全 文 ：植物学报Chinese Bulletin of Botany 2009, 44 (6): 742-751, w w w .chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2009.06.013
收稿日期 : 2008-12-11; 接受日期 : 2009-02-27
基金项目 : 973计划(No.2007CB411600)
* 通讯作者。E-mail: w anghong@mail.kib.ac.cn
.专题论坛.
被子植物异型花柱及其进化意义
周伟 1, 2 , 王红 1 *
1中国科学院昆明植物研究所生物多样性与生物地理学重点实验室, 昆明 650204
2中国科学院研究生院 , 北京 100039
摘要 异型花柱(heterostyly)是被子植物中一种特殊的花多态现象和雌雄异位形式, 包括二型花柱(distyly)和三型花柱(tr istyly)
2种类型。据报道, 在被子植物的约31个科中有异型花柱植物。该类型植物的花部特征在避免自交、促进准确的异交传粉以
及通过降低雌雄功能干扰以提高亲本适合度等方面具有重要的进化意义。该文从以下3个方面总结和分析了异型花柱及其进
化意义: (1)异型花柱植物的类型和花部特征、附属多态性和种群结构; (2)异型花柱植物在被子植物中的分布、起源和演化; (3)
异型花柱植物的进化适应意义。结合目前作者开展的有关工作, 对异型花柱植物研究中存在的一些问题进行讨论和展望, 希
望能为国内工作者开展该领域的研究提供一些参考。
关键词 被子植物 , 繁育系统 , 进化 , 花多态性 , 异型花柱
周伟 , 王红 (2009). 被子植物异型花柱及其进化意义. 植物学报 44, 742-751.
Persoon于1794年最早发现黄花九轮草(Primula
veris L.)具有 2种不同的花型 , 两者之间的区别在于
雌雄蕊的高度(Darwin, 1877)。长期以来, 该现象一
直被当作一种普通的花形态变异而没有引起足够的
重视。直到 1877年, Darwin在《同种植物的不同花
型》一书中首次使用“异型花柱(heterostyly )”这一术
语来描述此类现象 , 并通过对报春花属(Primula L.)、
亚麻属(Linum L.)和千屈菜属(Lythrum L.)的进一步研
究提出异型花柱是一种促进植物异交的机制。异型
花柱与柱高二态(s tigma-height dimorphic)、镜像花柱
(enant ios ty ly )统称为异型雌雄异位(heteromorphic
herkogamy)(任明迅和张大勇 , 2004)。目前发现的柱
高二态物种多数分布在含异型花柱物种的一些科中
(Dulberger, 1970; Arroyo et al., 2002)。一些学者认
为它是异型花柱演化形成的一个中间阶段 (Al Wadi
and Richards, 1993; Perez-Barrales et al. , 2004)。相
反, 镜像花柱物种的分布与异型花柱类群没有明显重
叠, 它们之间的演化关系暂不十分明确。在 3种异型
雌雄异位形式中 , 异型花柱物种的数目最多 , 广泛分
布在被子植物多个科中, 同时对该类型的雌雄异位功
能、适应意义及进化研究相对深入。
当前, 国际上对异型花柱植物的研究主要集中在
分布与演化(Cesaro and Thompson, 2004; Mast et
al., 2006)、遗传发育特征(Shore et al., 2006; Webster
and Gilmart in, 2006)、种群内花型频率分析(Brys et
al., 2007; Hodgins and Barrett , 2008)、传粉特性及
其进化意义(Armbruster et al., 2006; Perez-Barrales
et al., 2006; Hernandez and Ornelas , 2007; Carlson
et al. , 2008; Machado and Sazima, 2008)等几个方
面。同时, 通过比较异型花柱与其相关类群的系统发
