全 文 ：植物学通报 2006, 23(1): 60~67
Chinese Bulletin of Botany
收稿日期: 2005-04-25; 接受日期: 2005-07-13
基金项目: 国家自然科学基金项目(30570164)和山西省自然科学基金(20051067)
*通讯作者 Author for correspondence. E-mail: shuqing@sxu.edu.cn
植物春化作用的分子机理
赵仲华 曾群 赵淑清*
(山西大学生物技术研究所化学生物学与分子工程教育部重点实验室 太原 030006)
摘要 春化作用在控制高等植物开花中起着重要的作用。本文综述了近年来以拟南芥(Arabidopsis
thaliana)和冬小麦(Triticum aestivum)为主要研究对象进行的有关春化作用分子机制的研究; 概括和分
析了已经分离得到的与春化有关的基因的功能及其调控方式以及各基因间的相互作用。
关键词 春化作用, 春化相关基因, 春化分子机制
The Molecular Mechanism of Vernalization in Plants
Zhonghua Zhao, Qun Zeng, Shuqing Zhao*
(Key Laboratory of Chemical Biology and Molecular Engineering of Ministry of Education,
Institute of Biotechnology, Shanxi University, Taiyuan 030006)
Abstract Vernalization plays an important role in regulation of flowering time in higher plants.
This paper reviews recent advances in the studies of the molecular mechanism of vernalization in
Arabidopsis thaliana and wheat (Triticum aestivum), which include the vernalization-related
genes, the manner of flowering control by such genes, the relation between these genes and the
molecular mechanism of vernalization.
Key words vernalization, vernalization-related genes, molecular mechanism
开花是高等植物由营养生长向生殖生长
的转变过程, 是植物个体发育和后代繁衍的中
心环节。这一发育的转变过程是通过植物体
内部自身的发育条件和外部的环境因素共同
决定的。温度是影响植物开花的一个重要的
环境因素。大多数冬性一年生或二年生植物
在其种子萌动期或营养生长初期必须经过一
定时期的低温处理(通常为4℃, 2~8周)才能开
花。这一低温处理一定时期而促进植物开花
的作用称为春化作用(种康等, 1999)。
春化作用具有以下几个特征。(1)春化作
用是一个缓慢的量变积累的过程, 有其作用的
临界点, 只有当低温处理足够长的时间后, 植
株才会产生明显的春化反应。(2)春化作用并
不改变植物的基因, 不具有遗传性。春化作
用的效果只可通过有丝分裂在当代植株中保
持稳定, 而不能通过有性生殖传递给后代。(3)
春化作用的感受位点在植物的茎尖和根尖, 只
有有分裂活性的细胞才能对春化作用做出反
应。(4)春化作用并不直接导致开花, 而只是在
很大的程度上加速了开花的进程(种康等 ,
1999)。
春化作用最早于 20 世纪初由 Gassner
(1918)提出, 但人们对其机理的认识一直只停
.专题介绍.
612006 赵仲华 等: 植物春化作用的分子机理
留在生理学基础上。近年来随着分子遗传学
的迅速发展 , 人们利用模式植物拟南芥
(Arabidopsis thaliana)和冬小麦(Triticum
aestivum)等已经分离鉴定了许多与春化作用
相关的突变体, 克隆了相应的基因并对这些基
因进行了功能分析, 使我们对于春化作用的机
理有了分子水平的认识。
1 春化作用的相关基因
1.1 FRI和FLC基因
在拟南芥自然群体中, 存在冬性一年生和
夏季一年生两种生态型。冬性一年生生态型
植株开花延迟, 需要春化作用促进其开花; 而
夏季一年生的植株开花早, 没有对春化作用的
