全 文 ：植物分类学报 46 (1): 41–52 (2008) doi: 10.3724/SP.J.1002.2008.07013
Journal of Systematics and Evolution (formerly Acta Phytotaxonomica Sinica) http://www.plantsystematics.com
壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据
1,2陈亚琼 1,2邓 敏 1周浙昆*
1(中国科学院昆明植物研究所生物多样性与生物地理重点实验室 昆明 650204)
2 (中国科学院研究生院 北京 100049)
A hypothesis on cupule evolution and the evidence from molecular
phylogenies and fossils
1,2Ya-Qiong CHEN 1,2Min DENG 1Zhe-Kun ZHOU*
1(Key Laboratory of Biodiversity and Biogeography, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650204, China)
2(Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)
Abstract The cupule is the most distinguishable character of the Fagaceae and has been the focus of much
research. Many hypotheses have been proposed for the origin, evolution and morphological features of the cupule.
These were based on different types of evidence, but here we used molecular phylogenetic and fossil evidence.
Our results supported the view that cupule valves originated from the outermost branches of the dichasium, and
that cupules of the Fagaceae were distinct from other cupule-like organs with perianth origins in Fagales. There
were three models of cupule evolution, each characterized by distinct evolutionary tendencies, single, dual and
multi-directional respectively. Based on these models, we reconstructed the cupule’s evolution using the consen-
sus of four recent molecular phylogenies from different DNA fragments. Our results indicated that cupules had a
monophyletic origin and that the Fagus cupule, with four cupule valves enclosing two triangular acorns, repre-
sented the ancestral type, the Trigonobalanus cupule was the inferior-ancestral type, and the Chrysolepis cupule
which possesses inner valves, shared a common ancestor with other roundish cupules. Our conclusions are also
unequivocally supported by fossil evidence, with affinity of extant homologous cupule. The consensus from four
molecular phylogenetic hypotheses along with the age of fossil cupules that are similar to extant Fagaceae taxa
indicate that the cupule evolved in multi-directions, and that the small triangular, narrow winged fruits surrounded
by a dehiscent cupule was plesiomorphy, and that a bigger roundish fruit surrounded by an indehiscent cupule was
apomorphy. All these results provide the new evidence to explore evolution and phylogeny of Fagaceae.
Key words cupule, evolutionary hypotheses, Fagaceae, fossil, molecular phylogeny, origin.
摘要 壳斗作为壳斗科Fagaceae的重要特征, 其起源、演化和多样性形成长期以来为系统学家们所关注, 有众多的观点和假
说。本文在综合这些假说的基础上, 结合分子系统学和大化石证据, 讨论了壳斗演化的规律。研究结果支持壳斗具枝性性质,
来源于二歧聚伞花序最外侧小枝的假说。在比较3个壳斗演化模型的基础上, 根据4种分子系统关系的一致性重建了壳斗的演
化历史: 壳斗是单系起源; 水青冈属的2果4裂瓣壳斗是最早分化的壳斗类型, 三棱栎型壳斗是较晚分化的类型; 并支持具有
内裂瓣的金鳞果类型壳斗可能与其他横切面为圆形的壳斗有较近的共同祖先。这一结果也得到了多个大化石证据的支持。壳
