全 文 ：植物学通报Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (1): 49-59, www.chinbullbotany.com
收稿日期: 2006-09-05; 接受日期: 2006-12-01
基金项目: 国家自然科学基金(No. 30370095)
* 通讯作者。E-mail: renyi@snnu.edu.cn
被子植物胚珠研究进展
王自芬, 任毅 *
陕西师范大学生命科学学院, 西安 710062
摘要 胚珠作为被子植物的有性生殖器官一直为植物学家所关注。19世纪以来, 人们从形态结构、发生发育、起源及分子
生物学等方面对胚珠进行了大量的研究。近年来, 随着研究手段的不断改进, 研究者对许多关键性的问题, 如胚珠的起源、胚
珠发生发育的分子机制已经有了一定的认识, 但是这些问题并未得到圆满的解决。对此, 本文对前人的研究内容进行了回顾,
并综述了最新研究进展, 在此基础上提出了今后对胚珠研究的建议。
关键词 被子植物, 胚珠, 形态, 结构, 个体发生, 起源
王自芬, 任毅 (2007). 被子植物胚珠研究进展. 植物学通报 24, 49-59.
胚珠是被子植物雌配子的载体, 是种子的前身, 在被
子植物有性生殖过程中起着重要的作用。E a m e s
(1961)和胡适宜(1982)曾对胚珠的形态结构和演化做了
较详细的描述和分析。随着现代研究手段的改进, 近年
来一些学者从形态学、解剖学、发育生物学以及分子
生物学等多方面对胚珠进行了大量的研究工作, 使人们
对胚珠的起源和胚珠发生发育的分子机制等有了一定
的认识。然而许多问题并未得到解决, 还需要对大量
不同类群的植物做进一步的深入研究。本文对胚珠
的研究进行了综述, 目的在于为今后的研究提供一些
文献资料。
1 胚珠的形态结构
胚珠包藏在子房内, 着生在胎座上(placenta)。胚珠原
基最初是由子房壁的内表皮下的局部细胞通过平周分裂
产生的。胚珠原基的前端形成珠心(nucellus), 基部形
成珠柄(funiculus)。在胚珠发育早期, 在珠心基部产生
一环状的突起, 被称为珠被(integument)。珠被向上生
长包围珠心 , 珠被在珠心顶端形成孔隙 , 称为珠孔
(micropyle)。珠被、珠心和珠柄的结合部位称为合点
(chalaza)。所以成熟胚珠由珠心、珠被、珠柄、合
点和珠孔结构组成。有些植物的胚珠还具有承珠盘
(hypostase)、珠心冠原(epistase)和珠孔塞(obturator)
等特殊结构(胡适宜, 1982; Johri et al., 1992; Zhou et
al., 2004)。
1.1 珠被
被子植物胚珠通常具有一或两层珠被, 某些植物类群有
时存在三层珠被, 也有些植物的珠被高度退化而形成无
珠被胚珠。大多数单子叶植物和离瓣花类双子叶植物
的胚珠具双珠被(图1B, C); 而大多数合瓣花和一些离瓣
花类双子叶植物的胚珠具单珠被(图1A); 无珠被的胚珠
仅存在于檀香目(Santalales)和蛇菰目(Balanophorales)
下的一些科中(Coulter and Chamberlain, 1909; Houk,
1936, 1938; Corner et al., 1949; Eames, 1961)。
一般认为, 双珠被比单珠被原始(Stebbins, 1974;
Bouman, 1984; Cronquist, 1988; Takhtajan, 1991;
Johri et al., 1992)。虽然多数学者认为单珠被起源于
双珠被, 但对于具体的起源方式, 不同学者有不同的观
点。Coulter和Chamberlain(1903)认为单珠被的发生
是因为双珠被原基不分化导致的; 也有学者认为单珠被
可能代表两层珠被的结合, 少数情况下可能是两层珠被
中的残存(Joshi, 1939; Endress and Igersheim, 2000a;
.综述.
50 植物学通报 24(1) 2007
González and Rudall, 2003)。
双珠被胚珠的两层珠被分别被称为外珠被(outer
integument)和内珠被(inner integument)(图 1B, C)。
一些学者提出被子植物的内珠被与裸子植物单一的杯状
珠被同源 , 推测外珠被是被子植物的一个新器官
(Meeuse and Bouman, 1974; Stewart and Rothwell,
1993; Endress, 2001; Yamada et al., 2003)。外珠
被的形态有两种, 即兜状(hood-shaped)和杯状(cup-
shaped or cupular)。前者是指外珠被不是完整的环状,
而在珠柄侧有缺失; 后者的胚珠具有完整的环状外珠
被。有些学者认为杯状外珠被是较原始的(Eam es ,
1961; Bouman, 1984; Cronquist, 1988; Fahn, 1990;
Johri et al., 1992), 但对一些较原始的被子植物胚珠的
研究结果却支持兜状外珠被可能是原始的(Earle, 1938;
Swamy, 1949; Lampton, 1957; Periasamy and
Swamy, 1961; Bhandari, 1963; de Boer and Bouman,
1974; Mohana Rao, 1975, 1979, 1982, 1983; Bouman,
1978; Endress, 1980a, 1980b; Batygina et al., 1983;
Endress and Sampson, 1983; Prakash et al., 1984,
1992; Johri et al., 1992; Matsui et al., 1993; Umeda
et al., 1994; Endress and Igersheim, 1997, 1999;
Yamada et al.,2001a, 2001b, 2003)。兜状外珠被向
杯状外珠被演化的路径可能有两条 : 一是在木兰科
(Magnoliaceae)中兜状外珠被与珠柄附属物结合, 形成
一个封闭的联合体, 最终演化形成杯状外珠被(Yamada
et al., 2003); 另一方面, 睡莲科(Nymphaeaceae)的杯
状外珠被可能是它的近缘莼菜科(Cabombaceae)的兜状
外珠被向珠柄一侧延展与珠柄结合演化形成的(Yamada
et al., 2001a)。但是还需要对更多的像睡莲目一样原
始的目或科(外珠被在属间有差异)及其相关类群的外珠
被做进一步的比较形态学研究后才能给予更合理的推测
(Umeda et al., 1994)。
1.2 珠心
根据珠心发育的程度不同, 胚珠可区分为薄珠心胚珠
(tenuinucellate ovule)和厚珠心胚珠(crassinucellate
图 1　被子植物胚珠形态
(A)铁筷子胚珠, 为倒生胚珠, 单珠被(bar = 86 mm);
(B)马蹄香胚珠, 为倒生胚珠, 双珠被(bar = 120 mm);
(C)蕺菜胚珠, 为直生胚珠, 双珠被(bar = 38 mm)
i: 珠被; ii: 内珠被; n: 珠心; oi: 外珠被
Figure 1 Morphology of the angiosperm ovule
(A) Ovule of Helleborus thibetanus, showing anatropous ovule, unitegmic integument (bar = 86 mm);
(B) Ovule of Saruma henryi, showing anatropous ovule, bitegmic integument (bar = 120 mm);
(C) Ovule of Houttuynia cordata, showing orthotropous ovule, bitegmic integument (bar = 38 mm).