生关系, 探讨植物繁育系统演化也是目前的一个研究
热点(Kohn et al., 1996; Li and Johnston, 2001; Weller
et al., 2007)。
在我国, 异型花柱植物分布广泛 , 同时该类型植
物在我国特有科属中也相继被报道(陈明林, 2007)。
这为国内开展异型花柱植物相关研究提供了可能。
但是, 目前的研究大多仅限于对该类群植物的描述,
很少涉及其适应意义、起源和演化等理论方面的研
743周伟等: 被子植物异型花柱及其进化意义
究(Kudoh et al., 2001; 任明迅等, 2004; 冯建菊和谭
敦炎, 2006)。本文在前人工作的基础上较系统全面
地总结了异型花柱植物的类型与花部特征、附属多
态性与种群结构以及异型花柱植物在被子植物中的
分布、起源和演化; 分析并讨论了异型花柱植物传粉
特性及其适应意义 ; 并结合目前作者的相关工作 , 对
异型花柱植物研究中存在的一些问题进行了讨论和
展望, 希望能为国内开展相关领域的研究提供参考。
1 异型花柱的类型和花部特征、附属
多态性和种群结构
1.1 异型花柱的类型和花部特征
异型花柱植物最显著的特征是 : 具有2种或3种花型,
在不同的花型中雌雄性器官占据相反的高度位置构
成互补的雌雄异位。根据花型的数目 , 异型花柱可分
为二型花柱(dis ty ly )和三型花柱(tris ty ly )2种类型(图
1)。根据花柱与雄蕊的相对高度 , 二型花柱植物包括
长花柱(long-morph)和短花柱(short-morph)2种花型
(图 1A ), 而三型花柱植物还具备一种中花柱(mi d-
morph)的花型(图 1B)。
异型花柱植物特殊的花部结构是其长期繁殖适
应的结果。Ganders(1979)首次对来自不同科的异型
花柱植物的花部特征进行比较总结 , 发现它们具有3
个方面的共同特点。首先, 所有的异型花柱植物都依
靠动物传粉, 主要包括鳞翅目(Lepidoptera)、膜翅目
(Hymenoptera)昆虫和鸟类。其次, 几乎所有的异型
花柱植物都具有筒状花冠, 并且在其花冠筒基部具有
花蜜作为传粉报酬。这种结构特点使得传粉者只有
通过花冠开口部位探入觅食器官才能正常获得报酬
(盗蜜行为除外), 此时传粉者躯体不同部位将会分别
输出被访花朵的花粉 , 同时输入异花花粉。如果仅有
互补式雌雄异位而缺乏花冠筒, 传粉者访花时可以从
多个角度趋向蜜源从而导致不同高度的花粉不能有
效隔离, 并且花冠筒的长度和大小能有效限定传粉者
类群, 专化传粉者访花行为以避免花粉折损。Bjork-
aman(1995)对蓼科(Polygonaceae)具有碟状花冠的二
型花柱植物 Fagopyrum esculentum Moench的研究
证实了这一点。最后, 绝大多数异型花柱植物花冠都
为辐射对称。Darwin (1877)很早就注意到异型花柱植
物并非随机出现在依靠动物传粉的被子植物中。他
认为具有两侧对称花的植物就很难演化形成异型花
柱, 因为当两侧对称的花部特征已经具备了促进异交
的需求之后就没有必要继续演化形成异型花柱。显
然, 这对于为什么在诸如玄参科(Scrophulariaceae)和
兰科(Orchidaceae)等具有特殊花冠形态的大类群中
没有异型花柱物种存在是一个很好的解释。然而, 也
有报道在唇形科(Labiatae)的Salvia brandegeei Munz
中存在异型花柱的现象(Barrett et al. , 2000a)。
1.2 附属多态性
Darwin(1877)最初对异型花柱植物的定义包括多个方
面, 其中花型之间存在互补式雌雄异位是其典型的特
图 1 异型花柱类型 (Barrett and Shore, 2008)
(A) 二型花柱 ; (B) 三型花柱。箭头示相同高度花药和柱头之
间的有效传粉
Figur e 1 The types of heterostyly (Barrett and Shore, 2008)
(A) Disty ly; (B) Tristyly. The ar row s indicate c ross -pollinations
