全 文 ：植物学通报 2006, 23 (5): 443~458
Chinese Bulletin of Botany
基金项目: 国家自然科学基金(No. 30330040)
* Author for correspondence. E-mail: yhwang@genetics.ac.cn
生长素调控植物株型形成的研究进展
王冰,李家洋,王永红*
中国科学院遗传与发育生物学研究所植物基因组学国家重点实验室, 北京 100101
摘要 高等植物通过调节顶端分生组织和侧生分生组织的活性建立地上株型系统, 分生组织的活性受
环境信号、发育阶段和遗传因素的综合调控, 植物激素参与这些信号的整合。顶端优势是植物分枝调控
的核心问题, 而生长素对顶端优势的形成和维持发挥关键作用。本文综述了近几年与植物地上部分株型
形成相关的生长素合成代谢、极性运输及信号转导领域的研究进展, 并提出了展望。
关键词 植物激素, 生长素, 顶端优势, 株型
Advances in Understanding the Roles of Auxin Involved in
Modulating Plant Architecture
Bing Wang, Jiayang Li, Yonghong Wang*
State Key Labortary of Plant Genomics, Institute of Genetics and Developmental Biology, Chinese Academy
of Sciences, Beijing 100101, China
Abstract Plants modulate their shoot architecture by regulating activities of the shoot apical meristem and
axillary meristems. Meristem activities are regulated by a network of environmental information, developmen-
tal stage and genetic makeup of the plant. The fate of signal integration, to a large extent, depends on the action
of plant hormones. Auxin plays an essential role in the establishment and maintenance of the apical dominance,
which is a central issue in regulating shoot branching. This review focuses on recent advances in the study of
auxin biosynthesis, metabolism, polar transport, and signaling pathway, as well as their involvements in the
control of the architecture of aerial parts. Prospects in the field are also briefly discussed.
Key words phytohormones, auxin IAA, apical dominance, plant architecture
高等植物株型形成, 包括植物整个生长发
育过程中与植株形态相关器官的发生, 尤其是指
分枝、叶片和花器官的形成、形状与着生位
置等。植株形态结构上的多样性依赖于由
节、叶片及次生分生组织构成的植物发育单
位(phytomers)的数目、形成时间和发育命运
(McSteen and Leyser, 2005)。次生分生组织的
活动产生主茎上的侧生器官, 其发育受到植物内
在遗传因素、所处发育阶段及外界环境信号
的影响, 这些因素的综合调控使植物具备了发育
可塑性和对环境的适应性。植物激素处于诸
多调控信号所构成的网络系统的中心, 它们在植
物株型形成过程中发挥着重要作用。
植物在生长过程中主茎顶端生长点的活动
比较活跃, 而侧芽的生长发育受到抑制, 这种顶
芽抑制侧芽生长发育的现象被称为顶端优势
综述 . 生长素
444 23(5)
(Thimann and Skoog, 1934; Horvath et al., 2003)。
通过经典的打顶实验以及对诸多顶端优势丧失
突变体的研究, 发现生长素是顶端优势形成的重
要调控物质(Stirnberg et al., 1999)。在植物地
上部分, 生长素主要在茎尖及幼叶合成, 通过向
基性(basipetal)的极性运输到达效应部位发挥作
用(Ljung et al., 2001)。遗传发育信息和外界环
境信号通过影响生长素的合成、代谢、极性
运输和信号转导调控植物发育。近年来, 通过
对拟南芥、水稻、豌豆、矮牵牛、马铃薯
和玉米等模式植物和农作物中株型异常突变体
的深入研究, 丰富了我们对生长素控制植物株型
机理的认识(McSteen and Leyser, 2005; Schmitz
and Theres, 2005)。本文将综述该领域近几年
取得的主要研究进展。
1 生长素合成及代谢对植物株型的影响
生长素的含量和分布对植株形态建成具有
重要影响, 近年来, 通过筛选和鉴定拟南芥中生
长素合成代谢改变导致株型异常的突变体
(Cohen et al., 2003; Woodward and Bartel, 2005),
加深了人们对生长素合成部位、合成途
径、代谢方式及其对植物株型发育调控机
理的理解。
1.1 生长素合成对植物株型的调控
天然植物生长素的主要活性形式是吲哚乙
酸(indole-3-acetic acid, IAA)。植物可以通过依
赖于色氨酸的途径或者非依赖于色氨酸的途径
合成 IAA (Cohen et al., 2003)。尽管目前对非
依赖于色氨酸IAA合成途径了解十分有限, 尚
未分离出该途径中的重要基因, 但是, 早期同位
素标记实验以及对色氨酸营养缺陷( T r p -
auxotrophic)的玉米和拟南芥突变体的研究暗示
植物可以利用色氨酸的前体分子合成 I A A
(Baldi et al., 1991; Wright et al., 1992; Normanly et
al., 1993; Radwanski et al., 1996)。欧阳剑等
(Ouyang et al., 2000)进而证明吲哚(indole)或吲
哚 -3-甘油磷酸(indole-3-glycerol phosphate,
IGP)是该途径中 IAA合成的前体分子。
人们对依赖于色氨酸的 IAA合成途径已
有较为深入的了解, 遗传和生化研究证明它可进
一步划分为吲哚乙醛肟(indole 3-acetaldoxime,
IAOx)途径、色胺(tryptamine)途径、吲哚乙酰
胺(indole-3-acetamide, IAM)途径和吲哚丙酮酸
(indole-3-pyruvic acid, IPA)途径(Woodward and
Bartel, 2005)。SUR1(Boerjan et al., 1995; Seo et
al., 1998)、SUR2 /CYP83B1 (Delarue et al., 1998;