需求。将这两种生态型植株杂交, 显示显性
基因FRI可以控制冬性一年生植株的晚花特
性 (Napp-Zinn, 1987)。大多数早花生态型都
携带纯合的隐性 FRI等位基因。进一步的研
究发现, 另一个显性基因FLC对FRI赋予冬性
植株的晚花特性是必需的(Koornneef et al.,
1994; Lee et al., 1994)。因而, FRI和 FLC共
同作用阻碍未春化的冬性拟南芥开花。也就
是说, 冬性一年生植株对于春化作用的需求是
由于显性等位基因 FRI和 FLC协同作用所
致。通过对FLC和FRI的克隆及其功能的研
究表明, FLC编码一个含MADS盒的开花抑制
转录因子, 它是控制拟南芥开花春化途径的枢
纽基因(Michaels and Amasino, 1999; Sheldon
et al., 1999, 2000)。FRI编码一个含有2个卷
曲螺旋结构域蛋白, 表明它和其他的蛋白或核
蛋白存在相互作用(Johanson et al., 2000)。
FRI的作用是促进FLC的表达, 从而实现对开
花的抑制作用。春化作用对于开花的促进作
用是通过抑制FLC的表达实现的, 但这种抑制
并不通过FRI的调节途径, 而是通过另外一条
与 FRI激活 FLC平行的途径(Michaels and
Amasino, 2001)。春化作用抑制 FLC表达的
状态可以通过细胞有丝分裂传给子代细胞, 在
植株的一生中均表现春化状态。但这一状态
不能通过减数分裂传给配子细胞, 因而子代植
株又会重新表现未春化的状态 , 体内 F L C
mRNA 的含量重新升高, 植株表型为晚花
(Michaels and Amasino, 1999; Sheldon et al.,
1999, 2000)。
1.2 ELF7、ELF8、VIP4和EFS基因
ELF7、ELF8和VIP4是从冬性一年生拟
南芥中鉴定出的与开花相关的基因。当冬性
一年生植株的这些基因发生突变后, 植株由需
春化作用的晚花表型转变为对春化作用没有
需求的早花表型, 显示 ELF7、ELF8和 VIP4
对维持拟南芥冬性一年生植株对春化作用的
需求是必需的。在含有显性FRI和FLC等位
基因的突变体 elf7和elf8中, FRI对FLC表达
的促进作用受到抑制, 植株体内几乎检测不到
FLC的转录, 表明 ELF7和 ELF8的功能是协
助 FRI共同促进 FLC的转录。ELF7、ELF8
和VIP4在拟南芥中均为单拷贝基因, 所编码
的蛋白质分别与酵母 P A F 1 复合物成分
PAF1、CTR9和 LEO1同源(Zhang and van
Nocker, 2002; He et al., 2004)。酵母PAF1复
合物是RNA聚合酶Ⅱ的结合因子, 其作用是
识别活性基因染色质组蛋白 H3的第 4位 lys
(H3-K4)三甲基化信号, 引导RNA聚合酶Ⅱ与
该基因的DNA序列结合, 从而启动基因的转
录(Betz et al., 2002; Krogan et al., 2002; Squazzo
et al., 2002)。研究表明, 冬性一年生拟南芥在
未春化前其FLC染色质也有较高水平的H3-
K4三甲基化信号(He et al., 2004), 因而认为
ELF7、ELF8和 VIP4对 FLC表达的促进作
用是通过形成 PAF1复合物而实现的。
EFS也是一个晚花控制基因, 研究显示
EFS与酵母PAF1复合物结合因子SET1同源
(Soppe et al., 1999; Roguev et al., 2001)。EFS
蛋白具有甲基转移酶的活性, 主要作用是对染
色质组蛋白H3-K4三甲基化, 表明EFS与PAF1
复合物协同作用, 共同维持未春化冬性一年生
62 23(1)
拟南芥FLC的高活性, 维持植株对春化作用的
需求(He and Amasino, 2005)。
1.3 VRN1、VRN2和VIN3基因
通过筛选对春化作用没有应答的拟南芥
突变体, 显示有3个基因参与春化作用的过程,
即VRN1、VRN2和VIN3(Gendall et al., 2001;
Levy et al., 2002; Sung and Amasino, 2004a)。
VIN3具有感受低温时程的特性。冬性一年生
拟南芥只有经过足以产生春化反应的一段时
期的低温处理后VIN3才会诱导表达。当植株
由春化的低温条件转到正常生长环境后, VIN3
迅速关闭。当VIN3被诱导表达后, FLC的表
达随即被抑制, 因而VIN3的作用是在春化过
程中识别低温处理的时间进而建立对春化关
键基因FLC表达的抑制。VIN3编码一个PHD