betw een anthers and stigmas of equivalent height
744 植物学报 44(6) 2009
征, 另外还包括异型不亲和系统(het e rom orph i c
incompatibil ity )、柱头多态和花粉多态等。随着研究
的深入, 目前多数学者认同将后者这些非典型特征统
称为附属多态性(anc illary polymorphism), 并且不把
它作为异型花柱植物定义的必要条件(Barrett , 1992;
Barrett et al., 2000b)。
异型不亲和系统使得只有等高的柱头和花药之
间授粉才具有完全结实的性质, 而自花和相同花型之
间的授粉都是不亲和的(Darwin, 1877; Barrett, 1990,
1993), 它与花型间雌雄器官的互补性共同决定了异
型花柱植物独特的非选型交配 ( d i s a s s o r t a t i ve
mat ing)。由于异型不亲和系统的存在 , 二型花柱植
物亲和的合法授粉(legitimate pollinat ion)模式有2种,
即 2种花型之间相同高度的花药和柱头之间的授粉
(图 1A, 箭头所示); 而另外 4种授粉模式(2种自花授
粉和 2 种同型异花授粉)都属于不亲和的非法授粉
(il legitimate pollination)。三型花柱植物的授粉格局相
对复杂, 其亲和的合法授粉模式有 6种(图1B, 箭头所
示), 存在于具有相同柱头和花药高度的两两花型之
间, 而不亲和的非法授粉模式有 18种(6种自花授粉、
6种同型异花授粉和 6种异型异花授粉)。然而, 并非
所有的异型花柱植物都具有异型不亲和系统, 例如凤
眼莲(Eichhornia crass ipes (Mart. ) Solms)(Barrett ,
1980)、滇丁香(Luculia pinceana Hook.)、馥郁滇丁
香(L. grat issma (Wall. ) Sweet)及鸡冠滇丁香(L. yunn-
anens is Hu)(未发表数据)等就具有很高的自交亲和
性。
柱头和花粉多态性是指不同花型(高度)的柱头和
雄蕊具有不同的形态结构(Dulberger, 1992)。柱头形
态的差异主要表现在柱头裂片长度和柱头乳突形态。
由于空间位置的限制, 低位柱头输入花粉的效率相对
较低, 而相对较长的柱头裂片和明显柱头乳突则可以
提高花粉黏附效率进而提高雌性适合度(Ree, 1997;
Dulberger and Ornduff, 2000)。雄蕊结构上的差异主
要体现在花粉数量、大小及外壁纹饰等方面。通常
高位花药的花粉比低位花药数量要少, 但花粉粒体积
相对较大(Wolff and Liede-Schumann, 2007)。一般认
为, 高位花粉比低位花粉更容易通过传粉者输出 , 因
此减少花粉数量和提高花粉粒体积这种资源分配策
略是一种进化的适应 ; 相反, 低位花粉则采用减小花
粉粒体积和增加花粉数量来克服花粉输出效率相对
较低的不足(Ornduff, 1975; Charnov, 1982; Brys et al.,
2008)。另外, 高位花药和低位花药的花粉外壁纹饰
也存在差异(Naiki and Nagamasu, 2003; Mass inga et
al., 2005)。
1.3 种群结构
由于异型花柱植物包括 2种或者 3种花型, 根据同一
种群中出现的花型数目, 二型花柱植物可能出现单态
或者二态种群 , 而三型花柱植物则可能具有单态、二
态和三态3种类型的种群。同一种异型花柱植物可能
同时包括多种类型的种群(Na ik i and Nagamasu,
2004; Hodgins and Barrett , 2007)。例如, 我们的研
究发现二型花柱植物滇丁香既有二态种群, 同时又有
单态的长花柱型种群 , 2种类型的种群占据特定的分
布区域, 并且花部形态发生了显著的分化。Barret t
和 Forno(1982)对三型花柱植物凤眼莲调查发现, 该
物种以单态种群为主, 同时也有二态和三态种群存