Barlier et al., 2000; Bak et al., 2001 )、CYP79B2、
CYP79B3 (Hull et al., 2000; Mikkelsen et al., 2000;
Zhao et al., 2002)、YUCCA (Zhao et al., 2001;
Cheng et al., 2006)、FLOOZY (Tobena-
Santamaria et al., 2002)、iaaM 以及 NIT1、
NIT2、NIT3、NIT4 (Bartel and Fink, 1994;
Normanly et al., 1997; Piotrowski et al., 2001)是这
些途径中的重要调控基因(图 1)。在拟南芥中
过量表达细菌生长素合成基因iaaM后, 植物可
以利用水解酶(hydrolase)将 IAM转变为 IAA
(Romano et al., 1995)。近年来对 YUCCA基因
功能的研究最为深入, 它编码一个类黄素单加氧
酶(flavin monooxygenase-like enzyme, FMO)家
族成员, 催化色胺转化为羟基色胺, 是依赖于色
氨酸 IAA合成途径中的限速酶(Zhao et al.,
2001)。赵云德等(Zhao et al., 2001)分离的拟南
芥生长素合成显性突变体yucca表现出顶端优
势增强、下胚轴和叶柄伸长、子叶着生偏上
及叶片细长等形态特征, 突变体中YUCCA1基
因表达升高, 气谱-质谱 (GC-MS)联用分析表明
突变体植株游离态IAA含量相应地升高; 进一
步的遗传和生理实验证明内源生长素含量升高
是突变体顶端优势增强的原因。YUCCA基因
功能缺失突变体的最新研究结果进一步揭示出
了生长素合成对植物发育的重要作用(Cheng et
al., 2006)。在 YUCCA基因家族中, YUCCA2、
YUCCA4和 YUCCA6与 YUCCA1同源性较高,
过量表达 YUCCA2、YUCCA4或 YUCCA6的
转基因植物表型与 yucca(35S::YUCCA1)类似,
4452006 王冰 等: 生长素调控植物株型形成的研究进展
图 1 IAA在细胞内的合成、运输和信号转导示意图
细胞外较低的 pH值环境有利于 IAA以质子化形式存在, 通过渗透作用或者在输入载体AUX1的帮助下
进入细胞; 细胞质较高的 pH值环境促使 IAA解离, 依靠输出载体 PINs和 PGP1, PGP19运出细胞。
AUX1H在细胞膜上的极性分布依赖于内质网定位蛋白AXR4。植物利用色氨酸及其前体分子合成 IAA,
依赖于色氨酸的生长素合成途径主要包括 ①色胺(tryptamine)途径。②吲哚乙醛肟(indole 3-acetaldoxime,
IAOx)途径。③吲哚乙酰胺(indole-3-acetamide, IAM)途径。④吲哚丙酮酸(indole-3-pyruvic acid, IPA)途
径。YUCCA、CYP79B2、CYP79B3、SUR1、SUR2、iaaM以及NIT1、NIT2、NIT3、NIT4是上述途
径中的重要基因。⑤为非依赖于色氨酸的生长素合成途径。在低浓度生长素条件下, 细胞核内Aux/IAA
与ARF结合形成异二聚体, 抑制下游基因表达。生长素浓度升高时, TIR1与生长素结合, 它识别Aux/IAA
结构域Ⅱ的亲和力增强, 促进Aux/IAA被SCF复合体进行泛素化修饰, 进入26S蛋白酶体降解, ARF蛋白
形成自身二聚体, 通过DNA结合结构域(DBD)识别生长素响应元件(AuxRE), 激活下游生长素早期应答基
因转录。AXR1参与依赖于泛素分子的蛋白降解途径, 调控生长素信号转导。
Fig. 1 A schematic of IAA biosynthesis, transport and signaling in a plant cell
IAA is protonized under low pH extracelluar conditions, penetrating through the plasma member to the cyto-
plasm of a cell or transport into the cytoplasm of a cell depending on auxin influx facilitator AUX1, where the IAA
can dissociate to anion with high pH values. The polar subcellular localization of PIN proteins determines the
direction of auxin flow. PGP1 and PGP19 transporters are also involved in auxin efflux. The asymmetrical
localization of AUX1 in upper plasma membrane depends on AXR4, an accessory protein of the endoplasmic
reticulum (ER). Both tryptophan and its precursors can be used to produce IAA in plants. The tryptophan-
dependent pathway includes ① the tryptamine pathway, ② the indole 3-acetaldoxime (IAOx) pathway, ③ the
indole-3-acetamide (IAM) pathway, and ④ the indole-3-pyruvic acid (IPA) pathway. YUCCA, CYP79B2,
CYP79B3, SUR1, SUR, iaaM, NIT1, NIT2, NIT3, and NIT4 play important roles in these pathways. ⑤ represents
the tryptophan-independent pathway. Under low-auxin conditions, Aux/IAA and ARF form a heterodimer and
repress downstream gene expression. When auxin concentration is elevated, auxin binds TIR1 directly and
promotes Aux/IAA domain Ⅱ -TIR1 association, bringing the Aux/IAA protein to the SCF complex for
ubiquitination and subsequent degration by the 26S proteasome. The activating ARF forms homodimer and
promotes primary auxin responsive gene expression. AXR1 regulates the ubiquitin-dependent protein degrada-
tion pathway and influences auxin signaling.