锌指结构蛋白, 该类型蛋白质与染色质空间结
构的变化有关。研究表明, 当 VIN3表达后
FLC所在染色质的组蛋白 H3发生了去乙酰
化。VIN3蛋白本身没有去乙酰化酶的活性,
因而它是作为去乙酰化酶的协助蛋白实现对
FLC表达抑制的(Sung and Amasino, 2004a)。
VRN1和VRN2的表达不受春化作用的诱
导, 但当这2个基因发生突变后, 春化作用对冬
性一年生植株没有明显的开花促进作用。通
过突变体 vrn1和 vrn2的研究发现, 当植株在
足以产生春化反应的低温条件下, FLC的表达
明显降低, 但当植株重新回到正常生长环境中,
FLC的表达又迅速升高, 显示未春化的状态。
这表明VRN1和VRN2的功能是在春化作用后,
即VIN3蛋白激活FLC表达的抑制后, 维持对
FLC表达的持续抑制。VRN1和 VRN2在植
株的不同组织和不同发育阶段均有表达, 且它
们的转录水平不受春化作用的诱导而发生变
化, 这一特性为其在春化作用后对 FLC持续
抑制提供了保证。VRN1和VRN2对植株春化
效果的维持主要是通过对开花抑制因子FLC
的持续抑制来实现的, 但VRN1和VRN2并不
能自发地激活对FLC表达的抑制。尽管酵母
双杂交实验显示VRN1与VRN2没有直接的相
互作用, 但由于二者功能上的一致, 因而可能
春化作用使VRN1和VRN2结构发生变化从而
以某种方式协同作用, 共同调节春化途径关键
基因FLC的表达(Gendall et al., 2001; Levy et
al., 2002)。
最近, 人们从另一种典型的有春化需求的
单子叶植物冬小麦中也分离到 2个与春化作
用相关的基因, 分别为VRN1和VRN2, 但冬小
麦中的 VRN1和 VRN2不同源于拟南芥中的
VRN1和 VRN2。冬小麦的 VRN1是开花促进
因子, 编码一种含MADS盒的蛋白(Yan et al.,
2003)。该基因受低温的诱导而表达(Murai et
al., 2003; Trevaskis et al., 2003; Yan et al.,
2003)。通过与拟南芥中诸多与开花相关基因
的比较发现, VRN1与拟南芥下游成花控制因
子 AP1 同源性较高, 因而表明冬小麦中的
VRN1的功能及作用方式可能类似于拟南芥中
的 AP1(Mandel and Yanofsky, 1995)。但目
前在拟南芥中尚未找到与春化作用直接相关
的 AP1 同源基因。
从冬小麦中分离得到的 VRN2编码一个
含锌指结构域的蛋白, 是一种开花抑制因子, 其
主要的功能是抑制 VRN1的表达(Yan et al.,
2004)。尽管在拟南芥中尚未发现与冬小麦
VRN2同源的基因, 但各种证据表明, 冬小麦
VRN2的功能与拟南芥的 FLC类似。冬小麦
VRN2的表达受春化作用的抑制, 被抑制后植
株表现出开花促进作用。拟南芥中FLC主要
是抑制下游开花控制因子SOC1和FT的表达,
进而间接地实现对成花控制因子 LEAFY和
AP1的抑制。冬小麦 VRN2主要抑制 VRN1
的表达。但对于 VRN1是否是一个成花决定
因子还是同SOC1类似的上游调控因子, 以及
VRN2对它的抑制是直接的还是间接的, 人们
还不清楚。在拟南芥中FLC受春化作用的抑
制主要是通过春化作用控制VIN3的表达实现
的(Sung and Amasino, 2004a)。由于冬小麦
632006 赵仲华 等: 植物春化作用的分子机理
VRN2的功能类似于拟南芥FLC, 因而推测可
能有类似于VIN3的因子参与春化作用对冬小
麦 VRN2 的抑制。
1.4 冬小麦中其他与春化作用相关的基因
国内实验室早在1994年开始通过建立差
异筛选富集低温诱导冬小麦 cDNA文库及差
异显示技术, 得到了一系列春化相关的cDNA,
克隆了基因 V E R 2、V E R 1 7、V R C 4 9 和
VRC54。通过反义 RNA等技术对这些基因
的研究表明, 它们均受春化作用诱导而表达, 在
未春化和脱春化材料中不表达。VER2调节
春化诱导的开花过程 (Chong et al., 1994, 1998;
Yong et al., 2003) 。
VER2编码一种类凝集素的蛋白。RNA
原位杂交实验证明, VER2的表达主要在经春
化作用处理的幼叶中。构建反义RNA导入植
株可使开花明显延迟。上述结果显示, VER2
在春化作用信号传递中起重要作用。通过对
VER2启动子的研究表明, 内源VER2表达与春
化过程中染色质结构的改变没有直接关系, 而
可能是受春化作用处理所诱导产生的其他转
录因子调控。VER2的表达分别可受到春化
作用和茉莉酸的诱导, 且二者诱导该基因表达