斗科多个分子系统关系的一致性和壳斗化石证据共同证实了壳斗演化的规律是从开裂向裂瓣融合、逐步简化、多向发展; 支
持开裂壳斗、坚果三角形、较小、具棱或狭翅是祖征, 融合壳斗、坚果圆形、较大、不具棱是衍征。这些结果为进一步探索
壳斗科的演化历史和系统发育提供了新的证据。
关键词 壳斗; 演化假说; 壳斗科; 化石; 分子系统学; 起源
壳斗(cupule)是壳斗科Fagaceae植物最典型的
特征, 壳斗的存在使壳斗科成为一个较为自然的类
群(Takhtajan, 1997; Thorne, 2000)。
在壳斗演化的讨论中(Celakovsky, 1890; Brett,
1964; Forman, 1966; MacDonald, 1979; Fey & En-
dress, 1983; Kaul, 1985, 1986, 1988; Crepet & Nixon,
1989a, b; Jenkins, 1993), 关于壳斗的起源有2种假
说: Forman (1966)认为壳斗是伴随壳斗科起源而出
现的新结构; 其他的学者认为壳斗为已有结构的衍

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2007-01-24收稿, 2007-08-28收修改稿。
* 通讯作者(Author for correspondence. E-mail: zhouzk@mail.kib.ac.cn)。
植物分类学报 Journal of Systematics and Evolution 2008 46 卷 1 期 42
生物, 如来自融合的苞片(Celakovsky, 1890)、总苞
(Langdon, 1939)、融合的托叶(van Steenis, 1953)、二
歧聚伞花序的外部无性小枝 (Brett, 1964; Mac-
Donald, 1979; Fey & Endress, 1983), 以及外部花被
和果皮的融合结构(Jenkins, 1993)等; 而对于衍生结
构的性质也有两种看法: 一种认为壳斗是枝性结构
(Brett, 1964; Forman, 1966; Fey & Endress, 1983);
另一种认为壳斗是叶性结构 (Celakovsky, 1890;
Langdon, 1939; Jenkins, 1993)。不少研究者已经在各
自的研究领域中找到了支持前者的依据(Forman,
1966; Fey & Endress, 1983)。关于壳斗演化的规律,
19世纪至今不同研究者曾先后提出壳斗的演化有单
向(Brett, 1964)、双向(Forman, 1966)、多向(Nixon &
Crepet, 1989)等假说, 然而在局部类群(种间或1–3
个属)中观察到的规律还难以系统地解释壳斗的多
样性(Jenkins, 1993), 所以到目前为止对壳斗的演化
尚未形成一致性的意见。
独立于形态的分子系统学研究为重建壳斗科的
系统关系及系统演化提供了有益的证据。近年来不
同基因组的多个片段被应用于重建壳斗科或壳斗目
的系统关系, 如matK (Manos et al., 1993)、rbcL (Li
& Bogle, 1995)、matK和rbcL的联合序列(Manos &
Steele, 1995; Stanford et al., 1997) 、 matK+ITS
(Stanford et al., 1997)、atpB与rbcL之间非编码序列
(Chiang et al., 2004)、ITS和atpB-rbcL的联合序列
(Cannon & Manos, 2003), 以及代表3种基因组的6
个DNA片段——matR (线粒体基因组); rbcL、matK、
atpB、trnL-F (叶绿体基因组)和18S (核基因组)——
的联合序列(Li et al., 2004)。这些系统关系为讨论壳
斗科生物地理模式的形成 (Manos & Stanford,
2001)、传粉方式的演化(Manos et al., 2001)及壳斗科
在壳斗目中的系统位置 (Manos & Steele, 1995,
1996; Li et al., 2004)等论题提供了有力的支持。而这
些分子系统关系也能为进一步讨论壳斗的演化提供
新的线索。因此, 在壳斗科分子系统学研究成果日
益丰富的今天, 有必要也有可能从新的角度来探讨
壳斗的演化规律, 以验证假说, 为开展壳斗科的多
学科研究奠定基础。
为了研究壳斗的起源与演化, 本文论述了有关
的各种假说, 比较不同的壳斗演化模型, 利用4种不
同分子系统关系重建壳斗的演化规律, 并试图回
答: 似壳斗(cupule-like)的结构都分布在哪些类群
中？似壳斗的结构相似性与系统发育是否有相关
性？壳斗是否是在壳斗科中出现的一个新结构？分
子系统学研究的成果验证了哪种壳斗演化的模型？
壳斗的演化规律是什么？这些问题的解答将为壳斗
科系统演化的深入研究提供重要的线索。
1 材料和方法
壳斗科和具有似壳斗结构的植物类群有: 木麻
黄科Casuarinaceae、昆栏树科Trochodendraceae、太
果木科Ticodendraceae、金缕梅科Hamamelidaceae、
杨 梅 科 Myricaceae 、 榛 科 Corylaceae 、 桦 木 科
Betulaceae 、 胡 桃 科 Juglandaceae 、 马 尾 树 科
Rhoipteleaceae、南水青冈科Nothofagaceae。这些类
群的系统关系依据APG系统(APG, 2003)。
应用软件Mesquit V1.12 (Maddison, 2006), 在
基于RPB2基因编码序列重建的壳斗科系统关系(陈
亚琼, 2007)上标注壳斗形态的性状, 分析该系统关
系下不同的壳斗形态性状的演化历史。通过4种壳斗
科分子系统关系(A、B、C、D)的一致性重建壳斗形
态性状的演化规律, 结合壳斗的形态特征及确凿的
壳斗化石, 验证重建的演化规律。
A. 6个DNA片段联合分析(3棵同等简约树中的
1棵)重建的壳斗科系统关系(Li et al., 2004) , 反映
了叶绿体、核及线粒体3个基因组提供的系统信息。
B. matK和ITS联合序列重建的壳斗科系统关系
(Manos et al., 2001), 反映核和叶绿体基因组提供的
系统信息。
C. matK和rbcL的联合序列分析重建的壳斗科