AXR4
IAAH IAA- + H+
AUX1
IAAH
IAA- + H+
Cell wall
I
II III IV
III IVDBD IIARF
AuxRE
Aux/IAA
X
I
II III IV
II IVDBDARF
AuxRE
Aux/IAA
III
III IVDBD IIARF
AuxRE
III IVDBD II
GH3
Aux/IAA
SAUR
I
II
III
IV
UbUbUbUb
E1Ub
UbE2
RBX1
RUB
ASK1/2
CUL1
TIR1
AXR1
ECR1RUB
RCE1
RUB
26S
Ub
Ub
Ub
Ub
I
II
III
IV
UbUbUbUb
Low auxin level
High auxin level
IGP indole Trp
TSA TSB
YUCCA
IAOx
NIT1~4
SUR2
SUR1
CYP79B2
CYP79B3
iaaM
IAM
Hydrolase
PINs PGP1/PGP19
Low pH
High pH
IAA
penetration
3
12
45
IAA
IAA
IAA
IAA
IAA
IAA IAA
446 23(5)
而单基因功能缺失突变体均未表现出发育异
常。在 yuc1yuc4、yuc2yuc6双突变体、所
有的三突变体以及四突变体中均出现严重的发
育缺陷, 表现为顶端优势丧失、株高下降、叶
片扭曲、育性下降、花器官和维管束发育异
常, 四突变体表型尤为明显。当用 YUCCA基
因的启动子特异性表达细菌中生长素合成基因
iaaM时, 由于植物特定组织中内源生长素合成
增加, yuc1yuc4和yuc1yuc2yuc6突变体的表型
得到恢复, 而外源施加生长素不能恢复突变体表
型, 这说明特定组织中生长素合成缺陷是造成突
变体发育异常的原因。同时, 在三突变体中报
告基因DR5-GUS的表达下降。上述结果表明
YUCCA基因功能丧失带来生长素合成下降, 从
而对植物株型发育产生重要影响(Cheng et al.,
2006)。
然而, 由于生长素合成途径间存在明显的
功能冗余, 生长素合成酶基因功能缺失的突变体
往往并不具有生长素缺陷表型, 这在很大程度上
限制了相关突变体的筛选和鉴定。另外, 人们
对非依赖于色氨酸 IAA合成途径的组成、调
控及其生物学意义的认识几乎是空白, 克隆并深
入研究其中的关键基因将对阐明生长素合成途
径具有重要意义。
1.2 生长素代谢对植物株型的调控
生长素的代谢包括生长素结合态的形成和
氧化分解等过程。植物中存在两种不同类型
的结合态生长素, 一类是生长素羧基通过氧桥与
糖或肌醇形成酯键类结合物;另一类是生长素羧
基与氨基酸或多肽以肽键相连形成氨基类结合
物(Woodward and Bartel, 2005)。生长素代谢
途径的组成及其生物学意义已由Normanly和
Woodward详细综述(Normanly and Bartel, 1999;
Woodward and Bartel, 2005)。生长素结合物的
形成及侧链修饰能够调节植物株型发育。
YDK1/GH3.2和DFL1/GH3.6是拟南芥GH3基
因家族的成员, 生长素能诱导其表达, 突变体
ydk1-D和dfl1-D中YDK1/GH3.2和DFL1/GH3.
6分别过量表达, 表现出明显矮化、幼苗下胚
轴缩短、侧根数减少和叶片形状变化, ydk1-D
植株顶端优势下降(Nakazawa et al., 2001; Takase
et al., 2004)。进一步研究表明DFL1/GH3.6能
够促进 IAA与天冬氨酸结合, 突变体dfl1-D中
IAA-Asp含量升高, 植物对外源施加生长素的
敏感性下降, 说明受生长素诱导表达的DFL1能
够将游离态生长素转变为氨基类结合物, 有利于
植物体内生长素含量保持稳定(Staswick et al.,
2005)。最新研究发现 IAA的甲基化修饰参与
叶片发育过程(Qin et al., 2005)。IAA羧甲基转
移酶基因IAMT1在体外可以将IAA 转变成IAA
甲酯, 拟南芥中该基因的半显性突变体iamt1-D
由于 IAMT1表达量升高而具有叶片上卷的表
型。过量表达 IAMT1 的转基因植株叶片上
卷、重力反应丧失、幼苗对外源 IAA敏感性
下降, 而IAMT1表达下降的突变体叶片向下卷
曲、植株变矮、育性下降、幼苗对外源 IAA
反应增强。研究还发现, 拟南芥不同发育阶段
的叶片中 IAMT1基因的表达模式并不相同,
IAMT1的表达模式或表达量的改变会产生严重
的叶片卷曲表型。该研究表明 IAA 甲酯这种
非极性的具有生长素活性的IAA缀合物参与植
物株型形成尤其是叶片的发育过程(Qin et al.,
2005)。
2 生长素极性运输对植物株型的调控
生长素在主茎茎尖、幼嫩叶片中合成后,
通过位于木质部薄壁组织细胞基部的外运载体
沿主茎向茎基部运输(Friml, 2003), 从而决定生长
素在植株不同部位的分布梯度, 这对胚的发育、
器官形成、顶端优势、侧根产生、维管束发
育及植物的向性等诸多方面具有重要作用
(Leyser, 2003; Blakeslee et al., 2005)。研究表
明, 生长素运输依赖于极性分布于特定细胞质膜
上的输入载体(influx carriers)和输出载体(efflux
carriers), 是一个极其复杂的动态平衡过程
(Leyser, 2005a)。
4472006 王冰 等: 生长素调控植物株型形成的研究进展
2.1 生长素输入和输出载体参与极性运输
生长素是一种弱酸, 在细胞外较低的pH值
环境中发生质子化, 并通过渗透或在输入载体的
介导下进入细胞(Marchant et al., 1999)。进入
细胞后, 细胞质较高的pH值使生长素以离子状
态存在而留在胞内, 生长素运出细胞时则依赖于