的模式相近, 因而推测茉莉酸可能参与细胞对
春化信号的反应过程 (Xu et al., 2001,2004; Yong
et al., 2003) 。
通过转化反义 VER17观察到, 反义植物
开花显著被抑制。VER17蛋白含有 PA结构
域, 与丝氨酸蛋白酶有较高的相似性, 丝氨酸
蛋白酶一般在其他蛋白翻译后的修饰过程起
作用, 调控蛋白半衰期、亚细胞转动或活性,
提示VER17编码的蛋白可能具有丝氨酸蛋白
酶活性, 进行一系列的蛋白活性调控作用 (徐
文忠等, 2005) 。
总之, 春化作用涉及多个基因并与多条途
径均有联系。在拟南芥中大多数基因最终都
作用于关键基因 FLC, 从而实现开花促进作
用。其春化作用的信号转导途径可以概括为:
首先, 由VIN3感受低温处理的时间而表达并
激活对开花关键基因FLC转录的抑制; 同时,
FRI和PAF1复合物对FLC转录的促进作用受
到抑制; 进而 FLC的抑制状态被 VRN1和
VRN2所识别, 在随后的生长发育过程中二者
共同作用维持了稳定的 FLC表达抑制状态。
图 1 拟南芥(A)和冬小麦(B)春化作用途径各基因间相互作用
Fig. 1 Vernalization pathways regulating flowering time in Arabidopsis (A) and Wheat (B) (Amasino, 2005)
64 23(1)
冬小麦中则可能是低温信号首先被VER2或一
些未知的因子所获得, 进而使得冬小麦开花抑
制因子VRN2表达受到抑制, 导致开花下游抑
制因子的关闭以及 VRN1等开花促进因子的
开启(Amasino, 2005)(图 1)。
2 春化作用的分子机制— — FLC染色
质空间结构的改变
拟南芥中春化对开花的促进作用主要是
通过春化相关基因对FLC表达的抑制来实现
的, 因而清楚理解这些基因是通过何种方式抑
制FLC的表达是理解春化作用分子机制的关
键。最近人们通过对春化相关基因的克隆与
功能分析, 发现春化基因对于FLC表达的调节
是通过对FLC染色质组蛋白的修饰, 进而改变
了FLC染色质的空间结构来实现的。染色质
修饰的改变进而导致染色质空间结构的改变,
是真核生物基因开启和关闭的一种重要的调
节方式, 其中涉及构成染色质组蛋白特异位点
氨基酸残基的甲基化和乙酰化, 这一调节方式
被称为是组蛋白密码(Turner, 2002; Iizuka and
Smith, 2003)。
拟南芥冬性一年生生态型未春化植株中
有较高水平的 FLC表达。研究表明, FLC高
表达活性依赖于开花抑制因子EFS对其染色
质H3-K4的三甲基化以及PAF1复合物的协同
作用(He et al., 2004; He and Amasino, 2005)。
染色质组蛋白H3-K4三甲基化是真核生物中
基因具有转录活性的特征之一(Santos-Ross et
al., 2002; Schubeler et al., 2004)。FLC染色
质 H3-K4三甲基化有两个功能: 一是改变了
FLC染色质的空间结构, 使得RNA聚合酶Ⅱ
更易于靠近FLC; 二是作为信号可以被开花控
制因子 ELF7、ELF8、VIP4组成的 PAF1复
合物所识别。PAF1复合物为RNA聚合酶Ⅱ
结合因子, 它与EFS结合, 一起识别H3-K4三
甲基化信号, 引导RNA聚合酶Ⅱ定位于FLC
5端序列上, 从而起始 FLC的转录(He et al.,
2004; He and Amasino, 2005)。这一过程还
有开花抑制因子PIE1的参与, PIE1可以识别
H3-K4甲基化并与之结合, 稳定染色质的构象,
维持 FLC的高活性(Noh and Amasino, 2003;
He and Amasino, 2005)。
春化作用促进拟南芥开花主要是通过抑
制FLC表达来实现的。要抑制FLC表达就必
须打破PAF1复合物和EFS等因子对FLC染色
质H3-K4的三甲基化状态, 这一过程主要涉及
VIN3、VRN1和 VRN2及其他一些基因的协
同作用。VIN3主要负责 FLC表达抑制的激
活。通过对突变体 vin3与野生型植株的研究
发现, 野生型植株在VIN3表达后, FLC染色质
组蛋白H3-K9、H3-K14发生了去乙酰化, 而
突变体中没有这一现象, 因而认为VIN3是通
过对 FLC染色质组蛋白 H3-K9、H3-K14的
去乙酰化, 改变FLC染色质的结构, 从而实现
了对 F L C 表达抑制的激活 ( S u n g a n d
Amasino, 2004a, 2004b)。植物感受春化作用
