全 文 ：第27卷 第2期
2015年2月
Vol. 27, No. 2
Feb., 2015
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2015)02-0217-11
DOI: 10.13376/j.cbls/2015031
收稿日期：2014-07-21； 修回日期：2014-08-28
基金项目：国家自然科学基金项目(31400525)；山
东省自然科学基金项目(ZR2014CQ028)；滨州学院
博士基金项目(2014Y06)；滨州学院科研基金项目
(BZXYL1306)
*通信作者：E-mail: 912litian@163.com；Tel: 0543-
3195580
植物转录因子家族在耐盐抗旱调控网络中的作用
李　田*，孙景宽，刘京涛
(滨州学院山东省黄河三角洲生态环境重点实验室，滨州 256603)
摘　要：植物对干旱和高盐环境的适应是一个复杂的生物学过程，涉及多条信号通路的交叉调控。其中，
通过转录因子发挥的调控作用对增强植物的耐盐抗旱特性具有重要意义。结合最近的相关研究，重点综述
了植物中的MYB、bZIP、WRKY、NAC、AP2/ERF等各类转录因子在响应高盐干旱胁迫的信号通路中与
ABA信号通路、ROS信号通路、SnRK2信号通路及 H2O2信号通路等存在的交叉整合作用，以期为利用基
因工程手段增强植物的耐盐抗旱性提供更有效的改良途径。
关键词：转录因子；耐盐抗旱；调控网络
中图分类号：Q943.2；Q945 文献标志码：A
Role of different transcription factor families in the regulatory networks of
drought and salinity tolerance in plants
LI Tian*, SUN Jing-Kuan, LIU Jing-Tao
(Shandong Provincial Key Laboratory of Eco-Environmental Science for Yellow River Delta,
Binzhou University, Binzhou 256603, China)
Abstract: Plant adaptation to drought and high salt environment is a complex biological process, involving cross
regulation of multiple signaling pathways, in which transcription factors play important roles in regulating the
resistance to salt and drought. Based on the recent research, this review focuses on the cross and integrative
functions of transcription factors (MYB, bZIP, WRKY, NAC, AP2/ERF, and etc.) that control and modulate high
salt and drought stress adaptive signaling pathways of ABA, ROS, SnRK2 and H2O2, which will provide a more
effective improvement way to enhance plant resistance to salt and drought by genetic engineering.
Key words: transcription factors; drought and salinity tolerance; regulatory network
植物在各种逆境环境下的生存依赖于其自身生
长发育过程中所涉及的内在细胞性和结构性调整与