在。值得注意的是 , 虽然种群多态现象在异型花柱植
物中时有报道, 但是目前尚未发现在二型或者三型花
柱植物中存在短花柱型单态种群。
异型花柱植物的种群结构是一个非常值得探讨
的问题。首先, 在异型花柱植物多态种群中各花型的
维持、比例和演化是一个备受关注的问题。Fisher
(1941)通过理论模型分析指出 , 假如在具有非选型交
配模式的三型花柱植物种群中, 各种花型适合度相
同, 那么只要种群足够大 , 3种花型的比例应该为 1:
1:1。但事实上并不完全如此, 由于许多异型花柱植
物非选型交配并不严格, 并且不同花型的自交亲和程
度存在差异, 这使许多异型花柱植物的自然种群并不
以相等的花型比例出现。近年来研究发现 , 克隆繁殖
和生境片段化对于异型花柱植物种群中花型比例失
衡产生了直接影响(Kery et al., 2003; Wang et al. ,
2005)。
745周伟等: 被子植物异型花柱及其进化意义
异型花柱物种不同类型种群间关系, 特别是单态
种群的演化形成问题是另一个被关注的焦点。目前,
对于异型花柱植物单态种群的形成机制主要有 2种
观点。一种观点认为异型花柱植物某种花型个体在
开拓新生境过程中首先侵入 , 并通过奠基者效应
(founder’s effect )形成单态种群。例如, 对三型花柱凤
眼莲的研究发现, 该植物的所有入侵种群中最普遍存
在的是中花柱花型的单态种群, 而短花柱花型仅出现
在其原产地(Barrett, 1989; 任明迅等, 2004)。这可能
与不同花型具有不同程度的自交亲和性以及不同的
环境适应能力有关 , 从而体现出不同程度的扩散能
力。我们通过对滇丁香二态和长花柱型单态种群繁
育系统及其分布区生态因子的比较研究认为, 该物种
单态种群的形成也可能是源于奠基者效应。另有观
点认为, 单态种群的形成是由于原多态种群中的部分
花型逐渐丢失 , 导致花型比例失衡 , 并最终形成单一
花型的种群(Barrett and Richards, 1990; Barrett et al.,
2004)。导致花型丢失的原因可能有多种 , 其中由于
气候或者地理区域不同所引起的主要传粉者类群变
迁最为关键, 因为新的传粉者类群使得不同花型的适
合度出现分异。可见, 单态种群形成原因不仅与不同
花型自身繁育特性密切相关, 而且与环境条件的变化
也具有紧密联系。
2 异型花柱植物在被子植物中的分布、
起源和演化
2.1 分布
根据现有的文献, 我们统计得出异型花柱在被子植物
约 31个科中有分布 , 其中双子叶植物 27科, 而单子
叶植物只有 4个科(表 1)。茜草科(Rubiaceae)是目前
发现异型花柱植物最多的科。二型花柱在报春花科
(P r i m u l ac e ae )、亚麻科 (L i n ac e ae )、紫草科
(Boraginaceae)和白花丹科(Plumbaginaceae)等科中
较为普遍。三型花柱则集中分布在雨久花科
(Pontederiaceae)、酢浆草科(Oxalidaceae)和千屈菜
科(Ly thraceae)中, 另外在石蒜科 (Amaryllidaceae)、
亚麻科、牛栓藤科 ( C o n n a r a c e a e )和瑞香科
(Thymelaeaceae)中也有报道。随着研究的不断深入 ,
异型花柱植物在被子植物中的分布范围可能会进一
步扩大。
2.2 起源和演化
异型花柱类群的起源与演化过程极为复杂, 可以说它
是植物繁育系统进化领域的一个难题。Morris (2007)j
利用分子系统重建的方法对千屈菜科的研究结果表
明, 该科中的异型花柱至少经历了5次独立的发生过
程。同样, 在亚麻属中异型花柱也曾多次独立起源,
并至少经历了 1次向同型花柱转化的过程(Armbrus-
ter et al. , 2006)。Mast等(2006)对报春花属近 1/3物
种的系统发生进行分析, 表明该属最近的共同祖先为
异型花柱, 随后多次向同型花柱转化。虽然多数类群
中异型花柱的发生还没有得到充分研究, 但是根据异
型花柱植物在被子植物各科中的分布情况看, 异型花
柱在整个被子植物中至少经历了 30次以上的独立起