i: integument; ii: inner integument; n: nucellus; oi: outer integument
51王自芬等: 被子植物胚珠研究进展
ovule)两种类型。前一种类型是大孢子母细胞只被一层
珠心表皮所包围; 而后一种类型是大孢子母细胞与珠心
表皮之间有数层细胞隔开, 深埋于珠心组织当中(胡适宜,
1982)。
珠心进化史的主流是厚珠心类型的简化。在简化
中, 多数孢原细胞消失, 仅极少数表皮细胞覆盖在一个孢
原细胞上。其间有很多过渡类型。在一些科, 如蔷薇
科中, 可以看到它简化的各个时期。较低等的双子叶植
物和单子叶植物通常是厚珠心胚珠; 合瓣花类双子叶植
物多为薄珠心。但也有很多例外。其中的一些例外, 可
能具有系统发育意义(Eames, 1961)。珠心的特化与珠
被的特化平行发展, 厚珠心通常伴随着双珠被。
1.3 珠柄
被子植物胚珠的珠柄或长而细, 或短而粗壮, 或缺失而成
为无柄胚珠。许多植物胚珠的珠柄可能会有各种各样
的附属结构(Bouman, 1977; Tilton and Horner, 1980;
Matsui et al., 1993; Imaichi et al., 1995)。如在百合
科(Liliaceae)的一些植物中, 由珠柄发生而来的第3层珠
被最终形成假种皮(McNaughton and Robertson, 1974);
在木兰科的一些植物中, 珠柄突起形成的珠柄附属物与
马蹄形的兜状外珠被结合形成一个封闭的联合体, 最终
发育形成杯状外珠被(Matsui et al., 1993; Umeda et al.,
1994; Yamada et al., 2001a, 2001b, 2003)。
1.4 珠孔
双珠被胚珠的珠孔有内珠孔(endostomic micropyle)和
双珠孔(the double endostomic and exostomic
micropyle)之分。内珠孔由内珠被形成, 双珠孔由内珠
被和外珠被共同形成。
一些学者在研究了基部被子植物后认为, 具有内珠
孔的胚珠较具有双珠孔的胚珠原始(En dres s a nd
Igersheim, 1997; Igersheim and Endress, 1998; Tobe
et al., 2000; Yamada et al., 2001a, 2003)。
1.5 胚珠的形态和方向
胚珠形态和珠孔位置的变化产生了许多胚珠类型。常
见有两种, 即直生胚珠(orthotropous ovule)(图1C)和倒
生胚珠(anatropous ovule)(图1A, B)。直生胚珠是指胚
珠直立于胎座表面, 珠孔位于远基端, 珠柄短或缺失, 珠
孔与珠柄在一条直线上; 倒生胚珠是指胚珠在合点区反
折, 珠被与珠柄贴生, 珠孔与珠柄非常接近。在这 2种
类型之间有弯生胚珠(campylotropous ovule)、曲生胚
珠(amphitropous ovule)、横生胚珠(hemianatropous
ovule)、拳卷胚珠(circinotropous ovule)等中间类型。
同一科植物的胚珠类型一般相同, 但也有的科具有一种
以上的胚珠类型, 如棕榈科(Palmae)有倒生和直生两种
胚珠类型。偶尔, 也有在同一心皮中出现一种以上胚珠
类型的情况(Joshi, 1939)。
倒生胚珠因其存在于一些较原始类群, 如毛茛目
(Ranunculales)、沼生目(Helobiales)和睡莲科中而被认
为是原始的胚珠类型(Stebbins, 1974; Bouman, 1984;
Cronquist, 1988; Takhtajan, 1991; Johri et al., 1992;
Endress and Igersheim, 2000a, 2000b; Yamada et al.,
2001b)。而直生胚珠有时被认为是原始类型, 是因为它
的结构最简单, 但简单的结构可能是与心皮的高度特化有
关, 并且直生胚珠主要存在于较为进化的一些科中, 一般
为基生胎座, 且仅具1枚胚珠, 如胡桃科(Juglandaceae)、
蓼科(Polygonaceae)、胡椒科(Piperaceae)、帚灯草
科(Restionaceae)和茨藻科(Najadaceae)等。因此, 直
生胚珠的简单结构被认为是次生的(Eames, 1961)。
1.6 胚珠的数目
原始被子植物通常是层状胎座(laminar placenta), 心皮
中常具多数胚珠, 如睡莲科、水鳖科(Hydrocharita-
c e a e )。随着层状胎座演化为边缘胎座( m a r g i n a l
placenta), 胚珠数目也减少并变为仅在腹缝线处具两排
胚珠, 或直至简化保留1-2枚胚珠; 同时心皮的大小也
随着减小。然而, 在杜鹃花科( E r i c ac e ae )、兰科
(Orchidaceae)、葫芦科(Cucurbitaceae)等科中, 胚珠
数目多数是次生的性状。
胚珠数目简化的过渡阶段在许多植物中都可以观察
到, 如在离生心皮的毛茛科(Ranunculaceae)、蔷薇科
(Rosaceae)和睡莲科植物及合生心皮的百合科、石竹
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科(Caryophyllaceae)植物中。在合心皮子房中胚珠的
总数减少至 1枚时, 通常基生, 形成基生胎座(basal
placenta)。这些胚珠是合心皮子房中复杂结构的残存,
它们常常来源于特立中央胎座(free central placenta)或
中轴胎座(axile placenta)的简化, 少数情况下来源于侧
膜胎座(par ieta l p lacenta)的残存, 如在茅膏菜科
(Droseraceae)中(Eames, 1961)。
2 胚珠的发育
胚珠是胎座表面一个半球状的突起物, 是由表皮下1-2
层细胞分裂增生形成的。起初参与分裂的细胞数目不
定, 一般 1-3个不等。这些细胞平周分裂形成胚珠原
基, 随后, 原基的前端逐渐发育成为珠心, 基部成为珠
柄。胚珠结构的形成是向基式的, 依次为远基的珠心
端、内珠被和外珠被。极少情况下, 外珠被先于内珠
被形成(Wojciechowska, 1972)。孢原组织可能直接由
表皮下细胞或此层以下的细胞形成。珠心的扩大主要
是由孢原细胞分裂产生的周缘细胞分裂增殖而来, 但在
一些分类群中, 表皮的切向分裂和垂周分裂在后期的发
育中起到了重要的作用。在薄珠心胚珠中, 通常不存在
周缘细胞, 大孢子母细胞直接位于表皮下。而在厚珠心
胚珠中, 珠心主要有三种来源: 一是由表皮下的孢原细胞
平周分裂形成外面的周缘细胞和里面的造孢细胞, 周缘
细胞进行平周和垂周的分裂增加珠心组织, 如毛茛科的
一些植物; 二是珠心表皮分裂的结果, 如玉米(Zea mays);
三是珠心表皮和周缘细胞共同分裂的结果, 如黑种草
(Nigella damascena)(胡适宜, 1982)。传统观点认为珠
被来自合点处、珠心基部的表皮组织( S c h l e i d e n ,
1837); 另有观点则认为来自表皮下组织, 甚至珠柄都参
与了珠被的发生(Boesewinkel and Bouman, 1967,