适应。在植物所面临的外界各种环境胁迫中，干旱
和高盐胁迫是严重影响和制约其生长发育及产量的
重要因素之一。干旱和高盐造成的主要危害，在于
两者不仅会导致植物细胞缺水，使细胞水分平衡紊
乱，引起植物细胞的渗透胁迫和离子胁迫，还可破
坏植物细胞膜的结构，改变一些膜结合酶类的活性，
引起一系列的代谢失调，如光合作用的下降、呼吸
耗能的增加以及有毒物质的积累等。此外，两者还
可造成细胞的氧化胁迫，对蛋白质和核酸等造成损
伤 [1-3]。
环境胁迫因素影响植物的生长，并引起植物进
化出各种机制来应对这些挑战。植物应对干旱和高
盐的复杂调控过程涉及渗透保护物质的合成、离子
调节、质膜保护和活性氧的清除、胚胎发育晚期丰
富蛋白 LEA (late embryogenesis abundant proteins)的
积累等各个方面，而这些胁迫相关基因的表达离不
开植物体内各类转录因子的有效调控 [4]。在胁迫响
生命科学 第27卷218
应过程中起作用的转录因子是植物中最重要的一类
调节基因，它们通过形成复杂的网络系统，在时间
和空间上共同调控着各类基因的表达。研究发现，
相比功能基因，某一转录因子可以调控多个逆境相
关基因的表达，因此，利用转录因子来提高植物的
抗逆性将是一条更为有效的改良途径 [5]。
1　植物中的耐盐抗旱调控网络
植物的耐盐抗旱特性是一个复杂的生物学过
程。植物在抗逆反应过程中，通过其信号转导途径
有效地调控体内相关功能基因的表达，进而引发一
系列生理、生化反应，形成高效有序的信号调控网
络，以降低或消除对植物的危害。目前发现植物的
耐盐抗旱胁迫信号网络中主要有植物激素信号途
径、脂质体信号途径、SnRK2 (sucrose non-fermenting1-
related protein kinase 2)和 MAPK (mitogen-activated
protein kinase)信号途径、ROS (reactive oxygen species)
信号途径以及气孔信号途径。这些信号网络系统将
植物的激素调节、新陈代谢、能量供应以及生长发
育密切联系在一起 [6]。这说明植物对高盐干旱胁迫
的适应，不仅依赖于耐逆相关基因的表达，还依赖
于由干旱和高盐胁迫诱导引发的各种信号通路的综
合调控作用。
植物中具有耐盐抗旱调控功能的各类转录因子
与上述信号途径存在着密切联系，其中某些转录因
子可同时参与上述两条或多条信号途径的调控，进
而通过形成复杂的信号网络调控系统来发挥作用，
如在植物激素参与的耐逆调控网络中，脱落酸 ABA
(abscisic acid)可作为激活植物细胞响应干旱和高盐
胁迫的关键因子发挥作用，其中许多参与植物耐盐
抗旱胁迫调控的转录因子都可受 ABA诱导，通过
ABA依赖性信号途径调节气孔关闭降低蒸腾作用
来增强植物的耐盐抗旱等非生物胁迫特性。ABA
和其他生物与非生物胁迫应答途径存在许多交叉，
这些交叉节点通常在多条胁迫应答途径中发挥着相
互协调的作用。如在干旱和高盐胁迫引起的信号级
联反应中，渗透胁迫诱导的 Ca2+信号与 ABA关联，
进而调控与干旱和高盐胁迫相关的各类转录因子的
活性；而作为 ABA和其他生物胁迫应答途径的其
他交叉组分，如活性氧 ROS、NO、促分裂原活化
蛋白激酶MAPK、ADR1 (activated disease resistance1)
等也都在植物耐盐抗旱过程中发挥着重要作用 [7]。
因此，植物中的关键转录因子在耐盐抗旱调控网络
中所发挥的作用离不开其参与的信号途径与其他信
号转导途径的交叉关联。
此外，ABA可激发与非生物胁迫适应有关的
转录重编程的细胞机制以及植物体碳水化合物和脂
质体的转录变化，表明 ABA在调节植物环境胁迫
适应与细胞初级代谢机制中的中心枢纽作用 [8]。近
来有关其他植物激素，如赤霉素 (gibberellin, GA)
和茉莉酸 (jasmonate ZIM domain, JAZ)介导的信号
途径与 ABA信号途径的交互作用研究取得了较大
进展，其中植物生长调节激素赤霉素 (GA)对 ABA
信号途径的整合性和功能性调整在调控植物细胞胁
