全 文 ：植物学通报 2004, 21 (4): 486~494
Chinese Bulletin of Botany
①国家重点基础研究发展规划项目(G1998010100)和山东省自然科学基金(Q99D10)项目资助。
②通讯作者。Author for correspondence. E-mail: sjzhao@sdau.edu.cn
收稿日期：2003-04-24 接受日期：2003-10-08 责任编辑：孙冬花
类囊体腔的酸化与过剩激发能耗散①
付振书 赵世杰② 孟庆伟
（山东农业大学生命科学学院 泰安 271018）
摘要 类囊体腔的酸化可诱导高能态的猝灭。依赖叶黄素循环的能量耗散受到类囊体腔酸化的调控，
同时叶黄素循环也可以反馈调控类囊体腔的酸化程度，防止类囊体腔的过度酸化。过度酸化的类囊体腔
可导致腔侧一些成分的不稳定，甚至光合器官的破坏，限制蛋白的正常周转，诱导PSⅡ反应中心的失
活。
关键词 类囊体腔的酸化，叶黄素循环，PSⅡ反应中心失活，能量耗散，D1蛋白的周转，捕光色素复
合体LHCⅡ
The Acidification of Thylakoid Lumen and Dissipation
of Excess Excitation Energy
FU Zhen-Shu ZHAO Shi-Jie② MENG Qing-Wei
(College of Life Science, Shandong Agricultural University, Tai’an 271018)
Abstract Thylakoid lumen acidification induces high energy state quenching. The xanthophyll
cycle-dependent excitation energy dissipation is regulated by thylakoid lumen acidification. Reversely,
xanthophyll cycle can protect the thylakoid lumen against over-acidification. Over-acidification in
thylakoid lumen induces instability of some luminal components, brings destructive effects on the
photosynthetic apparatus, restricts normal turnover of the proteins, and induces photoinactivation
of the PSⅡ reaction centers.
Key words Thylakoid lumen acidification, Xanthophyll cycle, Photoinactivation of PSⅡ reaction
centers, Energy dissipation , D1 protein turnover, Light-harvesting complex Ⅱ
当植物光合色素捕获的光能超过光合作用所能利用的范围时，就会相应地启动一些能量耗
散机制，将过剩的激发能耗散掉。Demming-Adams和 AdamsⅢ（1996）认为，热耗散增
加可以减少光系统Ⅱ（PSⅡ）和电子传递链的过度还原，保护 PSⅡ不受伤害。植物吸收
的光能主要用于光合作用、热耗散和产生叶绿素荧光。目前人们一般认为，引起叶绿素荧光
猝灭的原因主要有两个：一是 PSⅡ反应中心的光化学猝灭（qP），它反映了开放的“陷阱”