1978; Bouman and Calis, 1977; Bouman, 1978;
Boesewinkel, 1978); 还有观点认为珠被起源于珠心的
表皮组织, 只是在珠被发生后, 珠被中的一些细胞可能来
自珠心的表皮下细胞(Berg, 1978; Tilton and Lersten,
1981)。然而目前大多学者都认为内珠被来自表皮下细
胞的分裂, 外珠被来自表皮细胞的分裂(Umeda et al.,
1994; Yamada et al., 2001b)。
3 胚珠的起源
19 世纪关于胚珠起源的观点有轴生孢子假说(ax ia l
theory)、叶生孢子假说(foliar theory)和独特结构假说
(sui generis theory)(Worsdell, 1904; Herr, 1995)。轴
生孢子假说将珠心比作一个被叶状附属物包围的茎轴,
这些叶状附属物进一步结合形成珠被。叶生孢子假说
将胚珠描述成一个三裂的小叶, 珠心来自顶生的裂片, 珠
被由侧面的裂片形成。而独特结构假说认为胚珠的结
构比较特殊, 与茎和叶的结构不同。
20世纪关于胚珠起源的观点主要集中在对种子蕨
类植物的研究上, 这类植物普遍被认为是最古老的种子
植物。Oliver和 Scott(1904)在研究了 Lagenostoma
lomaxi后提出囊盖学说(indusial theory), 认为大孢子囊
被两层连续的、囊盖状的结构包围, 外面的一层形成壳
斗, 里面的一层形成珠被。Benson(1904)提出了聚合
囊学说(synangial theory), 认为胚珠来自一个孢子囊群,
中央的孢子囊发育形成珠心, 周围的孢子囊变得不育, 并
结合形成珠被。这一观点建立在聚合孢子囊与
Thelangiom scottii及Lagenostoma的胚珠显著相似的
基础上。证据表明, Lagenostoma中珠被裂片的空间
排列与孢子囊惊人的相似。囊盖学说和聚合囊学说都
受到种子蕨来自蕨类植物这一当时流行观点的显著影
响 。
Eames(1961)对以上观点提出了质疑, 他认为胚珠
具有珠被、珠柄和维管联结, 是一个比囊群复杂得多的
结构, 并提出胚珠是突出体(emergences)的解释。
Eames认为, 胚珠性突出体, 与典型的突出体不同, 胚
珠具有复杂的形态, 如具有保护性的裂片珠被和珠柄, 胚
珠复杂的形态与其在心皮中的排列及对花粉管通路适应
有关。Eames反对将珠心看作一个孢子囊的说法, 他
认为花粉囊周缘组织不是雄性的孢子囊的壁, 而仅仅是
雄性孢子叶所残留的叶肉。在胚珠中, 整个珠心与雌性
孢子叶的部分与叶肉是同源的, 并最终成为一个突出
体。但这一观点也受到了质疑(Camp and Hubbard,
53王自芬等: 被子植物胚珠研究进展
1963b; Periasamy and Swamy, 1964; Guédès, 1965,
1966, 1969; Rohweder, 1967; Endress, 1969)。
de Haan(1920)回顾了关于胚珠起源的一些学说后
认为, 种子蕨、裸子植物和被子植物的珠被与囊盖并不
是同源的, 但可能与另外一种结构同源。他认为珠被最
初由一些“单元”组成, 这些单元现在被认为是一些顶
枝, 他认为胚珠是一个中央顶枝被两个或是更多的不育
顶枝围绕的结构进化而来的。中央顶枝的简化使周围
的顶枝全部位于大孢子囊的基部。它们后来结合形成
珠被, 珠被或与中央大孢子囊结合, 或不结合。这一观
点得到许多学者的支持(Walton, 1953; Andrews, 1961;
Smith, 1964; Long, 1966; Gensel and Andrews, 1984;
Taylor and Taylor, 1993)。
关于珠被的起源, 根据Andrews(1961)的珠心修饰
学说(nucellus modification concept), 瓶籽目(Lageno-
stomales)和三棱籽目(Trigonocarpales)的珠被来自珠心
的外围结构。基于三棱籽目珠心外围组织中的维管组
织的存在, Walton(1953)也提出了相似的观点, 他认为胚
珠是一个极度简化的珠心和珠被结合的结构。他赞同
以前认为的珠被相当于 Lagenostoma壳斗的观点。
Long(1966)反驳了这一观点, 他认为珠心中类似于输导
组织的管胞并不是由原形成层束产生的。
Camp和Hubbard(1963a, 1963b)基于古生代胚珠
被认为具有两层贴生的珠被, 并且这两层珠被来源于一
个顶生的大孢子囊周围的不育二叉分枝, 提出了双珠被
学说(double integument theory)。里面的一些分枝因
为与珠心的结合而使胚珠看起来只具有一层珠被。在
对种子蕨、苏铁类和被子植物的胚珠进行比较后, 他们
认为各种类群的胚珠具有很大的相似性并推测所有的胚
珠都具有两层珠被, 不论分离或是结合。同时, 他们提
出胚珠不是简单的叶片结构, 也不是来自于叶片的特化
的突出体。
对于胚珠的起源, Herr(1995)提出了与顶枝学说不同
的新观点(new concept)。顶枝学说认为珠心是一个孢
子囊, 珠被来自于不育的顶枝, 具单一的大孢子和内生大
孢子囊是种子植物珠心和其它植物大孢子囊的本质区
别。Herr在这些方面提出了不同的看法: (1)对于所有胚
珠, 珠心是一个茎源的孢子囊梗, 并具有一个单一的顶生
大孢子囊; (2)在结合形成珠被的顶枝中, 有一些顶枝是
可育的, 并在结合形成珠被后依然保留一定的生殖能力;
(3)细胞环境和营养方式的改变导致了种子植物特有的孢
子异型的模式(unique form of heterospory), 这种特有
的异型孢子是种子植物胚珠最重要的特征。
近年来, 分子生物学的研究使人们对胚珠的本质有
了进一步的认识。胚珠虽然结构简单, 但其发生及形态
建成过程体现了植物个体发育的核心过程, 即顶端生长
加侧生器官的持续生长。例如, 在胚珠原基即将产生的
部位可以同时检测到STM、CUC2 和SPT等分生组织
特征基因及REV等近轴面特征基因的表达, 二者这种平
行表达的现象在腋生分生组织形成过程中也能观察到,
说明胚珠和腋芽的形成机制类似。由此, 人们认为胚珠
可以看作一个具有生殖能力的腋芽, 而外珠被则是从腋
芽上进一步产生的侧生器官(Skinner et al., 2004)。
4 胚珠的分子生物学研究
随着对模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)胚珠发育
研究的不断深入, 人们对调控胚珠发育的遗传和分子机
制有了一定的认识。结合张宪省等(1998)、Skinner等
(2004)和宿红艳等(2005)的综述, 我们对国内外胚珠的分
子生物学研究进行简单回顾。
4.1 胚珠的特征基因
Coen和Meyerowitz(1991)提出了花器官发育的同源异
型基因作用模型, 即 ABC模型。该模型认为, 被子植
物四轮花器官的形成是由具有不同功能的A、B和C三
类基因控制的, 每类基因均在相邻两轮花器官中起作
用。序列分析结果表明, 大多数花器官特征基因属于
MADS-box家族(MCM1、AGAMOUS、DEFICEENS和
SRF)(Yanofsky et al., 1990; Coen and Meyerowitz, 1991)。