系统关系(Manos et al., 1993), 反映叶绿体基因组提
供的系统信息。
D. RPB2 (The second subunit of RNA poly-
merase II, 核基因, 编码RNA聚合酶II的第二个大
亚基)编码序列重建的壳斗科系统关系, 反映核基
因组的系统信息。
2 结果
2.1 具壳斗及似壳斗结构的类群在APG系统发育
中的关系
根据APG系统, 桦木科、榛科、太果木科和木
麻黄科等类群构成一支与包括马尾树科、胡桃科和
陈亚琼等: 壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据

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杨梅科的一支构成姐妹群关系, 并且组成一个单
系; 壳斗科是这个单系类群的姐妹群(图1)。南水青
冈科是以上全部类群的姐妹群。因此具似壳斗的类
群与壳斗科并非姐妹群。
这些科具有的似壳斗结构形态各异, 如呈左右
对称的膜质翅状(胡桃科)、盘状物(桦木科、马尾树
科)、腋生于果实两侧的瓣状物(木麻黄科、金缕梅
科)以及全包果实的壳状物(胡桃科)。从来源上来看,
有的似壳斗来源于小苞片(杨梅科、胡桃科), 有的来
自总苞(胡桃科山核桃属Carya Nuttall), 有的来自苞
片外侧的托叶(南水青冈科)(Rozefelds & Drinnan,
1997, 1998), 而壳斗科的壳斗则是来源于二歧聚伞
花序的一部分(Brett, 1964)。所以无论从系统演化位
置还是从来源上看, 似壳斗和壳斗都不相同。
尽管南水青冈科植物与壳斗科水青冈属植物具
有极为相似的壳斗形态(4裂瓣壳斗、具有叶状壳斗
外饰、果实三角形), 但在其他形态性状上, 南水青
冈科植物的特征(单珠被、2个柱头、4–9个短沟花粉
萌发孔、扁球形花粉粒、染色体基数为13)与壳斗科
植物的特征(双珠被、3–6个柱头、花粉粒3孔沟或拟
孔沟萌发孔、近球型到长球型花粉粒、染色体基数
为12)有显著性的差异(图1)。同时, APG系统不支持
南水青冈科是壳斗科的姐妹群而支持南水青冈科是
壳斗目的基部类群。可见, 在起源和系统发育上, 南
水青冈科与壳斗科有较大的差异,两者并非一个单
系, 它们的壳斗有着不同的起源。
因此, 本文将在排除了南水青冈科壳斗类型以
后的具有真壳斗的范围(壳斗科)中展开讨论。
2.2 壳斗与二歧聚伞花序的关系
二歧聚伞花序是壳斗科植物各种花序的结构单
元, 不同结构的二歧聚伞花序对生或轮生于花序轴
上, 形成直立的两性花序或下垂的柔荑花序, 或簇
生成头状花序。壳斗科植物花序多样性与二歧聚伞
花序结构的变化和发育有直接的关系。不同分枝等
级(1、2或3级分歧)的二歧聚伞花序内包含不同数目
的小花(1、3、7朵)(图2: a1、a2、a3), 而败育的不同
位置和每朵小花的发育程度造成每个壳斗内果实数
目(栎属Quercus L.类型1个, 水青冈属Fagus L.类型
2个, 栗属Castanea Mill.和栲属Castanopsis (D. Don)
Spach类型1–3个, 金鳞果属Chrysolepis Hjelmquist
和三棱栎属Trigonobalanus s.l. Forman类型3–7–15
个)和相互位置(轮生或互生)的多样性(Kaul, 1988;
Nixon & Crepet, 1989)。但某个物种的果实性状特征
是经过怎样分歧、发育和败育而形成的, 还需要更
具体的花器官发育研究结果来说明。
2.3 壳斗的起源
关于壳斗的起源有两种假说: 一种认为壳斗是
伴随壳斗科起源的新结构(Forman, 1966); 另一种



图1 APG系统上壳斗科与南水青冈科的系统关系及主要的形态差异
Fig. 1. The phylogenetic relationship between Fagaceae and Nothofagaceae according to APG and main morphological differences.
植物分类学报 Journal of Systematics and Evolution 2008 46 卷 1 期 44
认为壳斗是已有结构的衍生物, 如来自苞片的融合
产物(Celakovsky, 1890)、总苞(Langdon, 1939)、融
合的托叶(van Steenis, 1953)、二歧聚伞花序的外部
无性小枝 (Brett, 1964; MacDonald, 1979; Fey &
Endress, 1983), 以及外部花被和果皮融合形成的结
构 (Jenkins, 1993)等观点。大多数研究者在各自的
领域中找到了支持后者的证据。
对于衍生物的性质也有两种观点: 一种认为壳
斗是枝性结构——不育二歧聚伞花序的外部分枝
(包括了小枝及果柄, 图2: b0)演变成壳斗裂瓣(图2:
b1, b2)(Brett, 1964; Forman, 1966; Fey & Endress,
1983); 另一种认为壳斗是叶性结构——外部花被
和外果皮的融合体(图3)(Jenkins, 1993)。绝大多数的
研究者支持壳斗是枝性起源(Forman, 1966; Fey &
Endress, 1983)。因为枝性起源假说能较好地解释花
序分枝等级和壳斗裂瓣数目多样性之间的关系, 本
文支持这一观点。因此, 我们认为壳斗由不育的二
歧聚伞花序外部分枝(包括了小枝及果柄)演变而
来。
2.4 壳斗的演化模型
壳斗的演化过程及演化趋势目前有以下3种主
要的观点。
2.4.1 单一起源单向演化 Brett在1964年提出水青
冈属和南水青冈属的4裂瓣壳斗是最原始的壳斗类
型, 由此融合成为栗属Castanea和栲属Castanopsis
壳斗特有的2或4裂类型, 进一步完全融合并以不同
程度包被单果, 成为石栎属Lithocarpus Bl.和栎属
壳斗的类型, 并认为二歧聚伞花序的部分小花不育
或败育造成只有一颗果实成熟。这个模型认为壳斗
具有单一起源(Fagoideae类型)、单向演化(融合、简
化)的演化趋势。原始的壳斗裂瓣是整个花序最外部
分枝的衍生物。
2.4.2 单一起源双向演化 在加入了三棱栎属和金
鳞果属的壳斗类型以后, Forman于1966年提出壳斗
单一起源和两个演化方向的模型(图4)。
Forman假设的原始类型壳斗为包含3个横切面
为三角形的果实, 5个壳斗外裂瓣, 2对壳斗内裂瓣。