特定的输出载体(Steinmann et al., 1999)(图1)。
拟南芥AUX1(Auxin Resistant1)是目前报
道的唯一的生长素输入载体, 它是类渗透酶
(permease-like)蛋白家族的成员(Marchant et al.,
1999)。AUX1蛋白分布于拟南芥根原生韧皮部
(protophloem)细胞质膜的上表面, 促进 IAA在
根部向根尖(acropetal)的运输, AUX1突变后根
尖生长素的积累明显下降(Swarup et al., 2001)。
AUX1在外周根冠细胞 (lateral root cap, LRC) 和
根表皮细胞中表达, 促进生长素由柱细胞
(columella)向 LRC和表皮细胞的向基性运输
(basipetal transport), aux1突变体根部LRC和表
皮细胞中生长素分布明显减少, 根尖生长素的侧
向分布梯度消失。aux1突变体重力反应丧失,
外源施加可渗透通过细胞质膜的生长素NAA
(1-naphthaleneacetic acid)可以恢复突变体表型,
而外施需要输入载体进入细胞的IAA或2,4-D
(2,4-dichlorophenocyacetic acid) 则不能恢复表
型, 证明AUX1通过参与根部组织生长素分布
模式的建立, 调节植物重力反应(Swarup et al.,
2001)。最近的研究表明, 拟南芥AXR4 (Auxin
Resistance4)对 AUX1行使功能有重要影响
(Dharmasiri et al., 2006)。axr4突变体表型与
aux1类似, 遗传分析表明AXR4和AUX1处于
同一生化途径中。AXR4主要在根部组织表达,
其编码蛋白在内质网定位, 特异性地参与AUX1
的胞内运输。在 axr4突变体根部表皮细胞和
原生韧皮部细胞中, AUX1蛋白的非对称分布消
失, 在内质网中大量积累, 而在外周根冠细胞中
AUX1的分布没有改变, 突变体中其它参与生长
素运输的膜蛋白如PIN1和PIN2的极性定位未
受影响, 说明AXR4特异性地调节AUX1蛋白在
细胞内的运输和定位(Dharmasiri et al., 2006)。
根的重力反应需要生长素由感受重力刺激的柱
细胞向表皮细胞的侧向运输, 而该过程依赖于在
LRC和表皮细胞中极性分布的 AUX1 蛋白
(Swarup et al., 2005), 在axr4突变体中生长素的
侧向分布梯度不能形成, 因而重力反应下降
(Dharmasiri et al., 2006)。
植物细胞中存在极性定位的生长素输出载
体, 它们在建立和维持生长素在植物组织中的高
度特异性分布模式中发挥核心作用(Blilou et al.,
2005)。植物所特有的PIN-FORMED (PIN) 蛋白
是主要的生长素输出载体, 极性定位于细胞质膜
上(Friml et al., 2003)。拟南芥中PIN家族的成
员均具有独特的组织特异性表达模式, pin突变
体通常表现出相应组织生长素极性运输缺陷的
表型, 如花序轴形态异常、根部重力反应丧
失、下胚轴向光性变化和胚胎发育异常等
(Blakeslee et al., 2005)。已知PIN1编码一个定
位在木质部薄壁组织细胞基部的膜蛋白, 参与茎
端生长素向下运输和根部生长素向根尖运输。
突变体pin1花序轴顶端发育成针状, 与用生长
素运输抑制剂处理的植物表型类似(Galweiler et
al . , 1998)。而拟南芥 EIR1 /AGR1 /PIN2、
PIN3、PIN4和PIN7在根的不同部位表达, 主
要参与根的重力反应、向光性反应和胚胎极
性的建立(Blakeslee et al., 2005)。在拟南芥早
期胚胎发生中, PIN蛋白分布的改变能够影响生
长素的极性运输, 进而改变生长素的分布梯度,
对胚胎极性的建立发挥重要作用(Friml et al.,
2003)。在胚胎发育起始阶段, 随着合子细胞分
裂为顶部细胞和基部细胞, 生长素在顶部细胞积
累, PIN7蛋白特异地分布在基部细胞质膜的上
表面。PIN7的极性定位能够维持生长素的分
布梯度, 是形成茎端分生组织所必需的。但是,
在胚胎发育进行到32细胞期之后, PIN7的定位
模式发生改变而PIN1蛋白的极性分布形成, 促
使生长素在幼胚基部积累, 形成根分生组织, 促
进根的发育(Friml et al., 2003)。
448 23(5)
在拟南芥和烟草培养细胞中诱导表达PIN
蛋白, 能够促进生长素向细胞外运输, 而且表现
出对生长素运输抑制剂 N P A ( N - 1 -
naphthylphalamic acid)的敏感性(Petrasek et al.,
2006)。利用哺乳动物细胞和酵母细胞两种异
源表达系统合成的PIN蛋白能够介导生长素外
运, 这为PIN蛋白直接行使生长素运输载体的
功能提供了强有力的证据。异源表达的PIN蛋
白识别底物的特异性有所降低, 暗示某些植物特
异的辅助因子可能参与底物识别。如果改变
PIN1在细胞膜上极性定位, 受生长素流动调控
的根的重力反应将随之改变, 从而证明PIN蛋
白在细胞质膜上的极性定位是调节拟南芥分生
组织中生长素极性运输的决定性因素(Wisn-
iewska et al., 2006)。
此外, 有报道认为拟南芥 M D R / P G P
(Multidrug Resistance /P-glycoproteins) 蛋白家
族成员PGP1和PGP19 /MDR1也是生长素运输
的载体(Noh et al., 2001; Blakeslee et al., 2005)。
MDR1属于ATP结合 (ATP-binding cassette,
ABC) 蛋白家族, 而PGP1是拟南芥中与其高度
同源的蛋白, 两者均能结合生长素运输抑制剂
NPA ( N-1-naphthylphalamic acid )。突变体