迫网络和发育信号中具有关键作用；而质膜来源的
发育调控因子茉莉酸 JAZ信号与 GA和 ABA信号
通路在调控植物干旱胁迫方面的重叠和交互作用也
得到证实。上述两种激素信号途径均通过 DELLA
(DELLA sub-family of GRAS transcription factors)蛋
白与 ABA介导的干旱和高盐等非生物胁迫途径相
互作用 [6] (图 1)。上述新的研究结果揭示，质膜来
源的信号通路在参与非生物胁迫信号途径中所发挥
的重要作用，也较好地解释了某一转录因子可以对
多种植物激素进行响应的现象。
图1　植物激素ABA、GA和JAZ信号途径在耐盐抗旱
调控网络中的交叉[6]
2　转录因子在植物耐盐抗旱调控网络中的作用
模式植物拟南芥和水稻的基因组学知识的发展
及其转录组测序等资料为提高植物对盐渍和干旱土
壤的可持续利用提供了有利保障。现在关于植物耐
李　田，等：植物转录因子家族在耐盐抗旱调控网络中的作用第2期 219
盐、抗旱性的总体线性框架主要是在对突变体进行
系统和综合分析的基础上建立起来的。目前已经从
拟南芥、水稻、番茄等多种植物中分离鉴定了与耐
盐抗旱有关的各类转录因子，且其中部分转录因子
具体作用的目的基因也得到了鉴定 (表 1)。尽管对
于模式植物拟南芥和水稻的相关研究已较为深入，
但其有关知识资料在提高植物耐盐和耐旱基因工程
方面的应用还很有限。因此，只有在充分了解和认
识植物中复杂的耐盐抗旱调控网络以及在逆境胁迫
中发挥作用的关键调控因子的基础上，才能更好地
推进植物耐逆基因工程的发展。
2.1　MYB转录因子在耐盐抗旱调控网络中的作用
MYB (v-myb avian myeloblastosis viral oncogene
homolog)类转录因子是植物中最大的转录因子家族
之一，依据其保守MYB结构域数目的不同，目前
可划分为 R1/2-MYB、R2R3-MYB、R1R2R3-MYB
和 R1R2R3R4-MYB四个亚族 [31]。MYB家族作用
广泛，其中许多成员在植物逆境胁迫中发挥着重要
作用。Abe等 [32]研究表明，在逆境胁迫下，MYB
转录因子与许多功能基因启动子区中的MYB结合
元件 (核心序列 TAACTG)结合，从而激活胁迫应
答基因的表达。如过表达拟南芥 AtMYB2可引起转
基因植株中 RD22、ADH1等多种胁迫诱导基因的
高效表达。其中，干旱应答基因 RD22的启动子中
含有干旱和 ABA应答的顺式作用元件MYC、MYB
和 GT-1，而无典型的 ABRE (ABA-responsive element)
核心序列 (ACGT，又称为 ACGT-box)[33]。这说明
除了 ABRE-bZIP调控系统外，MYB转录因子也通
过其自身途径参与对 ABA应答基因表达的调控 [34]。
耐逆胁迫网络的复杂性使得植物中从主到次的
各级调控网络需要相互交叉与合作，从而在转录水
平上降低对植物的副作用。已有研究发现，MYB
转录因子可作为其他某些调控因子的直接靶目标来
发挥调控作用，如与MADS (MADS box domain)家
族的 AGL15相互作用的众多目标基因中有 29个属
于 MYB基因；此外，有关MYB转录因子可直接调
表1　耐盐抗旱转录因子调控的目的基因
类别 基因名称 参考文献 调控的目的基因 物种
MYB MYB2 [9] RD22 拟南芥(Arabidopsis
MYB15 [10] DREB1A、DREB1B、DREB1C thaliana)
OsMPS [11] OsEXPA4、OsEXPA8、OsEXPB2、OsEXPB3、 水稻(Oryzasativa)
OsEXPB6、OsGLU5、OsGLU14
bZIP ABF3 [12] RD29B、DREB2A 拟南芥
AREB1/ABF2 [12] RD29B、DREB2A
AREB2/ABF4 [12] RD29B、DREB2A
ABI5/DPBF [13] RD29B、RD29A、LEA
bZIP24 [14] AtHKT1、AtSOS1、AtPIP2.1、AGO1、AtCYP19