胚珠的特征同样是由MADS-box基因控制。Co-
lombo等(1995)将ABC模型延伸为ABCD 模型。决定
胚珠特征的基因都属于D类基因。目前, 已经鉴定出的
胚珠特征基因有拟南芥的 AGAMOUS(AG)、BELL1
54 植物学通报 24(1) 2007
(BEL1)、SEEDSTICK(STK)、SHATERPOOF1/2
(SHP1/SHP2)、CUP-SHAPED COTYLEDON3
(CUC3)、PRETTY FEW SEEDS2(PFS2) , 矮牵牛
(Petunia hybrida)的 FLORAL BIN GPROTEIN7/11
(FBP7/11)、百合(Lilium longiflorum)的LMADS2和风
信子(Hyacinthus orientalis)的HoMADS1等。它们所
编码的蛋白均含有非常保守的MADS-box功能结构域,
这些基因都与胚珠的形态建成有着密切的关系
(Robinson-Beers et al., 1992; Modrusan et al., 1994;
Ray et al., 1994; Reiser et al., 1995; Angenent et al.,
1995; Colombo et al., 1995; Tzeng et al., 2002; Favaro
et al., 2003; Pinyopich et al., 2003; Vroemen et al.,
2003; Xu et al., 2004; Park et al., 2004, 2005)。
4.2 胚珠原基的模式建成
依据形态学标准沿着D-P轴(distal-proximal axis)划分
胚珠为几个区域: 远轴端是珠心, 以存在大孢子母细胞及
其后的四分体、胚囊为特征; 中间是合点区域,在它的
两侧形成两层珠被; 近轴端为珠柄, 其中包含维管束。
这种D-P轴模式在胚珠发育的早期就已经建立, 并且在
进化过程中高度保守, 普遍存在于种子植物中(Schneitz
et al., 1995)。同时, 在胚珠中的横向形态建成以远-近
轴(abaxial-adaxial axis)表示(Skinner et al., 2004)。
与 胚 珠 原 基 模 式 建 成 相 关 的 基 因 有
A I N T E G U ME N T ( A N T )、W U S C H E L ( W U S )、
NOZZLE(NZZ)、INNER NO OUTER (INO)、BELL1
(BEL1)和 PHABULOSA (PHB)等(Elliott et al., 1996;
Klucher et al., 1996; Baker et al., 1997; Schiefthaler
et al., 1999; Balasubramanian and Schneitz, 2000,
2002; Krizek et al., 2000; Gross-Hardt et al., 2002;
Sieber et al., 2004)。
人们对于内、外两层珠被的起源问题一直存在争
议。近年来的一些研究推测内珠被与裸子植物中单一
的杯状珠被(single cupular integument)具有同源性
(Meeuse and Bouman, 1974; Stewart and Rothwell,
1993; Endress, 2001; Yamada et al., 2003), 而认为
外珠被是被子植物中的一个新器官, 它来自裸子植物单
珠被胚珠周围的壳斗状结构(cupule)(Bocquet and
Bersier, 1960; Stebbins, 1974; Retallack and Dilcher,
1981; Dahlgren, 1983; Takhtajan, 1991; Taylor, 1991;
Stewart and Rothwell, 1993; Doyle, 1996)。在分子
生物学的研究中, 人们发现控制原基模式建成的 BEL1
基因功能缺失后, 内珠被不能发生, 而外珠被仍然可以产
生。内、外珠被在突变体 bel1中的这种不同表现支持
了内、外珠被具有不同起源的观点(Reiser et a l . ,
1995)。
4.3 珠被发育的遗传控制
珠被原基从合点区侧面发生后, 细胞沿垂周方向进行分
裂伸长, 从而使珠被不断生长。人们以拟南芥为材料,
通过筛选和分析突变体的方法, 已经分离到一系列与珠
被发育有关的基因(Gasser et al., 1998; Grossniklaus
and Schneitz, 1998; Schneitz et al., 1998b; Schneitz,
1999)。这些基因被大致分为两类: 一类是控制珠被早
期发育的基因(珠被发生的遗传控制), 如HUELLENLOS
(HLL)、AINTEGUMENT(ANT)、NOZZLE(NZZ)和
INNER NO OUTER(INO)等(Schneitz et al., 1995,
1998a, 1998b; Elliott et al., 1996; Klucher et al., 1996;
Baker et al., 1997; Gasser et al., 1998; Siegfried et
al., 1999; Villanueva et al., 1999; Skinner et al., 2004);
另一类是控制珠被后期发育的基因(珠被形态建成的遗传
控制) , 如 S H O R T I N T E G U M E N T 1 ( S I N 1 )、
S U P E R M A N ( S U P )、S T R U B B E L I G ( S U B )、
ARABIOPSIS CRINKLY4(ACR4)、ABERRANT
TESTA SHAPE(ATS)、KANADI1/2(KAN1/2)、
UNICORN(UCN)和 TSO1等(Bowman et al., 1992;
Lang et al., 1994; Gaiser et al., 1995; Schneitz et al.,
1998a, 1998b; Schneitz, 1999; Villanueva et al., 1999;
Gifford et al., 2003; McAbee et al., 2006)。
4.4 胚囊的发育
近年来, 人们利用T-DNA插入和转座子标签法筛选到一
些雌配子体发育异常的突变体。通常情况下, 这些突变
体表现为不能产生有功能的胚囊。此外, enhancer-trap
55王自芬等: 被子植物胚珠研究进展
screens和筛选cDNA等方法为分离雌配子体特异基因
提供了有效的途径(Schneitz, 1999)。目前, 已分离到
的调控胚囊发育的基因包括: 拟南芥中MEGASPORO-
GENESIS-DEFECTIVE(MSD)、EMBRYO SAC-
DEFECTIVE(EMD)、 GAMETOPHYTIC FACTOR
(GFA)和 FEMALE GAMETOPHYTE(FEM)基因簇,
G f、P R O L I F E R A ( P R L )、A N D A R T A ( A D A )、
TISTRYA(TYA)和 HADAD(HDD); 玉米的 LETHAL