以假设的原始类型为起点, 向两个方向演化, 一个
方向是由原始壳斗的3个壳斗苞片分别包被3个果
实, 并在演化后期出现两侧2级花或果完全败育, 从
而形成包被单果的壳斗类型。这个方向上演化的中
间产物(3果各被融合壳斗)与现代的石栎属类型壳
斗相似, 而演化末端(包被单果的壳斗类型)则与部
分现代的石栎属和栎属类型壳斗相似。同时发生的
另一个演化趋势可能更复杂, Forman认为当原始类
型的2对壳斗内裂瓣逐渐融合成为2片时, 可能形成
金鳞果属类型壳斗(具壳斗内裂瓣)的祖先, 内裂瓣
进一步退化则形成三棱栎属类型壳斗(具不明显的
壳斗内裂瓣)的祖先; 当中间苞片和近轴苞片完全
退化, 远轴的4个壳斗裂瓣挤压果实形成圆形, 则可
能发展形成了现代的3果4裂瓣的栲属类型(如罗浮
栲Castanopsis fabri Hance) 或1果4裂瓣型(如刺栲
Castanopsis hystrix A. DC.); 在此基础上如果4个壳
斗裂瓣两两融合成为2裂瓣, 壳斗内的2级花/果继
___________________________________________________________________________________________
→
图2 壳斗的枝性来源假说(来自不育的二歧聚伞花序外部分枝)(改自Nixon & Crepet, 1989; MacDonald, 1979); 花和(或)果实用空心圆表示,
复合轴(变形后的二歧聚伞花序不育外侧小枝)用3裂瓣结构表示 a1, 单花; a2, 正常的二歧聚伞花序; a3, 具有3级分枝的二歧聚伞花序; b0,
二歧聚伞花序的最外侧小枝压缩、不育、延展成为片状结构, 腋生于中间小花两侧, 成为原始的壳斗裂瓣; b1、b2、b3、c4, 栎属类型壳斗来
源; b1, 延展的原始壳斗裂瓣; b2, 腋生、逐渐包被果实的2个原始壳斗裂瓣; b3, 2个原始壳斗裂瓣完全融合; c4, 现代栎属融合包被单果壳斗
类型(MacDonald, 1979); c1, 两个片状的变形小枝腋生于果实成为水青冈类型壳斗的一个单位, 现代水青冈的壳斗包括顶生与侧生和两个侧
生的裂瓣融合关系(MacDonald, 1979); c2, c3, 示三棱栎的2种花序结构, 及一个壳斗内花或果实及壳斗裂瓣的数目变化(1–7, 近顶生数目逐
渐减少)(Nixon & Crepet, 1989); c2, 二歧聚伞花序互生于三棱栎Trigonobalanus doichangensis A. (Camus) Forman (Formanodendron)和T.
excelsa Lozano, Hern. Cam. & Henao. (Colombobalanus)的花序主轴 ; c3, 二歧聚伞花序轮生于轮叶三棱栎T. verticillata Forman
(Trigonobalanus)的花序主轴。
Fig. 2. The perianth hypothesis of cupule origin (transformative from the outermost branches of the dichasium) (modified from Nixon and Crepet,
1989; MacDonald, 1979); Empty circles represent flowers/fruits, 3-strip structures represent reduced axes (compressed and extended sterile outermost
dichasial branches). a1, a single flower; a2, an original dichasium; a3, a variable dichasium with the tertiary branches; b0, the compressed sterile
outermost branches of the dichasium, including terminal reproductive region, extending to valves and subtending the center flower; b1, b2, b3, c4, the
cupule origin of Quercus; b1, the ancestral valves subtending the center flower; b2, two ancestral pre-cupule valves around the solitary fruit; b3, two
alternate pre-cupule valves fused completely; c4, a modern cupule of Quercus (MacDonald, 1979); c1, the Fagus cupule might be fused from two
ancestral subtended valves, assuming a terminal dichasium fused with lateral or two lateral terminal alternatively (MacDonald, 1979); c2, c3,
representation of 2 types of inflorescence (alternate and opposite/whorled ) of Trigonobalanus, and the variable number of fruits and valves per
cupule (1–7, decreased to abaxial of main axis) (Nixon & Crepet, 1989); c2, the dichasium alternate on inflorescence axes of Trigonobalanus
doichangensis A. (Camus) Forman (Formanodendron) or T. excelsa Lozano, Hern. Cam. & Henao. (Colombobalanus); c3, the dichasium
opposite/whorled on inflorescence axes of T. verticillata Forman (Trigonobalanus).