源和演化过程。
对于异型花柱植物花部特征演化形成过程的研
究则更为困难, 其中最大的难点是在异型花柱近缘类
群中很难确定哪种形式的花部设计类型是其演化过
程的中间阶段。虽然Baker(1966)通过对白花丹科的
研究认为二型花柱的建成需要经过多个步骤, 其起点
是2个等位基因控制的不亲和系统的出现 , 但是在大
多数科中并没有发现特别有价值的线索可以证明这
种多态性的建立涉及一个或者多个中间阶段。目前
对于异型花柱花部特征演化形成的过程主要有 2种
推测模型, 其所涉及的建成步骤的先后顺序不同。
Charlesworth和 Charlesworth (1979)提出的“避免自
交模型(Selfing avoidance model)”认为: 在 2个交配
型(柱头和花药等高)之间首先出现不亲和系统 , 然后
才为降低近交而演化形成互补式雌雄异位。相反,
Darwin(1877)、Lloyd和 Webb(1992)支持的 “花粉转
j Mor ris JA (2007). A molecular phy logeny of the Lythraceae
and inf erence of the evolution of heteros ty ly. Disser tation.
Burton, USA : Kent State University.
746 植物学报 44(6) 2009
移模型(pollen transfer model)”则认为: 互补式雌雄
异位的发生要比相同花型之间不亲和系统的建立更
早。鉴于 2种模型在特征性状形成顺序上的争议 , 自
交亲和的异型花柱植物的系统发生位置对评价异型
花柱演化模型就显得特别有价值。虽然目前发现了
许多形态上具有雌雄互补异位, 同时又伴随高自交率
的异型花柱植物类群(如 Eic hhorn ia、Am sinck ia
Lehm.和 Luculia Sweet等), 但是通过它们特殊的系
统发生位置来分析异型花柱植物演化途径的研究尚
未见报道。另外, 针对异型花柱的形成 , 不同的模型
建立在不同的初始条件之上, 因此它们所对应的异型
花柱祖先物种的花部特征也就不同。系统发生分析
方法对确定异型花柱物种祖先的特征群非常重要。
Perez-Barrales 等(2004, 2006)在这方面作了开创性
的工作, 他们通过比较水仙属(Narcissus L.)具有二型
花柱、柱头探出式异位(approach herkogamy)和柱高
表 1 异型花柱植物在被子植物中的分布
Table 1 The distribution of heterosty ly in angiosperms
编号 科 类型 属
双子叶植物 Dicoty ledons
1 茜草科(Rubiaceae) D Guettarda L., Damnacanthus C. F. Gaer tn., Ophi orrhiza L., Luculia Sw eet,
Psychotria L., Sabi cea Aubl., Hedyotis L., Arcytophyl lum Willd. ex Schult. &
Schult. f ., Pal icourea Aubl., Pentanisi a Harv., Pentas Benth, Coussarea Aubl.等
2 报春花科(Primulaceae) D Pr imula L., Anagal lis L.
3 亚麻科(Linaceae) D / T Li num L. (D) , Hugonia L. (T) , Roucheria Planch. (T)
4 紫草科(Boraginaceae) D Arnebia Forssk, Anchusa L., Amsincki a Lehm, Pul monari a L., Cryptantha Lehm.
ex G. Don, Cordia L.
5 时钟花科(Turneraceae) D Turnera L., Piri queta Aubl.
6 莕菜科(Menyanthaceae) D Vi llarsia Vent., Nymphoi des Seg.