SlAREB [15] RD29B、SlLAP 番茄(Solanum
lycopersicum)
WRKY WRKY25、WRKY33 [16] GSTU11、LOX1 拟南芥
WRKY63/ABO3 [17] ABF2
AtWRKY18、WRKY60 [18] ABI4、ABI5
NAC ANAC019、ANAC055 [19] EDR1 拟南芥
VNI2 [20] COR15A、COR15B、RD29A、RD29B
NTL6 [21] PR1、PR5
NTL4 [22] AtrbothC
OsNAC6/SNAC2、OsNAC5 [23-24] OsLEA3 水稻
AP2/ERF DREB1E/DDF2、DREB1F [25] GA2OX7 拟南芥
DREB2C [26] COR15A
RAP2.1 [27] COR15A、RD29A
DREB1A/CBF3 [28] COR15A、RD29A
bHLH MYC2/RD22BP1 [9] RD22 拟南芥
C2H2 ZF Zat10 [29] RD29A 拟南芥
OsDST [30] Osp24p、OsGSTU2、OscP450-D10、OscP450 水稻
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控的目标基因方面的研究也有所进展，如目前拟南
芥数据库中收录了可与 3R-MYBs和 R2R3-MYBs
转录因子直接发生作用的部分目标基因 [31]。
研究MYB转录因子在植物耐盐抗旱调控网络
中的作用发现，MYB转录因子通过 ABA信号途径
参与的耐盐抗旱调控与植物中的其他信号转导途径
存在着不同程度的交叉，如具有多重调节作用的
R2R3-MYB转录因子 AtMYB41，它不仅可对 ABA、
干旱、盐和冷等刺激作出应答，还可影响细胞及角
质层的发育，表明其在调控非生物胁迫和细胞壁发
育之间存在功能交叉 [35]。而某些MYB转录因子则
通过参与不同植物激素信号途径间的交叉作用进行
耐盐抗旱调控，如 AtMYB44/MYBR1一方面可通
过调控 ABA介导的气孔关闭响应干旱胁迫；另一
方面，过表达该基因可导致 JA响应基因的活性受
到抑制。由此推断，JA信号通路和 ABA信号通路
间存在着相互制约关系 [36]，而 AtMYB96则通过
ABA信号通路和生长素信号通路的整合调控其对
干旱胁迫的应答 [37]。此外，小麦中的MYB转录因
子 TaPIMP1通过协同调控 ABA信号和 SA信号通
路中的胁迫相关基因，在小麦抗病性和耐旱性中发
挥着正向调控作用 [38]。
最近，在水稻中发现的 R2R3-MYB类盐胁迫
响应转录因子 OsMPS (MULTIPASS)具有调控植物
激素和细胞壁合成的功能，该转录因子的表达可受
ABA、细胞分裂素 (CK)、赤霉素 (GA)和油菜素内
酯等多种植物激素的诱导。由此看出，影响MYB
转录因子参与的调控植物细胞壁形成的多条激素信
号合成途径在增强植物耐盐抗旱中同样发挥着重要
作用 [11]。上述研究表明，植物的耐盐抗旱胁迫调控
过程与其他各类胁迫调控途径，特别是各类植物激
素信号转导途径存在着密切交叉，形成了一个综合
的调控网络，从而使转基因后代呈现出多种胁迫耐
受特征。
2.2　bZIP转录因子在耐盐抗旱调控网络的作用
碱性亮氨酸拉链 bZIP (basic leucine zipper)蛋
白结构具有高度的保守性，其典型特征包含一个亮
氨酸拉链结构域和一个碱性结构域，bZIP蛋白通过
上述结构域与专一的 DNA序列相互作用。此外，
bZIP蛋白还包含一个或多个具有增强转录作用的转
录激活结构域 [39]。
张计育等 [40]研究表明，植物 bZIP转录因子家
族可以与 ABRE (CCACGTGG)元件、G-box元件
(CACGTG)、ACEs (ACGT)元件、H-box (CCTACC)、
PB- 类 (TGAAAA) 元 件、GLM (GTGAGTCAT) 元
件结合。其中，在植物耐盐抗旱调控网络中，受
bZIP类转录因子调控的耐逆相关基因的启动子区通