mdr1-1和双突变体mdr1-1pgp1-1生长素运输
能力减弱, 导致mdr1-1的株高下降、叶片形状
发生变化, 双突变体的顶端优势丧失、植株变
矮、育性下降、叶片皱缩 (Noh et al., 2001;
Luschnig, 2002)。突变体mdr1和mdr1pgp1表
现出向地性和向光性增强, 同时PIN1在突变体
下胚轴细胞基部的极性定位受到破坏, 推测这是
由于PINs和PGPs参与的生长素极性运输存在
缺陷, 降低了生长素由顶部向基部的流动, 有利
于细胞中生长素的侧向运输, 带来突变体幼苗向
性的增强(Noh et al., 2003)。最近的研究发现
在拟南芥野生型和pgp1pgp19双突变体中过量
表达PIN1蛋白, 均造成幼苗根部重力反应缺陷,
这提示PIN1对植物发育的调控不依赖PGP1和
PGP19, 表明PIN蛋白与PGP蛋白在生长素外运
中具有相互作用(Petrasek et al., 2006)。另外,
PIN和PGP参与的生长素运输对NPA的敏感性
不同, 与 PIN相比, PGP介导的 NAA (alpha-
naphthylacetic acid)外运对NPA敏感性明显偏
低。上述结果表明 PIN与 PGP可能处于不同
的生长素运输体系中。
除生长素输入和输出载体外, 在拟南芥中
通过生理和遗传学研究还鉴定了另外几个调节
生长素极性运输的蛋白质。例如, 类黄酮
(flavonoid)生物合成途径的第一个酶(查尔酮合
酶)的突变导致生长素运输的增强。人们认为
类黄酮可能作为植物体内源生长素运输抑制剂
起作用(Peer et al., 2004)。另外, BIG蛋白也被
证明是参与生长素运输调控的重要因子, BIG基
因功能缺失造成株高下降、顶端优势丧失等
生长素极性运输受阻的突变表型(Gil et al.,
2001)。
2.2 蛋白磷酸化激酶系统通过调控生长素
极性运输影响植物株型
PINOID (PID) 蛋白功能丧失的突变体表型
与pin1突变体类似, 表现出植株顶端器官发育
缺陷, 形成针状花序(Bennett et al., 1995)。突
变体pinoid花序顶端细胞中PIN蛋白定位由顶
部向基部转移是造成该突变表型的原因。PID
编码一个丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶, PID能作为
PIN蛋白顶部 /基部双向定位开关影响生长素
运输的方向(Friml et al., 2004)。在PID蛋白过
量表达的突变体中, 过量表达的PID通过PIN蛋
白影响生长素在根尖的分布, 促使根部细胞PIN
蛋白的定位由基部移向顶部, 导致生长素梯度丧
失, 严重影响突变体胚胎和幼苗根的发育(Friml
et al., 2004)。PID 在胞内的自磷酸化使其具备
了磷酸化胞外底物的能力(Zegzouti et al.,
2006)。上述结果表明蛋白激酶通过影响PIN蛋
白定位参与调控生长素的极性运输。此外, 有
证据表明去磷酸化作用也参与了生长素运输相
关蛋白的调节(Garbers et al., 1996; Deruere et al.,
1999)。
4492006 王冰 等: 生长素调控植物株型形成的研究进展
最近的研究表明拟南芥 bushy和 dwarf
(bud1) 突变体由于生长素极性运输下降造成植
株顶端优势丧失、株高下降、侧枝增加。
BUD1编码一个具有激酶活性的MKK7, 属于有
丝分裂原激活的蛋白激酶 (mitogen-activated
protein kinase, MAPK) 级联系统的主要组分
MAPKK蛋白家族, 激酶活性对其生物功能具有
重要作用。进一步的研究表明, BUD1基因在
bud1中过量表达, 导致生长素的极性运输减弱
是造成该突变体表型的主要原因。该研究首
次证实MAPK级联系统参与调控生长素的极
性运输, 影响植物株型发育(Dai et al., 2006)。深
入研究蛋白激酶级联系统的组成, 寻找MKK7
的上游和下游组分, 将进一步帮助我们认识蛋白
磷酸化参与调控生长素极性运输控制植物株型
的分子机理。
2.3 依赖于MAX途径的信号分子通过调控
生长素极性运输影响植物株型
近年来, 在拟南芥、豌豆、矮牵牛和水稻
等模式植物中发现了一系列分枝增加的突变体,
包括拟南芥more axillary branching(max)(Ward
and Leyser, 2004; McSteen and Leyser, 2005), 豌
豆ramosus(rms)(Beveridge et al., 1994)和矮牵牛
decreased apical dominance (dad) (Napoli, 1996)
突变体。这些突变体的共同特点是顶端优势
丧失, 侧芽生长发育得到释放, 从而产生矮生多
分枝表型(Napoli, 1996; Stirnberg et al., 2002;
Sorefan et al., 2003; Booker et al., 2004)。
通过嫁接实验以及对rms 和max突变体中
生长素和细胞分裂素水平的分析发现, 在植物体
中存在某种不同于生长素和细胞分裂素的可以
长距离运输的未知信号分子参与分枝调控
(Beveridge et al., 1997; Bainbridge et al., 2005)。
这种抑制分枝的信号分子在茎和根中合成, 可以
向茎顶部运输, 但不能自上而下运输, 豌豆中
RMS1、RMS2、RMS5以及拟南芥中MAX1、
MAX3、MAX4参与其合成过程(Foo et al., 2001;
Morris et al., 2001; Booker et al., 2005)。MAX3
和MAX4编码不同的类胡萝卜素断裂加双氧酶
(carotenoid cleavage dioxygenase, CCD), 暗示这
