂的影响
低温对膜脂的直接影响是改变各膜脂成分的相对含量及其脂肪酸组成，尤其是后者意义重
大。因为脂肪酸组分的变化与膜的流动性和稳定性关系更为密切。低温对植物光合作用的影
响与胁迫的时间有关，长期处于低温下与短期低温处理有明显的差异（Allen and Ort，
2001）。同时低温对膜脂及其脂肪酸的影响也与胁迫温度、时间及光强等因素有关。对于外
界温度的变化，生物膜本身能够对膜脂的不饱和度进行调整（Kasamo et al.，1992），以改
善低温下膜的流动性。
PG只占类囊体膜脂的 3%~10%，却是决定膜脂相变的主要因素（Murata，1983）。PG
中高熔点分子（C16:0/16:0+ C16:0/16:1t+ C18:0/16:0+ C18:0/16:1t）占总分子种的百分比，或饱和脂
肪酸（C16:0+ C16:1t+ C18:0）占总脂肪酸的百分比与植物冷敏感性明显相关（Murata，1983；
Tasaka et al.，1990）。低温胁迫对 PSⅡ结构和功能的影响与 PG分子相变有关。黄瓜(Cucumis
sativus L.)放氧颗粒明显富含 PG（陈志强等，1993），这一点符合 PG有利于维持 LHCⅡ的
超分子结构及其捕光功能的假设（Dubacq and Tremolieres，1983）。低温胁迫下 PG的脂肪
酸组分变化复杂。在长期对低温的适应中，PG快速累积不饱和脂肪酸或不饱和磷脂分子，虽
然可能不是植物获得抗寒性的先决条件，但极可能是植物维持一定抗寒性所必需的因子之一(沈
漫等, 1998)。
3 分子生物学在类囊体膜脂领域的研究进展
3.1 与三烯脂肪酸有关的研究
当前在生物膜的研究方面，分子生物学手段越来越受到人们的关注。w-3脂肪酸脱氢酶是
当前研究的热点之一，它是一种形成三烯脂肪酸的去饱和酶，存在于内质网膜与质膜。三烯
脂肪酸在内质网及质体中的含量不仅受在膜中从头合成的影响，而且在这些膜之间还可以相互
转化。Horiguchi等（1996）以拟南芥为材料，证明在叶片的生长过程中质体 w-3脱氢酶对
三烯脂肪酸的合成起着十分重要的作用。质体w-3脱氢酶基因不能表达时会导致植物所有膜脂
的三烯脂肪酸含量降低，而内质网膜上的此酶则不会产生这种结果。由此推测叶片中从质体
向内质网转化的三烯脂肪酸的量要多于从内质网向质体转化的三烯脂肪酸的量。
Kodama等（1994）将从拟南芥上分离的叶绿体w-3脂肪酸脱氢酶基因（AtFAD7）转移
到烟草(Nicotiana tabacum)中，使烟草中三烯脂肪酸成分增加，该转基因烟草抗寒性明显提
5092004 代玉华等：低温胁迫对类囊体膜脂代谢的影响
高。当把烟草的 w-3脂肪酸脱氢酶基因（NtFAD3）转入水稻中，同样也发现转基因水稻幼
苗的叶片及根中的 18:3(十八碳三烯脂肪酸)增加，表现出轻微的耐冷性增强（Shimad et al.，
2000）。Horiguchi等 (2000)的实验表明，生长在 30℃和 10℃条件下的小麦，其根尖中总脂肪
酸中18:3所占比例分别为22%和55%。小麦根尖中α-亚麻酸占总脂肪酸的比例随生长温度的
下降而升高的直接原因是小麦内质网ω -3脂肪酸去饱和酶基因（TaFAD3）蛋白量的增加。
此外，Wakita等（2001）发现与未转基因甘薯(Ipomoea batatas)相比，转入烟草微体ω-3脂
肪酸脱氢酶基因（NtFAD7）的转基因甘薯中 18:3明显增加。
一般情况下，不饱和脂肪酸所占的比例高有利于维持膜的流动性，有利于增强植物抗寒
性。尤其是在低温下生长的植物，大都含有较高的不饱和脂肪酸水平。然而，对于一些旱
生和常绿植物，三烯脂肪酸减少，植物能更好的适应高温。Murakami等（2000）使烟草中
ω-3脂肪酸脱氢酶基因沉默，造成三烯脂肪酸成分减少，发现这种转基因植物具有更好的高
温适应性。由此看来，三烯脂肪酸对于植物抵抗高温不但不必要，而且在一定程度上还是不
利的。Murakami等（2000）认为三烯脂肪酸对于植物在低温下的生长也是不必要的，只是
三烯脂肪酸含量少的植物对低温更加敏感。但 Routaboul等（2000）认为少量三烯脂肪酸对
于植物在低温下维持叶绿体功能是必需的。
3.2 膜脂与低温光抑制关系的研究
在自然界中，当植物吸收的光能超过其所利用的程度时，便产生光抑制，并且光抑制与
D1蛋白的周转存在密切关系。有研究表明, 类囊体膜脂脂肪酸组成有可能通过影响D1蛋白的
周转来影响光抑制程度（Vijayan and Browse，2002）。低温胁迫下，植物膜脂及其脂肪酸
组成发生变化，同时光抑制程度加重。在光抑制与膜脂的关系方面，Gombos等（1994）认
为，多聚不饱和脂肪酸（双烯脂肪酸与三烯脂肪酸）含量的下降是导致低温下光抑制加重并
且恢复减慢的重要因素。Vijayan和 Browse（2002）认为类囊体膜脂不饱和度（不饱和脂肪
酸占总脂肪酸的百分比）的降低有可能减慢重新合成的D1蛋白装配到PSⅡ 反应中心的速率，
从而阻碍光抑制的恢复。此外，有些学者认为PG饱和脂肪酸含量与光抑制之间关系密切，有
关该问题还存在一定的分歧（Moon et al.，1995；Brüggemann and Wolter，1995）。 Moon
等（1995）推测光抑制的恢复可能需要 PG中饱和脂肪酸含量维持在一定的范围之内，当其
含量超过这一阈值时，就会限制光抑制的恢复。
低温对植物类囊体膜的影响是非常复杂的。寻找与光抑制程度密切相关的膜脂及脂肪酸组
分将有助于进一步探讨低温对光合机构破坏的机制，并为分子生物学工作奠定基础，因此具
有重要的理论和实践意义。
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