陈亚琼等: 壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据

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续退化则形成现代的1果2裂瓣的栲属类型(如甜槠
Castanopsis eyrei Tutch); 苞片完全融合后形成的杯
状壳斗包被1个完全发育(及2个败育)的果实则与栲
属sect. Fissae W. C. Cheng & C. S. Chao物种的壳斗
类型有极高的相似性。这个方向的演化包括了内部
裂瓣的融合、退化, 外部裂瓣的融合(近轴裂瓣退化
致消失, 远轴裂瓣排列在圆周上, 4外裂瓣融合为2
再完全融合成一个整体)、果实变化(三角形到圆形,
成熟果实数目从3个减少到1个)等过程。
除了以上两个显著的方向外, Forman还认为金
鳞果属的壳斗是一种关键壳斗类型, 原始的金鳞果
属类型壳斗可能通过中间苞片退化、小花数目减少
的方式逐渐演化成三棱栎, 还可能通过一级花/果
的败育退化逐渐演化成2果4裂的水青冈类型壳斗或
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图3 壳斗的叶性来源假说(花被及果皮的融合结构)(修改自Jenkins, 1993)
Fig. 3. The perianth hypothesis of cupule origin (Originated from the fusion of perianth and pericarp) (modified from Jenkins, 1993).

南水青冈类型壳斗(注：Forman 同意南水青冈属
Nothofagus Bl. 归 属 于 壳 斗 科 水 青 冈 亚 科
Fagoideae)。
基于两个演化方向的特点, Forman提出了两种
壳斗的概念: 花型壳斗(flower-cupule)内包含有一
个果实的融合壳斗, 如石栎属和栎属类型; 花序型
壳斗 (dichasium-cupule)内包含有2个以上的果实 ,
壳斗开裂或不开裂但有裂瓣融合线, 如栗属、栲属、
金鳞果属和水青冈属的壳斗。
Forman所提出的这个壳斗演化模型能够解释
陈亚琼等: 壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据

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图4 壳斗的单一起源、双向演化模型(改自Forman, 1966)
Fig. 4. The model of cupule evolution with single origin and dual-direction (modified from Forman, 1966).

现代壳斗科中至少5个现代属(金鳞果属、三棱栎属、
石栎属、栲属和栗属)的壳斗形态特征的演化关系。
2.4.3 单一起源多向演化(V=F+1的规律) Nixon
和Crepet (1989)支持二歧聚伞花序外部的不育分枝
完全演化为壳斗裂瓣, 并根据二歧聚伞花序分支规
律——最外部的分枝数总比全部的内部分枝轴数多
1——首先提出壳斗裂瓣数比果实数目多1的观点,
即V(valve)=F (fruit)+1。如3花4裂的壳斗类型在栗属
和栲属中很常见, 即使壳斗不裂也能看到4条愈合
线。
包裹单果的栎属类型壳斗尽管是融合杯状, 但
MacDonald (1979)观察到Quercus macrocarpa早期
雌花原基外环绕的2个壳斗原基在发育后期会融合
成杯状的现象, 而在整个壳斗发育过程中, 杯状壳
斗中始终保持着两套独立的维管系统(Fey & En-
dress, 1983), 所以一个融合杯状壳斗实际上由两个
内部隔离而外部融合的壳斗裂瓣构成, 符合V=F+1
的规律。
水青冈类型壳斗具有2个小花各自被2个壳斗裂
瓣, 可以被理解为由两个结构单位组成, 各自符合
F+1的规律。两个独立的研究分别提出这两个亚单
位呈对生、互生或顶生的关系(MacDonald, 1979;
Okamoto, 1989)。
对于F+1规律难以解释的金鳞果属类型壳斗,
Nixon提出这类壳斗具有蝎尾聚伞花序(scorpioid)的
特征(图5), 每个分枝轴的中间小花被压缩(圆点),
一侧的小花发育成为果实, 另一侧的分枝失去育
性、延展、腋生于被压缩的中间小花旁边形成金鳞
果壳斗的内部裂瓣, 所以金鳞果的壳斗结构与其他
的壳斗类型有所差异, 因此Nixon不赞同金鳞果类
型壳斗作为原始类型。
Nixon和Crepet认为壳斗多样性是通过多向演
化形成的(图5)。他们假设了一个已经消失的原始壳
斗类型, 其特征是源自具3级分枝的二歧聚伞花序,
具有7个三角形果实、8个外部壳斗裂瓣、无壳斗内
裂瓣。以此为起点, 首先演化出的是三角形果实, 果
实数和壳斗裂瓣数有相应变化(1–15, 并符合V=F+1
规律)的三棱栎属类型(数目变化见图2中c2、c3)。壳
斗为3花4裂瓣的三棱栎为近代壳斗科的祖先之一。
当壳斗裂瓣向中心挤压并完全包裹果实, 成为横切
面为圆形的3果4裂栲属类型(sect. Callaeocarpus
(Miq.) W. C. Cheng & S. Duanmu), 壳斗裂瓣进一步
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图5 壳斗的单一起源、多向演化模型(V=F+1规律)(改自Nixon和Crepet, 1989)
Fig. 5. The model of cupule evolution with single origin and multi-direction (V=F+1 hypothesis) (modified from Nixon & Crepet, 1989).