一信号分子可能是类胡萝卜素衍生物 (Sorefan
et al., 2003; Booker et al., 2004)。MAX1编码一
个细胞色素P450家族成员, 在MAX3和MAX4
的下游起作用(Booker et al., 2005)。MAX2编
码一个富含亮氨酸重复的F-box蛋白, 它在茎中
发挥作用 , 可能参与该信号分子的感受
(Stirnberg et al., 2002; Bennett et al., 2006)。
MAX2和MAX3在水稻中具有功能活性的同源
基因D3 和OsCCD7已经被克隆, 它们的功能缺
失突变体 d3 和 h td-1 株高下降, 分蘖增加
(Ishikawa et al., 2005 ; Zou et al., 2005)。另外,
几乎所有拟南芥CCD家族成员在水稻基因组
中都存在同源基因(Bouvier et al., 2005), 因此依
赖于MAX的信号通路在单子叶和双子叶植物
中可能具有相当的保守性。深入研究这种保
守的信号转导调控机理将有助于我们对不同物
种分枝调控分子机制的理解(Wang and Li,
2006)。
在max4和 rms1突变体植株顶端施加生长
素, 其侧芽生长受到抑制的程度低于野生型拟南
芥, 暗示依赖于MAX的信号分子可能参与生长
素对植物分枝的调控途径(Beveridge et al., 2000;
Sorefan et al., 2003)。最新研究结果证明了max
突变体通过提高生长素运输能力促进分枝增加
(Bennett et al., 2006)。max突变体中生长素运
输增强, 如果用NPA或类黄酮处理, 突变体运输
能力下降, 植株分枝数目减少, 侧枝伸长受到抑
制, 说明生长素运输能力的增强是突变体分枝增
加的原因。对类黄酮合成丧失的突变体 trans-
parent testa4 (tt4)的研究发现, tt4的分枝数目
与野生型类似, 在tt4背景下MAX4功能缺陷会
造成分枝增加, 这表明MAX信号途径以不依赖
于类黄酮的方式调节生长素运输(Bennett et al.,
2006)。进一步的研究表明max突变体(max1-
1、max3-9)中PIN1及其它PIN基因表达升高,
P I N 1 蛋白在木质部薄壁组织中大量积累,
450 23(5)
pin1max双突变体分枝数目较max单突变体明
显下降, 说明MAX信号通路通过抑制PIN蛋白
表达影响生长素极性运输(Bennett et al., 2006)。
前人研究表明, AXR1 (Auxin Resistant 1)通过调
节生长素信号转导影响植物分枝和对外源生长
素的反应(del Pozo and Estelle, 1999; Stirnberg et
al., 1999; Gray et al., 2001), 通过对axr1-12和max
突变体进行遗传分析, 发现MAX信号对分枝的
调控在很大程度上独立于AXR1参与的信号通
路。因此, MAX信号代表一类新的生长素运
输调节因子, 通过提高主茎运输生长素的能力影
响侧芽活动, 控制植物分枝发育(Bennett et al.,
2006)。
大量生理实验表明“生长素运输下降促
使植物分枝增加”, 在打顶或生长素运输受到抑
制后, 由主茎顶端向侧芽所在节间输送的生长素
减少, 生长素对侧芽活动的抑制解除, 植株分枝
增加。而max突变体中生长素运输能力提高,
同样产生顶端优势丧失、分枝增加的表型, 说
明植物在分枝的生长发育过程中需要生长素运
输的动态平衡。
顶芽和侧芽合成的生长素需要进入主茎木
质部的维管组织向基性运输, 在max突变体中,
主茎运输生长素的能力提高, 侧芽产生的生长素
可以有效地输送到主茎的运输体系, 从而降低侧
芽中生长素的浓度, 促进其分生组织活动, 使植
株的分枝增加。类似的情况出现在植物打顶
之后, 由于茎尖产生的生长素明显减少, 主茎能
够更加有效地承载和运输侧芽合成的生长素, 侧
芽生长受到的抑制解除, 分枝增加(Leyser,
2005a; Bennett and Leyser, 2006)。因此, MAX
信号通路通过调节生长素运输能力, 改变来自顶
芽和侧芽的生长素在主茎中运输的平衡, 影响生
长素分布梯度, 进而调控植物株型形成。
MAX2属于F-box 蛋白家族成员, 可能参与
依赖于泛素分子的蛋白降解途径, 鉴定其底物分
子并寻找蛋白降解复合体的其它组分, 将为人们
理解MAX信号的感受和转导提供帮助。
植物生长素能够调控PIN蛋白的转录、积
累和亚细胞定位, 影响自身的极性运输(Leyser,
2005b)。这使细胞能够维持内源生长素的稳定
状态, 同时能够在环境和发育信号的刺激下迅速
做出调整。近年来对拟南芥根发育和向性反
应的深入研究正逐渐揭示这种反馈调节机制的
分子机理(Geldner et al., 2003; Blilou et al., 2005;
Paciorek et al., 2005)。鉴于本文集中介绍生长
素对植物地上部分株型发育的影响, 在此不详细
叙述这部分内容, 请参考最近的综述(Leyser,
2005b, 2006)。
虽然人们正在逐渐认识生长素输入和输出
载体调节生长素分布模式的机理, 但是该领域仍
存在许多值得探索的重要问题。如植物如何
迅速对光和重力刺激等环境信号以及发育信号
作出响应, 进而改变PIN蛋白的极性定位？PIN
蛋白如何相互协调影响生长素流动, 建立和维持
生长素的分布梯度？生长素的分布梯度又如何
影响植物不同组织的发育命运？调节PIN蛋白
表达和定位的不同途径之间相互关系如何？
3 生长素信号途径对植物株型的调控
3.1 生长素信号途径的构成
生长素信号途径涉及对生长素信号的感
受、转导和下游响应基因表达。最近 ,
Eastlake 和Leyser 实验室的工作证明TIR1是生