O V U L E 2 ( L O 2 ) 和 I N D E T E R M I N A T E
GAMETOPHYTE1(IG1)。这些基因功能失活导致雌配
子体的发育停滞在不同阶段( G r o s s n i k l a u s a n d
Schneitz, 1998; Schneitz et al.,1998b; Schneitz,
1999)。如上文所述, 珠被和雌配子体的形成是密不可
分的两个发育过程, 有些控制珠被发育的基因突变之后
也会影响到胚囊的发育(Gasser et al., 1998)。
5 结语
胚珠作为被子植物的有性生殖器官一直受植物学研究者
的关注。19世纪以来, 人们对植物化石和现存植物胚
珠的形态、结构、发生发育及起源进行了大量的研
究。20世纪 80年代以后, 随着系统与进化生物学、发
育生物学、分子生物学的不断发展及各种研究方法和
技术的不断进步, 人们对胚珠有了更深入广泛的认识。
但是, 胚珠发生发育的分子机制, 胚珠的起源, 不同形态
胚珠之间的演化关系, 两层珠被是否同源, 不同形态外珠
被之间的演化关系, 胚珠中一些结构, 如承珠盘、珠被
绒毡层真正的功能意义, 这些问题都有待进一步研究。
因此, 我们还需要对大量不同的植物, 尤其是对基部被子
植物和一些模式植物的胚珠的形态、结构、个体发生
发育及分子生物学等多方面进行深入的研究, 以解决上
述一系列问题。
参考文献
胡适宜 (1982). 被子植物胚胎学. 北京: 人民教育出版社. pp. 67-
73.
宿红艳, 王磊, 张宪省 (2005). 胚珠发育的分子机理. 植物学通
报 22, 396-407.
张宪省, 马小杰, 郭海新 (1998). 胚珠发育的分子基础. 植物学
通报 15, 1-5.
Andrews HN (1961). Studies in Paleobotany. New York: John
Wiley and Sons.
Angenent GC, Franken J, Busscher M, van Dijken A, van
Went JL, Dons HJM, van Tunen AJ (1995). A novel class
of MADS-box genes is involved in ovule development in
petunia. Plant Cell 7, 1569-1582.
Baker SC, Robinson-Beers K, Villanueva JM, Gaiser JC,
Gasser CS (1997). Interactions among genes regulating
ovule development in Arabidopsis thaliana. Genetics 145,
1109-1124.
Balasubramanian S, Schneitz K (2000). NOZZLE regulates
proximal-distal pattern formation, cell proliferation and early
sporogenesis during ovule development in Arabidopsis
thaliana. Development 127, 4227-4238.
Balasubramanian S, Schneitz K (2002). NOZZLE links proxi-
mal-distal and adaxial-abaxial pattern formation during ovule
development in Arabidopsis thaliana. Development 129,
4291-4300.
Batygina TB, Kolesova GE, Vasiljeva VE (1983). Embryol-
ogy of Nymphaeales and Nelumbonales 3. embryogenesis
of Nelumbo nusifera. Bot Z 68, 311-315.
Berg RY (1978). Development of ovule, embryo sac, and en-
dosperm in Brodiaea (Liliales). Norw J Bot 25, 1-7.
Beson M (1904). Telangium scot t i i , a new speices of
Telangium showing structure. Ann Bot 18, 161-177.
Bhandari NN (1963). Embryology of Pseudowintera colorata-a
vesselless dicotyledon. Phytomorphol 13, 303-316.
Bocquet G, Bersier JD (1960). La valeur systématique de
l’ovule: développements tératologiques. Arch Sci 13, 475-
496
Boesewinkel FD (1978). Development of ovule and testa in
Rutaceae III. Some representatives of the Aurantioideae.
Acta Bot Neerl 27, 341-354.
Boesewinkel FD, Bouman F (1967). Integument initiation in
Juglans and Pterocarya. Acta Bot Neerl 16, 86-101.
Boesewinkel FD, Bouman F (1978). Development of ovule
and testa in Rutaceae II. The unitegmic and pachychalazal
seed of Glycosmis cf. arborea (Roxb.)D.C. Acta Bot Neerl
24, 257-268.
Bouman F (1977). Integumentary studies in the Polycarpicae
IV. Liriodendron tulipifera L. Acta Bot Neerl 26, 213-223.
Bouman F (1978). Integumentary studies in the Polycarpicae
56 植物学通报 24(1) 2007
V. Nigella damascena L. Acta Bot Neerl 27, 175-182.
Bouman F (1984). The ovule. In: Johri BM, ed, Embryology of
Angiosperms. Berlin Heidelberg & New York: Springer-
Verlag. pp. 123-157.
Bouman F, Calis JIM (1977). Integumentary shifting — a third
way to unitegmy. Ber Deutsch Anisch Ges 90, 15-28.