捕获激子和随后转化为化学能的过程；二是非光化学猝灭（qN），它反映了过剩激发能的耗
专 题 介 绍
4872004 付振书等：类囊体腔的酸化与过剩激发能耗散
散过程，主要包括高能态猝灭（qE）、状态转换（qT）和与叶黄素循环相关联的热耗散及
可能的光破坏（qI）三部分(Horton and Hague，1988)。qE被定义为通过酸化类囊体腔来耗
散的激发能（Kramer et al.，1999），早在 1972年，Wraight等就发现叶绿素荧光猝灭与类
囊体腔的酸化有关，目前类囊体腔的酸化被认为是整个光系统反馈调控中心，它激活依赖叶
黄素循环的能量耗散和高能态猝灭，并且与光合反应中心的失活有关（Kramer et a l .，
1999）。前人围绕类囊体腔的酸化与过剩激发能的耗散开展了大量的研究工作，本文对近年来
与类囊体腔酸化有关的能量耗散机制的研究进展作一总结。
1 酸化类囊体腔的形成
酸化类囊体腔的形成与ATP的形成是密不可分的，通过结合在类囊体膜内CF0 H＋通道上
的Ca2+来调控（Zakharoy and Lixredko，1996；Kramer et al.，1999）。捕光色素复合体（LHC
Ⅱ）将接受的光能传递到 PSⅡ反应中心，PSⅡ的作用中心色素分子（P680）发生光化学反
应，激发出的 e-经一系列的电子传递体（pheo、QA和 QB）将电子传递给膜内大量存在的
质醌（PQ），每还原一个 PQ 需要 2e -，然后再将 2e-传递给细胞色素复合体（cytb 6/ f），
同时从 PSⅡ的基质侧转运 2H+，释放到膜结合的特定区域内（membrane-localized），另外再
加上水裂解释放的一部分H+，可使膜结合的特定区域内 pH接近或低于 6，膜结合区域化的
Δ pH（膜结合的特定区域与基质侧）即可驱动ATP的形成(图 1) (Gilmore, 1997；Kramer et
al.，1999)。在强光胁迫时，酸化类囊体腔的形成与ATP的形成相偶联，此时电子传递速度
加快，H+在膜结合的特定区域内积累，ATP的形成不能消耗掉膜结合区域化的Δ pH，当区
域内酸化到一定程度，CF0的羧基被质子化，Ca2+被释放，更多的H+进入类囊体腔（lumen），
继而 H+在腔侧积累，酸化的类囊体腔形成；在没有强光胁迫时，Ca2+阻断了酸化的特定区
域与腔侧的连接，因此这两个过程定位于不同部位，在空间上是暂时分离的（Run and
Richard, 2000），这样可以使ATP的形成维持在一个比较稳定的速率。当H+在腔侧积累到一
定程度（pH<5.8）时，放氧复合体变的不稳定，进而诱导 PSⅡ失活或功能下调，同时还
可以激活紫黄质脱环氧化酶（VDE）活性，启动叶黄素循环，耗散过剩光能。
图 1 酸化类囊体腔的形成
Fig.1 The formation of acidification in thylakoid lumen
488 21(4)
2 酸化的类囊体腔调控高能态猝灭
酸化类囊体腔调控的高能态猝灭是指依赖pH梯度的能量猝灭。强光下，在类囊体膜两侧
可以产生高达3个pH梯度的质子差，称为膜的能量化，与两侧H＋的绝对浓度相关(Krause and
Weis, 1991)，Crofts 和 Yerkes (1994)对离体的类囊体进行研究发现，当缺乏有光化学活性的PSⅡ
反应中心时，仍观察到高能态的猝灭，因此，他们认为高能态的猝灭可能定位在天线上。而
Demming-Adams等(1989)用二硫苏糖醇（DTT，叶黄素循环抑制剂）处理植物材料时，发现
DTT不能完全阻断 PSⅡ供体侧的高能态猝灭。Horton等(1991)实验也表明，酸化的类囊体腔