融合, 2级小花不发育或是败育, 形成1果2裂的栲属
类型(sect. Pseudopasania Camus), 如果2个壳斗裂
瓣完全融合则成为被单果类型。从3果4裂的栲属类
型壳斗开始, 也可能发生一个裂瓣退化、另外3片分
别包裹一个果实形成石栎类型壳斗, 如果外侧的二
级小花不发育则出现了只有一个果实完全发育的石
栎类型壳斗, 或二级小花完全消失而形成栎属类型
壳斗。1花2裂的原始三棱栎类型壳斗可能是近代壳
斗科的另外一个祖先, 发生裂瓣相互融合压缩、包
裹果实则成为栎属的杯状壳斗; 如果两个1花2裂瓣
壳斗为结构单位相互融合(顶生与侧生, 或是两个
侧生)成为2花4裂瓣的水青冈类型。因此三棱栎的壳
斗类型是单一起源多向演化模型中的关键类型。
Nixon和Crepet认为7花8裂同时具6内裂瓣的金
鳞果属类型壳斗可能与假设的原始壳斗有最直接的
亲缘关系, 保持了最多的原始特征, 可能是由于二
歧聚伞花序变型为蝎尾聚伞花序(图5), 一侧外部分
枝变形成为内部裂瓣贴生于不育的中间小花下侧与
另一外侧分枝上完全发育的果实对生, 因此金鳞果
属类型壳斗的形成可能代表了壳斗的另外一个演化
的途径。
在单一起源、多向演化模型中有3个显著不同的
演化趋势(图5)。一是直接由原始的7花8裂瓣类型通
过花序的变型演化成为金鳞果属类型, 另外两种以
不同的三棱栎类型壳斗为较近的祖先通过两条途径
演化: 一条是以3花4裂的三棱栎类型向着全部外部
壳斗裂瓣融合或是分别包裹每个果实方向演化, 另
外一条途径是从1花2裂的三棱栎类型分别向裂瓣融
合(形成现代栎属)或以此为结构单位以2个重复形
成水青冈类型。
2.5 分子系统学研究对壳斗演化的启示
2.5.1 ITS和matK联合序列的分子系统 Manos等
(2001)把形态演化分析和分子系统学研究相互结合,
根据重建的壳斗科分子系统关系分析壳斗形态性状
的演化。其结果支持水青冈类型与三棱栎类型壳斗
是较早分化的壳斗类型, 三棱栎壳斗类型与其他所
有的壳斗类型有较近的共同祖先, 这些壳斗类型包
括花序型壳斗和花型壳斗。如果不考虑金鳞果属位
于石栎属和栎属之间的位置, 花型壳斗这一支是向
着壳斗裂瓣融合和简化的方向演化, 很大程度上接
近多向演化模型中的由三棱栎类型通过栗属和栲属
类型简化成为石栎类型壳斗的方向。但matK和ITS
联合序列的分子系统关系不支持栎属起源于三棱栎
的假说, 而认为栎属的融合壳斗来自于石栎属类型
陈亚琼等: 壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据

49
(Manos et al., 2001), Soepadmo (1968)曾发现栎属和
石栎属壳斗内维管系统具有相似性。
基于壳斗形态和matK+ITS分子系统的结论 ,
Manos等(2001)建议扩大花型壳斗的概念——以包
括金鳞果属类型壳斗, 并提出所有的花壳斗(栎属、
石栎属、金鳞果属)可能有共同起源, 因此Manos认
为金鳞果属类型壳斗不是一个孑遗类型。
2.5.2 RPB2基因的分子系统 RPB2基因编码序列
的系统关系支持水青冈类型壳斗是最早出现的类
型(图6), 三棱栎类型壳斗次之, 支持具有壳斗内裂
瓣的金鳞果属类型与横切面为圆形的壳斗类型(栗
属、栲属、石栎属和栎属)具有较近的共同祖先; 花
序型壳斗(栗属及栲属)和花型壳斗(石栎属和栎属)
可能同时出现(陈亚琼, 2007)。
在壳斗科的RPB2分子系统上重建壳斗的形态
特征演化(图6), 结果支持壳斗开裂、具内裂瓣、横
切面为三角形、壳斗内具多个果实、果实小具狭翅
(退化翅)是祖先类型; 而壳斗裂瓣融合或具融合线、
无内裂瓣、横切面为圆形、壳斗包被单果、果实较
大无翅是衍生的类型。
RPB2系统(陈亚琼, 2007)支持了花序型壳斗(栗
属及栲属)和花型壳斗(石栎属和栎属)直接起源于三
棱栎属类型壳斗的假说 (Nixon & Crepet, 1989), 证
明金鳞果属类型壳斗也许是这个过程的中间状态,
该系统一定程度上支持了双向演化模型中金鳞果属
的关键位置(Forman, 1966), 但更大程度上支持多
向演化模型中绝大多数现代壳斗类型直接起源于三
棱栎属类型壳斗的假说(Nixon & Crepet, 1989)。
2.5.3 基于4种分子系统重建壳斗演化历史 4种分
子系统关系(图7: A (Li et al., 2004)、图7: B (Manos et
al., 1993)、图7: C (Manos et al., 2001)、图7: D (陈亚
琼, 2007))都支持2花4裂瓣的水青冈类型壳斗是最
早分化的类型, 随后分化形成三棱栎类型壳斗, 这
些类型的壳斗裂瓣数与果实数呈V=F+1的关系。
其中3种分子系统(图7: A, B, D)都支持具壳斗