Bowman JL, Sakai H, Jack T, W eigel D, Mayer U,
Meyerowitz EM (1992) SUPERMAN, a regulator of floral
homeotic genes in Arabidopsis. Development 114, 599-
615.
Camp WH, Hubbard MM (1963a). Vascular supply and struc-
ture of the ovule and aril in peony and of the aril in nutmeg.
Am J Bot 50, 174-178.
Camp WH, Hubbard MM (1963b). On the origins of the ovule
and cupule in lyginopterid pteridosperms. Am J Bot 50, 235-
243.
Coen ES, Meyerowitz EM (1991). The war of the whorls:
genetic interactions controlling flower development. Nature
353, 31-37.
Colombo L, Franken J, Koetje E, van Went J, Dons HJM,
Angenent GC, van Tunen AJ (1995). The petunia MADS-
box gene FBP11 determines ovule identity. Plant Cell 7,
1859-1868.
Corner EJH, Ma FLS (1949). The annonaceous ovule and its
four integuments. New Phytol 48, 332-364.
Coul ter JM, Chamberla in CJ (1903) . Morphology of
Angiosperms. New York: Appleton.
Coul ter JM, Chamberla in CJ (1909) . Morphology of
Angiosperms. New York: Appleton.
Cronquist A (1988). The Evolution and Classification of Flow-
ering Plants, 2nd edn. New York: New York Botanical
Garden.
Dahlgren R (1983). General aspects of angiosperm evolution
and macrosystematics. Nord J Bot 3, 119-149.
de Boer R, Bouman F (1974). Integumentary studies in the
Polycarpicae III. Drimys winteri (Winteraceae). Acta Bot Neerl
23, 19-27.
de Haan HRM (1920). Contribution to the knowledge of the
morphological value and the phylogeny of the ovule and its
integuments. Rec Trav Bot Néerl 17, 219-324.
Doyle JA (1996). Seed plant phylogeny and the relationships
of Gnetales. Int J Plant Sci 157(Suppl), S3-S39.
Eames AJ (1961). Morphology of the Angiosperms. NewYork:
McGraw-Hill.
Earle TT (1938). Embryology of certain Ranales. Bot Gaz 100,
257-275.
Elliott RC, Betzner AS, Huttner E, Oakes MP, Tucker WQJ,
G e r e n t e s D , P e r e z P , S m y t h D R ( 1 9 9 6 ) .
AINTEGUMENTA, an APETALA2-like gene of Arabidopsis
with pleiotropic roles in ovule development floral organ
growth. Plant Cell 8, 155-168.
Endress PK (1969).Gesichtspunkte zur systematischen
stellung der eupteleaceen (Magnoliales). Ber Schweiz Bot
Ges 79, 229-229.
Endress PK (1980a). Floral structure and relationships of
Hortonia (Monimiaceae). Plant Syst Evol 133, 199-221.
Endress PK (1980b). The reproductive structures and sys-
tematic position of the Austrobaileyaceae. Bot Jahrb Syst
Pflanzengesch Pflanzengeogr 101, 393-433.
Endress PK (2001). Origins of flower morphology. In: Wagner
GP, ed. The Character Concept in Evolutionary Biology. San
Diego. California: Academic Press.
Endress PK, Igersheim A (1997). Gynoecium diversity and
systematics of the Laurales. Bot J Linn Soc 125, 93-168.
Endress PK, Igersheim A (1999). Gynoecium diversity and
systematics of the basal eudicots. Bot J Linn Soc 130,
305-393.
Endress PK, Igersheim A (2000a). Gynoecium structure and
evolution in basal angiosperms. Int J Plant Sci 161 (Suppl),
S211-S223.
Endress PK, Igersheim A (2000b). The reproductive struc-
tures of the basal angiosperm Amborel la tr ichopoda
(Amborellaceae). Int J Plant Sci 161 (Suppl), S237-S248.
Endress PK, Sampson FB (1983). Floral structure and rela-
tionships of the Trimeniaceae (Laurales). J Arnold Arbor
64, 447-473.
Fahn A (1990). Plant Anatomy, 4th edn. London: Pergamon
Press.
Favaro R, Battaglia R, Kooiker M, Borghi L, Ditta G,
Yanofsky MF, Kater MM, Colombo L (2003). MADS-box
protein complexes control carpel and ovule development in
Arabidopsis. Plant Cell 15, 2603-2611.
Gaiser JC, Robinson-Beers K, Gasser CS (1995). The
Arabidopsis SUPERMAN gene mediates asymmetric growth
of the outer integument of ovules. Plant Cell 7, 333-345.
Gasser CS, Broadhvest J, Hauser BA (1998). Genetic analy-
sis of ovule development. Annu Rev Plant Physiol Plant
Mol Biol 49, 1-24.
Gensel PG, Andrews HN (1984). Plant Life in the Devonian.
New York: Praegler.
57王自芬等: 被子植物胚珠研究进展
Gifford ML, Dean S, Ingram GC (2003). The Arabidopsis
ACR4 gene plays a role in cell layer organisation during
ovule integument and sepal margin development. Develop-
ment 130, 4249-4258.
Gonzáez F, Rudall PJ (2003). Structure and development of
the ovule and seed in Aristolochiaceae, with particular ref-
erence to Saruma. Plant Syst Evol 241, 223-244.
Gross-Hardt R, Lenhard M, Laux T (2002). WUSCHEL sig-
naling functions in interregional communication during
Arabidopsis ovule development. Genes Dev 16, 1129-1138.
Grossniklaus U, Schneitz K (1998). The molecular and ge-
netic basis of ovule and megagametophyte development.
Semin Cell Dev Biol 9, 227-238.
Guédès M (1965). Remarques sur la not ion de carpelle
conduplique. Bull Soc Bot Fr 112, 54-54.
Guédès M (1966). Stamen, carpel and ovule. The teratological
approach to their interpretation. Adv Front Plant Sci Delhi
14, 43-43.
Guédès M (1969). Contribution a al morphologie du phyllome.
Cellule 67, 341-341.
Herr JM (1995). The origin of the ovule. Am J Bot 82, 547-
564.
Houk WG (1936). The ovule and seed of Coffea arabica L.
Science 83, 464-465.
Houk WG (1938). Endosperm and perisperm of coffee with
notes on the morphology of the ovule and seed development.
Am J Bot 25, 56-61.
Igersheim A, Endress PK (1998). Gynoecium diversity and
systematics of the paleoherbs. Bot J Linn Soc 127, 289-
370.
Imaichi R, Kato M, Okada H (1995). Morphology of the outer
integument in three primitive angiosperm families. Can J Bot
73, 1242-1249.