及 PSⅡ颗粒可以导致高能态猝灭，位于反应中心。因此Demming-Adams等(1990)认为，酸
化类囊体腔诱导的高能态猝灭分为两种：一种是代表了天线色素复合体上高能态猝灭，另一
种猝灭与反应中心的电荷分离有关；Ruban和 Horton（1995）认为，天线色素复合体上的
高能态猝灭由LHCⅡ和叶黄素循环共同调控，而反应中心的猝灭由LHCⅡ和PSⅡ供体侧调控，
酸化的类囊体腔起中心调控的作用。天线色素复合体上高能态的猝灭主要是指通过LHCⅡ的聚
集来猝灭激发能的过程(Gruzecki et al., 1999)，这个过程受类囊体腔的酸化和叶黄素循环双重调
控，通过玉米黄质（Z）或者紫黄质与玉米黄质的比例变化（V/Z）及 LHCⅡ的质子化作
用，改变自身分子聚集态的构形，形成一种更有利的热耗散形式(Barzadv et al.，1994), 把过
剩的激发能以热的形式耗散掉。有实验证实，在促进 LHCⅡ聚集的状况下，qE提高(Horton
and Ruban, 1994)。Horton(1989)认为 LHCⅡ的调整需要经过磷酸化、质子化及V/Z的变化来
完成，其中磷酸化的目的是为了储存能量，而质子化和紫黄质（V）的脱环氧化作用是促进
能量耗散。
反应中心的高能态猝灭与围绕PSⅡ的循环电子流有关。由于分离出来的PSⅡ反应中心总
是和细胞色素（cyt）b559结合在一起，据此有人提出：PSⅡ反应中心的 P680受光激发后，
P680和 pheo（脱镁叶绿素）发生电荷分离，电子经（cyt）b559等又回到 P680+，通过这
一无效的循环，将过剩的光能变成热能散失掉，从而保护反应中心不受伤害，这一无效的循
环电子流可能同时偶联质子的转运过程。也有人提出反应中心的高能态猝灭是通过一个有秩序
的电荷分离和重组过程来完成，并产生重组荧光，同时发生热耗散(Krieger et al., 1992)。
Blubaugh等(1991)对离体叶绿体进行研究发现，PSⅡ反应中心电荷的重新组合是由于酸化的类
囊体腔或跨膜的Δ pH 梯度首先诱导了放氧复合体（OEC）的失活，tyrz（D1蛋白的酪氨酸
残基）不能迅速还原 P680+，造成了 P680+的寿命延长和积累，形成了 P680+pheoQA-，然后
e-从 QA－回到 P680+，在这个过程中，能量以热的形式耗散。在活体中，这个过程可能与天
线复合体上的猝灭过程协同起作用，电荷的重新组合也被 QA的氧化还原电势增加所支持
(Krieger et al., 1992)。
3 酸化的类囊体腔与叶黄素循环
叶黄素循环存在于植物类囊体膜的天线色素蛋白复合体上，其色素组分主要定位于PSⅡ
的捕光色素复合体和一些小的叶绿素结合蛋白（CP29、CP26和 CP24）上(Lin et al., 2002)。
叶黄素循环是指由紫黄质（V）转化为环氧玉米黄质（A），进而由A转化为玉米黄质（Z）
的过程。当植物叶片吸收的光能过剩时，就会造成 Z的积累，Z不仅可以通过叶黄素循环产
4892004 付振书等：类囊体腔的酸化与过剩激发能耗散
生，而且还可以通过 b-胡萝卜素在强光下直接合成(Schafer et al.，1994)，V→A→ Z的脱
环氧化与 Z→V环氧化是两个相反的过程，其中，V→A→ Z的脱环氧化过程需要紫黄质脱
环氧化酶（VDE）的催化以及还原型的抗坏血酸作为辅因子，Siefemann和Yamamoto (1974)
发现还原型的抗坏血酸在脱环氧化中起很重要的作用，在离体的叶绿体中，16 mmol.L-1的抗
坏血酸可使光驱动的脱环氧化作用达到饱和。也有学者认为，抗坏血酸的功能不仅于此，还
可能调节类囊体腔的酸化程度(Rockholm and Yamamoto, 1996)。紫黄质脱环氧化酶在酸化的内