的位点是茎尖(种康等, 1999), 这个部位是由具
有高分裂活性的未分化细胞组成的。细胞的
分裂不仅仅是一个胞质、细胞器和遗传物质
复制和分配的过程, 而且还是一个涉及染色质
重建及 DNA修饰改变的复杂过程。VIN3感
受低温时程的特性使它只有经过一定时期的
低温处理后才能表达。在春化作用低温条件
下, 当新细胞形成时, VIN3蛋白与其他相关蛋
白构成具有组蛋白去乙酰化酶活性的复合物
(histone deacetylases, HDAC), 该复合物能特
异地识别 FLC 序列(Sung and Amasino ,
2004b), 并优先于PAF1复合物与FLC染色质
组蛋白结合, 从而使得 FLC染色质 H3-K9、
H3-K14发生去乙酰化。组蛋白H3-K14的去
乙酰化导致了FLC染色质空间结构的改变, 使
得 EFS无法靠近 FLC染色质, 因而不能形成
H3-K4三甲基化。PAF1复合物找不到H3-K4
三甲基化信号而不能激活 FLC的表达, 从而
实现了对FLC转录的抑制。FLC表达的关闭
652006 赵仲华 等: 植物春化作用的分子机理
导致下游发育相关基因表达的变化, 决定了新
细胞的生殖发育方向, 从而加速了开花的进程
(Sung and Amasino, 2004a, 2004b)。
由于 VIN3只有在低温条件下才能表达,
而当植物转入正常生长环境后迅速关闭, 因而
春化作用对FLC表达的持续抑制依赖于其他
基因的作用。春化作用对FLC表达抑制的维
持依赖于 VRN1和 VRN2的协同作用。拟南
芥 VRN1编码一个Myb-相关的DNA结合蛋
白, 该蛋白有 2个B3 DNA结合域, 具有转录
因子 VP1的特征(Suzuki et al., 1997; Levy et
al., 2002)。另外, VRN1还有 2个 PEST区域,
为转录激活域, 并且参与蛋白酶降解蛋白的生
化过程(Schubeler et al., 2004)。VRN1定位到
细胞核内,参与染色质结构的改变(Levy et al.,
2002)。拟南芥VRN2编码一个核定位的锌指
蛋白, 是一种转录因子, 属于Polycomb蛋白家
族, 与果蝇的 SU(Z)12相似, SU(Z)12主要功
能是在果蝇发育中保持某些基因的沉默(Brive
et al., 2001; Gendall et al., 2001; Köhler and
Grossniklaus, 2002)。染色质组蛋白 H3的乙
酰化是改变基因活性的重要方式, 而其K9甲
基化水平的提高可以增强染色质改变后稳定
性。通过对突变体 vrn1和 vrn2的研究发现,
春化作用后野生型植株的FLC染色质H3-K9
和H3-K27的甲基化水平提高, 在突变体中却
没有这一现象的发生。染色质 H3-K9、H3-
K27甲基化水平的提高是形成稳定异染色质
的典型特征, 因此VRN1和VRN2对于FLC表
达抑制的维持是通过对其组蛋白H3的甲基化
使其染色质异质化来实现的。春化作用的介
导使FLC形成异染色质至少部分说明了植株
春化状态表现遗传特性(Gendall et al., 2001;
Levy et al., 2002; Sung and Amasino, 2004b)。
综上所述, 春化作用导致VIN3表达, 进而
使基因FLC染色质组蛋白H3-K9和H3-K14去
乙酰化, 因而FLC染色质构型发生了改变, 这
种染色质构型的改变使得组蛋白H3特异位点
甲基化成为可能, 在VRN1和VRN2以及其他
一些相关基因的共同作用下, 使 FLC染色质
H3-K9、H3-K27甲基化从而形成稳定的异染
色质, 实现了对FLC的抑制, 从而加速了开花
的进程。但在冬小麦中春化作用促进其开花
的过程是否也涉及其关键基因染色体空间结
构的改变还需要进一步的证实。
3 展望
春化作用是一个多基因协同控制, 通过基
因间的相互调节, 以染色质修饰改变的方式实
现对FLC转录的关闭, 进而实现下游开花控制
基因相应的开启和关闭, 最终表现开花促进的
复杂过程。近些年来人们对于春化作用的分
子机制研究有了很大进展, 但对于春化作用的
上游调控, 特别是VIN3感受低温时程而表达
和失去低温信号关闭的机制以及低温信号的
接受和传递等过程还不清楚。尤其是对单子
叶植物冬小麦, 目前鉴定的有关春化作用过程
的基因很少, 还需要进一步研究。相信随着
分子遗传学和细胞生物学实验手段的不断发
展, 该领域研究的不断深入, 人们将会对春化
作用的分子机制有一个更加清晰完整的认
识 。
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