内裂瓣的金鳞果属类型与其他横切面为圆形的壳斗
类型有较近的共同祖先。但在2基因组系统(图7: C)
中, 金鳞果属类型置于石栎属类型分支内部, 该文
章的作者认为是金鳞果属类型壳斗的内裂瓣使其具
有花序型壳斗的特点, 从而与石栎属和栎属的花型
壳斗聚类(Manos et al., 2001)。我们认为金鳞果属的
花序和壳斗的复杂程度及三角形的果实足以使其与
其他的花序型壳斗的类群相区别, 并且同意金鳞果
属壳斗类型保留了更多的祖先特性(Forman, 1966),
是现代壳斗的较近祖先类型。
双亲遗传背景决定的系统(ITS+matK, 图7: B)
和核基因系统(RPB2, 图7: D)都支持栗属和栲属壳
斗类型与三棱栎壳斗类型有较近的共同祖先, 但3



图6 壳斗性状在RPB2系统关系上的演化历史
Fig. 6. A morphological character history traced on the RPB2 phylogeny.
植物分类学报 Journal of Systematics and Evolution 2008 46 卷 1 期 50


图7 4种不同壳斗科分子系统提示的壳斗演化趋势 A, 来自3个基因组的6个片段联合分析的系统(Li et al., 2004, Fagaceae部分); B, 叶绿体
基因(matK+rbcL)片段联合分析的系统(Manos et al., 1993); C, 叶绿体和核基因(ITS+matK)片段联合分析的系统(Manos et al., 2001); D, 核基
因RPB2编码序列分析的系统 (陈亚琼, 2007)。
Fig. 7. Cupule evolution traced on four different molecular phylogenies of Fagaceae. A, the phylogeny of Fagaceae inferred from combinated data
from three genomes (Li et al., 2004, part of Fagaceae family); B, the phylogeny of Fagaceae inferred from combined chloroplast genes
(matK+rbcL)(Manos et al., 1993); C, the phylogeny of Fagaceae inferred from combined chloroplast and nuclear gene fragments (ITS+matK)(Manos
et al., 2001); D, the phylogeny of Fagaceae inferred from nuclear gene RPB2 coding sequence (Chen, 2007).

基因组的分子系统(图7: A)支持栗属类型和栲属类
型的花序型壳斗位于较晚分化的系统位置, 不支持
它们起源于三棱栎类型的观点。
3种分子系统(图7: A, B, D)都支持栗属和栲属
类型壳斗有共同祖先, 与其壳斗都具刺状外饰、具3
果4裂或1果2裂(栗属类型具明显的壳斗裂瓣融合
线)的特征相吻合。
由于序列或遗传标记本身具有的演化特点, 每
个系统也许能较好地反映壳斗演化历史的某一个阶
段, 但都不能完美地解释壳斗演化的整个过程, 然
而4种分子系统的一致性很大程度上支持了壳斗单
一起源多向演化的假说(Nixon & Crepet, 1989)。
4种分子系统关系的一致性共同支持: 壳斗为
单一起源; 水青冈属类型壳斗是最早分化的类型;
三棱栎类型壳斗是较晚分化的类型, 可能是其他类
型壳斗的较近共同祖先; 栗属和栲属类型的壳斗有
共同的起源。但4种分子系统中金鳞果属壳斗类型的
演化位置不一致, 需要进一步深入研究。
3 讨论
壳斗枝性性质的澄清为探索壳斗的演化奠定了
基础。Brett (1964)最早对壳斗的演化开展过系统分
析, 但是关键类型三棱栎属和金鳞果属类型壳斗的
缺失使这一假说尚不能完整地解释现存壳斗的多样
性。Forman提出的双向演化模型较为完整地归纳了
现代壳斗类型的关系, 各种现代类型壳斗可以被视
为该模型中各演化阶段的现代形式, 但过多的演化
步骤不符合简约原则(Crepet & Nixon, 1989b)。而与
壳斗科系统关系较远的南水青冈也被归纳在其中使
双向演化模型的系统背景混乱。
双向演化 (Forman, 1966) 和多向演化模型
(Nixon & Crepet, 1989)之间存在3个主要的差异: 首
先, 假设的原始壳斗类型不同, 在双向演化模型中
陈亚琼等: 壳斗演化的假说及分子系统学和化石证据

51
所推测的原始壳斗是3果5外裂瓣、果实三角形但具2
对内裂瓣, 而多向演化模型假定的原始壳斗是7果8