Johri BM, Ambegaokar KB, Srivastava PS (1992). Com-
parative Embryology of Angiosperms, vol. 1, 2. Berlin Heidel-
berg & New York: Springer-Verlag.
Joshi AC (1939). Morphology of Tinospora cordifolia, with
some observations on the origin of the single integument,
nature of synergidae, and affinities of the Menispermaceae.
Am J Bot 26, 433-439.
Klucher KM, Chow H, Reiser L, Fischer RL (1996). The
AINTEGUMENTA gene of Arabidopsis requiredfor ovule and
female gametophyte developmentis related to the floral
homeotic gene APETALA2. Plant Cell 8, 137-153.
Krizek BA, Prost V, Macias A (2000). AINTEGUMENTA pro-
motes petal identity and acts as a negative regulator of
AGAMOUS. Plant Cell 12, 1357-1366.
Lampton RK (1957). Floral morphology in Asimina triloba
Dunal. 1. Development of ovule and embryo sac. Bull Torrey
Bot Club 84, 151-156.
Lang JD, Ray S, Ray A (1994). sin1, a mutation affecting fe-
male fertility in Arabidopsis, interacts with mod1, its reces-
sive modifier. Genetics 137, 1101-1110.
Long AG (1966). Some lower carboniferous fructications from
Berwickshire, together with a theoretical account of the
evolution of ovules, cupules, and carpels. Trans R Soc
Edinb 66, 345-375.
Matsui M, Imaichi R, Kato M (1993). Ovular development
and morphology of some Magnoliaceae species. J Plant
Res 106, 297-304.
McAbee JM, Hill TA, Skinner DJ, Izhaki A, Hauser BA,
Meister RJ, Venugopala Reddy G, Meyerowitz EM,
Bowman JL, Gasser CS (2006). ABERRANT TESTA
SHAPE encodes a KANADI family member, linking polarity
determination to separation and growth of Arabidopsis ovule
integuments. Plant J 46, 552-531.
McNaughton JE, Robertson BL (1974). Megasporogenesis
and megagametogenesis in Aloe africana Mill. J S Afr Bot
40, 75-79.
Meeuse ADJ, Bouman F (1974). The inner integument — its
probable origin and homology. Acta Bot Neerl 23, 237-249.
Modrusan Z, Reiser L, Feldmann KA, Fischer RL, Haughn
GW (1994). Homeotic transformation of ovules into carpel-
like structures in Arabidopsis. Plant Cell 6, 333-349.
Mohana Rao PR (1975). Seed anatomy of Artabotrys
odoratissimus with a discussion on chalaza, integumetary
bundles and ruminate endosperm. Phytomorphology 25,
215-228.
Mohana Rao PR (1979). Seed and fruit anatomy in Polyalthia
longifolia (Annonaceae). Bot Jahrb Syst Pflanzengesch
Pflanzengeogr 101, 83-89.
Mohana Rao PR (1982). Seed and fruit anatomy in Asimina
triloba, with a discussion on the affinities of Annonaceae.
Bot Jahrb Syst Pflanzengesch Pflanzengeogr 103, 47-57.
Mohana Rao PR (1983). Seed and fruit anatomy in Eupomatia
laurian with a discussuin of the affinities of Eupomatiaceae.
Flora 173, 311-319.
Oliver FW, Scott DH (1904). On the structure of the Paleozoic
seed Lagenostoma lomaxi, with a statement of the evi-
dence upon which i t is referred to Lyginodendron .
58 植物学通报 24(1) 2007
PhilosTrans R Soc Lond B Biol Sci 197, 193-247.
Park SO, Hwang S, Hauser BA (2004). The phenotype of
Arabidopsis ovule mutants mimics the morphology of primi-
tive seed plants. Proc Biol Sci 271, 311-316.
Park SO, Zheng Z, Oppenheimer DG, Hauser BA (2005).
The PRETTY FEW SEEDS2 gene encodes an Arabidopsis
homeodomain protein that regulates ovule development.
Development 132, 841-849.
Per i asam y K, S w am y B GL ( 196 1) . S t ud ie s i n t he
Annonaceae. 2. The development of ovule and seed in
Cananga odorata and Millusa wightiana. J Indian Bot Soc
40, 206-216.
Periasamy K, Swamy BGL (1964). Is the microsporangium of
angiosperms wall-less? Sci Cult 33, 735-735.
Pinyopich A, Ditta GS, Savidge B, Liljegren SJ, Baumann
E, Wisman E, Yanofsky MF (2003) Assessing the redun-
dancy of MADS-box genes dur ing carpel and ovule
development. Nature 424, 85-88.
Prakash N, Foreman DB, Griffith SJ (1984). Gametogenesis
in Galbulimima belgraveana (Himantandraceae). Aust J Bot
32, 605-612.
Prakash N, Lim AL, Sampson FB (1992). Anther and ovule
development in Tasmannia (Winteraceae). Aust J Bot 40,
877-885.
Ray A, Robinson-Beers K, Ray S, Baker SC, Lang JD,
Preuss D, Milligan SB, Gasser CS (1994). Arabidopsis
floral homeotic gene BELL (BEL1) controls ovule develop-
ment through negative regulation of AGAMOUS gene (AG).
Proc Natl Acad Sci USA 91, 5761-5765.
Reiser L, Modrusan Z, Margossian L, Samach A, Ohad N,
Haughn GW, Fischer RL (1995). The BELL1 gene encodes
a homeodomain protein involved in pattern formation in the
Arabidopsis ovule primordium. Cell 83, 735-742.
Retallack G, Dilcher DL (1981). Arguments for a glossopterid
ancestry of angiosperms. Paleobiology 7, 54-67.
Robinson-Beers K, Pruitt RE, Gasser CS (1992). Ovule
development in wild-type Arabidopsis and two female-ster-
ile mutants. Plant Cell 4, 1237-1249.
Rohweder O ( 1967) . Ka rpe l l bau und s ynk arp ie be i
ranunculaceen. Ber Schweiz Bot Ges 77, 376-376.
Schiefthaler U, Balasubramanian S, Sieber P, Chevalier
D, Wisman E, Schneitz K (1999). Molecular analysis of
NOZZLE, a gene involved in pattern formation and early
sporogenesis during sex organ development in Arabidopsis
thaliana. Proc Natl Acad Sci USA 96, 11664-11669.
Schleiden MJ (1837). Einige blicke auf die entwicklungsgesc-
hichte das vegetablischen organismus bei den phane-
rogamen. Arch Bull Nat 1, 289-320.