腔中才有活性，当 pH＝ 5.2时，其活性最高，当 pH>6.5时，活性丧失。然而，有学者研
究发现，当腔侧的 pH值为 6.7时，V→A→ Z的脱环氧化仍可以继续进行，VDE酶的活性
并没有丧失，据此提出了类囊体腔酸化的区域化理论，认为酸化的类囊体腔是不均匀的
(Johnson and Horton, 1993)。Z→V的环氧化过程需要NADPH及中性的 pH和氧气，环氧化
酶位于类囊体基质侧的非垛叠区，其活性在光合中保持稳定(Rockholm and Yamamoto, 1996)。
植物叶片在没有遭受光胁迫时，类囊体腔侧的pH值经过能量耗散被有效的调整，保持在5.8～
6.5之间，这个热耗散过程主要与 Z的形成有关(Xu et al., 2000)，但仅仅有 Z的存在不会发生
热耗散，只有当光合作用不能将所吸收的激发能利用掉时，才会发生热耗散。类囊体腔侧的
pH值在 3～7之间时，A和 Z的含量之和与非光化学猝灭值（NPQ）有很好的线性关系，也
有学者认为，(Z＋ 0.5A)/(V＋A＋Z)与NPQ有着更好的线性关系(Johnson and Horton, 1993)。
如今更多的学者认为 Z(Z+A)在能量耗散中起很重要的作用，Z有 11个共轭双键，A有 10个
共轭双键，可以直接或间接的方式猝灭激发能。酸化的类囊体腔主要是诱导 Z(A)和叶绿素
（Chl）构象的变化，使两者可以相互靠近或者形成更有利的热耗散形式。还有人认为，Z
(A)并不能直接猝灭过剩的激发能，只是对过剩激发能的猝灭起促进作用，主要通过类囊体腔
的酸化激活VDE酶的活性，诱导Z的形成，而V/Z的变化及酸化的类囊体腔共同诱导LHCⅡ
的构象发生变化，促使LHCⅡ发生聚集，即前面所说的通过LHCⅡ的聚集来猝灭激发能的理
论(Barzda et al., 1994)。
叶黄素循环中 80％的色素组分与反应中心周围的小分子叶绿素结合蛋白（CPS）相连，
其余的20％与LHCⅡ相连(Xu et al., 2000)，酸化的类囊体腔影响这些小分子叶绿素结合蛋白的
质子化，其质子化的位点是暴露于腔侧的羧基，用 DCCD（二环乙基碳二亚胺，羧基修饰
剂）处理类囊体膜和提纯的色素蛋白复合体，可以完全的抑制依赖叶黄素循环的能量耗散
(Walters et al.,1997)，因此CPS的质子化是依赖叶黄素循环的能量耗散所必需的。质子化的CPS
与 Z(A)特殊的末端脱环氧化结构（图 2）相结合，进行能量耗散(Gilmore, 1997)。Gilmore和
Yamamoto（1993）对离体叶绿体进行研究发现，凡是拥有脱环氧化β末端环结构的叶黄素与
质子化的CPS结合时，就会引起整个 PSⅡ核心复合体及天线系统的构形发生变化，因此，他
图 2 特殊的β末端环结构
Fig.2 β cycle endgroup
structure
们认为Z(A)特殊的β末端环结构对于NPQ的形成机理是很重要
的 。
最近Li等 (2000)发现缺少色素结合蛋白CP22的突变体几乎
测不到依赖叶黄素循环的能量耗散，将编码CP22的PSB基因
导入突变体后，它的热耗散能力又恢复，表明 CP22可能是 Z
起能量耗散作用的位点，也可能是 CP22的结构变化，促进了
依赖 Z的其他捕光系统的耗散作用。
490 21(4)
事实上，叶黄素循环可以起到防止类囊体腔过度酸化的作用，通过叶黄素循环，产生大
量的 Z，Z的迅速积累可以增加依赖叶黄素循环的能量耗散，促使 PSⅡ的光化学效率下降，
防止类囊体腔的过度酸化，减轻由于酸性的类囊体腔给电子传递中介体所造成的伤害。Kramer
等（1999）观察到 PSⅡ光化学效率下降，维持类囊体腔侧的 pH值在 5.8～6.5之间，可以