常包括 ABRE元件，如拟南芥中可受 ABA、干旱
和高盐诱导的 AREB1/ABF2、ABF3/DPBF5、AREB2/
ABF4基因，bZIP转录因子与其 ABRE元件结合，
进而激活 ABRE元件驱动的基因表达 [41]。因此，
ABRE-bZIP调控系统被认为是植物中调控 ABA应
答基因表达的有效途径之一。
许多研究表明，bZIP类转录因子在逆境调节
网络中具有关键的综合性作用，有关这类转录因子
在提高植物耐盐抗旱方面的功能也已被证明，如水
稻 OsbZIP23和 OsbZIP72可增强转基因水稻的耐旱
性，且这两个转录因子是通过 ABA依赖性干旱信
号转导通路发挥作用 [42-43]。通过对模式植物拟南芥
和盐芥进行盐诱导下的转录差异文库筛选，鉴定出
转录因子 bZIP24是关键的耐盐调控因子，该转录
因子负调控拟南芥的耐盐性，通过 RNAi (RNA
interference)技术可显著增强拟南芥的耐盐性。该
转录因子不仅可调控一系列负责胞质离子平衡和气
孔调节的盐胁迫诱导基因的表达，如 Na+转运基因
AtHKT1、Na+/H+逆向转运蛋白基因 AtSOS1、水通
道蛋白基因 AtPIP2.1以及谷氨酰胺合成酶基因，而
且其作用的候选目的基因还包括参与植物生长与发
育的 AGO1和 AtCYP19。这一结果表明，bZIP24转
录因子对维持非生物胁迫条件下植物的正常生长发
育具有关键作用，提示该转录因子参与的上述两种
信号通路存在交叉 [14]。
目前有关多数 bZIP转录因子如何参与植物耐
逆胁迫信号转导通路的作用机制已相对清楚 (图 2)。
目前普遍认为，干旱和高盐首先引起植物内部的变
化主要是质膜膜脂的相变，以及膜脂降解、质膜结
构完整性的破坏等，从而导致质膜透性的改变 [44]。
其次，渗透胁迫诱导信号会引起质膜 H+-ATP酶和
Ca2+-ATP酶活性的变化，造成膜的脱极化，引发
Ca2+流动、胞质pH值和质体产生ROS的协调变化 [45]。
除此之外，渗透胁迫诱导的 Ca2+流动和ABA有关，
在干旱和高盐胁迫引起的信号级联反应中，钙调蛋白
激酶 (CaM kinases)作为主要的调节酶发挥作用 [46]。
bZIP转录因子可与顺式作用元件 ABRE等相互作
用，从而在转录水平上对耐逆基因进行调节 [47]。研
究发现，bZIP转录因子可通过形成同源和异源二聚
体发挥其调控作用，如拟南芥中的 A族 bZIP转录
因子 ABI5与 EEL可通过形成不同的二聚体调控晚
李　田，等：植物转录因子家族在耐盐抗旱调控网络中的作用第2期 221
图2　bZIP转录因子参与的耐盐抗旱调控机制
期丰富蛋白 LEA基因的表达，这是由于上述两类
bZIP转录因子竞争相同的结合位点，从而形成相对
抗的转录激活功能，即 ABI5同源二聚体激活基因
的表达，而 EEL同源二聚体或者 ABI5-EEL异源二
聚体抑制 LEA蛋白的表达 [48]。此外，有关 AtbZIP24-
GFP融合蛋白的转基因研究显示，盐诱导可引起转
录因子在细胞核中的重新定位并形成二聚体，这表
明 bZIP转录因子在复杂的细胞信号转导网络中通
过动态平衡介导新的信号通路 [14]。
bZIP类转录因子的活性还受蛋白磷酸化的调
控，且这一类蛋白质翻译后修饰在上述控制转录因
子功能的各类机制中均可发挥作用 [49]。其原因在于，
磷酸化可导致 bZIP转录因子二聚体的特异性改变，
进而使其与目的序列的 DNA结合因磷酸基团的插
入而受到抑制；其次，磷酸化可通过影响蛋白质的
水解作用调整蛋白单体的丰富度，从而发挥作用 [50]。
bZIP转录因子的特异性磷酸化使得其可通过
与上游少数激酶作用来调控多种既定基因的表达。
研究表明，bZIPs经常通过上述途径参与植物的耐
逆信号调控网络，在该类信号网络中发挥着重要作
用。如研究发现，bZIP类 AREB/ABF转录因子
AREB1、AREB2、ABF3在 ABA信号介导的干旱
胁迫途径中具有关键作用，其通过形成同源和异源
二聚体与 SnRK2蛋白激酶相互作用，因此，属于
ABA磷酸化依赖性蛋白 [12]。而水稻 ABA信号途径