Schneitz K (1999). The molecular and genetic control of ovule
development. Curr Opin Plant Biol 2, 13-17.
Schneitz K, Hülskamp M, Pruitt RE (1995). Wild-type ovule
development in Arabidopsis thaliana. A light microscope
study of cleared whole-mout tissue. Plant J 7, 731-749.
Schneitz K, Baker SC, Gasser CS, Redweik A (1998a).
Pattern formation and growth during floral organogenesis,
HUELLENLOS and AINTEGUMENTA are required for the
formation of the proximal region of the ovule primordium in
Arabidopsis thaliana. Development 125, 2555-2563.
Schneitz K, Balasubramanian S, Schiefthaler U (1998b).
Organogenesis in plants: the molecular and genetic control
of ovule development. Trends Plant Sci 3, 468-472.
Sieber P , Gheysel i nck J , Gross-Hardt R, Laux T,
Grossniklaus U, Schneitz K (2004). Pattern formation
during early ovule development in Arabidopsis thaliana.
Dev Biol 273, 321-334.
Siegfried KR, Eshed Y, Baum SF, Otsuga D, Drews GN,
Bowman, JL (1999). Members of the YABBY gene family
specify abaxial cell fate in Arabidopsis. Development 126,
4117-4128.
Skinner DJ, Hill TA, Gasser CS (2004). Regulation of ovule
development. Plant Cell 16(suppl), S32-S45.
Smith DL (1964). The evolution of the ovule. Biol Rev 39,
137-159.
Stebbins GL (1974). Flowering Plants: Evolution Above the
Species Level. Cambridge: Belknap Press of Harvard
University.
Stewart WN, Rothwell GW (1993). Paleobotany and the Evo-
lution of Plants, 2nd edn. Cambridge: Cambridge University
Press.
Swamy BGL (1949). Further contributions to the morphology
of the Degeneriaceae. J Arnold Arbor 30, 10-38.
Takhtajan A (1991). Evolutionary trends in flowering plants.
New York: Columbia University Press.
Taylor WD (1991). Angiosperm ovules and carpels: their char-
acters and polarities, distribution in basal clades, and struc-
tural evolution. Postilla 208, 1-10.
Taylor TN, Taylor EL (1993). The biology and evolution of
fossil plants. New Jersey: Englewood Cliffs, Prentice Hall.
Tilton VR, Horner HT (1980). Stigma, style, and obturator of
Ornithogalum caudatum (Liliaceae). Am J Bot 67, 1113-
59王自芬等: 被子植物胚珠研究进展
1131.
Til ton VR, Lersten NR (1981). Ovule development in
Orithogalum caudatum (Lil iaceae) with a review of se-
lected papers on angiosperm reproduction. New Phytol 88,
439-457.
Tobe H, Jaffré T, Raven PH (2000). Embryology of Amborella
(Amborellaceae): descriptions and polarity of character
states. J Plant Res 113, 271 -280.
Tzeng TY, Chen HY, Yang CH (2002). Ectopic expression of
carpel-specific MADS-box genes from lily and lisianthus
causes similar homeotic conversion of sepal and petal in
Arabidopsis. Plant Physiol 130, 1827-1836.
Umeda A, Imaichi R, Kato M (1994). Ovular development and
morphology of the outer integument of Magnolia grandi-
flora (Magnoliaceae). Am J Bot 81, 361-367.
Villanueva JM, Broadhvest J, Hauser BA, Meister RJ,
Schneitz K, Gasser CS (1999). INNER NO OUTER regu-
lates abaxial-adaxial patterning in Arabidopsis ovules.
Genes Dev 13, 3160-3169.
Vroemen CW, Mordhorst AP, Albrecht C, Kwaaitaal MA,
de Vries SC (2003). The CUP-SHAPED COTYLEDON3
gene is required for boundary and shoot meristem forma-
tion in Arabidopsis. Plant Cell 15, 1563-1577.
Walton J (1953). The evolution of the ovule in pteridosperms.
Br Ass Adv Sci 10, 223-230.
Wojciechowska B (1972). Gametogenesis in Ornithopus sp.
Gen Pol 13, 13-35.
Worsdell WC (1904). The structure and morphology of the
ovule: an historical sketch. Ann Bot 18, 57-86.
Xu HY, Li XG, Li QZ, Bai SN, Lu WL, Zhang XS (2004). Char-
acterization of HoMADS1 and its induction by plant hor-
mones during in vitro ovule development in Hyacinthus
orientalis L. Plant Mol Biol 55, 209-220.
Yamada T, Imaichi R, Kato M (2001a). Developmental mor-
phology of ovules and seeds of Nymphaeales. Am J Bot
88, 963-974.
Yamada T, Tobe H, Imaichi R, Kato M (2001b). Developmen-
tal morphology of the ovules of Amborella tr ichopoda
( A m b o r e l l a c e a e ) a n d C h l o r a n t h u s s e r r a t u s
(Chloranthaceae). Bot J Linn Soc 137, 277-290.
Yamada T, Imaichi R, Kato M (2003). The outer integument
and funicular outgrowth complex in the ovule of Magnolia
grandiflora (Magnoliaceae). J Plant Res 116, 189-198.
Yanofsky MF, Ma H, Bowman JL, Drews GN, Feldmann
KA, Meyerowitz EM (1990). The protein encoded by the
Arabidopsis homeotic gene AGAMOUS resembles transcrip-
tion factors. Nature 346, 35-39.
Zhou QY, Jin XB, Fu DZ (2004). Developmental morphology
of obturator and micropyle and pathway of pollen tube
growth in ovary in Phellodendron amurense (Rutaceae).
Acta Bot Sin 46, 1434-1442.
(责任编辑: 白羽红)
Advances in the Study of the Angiosperm Ovule
Zifen Wang, Yi Ren*
College of Life Sciences, Shaanxi Normal University, Xi’an 710062, China
Abstract As a sexual reproductive organ, ovules have received much attention by botanists. Since the nineteenth century, the
morphology, structure, ontogenesis, origin and molecular biology of angiosperm ovules have been studied in detail. The develop-
ment of research has resolved in part many important problems, such as the origin and molecular mechanism of ovule ontogenesis.
But these problems still require further study. The present paper reviews previous research on ovules, and from a survey of the
literature, suggests areas for future research on ovules.
Key words angiosperms, ovule, morphology, structure, ontogenesis, origin
Wang ZF, Ren Y (2007). Advances in the study of the angiosperm ovule. Chin Bull Bot 24, 49-59.
* Author for correspondence. E-mail: renyi@snnu.edu.cn