7 古柯科(Erythroxylaceae) D Erythroxylum P. Brow ne
8 檀香科(Santalaceae) D Quinchamal ium Molina, Arjona Cav.
9 木犀科(Oleaceae) D Ab eli ophyl lum Nakai, Jasmi num L., Forsythia Vahl
10 马钱科(Loganiaceae) D Gelsemium Juss.
11 苋科(A maranthaceae) T Atripl ex L.
12 藤黄科(Gutt if erae) D Hyperi cum L., Crutoxylum L., Eliaea Cambess
13 牛栓藤科(Connaraceae) D / T Byrsocarpus Thonn. & Schumach
14 酢浆草科(Oxalidaceae) D / T Oxalis L. (D/T) , Biophytum DC. (T) , Sarcotheca Blume (D)
15 蓼科(Polygonaceae) D Aconogonon (Meisn.) Rchb, Persicaria (L.) Mill., Fagopyrum Mill., Polygonum L.
16 豆科(Fabaceae) D Tylosema Torre & Hillc.
17 梧桐科(Sterculiaceae) D Waltheria L., Melochia L.
18 茄科(Solanaceae) D Solanum L.
19 虎耳草科(Saxifragaceae) D Jepsonia Small
20 杜鹃花科(Ericaceae) D Epacr is Cav.
21 爵床科(A canthaceae) D Oplonia Raf.
22 唇形科(Labiatae) D Salvia L.
23 白花丹科(Plumbaginaceae) D Dyerophytum Kuntze, Limonium Mill.
24 锦葵科(Malvaceae) D Melochia L.
25 荵花 科(Polemoniaceae) D Gi lia Ruiz & Pav.
26 瑞香科(Thymelaeaceae) T Dais L.
27 千屈菜科(Lythraceae) T Decodon J. F. Gmel, Lythrum L., Pemphis J. R. Forst. & G. Fors t.
单子叶植物 Monocotyledons
28 雨久花科(Pontederiaceae) T Ei chhornia Kunth, Pontederia L.
29 石蒜科(A maryllidaceae) D / T Narcissus L.
30 鸭跖草科(Commelinaceae) D Aneil ema R. Br.
31 鸢尾科(Iridaceae) D Ni venia Vent.
D: 二型花柱 ; T: 三型花柱 D: Dis tyly; T: Tristy ly
747周伟等: 被子植物异型花柱及其进化意义
二态 3种异位形式的 7个种, 发现柱高二态相对其它
2种异位形式表现出更加原始的祖先状态 , 它的演化
形成并不依赖于不亲和系统, 而它向二型花柱的转变
主要是受传粉类群的改变驱动。这一结论支持异型
花柱演化形成的 “花粉转移模型 ”。
作为两性花, 异型花柱植物的花部特征在一定程
度上起到调和雌雄功能的作用, 因此从某种意义上可
以认为它是植物性别分化的一种初级形式(Sakai and
Toquenaga, 2004)。一直以来, 很多学者都非常关注
异型花柱与真正实现性别分离的性系统之间的演化
关系。现已在茜草科和鸭跖草科(Commelinaceae)中
发现有部分二型花柱植物在形态上表现为两性花, 而
雌雄功能已经在2种不同的花型间发生分离 , 形成二
型花柱向雌雄异株演化的中间形式 (Naiki and Kato,
1999)。目前不少研究结果已经证实 , 在部分类群中
雌雄异株是由二型花柱演化而来的(L loyd, 1979;
Pail ler et al. , 1998), 传粉类群的变迁是触发这个转
化过程的主要原因(Beach and Bawa, 1980)。例如,
当主要传粉昆虫由长喙变为短喙的时候, 长花柱型花
的花粉就不能被有效地转移到短花柱型花的柱头上 ,
此时长花柱型花的雄性不育个体将被选择, 使得该二
型花柱物种在功能上成为雌全异株(gynodieocy)并最
终形成雌雄异株(dioecy)。
3 异型花柱植物的进化适应意义
Darwin(1877)提出互逆的雌雄异位能有效促进不同花
型间相同高度的花药和柱头合法的花粉传递。利用