长素受体(Dharmasiri et al., 2005a; Kepinski and
Leyser, 2005)。TIR1可以和AtCUL1、RBX1
及拟南芥中类似SKP的ASK1/ASK2一起形成
一个有功能的 SCF复合体(Skp1-Cullin-F-box
complex), ASK1/ASK2连接 TIR1和AtCUL1,
AtCUL1又与RBX1相互作用形成二聚体, 能够
催化激活状态的泛素分子从泛素连接酶E2转
移到底物分子(Gray et al., 1999; Gray et al., 2001;
Cardozo and Pagano, 2004)。AUX/IAA蛋白作
为TIR1识别的底物经泛素化修饰后进入26S蛋
白酶体降解, 生长素能够促进TIR1与AUX/IAA
的相互作用(Dharmasiri and Estelle, 2004)。在
4512006 王冰 等: 生长素调控植物株型形成的研究进展
低浓度生长素环境中Aux/IAA相对稳定并与生
长素响应因子ARF (auxin-response factor)蛋白
结合形成异二聚体, 负调控ARF的功能(Tiwari
et al., 2001)。当细胞内生长素浓度升高时, 生
长素结合TIR1, 促进AUX/IAA蛋白降解, 转录
因子 ARF形成自身二聚体, 并通过其 N端的
DNA结合结构域DBD (DNA binding domain)结
合生长素早期应答基因启动子区的生长素响应
元件(auxin-response element, AuxRE), 抑制或激
活基因表达(Hagen and Guilfoyle, 2002)。目前
发现的生长素早期应答基因主要包括 A u x /
IAA、GH3和 SAUR(small auxin-up RNA) 3类
(Dharmasiri and Estelle, 2004)(图1)。
近年来对生长素信号转导途径的研究取得
了很大进展, 从生长素受体到下游基因表达的轮
廓已呈现在人们面前, 但其分子机制和生物学意
义还有待于深入研究。比如, 生长素与TIR1结
合如何增强 TIR1与 Aux/IAA的相互作用？
ARFs和Aux/IAAs蛋白家族的不同成员如何分
工协作调节植物发育？除了依赖于泛素分子的
蛋白降解途径, 是否存在其它机制参与生长素信
号转导？在胞内受体TIR1之外, 是否存在其它
生长素受体？它们的功能如何？对这些问题的
研究将为深入理解生长素影响植物株型形成的
分子机理提供帮助。
3.2 生长素信号途径对植物株型的调控
AXR1蛋白参与生长素信号转导途径的调
节, 是植物对生长素正常响应所必需的, 拟南芥
axr1突变体分枝增加的表型是生长素信号系统
调控植物分枝发育的重要遗传证据。axr1-12
中AXR1功能完全丧失, 与野生型植株相比突
变体叶腋分生组织形成的时间未受影响, 但侧枝
随后的发育明显加快, 在拟南芥离体茎节间顶端
施加生长素会抑制侧生花序的伸长, 而在axr1-
12中这种抑制作用明显减弱(Stirnberg et al.,
1999)。当进行生长素处理时, 野生型中受诱导
的生长素响应基因在axr1突变体所有检测过的
组织中表达均下降(Abel et al., 1995; Timpte et
al., 1995), 这说明axr1-12中生长素信号减弱, 腋
芽的生长发育得到释放。AXR1参与依赖于泛
素分子的蛋白降解途径(Leyser et al., 1993), 在
拟南芥中, AXR1和ECR1蛋白形成异二聚体, 能
够激活泛素样蛋白(ubiquitin-like protein)RUB,
并在RCE1蛋白的协助下促进RUB与SCFTIR1复
合体中 CUL1蛋白结合(图 1)。AXR1突变使
RUB和CUL1蛋白结合降低, 进而使SCFTIR1对
底物分子AUX/IAA蛋白的降解减弱, 带来对生
长素响应的降低(del Pozo and Estelle, 1999; Gray
et al., 2001)。最近, Parry等(2006)分离到能恢
复 axr1表型的突变体 suppressor of auxin re-
sistance1 (sar1) 和 sar3。拟南芥SAR1和SAR3
的编码产物类似于脊椎动物的核孔蛋白
(nucleoporins), 是核孔复合体NPC(nuclear pore
complex)的组成部分。sar1和 sar3突变体中
mRNA 在细胞核内大量积累, 同时转录抑制因
子AXR3/IAA17的蛋白定位受到影响(Parry et
al., 2006)。该研究表明控制核质间大分子物质
运送的核孔复合体能够调控植物生长素的信号
转导从而决定植物株型。
TIR1蛋白是生长素信号途径的重要组分,
可以直接与生长素结合促进AUX/IAA蛋白降
解, 从而解除对ARF转录因子的抑制, 触发下游
信号转导和基因表达(Dharmasiri et al., 2005a;
Kepinski and Leyser, 2005)。TIR1及其同源基
因突变后均影响植物株型(Ruegger et al., 1998;
Dharmasiri et al., 2005b)。拟南芥tir1突变体对
外源生长素的敏感性下降, 植株下胚轴伸长和侧
根形成受到影响, 虽然tir1自身地上部分株型与
野生型相似, 但 tir1axr1-12双突变体矮生和分
枝增加的表型较 axr1-12更加明显(Ruegger et
al., 1998)。在拟南芥中TIR1属于由7个相关的
F-box蛋白基因组成的亚家族, AFB1、AFB2和
AFB3是其同源基因(Gagne et al., 2002)。tir1-
1、afb1-1、afb2-1和 afb3-1单突变体表现出
比较轻微的生长素响应缺陷表型, 遗传分析表明
TIR1与ABF基因间存在功能冗余(Dharmasiri et