使一些蛋白复合体接近最大速率的周转，阻止由于类囊体腔过度酸化而诱导的OEC失活及质体
蓝素(PC)的降解。
4 类囊体腔的酸化与PSⅡ的失活
类囊体腔的酸化可诱导 PSⅡ的失活，而失活的 PSⅡ可以耗散过剩的激发能，保护相邻
而又相连接的反应中心免遭光破坏(Krause, 1988; Oquist et al., 1992b)。许大全(1999)将PSⅡ的
失活分为两步，第一步是可逆的，重新活化不需要 D1蛋白的重新合成; 第二步是不可逆的，
重新活化则需要D1蛋白的重新合成。
Spetea等(1997)研究表明，当类囊体腔侧的 pH值从 7.5下降到 4.5时，钙离子被释放，影
响OEC的正常周转，PSⅡ供体侧的放氧复合体在酸性的环境下变的不稳定。用羟胺处理类囊
体膜，然后用分光光谱计进行分析，酸化类囊体腔诱导的供体侧失活主要是由于 tyrz的形成量
减少，tyrz与 P680+之间的电子传递速率下降，P680+不能被 tyrz有效的还原(Blubaugh et al.,
1991)，因此造成了P680+的寿命延长及积累，进而可能涉及到前面所说的反应中心电荷的重新
组合或围绕 PSⅡ的循环电子流。有实验表明，当内腔酸化时，P680 ＋的还原时间从纳秒
（10-9）延长到微秒（10-6），P680+和 tyr+很可能氧化附近的色素及氨基酸(Schreiber and
Neubauer, 1987；Meyer et al., 1989)，进一步发展为 PSⅡ的不可逆失活。
PSⅡ受体侧的失活也与酸化的类囊体腔有关。在离体的类囊体中，根据F0的动力学衰减
曲线，将在无氧条件下的光合失活分为以下几个阶段：首先强光导致质体醌的过度还原，使
QA-的周转半周期增加为 30 s；然后在酸化的类囊体腔侧，QA-发生质子化，半周期进一步
延长，进入半稳定状态，进而出现过度还原的 QA-, QA→ QB的电子传递受抑制，基本的电
荷对（P680+Pheo-）与 QA-重新组合，产生三线态叶绿素(3P680)。在有氧气条件下，3P680
很容易产生单线态氧(Asada and Takahashi, 1987)，在 PSⅡ反应中心形成的单线态氧与反应中
心附近的色素蛋白或氨基酸反应，并对这些蛋白或氨基酸造成伤害，这可以很好的解释反应
中心的不可逆失活(Aro et al., 1993)。也有学者提出次级醌受体QB是光合失活的主要位点(Gong
and Ohad, 1991)，在受体侧的失活过程中，很可能会发生蛋白构象的变化，也使得QA→ QB
的电子传递效率下降。最近，对转基因烟草的研究表明，导致 PSⅡ迅速失活的主要因素是
类囊体腔的酸化，而不是电子传递体的过度激发，当类囊体腔侧的 pH<6时，此时酸化的类
囊体腔即可对电子传递中介体造成一定程度上的伤害(Huner et al., 1998)，Xu等（2000）发
现低温诱导的持续光抑制现象，可以用酸化内腔诱导 PSⅡ失活来解释。
失活的 PSⅡ与LHCⅡ分离，从垛叠区向非垛叠区迁移，这个迁移只是部分 PSⅡ亚基的
迁移，受到伤害的 PSⅡ作为一个独立体并没有离开垛叠区，在这个过程中发生D1蛋白的降
解与重新合成(Melis, 1991)，现在大多数的实验都表明(Johnson and Horton, 1993；Aro et al.,
1993) ，D1蛋白的降解是酶促降解的过程，在酸化的类囊体腔中，D1蛋白的降解可能是活性
氧伤害的结果，与 PSⅡ反应中心失活有关，受到伤害的D1蛋白发生构象变化，变为蛋白酶
4912004 付振书等：类囊体腔的酸化与过剩激发能耗散
的底物，在蛋白酶的催化下发生降解（Aro et al., 1993）。由于蛋白酶解的最佳 pH值在 7.5～