异型花柱植物的花粉附属多态性, 通过比较柱头黏附
的不同类型花粉数量可以估计花粉流强度(Wolfe and
Barrett, 1987), 这种方法能够检验Darwin关于异型花
柱植物促进异交的假设。大部分研究结果都表明 , 互
逆的雌雄异位确实能够提高不同花型之间的花粉传
递(Stone, 1995; Ree, 1997; Pail ler et al., 2002; Lau
and Bosque, 2003; Massinga et al., 2005; Hernandez
and Ornelas, 2007)。Lloyd和 Webb(1992)对温带蜂
媒的异型花柱植物现有传粉数据的分析结果很好地
支持了 Darwin的假设。但是, 也有研究者发现在部
分异型花柱物种中花型间的花粉流强度并没有因为
互逆雌雄异位的存在而得到提高(Ornduff, 1975), 这
可能与传粉者类群的变迁有一定关系。
对于没有花粉附属多态性的物种, 可以通过检测
不同高度花药的花粉是否在同一传粉者躯体不同部
位实现有效隔离来间接推断花粉流强度(O l es en ,
1979)。虽然不少研究表明, 在传粉者访花过程中 , 不
同高度的花粉确实能够在传粉者躯体的不同部位实
现隔离, 但是从花粉输出到花粉被准确输入到对应高
度的柱头过程中还会受到诸多因素的干扰, 这些因素
使得该类型实验无法精确验证 Darwin的假设。为此,
Cesaro 和 Thompson (2004)采用了一种更好的方法 ,
他们在同一个Narcissus assoanus Dufour居群中选
择多个大小为 1 m×1 m 的样地, 分别对这些样地内
的个体进行不同的去雄处理, 使得每个样地内只有一
种能够提供花粉的花型和一种接受花粉的花型, 然后
通过结实率来推断不同花型间花粉流强度的高低。
这种实验设计可以相对准确地检测自然状态下花型
内及花型间花粉流大小, 但必须根据特定的传粉类群
在样地四周建立足够宽的隔离带, 以防止样地外花粉
流的干扰。
异型花柱植物互逆的雌雄异位确实能够通过动
物传粉有效地提高花型间花粉传递的准确性, 这使得
大多数学者将异型花柱解释为一种异交机制(Barret t,
1990; Lloyd and Webb, 1992)。但这种解释也存在
不足。一方面, 异型花柱植物避免自交主要是通过生
理上的不亲和实现的 ; 另一方面, 异型花柱的不亲和
系统在阻止自交的同时也阻止了相当部分的异交(花
型内的异交), 在二型花柱物种中有1/2合法异交被阻
止, 而在三型花柱物种中有 1/3合法异交被阻止。因
此, 从生理角度看 , 异型花柱作为一种异交机制是相
对低效的(任明迅和张大勇 , 2004; Barrett and Shore,
2008)。可见, 探讨异型花柱植物的异交机制应该权
衡其形态上的正效性和生理上的负效性才可能得出
更加合理的结论。另外, Lloyd和Yates(1982)、Webb
和 Lloyd(1986)提出异型花柱植物互逆的雌雄异位是
748 植物学报 44(6) 2009
避免雌雄功能干扰的一种适应, 随后得到了更多实验
数据的支持(Dulberger, 1992; Scribailo and Barret t,
1994)。根据以上观点 , 花药和柱头在空间上特殊的
隔离方式, 一方面能够降低不亲和花粉在非法授粉模
式中的浪费, 另一方面能够促使更多的柱头空间让位
于亲和花粉的黏附, 从而提高双亲适合度。然而,
Barrett 和 Glover(1985)比较了三型花柱植物梭鱼草
(Pontederia cordata L.)去雄花和完整花各自的柱头接
受亲和花粉的数量, 结果发现两者之间并没有显著的
差异, 说明该植物的雌雄异位方式在降低雌雄功能干
扰方面(至少在降低雄性对雌性功能的干扰方面)并没
有显著作用。异型花柱的进化适应意义极其复杂 , 它
在避免自交、避免雌雄功能干扰和促进准确的异交
传粉三方面功能的相对重要性有待进一步研究。
4 结语和展望
自 Darwin提出“异型花柱”一词以来, 人们对异型花
柱的起源演化和适应意义等方面的认识有了很大提
高。近年来, 随着分子系统学的发展 , 系统发生重建
的方法被越来越多地应用于探讨异型花柱植物类群
的演化问题(Graham and Barrett, 2004; Guggisberg
et al. , 2006)。针对不同类型的问题, 选择特定的异
型花柱类群进行系统发生分析非常重要。例如, 茜草
科中异型花柱曾多次发生, 适合于分析异型花柱向雌
雄异株的演化; 紫草科适合于研究具备二等位基因控
制的不亲和系统、不具备不亲和系统和多等位基因
控制的不亲和系统的不同二型花柱植物类群之间的
系统关系; 而千屈菜科和酢浆草科则适合于研究三型
花柱向二型花柱演化的问题(Barrett , 1992)。这些方