外裂瓣、果实横切面为三角形、无内裂瓣; 其次, 两
个模型中的关键类群不同, 三棱栎类型和金鳞果类
型分别被认为是2个演化模型中的关键类群; 第三,
主要的演化趋势不同, 双向演化模型中包含2个主
要的演化趋势, 主要特征是通过壳斗裂瓣融合、壳
斗简化分别形成花型壳斗和花序型壳斗, 而多向演
化模型表现出壳斗向多个方向演化, 但是壳斗的裂
瓣数和所包含的果实数呈现一种数量关系 (V＝
F+1)。
按照双向演化模型, 要在较短的演化时间里依
次完成多个演化步骤才能形成所有的现代壳斗类
型 , 所以Nixon认为其不够简约(Nixon & Crepet,
1989); 但多向演化模型中原始壳斗类型的假设难
以验证、同时不能很好地解释金鳞果壳斗类型的形
成, 还需要器官发生、发育的研究结果来进一步验
证V＝F+1的数量关系(Jenkins, 1993)。目前, 独立于
形态的4种分子系统关系的一致性则支持壳斗多向
演化的假说。
植物化石是认识植物界演化的直接证据, 已知
的不同类型的最早壳斗大化石的出现时间与通过多
个分子系统重建的壳斗演化规律相吻合。壳斗科最
早的、可靠的花序和果实大化石Antiquacupula
sulcata Sims, Herendeen & Crane出现在北美乔治亚
州中部晚白垩世的桑托尼阶(Santonian), 该化石物
种一方面类似南水青冈科(膨大果托、内果皮光滑无
毛), 另一方面与现生壳斗科植物类似(分裂壳斗、壳
斗内包1–6果、果实横切三角形、背部着生花药、两
轮花被、3个柱头), 综合特征无疑属于壳斗科植物
(Sims et al., 1998)。这个已经消失的物种表明, 在晚
白垩世曾出现过一种逐渐向现代壳斗科分化的祖先
类群, 但它们的壳斗类型还不符合F+1的规律。
同一地层的另一个壳斗科化石Protofagacea
allonensis Herendeen, Crane & Drinnan具有开裂型
壳斗、三角形果实、头状雄花序等特征, 与现代的
水青冈属很相似, 并且壳斗结构具有3花4裂瓣的特
征, 这个壳斗科物种的壳斗结构开始符合F+1的规
律(Herendeen et al., 1995)。该化石说明水青冈类型
壳斗在晚白垩世已经出现。
最早的三棱栎壳斗大化石出现在北美田纳西州
的晚古新世–早始新世地层(Crepet & Nixon, 1989a),
该化石(Trigonobalanoidea Crepet & Nixon)具有的
壳斗互生或侧生于果序、开裂壳斗内包含1–3个三角
形果实、果实具翅、宿存头状或盘状柱头以及果实
和壳斗多毛等特征与现生三棱栎(Trigonobalanus
doichangensis和T. excelsa)相似。这一化石证据表明
三棱栎属类型壳斗可能形成于晚古新世以前。而始
新世以后, 融合杯状壳斗化石才在北半球各地出现
(Crepet & Nixon, 1989b; 周浙昆, 1999)。
所以, 不同类型的壳斗大化石出现时间也揭示
了壳斗演化的规律, 即原始类型(早于晚白垩世)→
水青冈类型(早于晚白垩世)→三棱栎类型(早于晚古
新世)→花型壳斗(早于始新世)。
壳斗科的分子系统学研究结果和化石证据都支
持水青冈属类型壳斗是最早分化的类型, 支持壳斗
开裂、内含果实三角形、较小、具狭翅是祖征; 壳
斗融合、内含果实圆形、较大、无翅和棱是衍征的
观点。
因此, 分子生物学和古植物学的研究结果相互
印证, 证实了壳斗向着裂瓣逐渐融合、逐步简化、
多向演化的方向发展; 支持水青冈属的2果4裂瓣壳
斗是最早分化的壳斗类型, 三棱栎属壳斗类型较晚
分化; 并支持具有内裂瓣的金鳞果属类型壳斗可能
与其他各种壳斗类型有较近的共同祖先, 壳斗类型
的结构符合F+1的规律。这些结果为进一步探索壳
斗科系统发育提供了新的线索。

致谢 美国华盛顿大学西雅图分校Benjamin HALL
教授对 RPB2 基因的测序工作提供多方资助和热忱
指导, 美国北卡罗来大学 Chapel Hill分校肖调江博
士给予大力的支持和鼓励, 加拿大 British Colombia
University 植物系 Roy TURKINGTON 教授为本文
初稿英文摘要的修改给予无私的帮助; 陈绍田博
士、纪运恒博士对数据分析提供许多有益的建议;
美国华盛顿大学西雅图分校的袁耀武博士、王怡博
士帮助查阅文献, 在此一并致以衷心的感谢。特别
感谢两位审稿人审阅本文并提出宝贵的修改意见。
国家重点基础研究发展计划(973)(2007CB411601)
及国家自然科学基金(30540077)资助。
植物分类学报 Journal of Systematics and Evolution 2008 46 卷 1 期 52
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