8.0之间(Shipton and Barber, 1992)，又没有发现自由的D1库存在，因此受到伤害的D1蛋白可
能随着 PSⅡ复合体的修复循环迁移出垛叠区，在类囊体非垛叠区降解，然后新合成的D1蛋
白迅速进入 PSⅡ复合体。有实验表明（Kettunen et al., 1991）失活的 PSⅡ中确实存有受到
损伤的D1蛋白，直到损伤的D1蛋白被新合成的取代，因此D1蛋白的周转速率受到 PSⅡ反
应中心复合体在垛叠区与非垛叠区迁移的调控。而Critchley和Russell(1994)则认为，酸化的类
囊体腔和间质ATP浓度共同诱导D1蛋白的构象发生变化，进而诱导 PSⅡ的失活，变为耗散
中心，这种D1蛋白的构象变化是一种不可逆的，可能由 PSⅡ修复循环中新合成的D1蛋白来
代替。
5 能量耗散机制的协调运转
植物体中存在着多种能量耗散机制，不同的能量耗散机制可能同时存在，相互协调，共
同起作用(图 3)(Ruban and Horton,1995)。Demming-Adams和AdamsⅢ(1993)实验指出，只用
CAP（氯霉素，叶绿素蛋白合成抑制剂）或 DTT（二硫苏糖醇，叶黄素循环抑制剂）分
别处理菠菜(Spinacia oleracea)叶片，强光诱导的 PSⅡ光化学效率的降低，在弱光和黑暗条
件下又逐渐的恢复；用CAP＋DTT同时处理，造成 PSⅡ光化学效率的不可逆下降，在DTT
存在下，抑制了依赖叶黄素循环的能量耗散，蛋白的周转在光化学效率的恢复过程中可能起
主要作用；CAP处理下，叶黄素循环可能耗散过剩的激发能，对光化学效率的恢复起一定
作用；在强光下，用 CAP ＋ DTT 同时处理，另一种能量耗散机制（不依赖于叶黄素循
环）加强，由于其荧光参数 F0增加，推测可能是 PSⅡ反应中心失活（包括 LHCⅡ与 PSⅡ
图 3 能量耗散的协调运转
Fig.3 Energy dissipation and its regulation
492 21(4)
反应中心的分离）耗散了一定比例的激发能，由于使用 CAP处理，蛋白质的合成受到抑制，
因此光化学效率的恢复是不可逆的。对缺乏 VDE的突变体（npql）进行研究发现，与野生
型相比，NPQ减少了 70％(Havaux and Niyogi, 1999；Gilmore, 2001)，也表明叶黄素循环受到
抑制时，仍有其他形式的能量耗散机制存在。因此，在植物的叶绿体中，多种能量耗散机
制往往是共存的。Oquist等(1992b)将依赖于酸化类囊体腔及叶黄素循环调控的能量耗散定义为
快速的调节反应，而以 PSⅡ的失活为基础的能量耗散定义为慢速调节反应。也有学者提出，
高能态的猝灭和PSⅡ的失活为QA－与P680＋之间的重新组合，均由受到抑制的PSⅡ供体侧诱
导(Krieger et al., 1992)，PSⅡ供体侧的失活又与酸化的类囊体腔有关。
综上所述，植物体内的许多能量耗散机制可能都受类囊体腔酸化的调控，因此对类囊体
腔酸化的研究有助于分析各种能量耗散机制之间的关系。然而，在离体和活体的叶片中，类
囊体腔的酸化程度往往存在着较大的差异，并且酸化类囊体腔所调控的能量耗散与实验条件及
所使用的植物材料有关。如今对PSⅡ反应中心高能态猝灭的研究大多采用离体的叶绿体，在
活体材料中，PSⅡ反应中心的高能态猝灭是如何进行的？与失活的反应中心的关系如何？
PSⅡ反应中心的失活与酸化的类囊体腔关系密切，但是酸化的类囊体腔是如何调控失活的PS
Ⅱ进行能量耗散的？其具体的机制是什么？还都有待于更深入的研究。
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