面的研究不仅有助于澄清异型花柱植物演化形成途
径, 而且对于理解异型花柱为什么以及如何在特定的
科中发生也具有非常重要的意义, 同时为异型花柱植
物种群内花型相关的基因频率变化与选择压力之间
关系的研究提供了必要的信息。在分子遗传学方面,
Athanasiou等(2003)和 Khosravi等(2004)通过聚丙烯
酰胺凝胶电泳方法(polyacrylamide gel elect rophore-
sis , PAGE)和质谱分析方法(mass spectrometry)检测
不同花型中蛋白质的含量和差异, 目前已经在时钟花
属(Turnera)发现了短花柱型特有的多聚半乳糖醛酸
酶 ( p o l y g a l a c t u r o n a s e )和 a - 双加氧酶 ( a -
Dioxygenase)。Miljus-Duk ic 等(2004)在普通荞麦
(Fagopyrum esculentum Moench)中发现了长花柱型
特有的蛋白质 , 但是其结构尚未确定。这些研究将有
助于寻找和定位异型花柱基因 (heteros tyly genes),
为揭示异型花柱植物花多态性的遗传控制机理提供
可能。此外, 亲缘地理学的方法开始被应用于异型花
柱植物的研究 (Hodgins and Barret t, 2007; Wang et
al., 2008)。目前我们通过该方法探讨了滇丁香不同
类型(单态和二态)种群繁育系统分化特征及其分布式
样的形成原因, 并对异型花柱植物种群扩张方式提出
了一些新的观点(待发表)。综合基因控制、表型分
析、生态适应和系统演化多个方面开展异型花柱植
物研究将是今后的发展趋势(B arret t and S hore,
2008)。
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Ku nmi ng 6 502 04, Chi na; 2Gradu ate Sch ool of Chi nese Acad emy of Sci ences, Bei jin g 1 000 39, Chi na
Abstr act Heteros tyly is a dis tinct f loral polymorphism and herkogamy pattern and includes distyly and tris tyly. Heteros tyly has
been repor ted in 31 families of angiosperms. It is considered to play an impor tant role in protecting the func tional pistil and stamens,
ensuring reproduc tion by avoid self ing, and increas ing male f itness and outcrossing rates by reducing sexual interf erence be-
tw een female and male function. Here, w e rev iew recent advances in heterosty ly research, w ith emphases on (1) types , f loral
syndrome, ancillary polymorphism and population structure of heteros ty lous species; (2) taxonomy, or igin and evolution of an-
giosperms that exhibit heterostyly ; and (3) the evolutionary signif icance of heterosty ly . We also discuss prospec ts for fur ther
research. Our rev iew provides a database for further study of the evolutionary biology of heterostylous species and points to the
signif icance of heterostyly in the evolution of breeding systems of plants.
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(责任编辑: 白羽红)
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