452 23(5)
al., 2005b)。研究发现 tir1 afb2 afb3三突变体
和tir1 afb1 afb2 afb3四突变体植株的发育受到
严重影响, 表现出胚胎发育异常, 光下和暗中生
长的幼苗子叶、下胚轴和根的形态与野生型
植株相比明显不同, 成熟植株顶端优势丧失、
分枝明显增多、莲座叶小而卷曲、株高显著
下降(Dharmasiri et al., 2005b)。生长素结合实
验表明四突变体蛋白提取物与[3H]-IAA的结合
能力严重下降, 说明TIR1和AFB蛋白是生长素
结合所必需的(Dharmasiri et al., 2005a)。上述
结果表明拟南芥TIR1及其同源物ABF蛋白通
过感受生长素信号调控植物株型形成。
拟南芥 axr3-1 (auxin resistant 3-1)是一个
对生长素敏感性增强的半显形突变体, 表现为顶
端优势增强、叶片变小、节间伸长、根长变
短、根的重力反应丧失(Leyser et al., 1996)。
突变体筛选和遗传分析证明 IAA17与AXR3是
同一个基因(Rouse et al., 1998), 生化分析表明,
axr3-1突变体中AXR3蛋白结构域Ⅱ中脯氨酸
到亮氨酸的替换降低了它与SCFTIR1复合体的
结合, 使其半衰期延长七倍(Ouellet et al., 2001)。
拟南芥axr2-1(Nagpal et al., 2000)和shy2-1, shy2-2,
shy2-3(Tian and Reed, 1999)中同样因Aux/IAAs
蛋白结构域Ⅱ突变导致AXR2/IAA7和SHY2/
IAA3稳定性增加, 突变体根发育异常, 暗中生
长的幼苗表现出去黄化、下胚轴变短、真叶
生长等光形态表型。这些现象说明被生长素
诱导快速表达的Aux/IAAs蛋白能够调节生长
素信号转导, 影响植物发育。
转录因子ARF的突变能直接影响下游基
因表达, 引起生长素响应变化。拟南芥 ARF8
功能缺失突变体arf8-1顶端优势增强、光下幼
苗下胚轴伸长、侧根数目增加, 而过量表达
ARF8的转基因拟南芥ARF8OX表现出相反的
表型, 在 ARF8OX中DFL1/GH3.6等 3个GH3
基因家族成员表达升高, 游离态IAA含量下降,
暗示ARF8可能通过促进GH3基因表达负反馈
调节游离生长素含量(Tian et al., 2004)。近来报
道GH3基因家族成员如GH3.2、GH3.3、GH3.4、
GH3.5、DFL1/GH3.6和GH3.17能够在体外催
化IAA与氨基酸分子形成非活性形式的生长素
结合物(Staswick et al., 2005)支持了上述的推测。
4 展望
高等植物的生长发育具有连续性, 由种子
萌发形成幼苗开始, 在其生活史的各个阶段通过
分生组织的活动将不断形成新的组织和器官。
植物激素尤其是生长素通过协调顶端生长点与
侧生器官发育的关系对植物株型形成发挥重要
调节作用。生长素的合成、代谢、运输和信
号转导共同影响生长素的分布梯度以及植物对
生长素的响应, 影响植物发育的多个方面, 这一
领域已成为生物学研究的热点。许多报道指
出植物生长发育的某些方面, 如侧芽生长、叶
序形成、幼苗下胚轴伸长受到生长素、细胞
分裂素、赤霉素、乙烯、脱落酸以及油菜素
内酯等激素的共同影响, 不同植物激素之间存在
复杂的相互作用和反馈调节(Gray, 2004), 据此推
测不同植物激素的信号途径中可能存在许多共
同的调节成分。最近Chory 实验室利用芯片数
据分析了7种植物激素处理拟南芥幼苗后全基
因组转录水平的变化, 发现受多种激素共同调控
的靶基因数量十分有限, 影响生长发育的蛋白家
族中许多成员受到不同激素的调控, 暗示植物激
素发挥生长调节作用是独立而特异的
(Nemhauser et al., 2006)。这一研究为人们认识
激素的作用机制提供了新的视角和方法。
植物株型对作物产量具有重要影响, 通过
基因功能研究揭示植物株型建成的机制不仅能
促进对于植物发育模式的理解, 而且能为作物遗
传改良提供理论基础。近年来, 通过筛选和鉴
定模式植物拟南芥中生长素合成、运输、信
号转导改变的突变体, 丰富了人们对生长素调控
植物形态建成分子机制的理解, 进一步分离和鉴
定重要粮食作物(尤其是水稻)中生长素相关株
型发育突变体并鉴定相应的调节因子, 将有助于
4532006 王冰 等: 生长素调控植物株型形成的研究进展
揭示控制作物生长发育的分子机理, 进而通过遗
传操作提高产量。利用双子叶植物和单子叶
植物生长发育控制机制的保守性, 人们可以通过
反向遗传学手段定向地改造植株形态, 培育出具
有理想株型的作物新品种。
致谢: 感谢田志喜在图片绘制过程中提供的帮助。
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中国科学院模式生物发育与疾病国际研讨会(第二轮通知)
一、会议主题
模式生物(包括小鼠、爪蟾、斑马鱼、果蝇、线虫和酵母等)是现代生命科学和医学研究不可缺
少的重要研究体系, 是推动生命科学和医学研究发展的火车头。大会希望通过此次研讨促进模式动物发
育与疾病研究重点领域的实质性交流与合作, 增强我国在发育生物学和人类疾病研究领域的源头创新能
力。会议组委会热诚欢迎国内外同行, 特别是青年学者和学生踊跃参加。
二、学术报告
大会特邀报告 40分钟, 主题报告 30分钟, 专题报告 20分钟(包括讨论)。
三、会议注册
正式代表注册费 800元, 学生代表 600元。
四、会议时间和地点
2006年 10月 27日报到, 28-30日学术交流。
会议地点: 北京卧佛山庄。
五、报名与参展联系人
中科院遗传与发育生物学研究所, 北京中关村南一条3号, 100080
王宁 Tel: 010-62553286; E-mail: nwang@genetics.ac.cn