中 SnRK2蛋白激酶则通过对 bZIP蛋白 OREB1和
TRAB1的磷酸化激活了 ABA响应基因的转录 [51]。
此外，bZIP转录因子还通过与其他转录因子相互作
用发挥其耐逆调控作用，如干旱、ABA等非生物
胁迫不仅可以直接诱导刚毛柽柳 (Tamarix hispida)
ThZIP1转录因子的表达，而且还可通过首先诱导
MYC转录因子的表达进一步与 ThZIP1的启动子区
的 E-box结合后激活该基因的表达，而后 ThZIP1
转录因子与所调控的目的基因启动子区的 A-、C-或
G-box结合，进而增强植物的非生物胁迫耐受性 [52]。
总之，bZIP转录因子可通过蛋白质重组 (形成同源
或异源二聚体 )、水解以及翻译后磷酸化等多种方
式动态调控信号转导通路，进而发挥其在植物耐盐
抗旱转录调控中的作用 [53]。
最近的研究表明，bZIP转录因子在胁迫响应
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转录中可能发挥着协同作用，如拟南芥中的 TBP
相关转录因子 AtTAF10在耐盐和抗渗透胁迫中的功
能与 bZIP24转录因子的作用存在重合，表明 bZIP
和 TAFs蛋白在复杂的干旱和盐信号网络中存在相
互调控关系 [14]。而在玉米中发现的 bZIP转录因子
ABP9与 ABA信号途径以及 ROS (reactive oxygen
species)产生和清除的功能性联系，进一步证明了
ABA信号途径和 ROS相关信号途径在植物干旱高
盐胁迫适应网络中的交叉作用 [54]。
2.3　WRKY转录因子在耐盐抗旱调控网络中的作用
WRKY类转录因子 (WRKY transcription factor)
是近年来在植物中发现的特有、新型转录调控因子，
其 N端含有高度保守的WRKYGQK氨基酸序列，
是WRKY结构域的核心序列 [55]。根据WRKY域
的数量及其锌指结构的特征， WRKY蛋白家族可分
为 3个亚家族 [55]。WRKY转录因子主要是通过特
异性识别 (T)(T)TGAC(C/T)序列W-box，启动调节
相关基因的表达来应答各种诱导刺激，从而对植物
起到调节作用 [56]。
近年来有关WRKY转录因子在植物耐盐抗旱
方面的研究也取得了一定进展，如在烟草、沙漠豆
类灌草植物、水稻中均克隆到与植物耐旱性有关的
WRKY转录因子 [57-59]。此外，Wei等 [60]研究表明，
从天蓝遏蓝菜克隆到的 TcWRKY53转录因子受
NaCl、干旱、冷等多种胁迫诱导，且该转录因子在
植物渗透胁迫中发挥着负调控作用。
对调控逆境应答基因表达的转录因子的研究，
极大地促进了人们对植物应激诱导信号的理解。
WRKY转录因子调节植物从发育到各种生物和非生
物胁迫以及激素介导的信号通路过程。目前发现
WRKY转录因子在发挥植物耐盐抗旱作用时主要与
植物激素 ABA信号通路、病原体防御通路以及
ROS等多条信号通路存在交叉作用。如在拟南芥中
过表达 WRKY25和 WRKY33后，其耐盐性和 ABA
敏感性增强；另外，两者还在植物病原体防御方面
发挥作用，表明该类转录因子在上述 ABA信号途
径和病原体防御信号转导途径中存在交叉作用 [16]。
HLH/ABAR是目前报道的参与 ABA信号通路的第
三类受体，其通过核胞质转录阻遏因子WRKY40
调控质体到细胞核的逆行信号通路，进而与 ABA
信号途径发生级联作用。这一发现有力地证明了
WRKY转录因子参与的叶绿体定位信号途径在调节
细胞 ABA信号途径中所发挥的作用 [61]。此外，拟
南芥 wrky63敲除突变体则表现出对 ABA和干旱灵
敏度的降低，其中 AREB1/ABF2转录因子的表达
受到影响，表明WRKY参与了 ABA介导的干旱和
盐胁迫响应途径 [17]。
WRKY转录因子还通过参与 ROS信号途径调
控植物的耐盐抗旱特性，如刚毛柽柳 ThWRKY4转
录因子通过调控诸如超氧化物歧化酶 SOD和过氧
化酶 POD等抗氧化基因的表达和活性控制细胞中
ROS的积累，过表达该基因的转基因植株之所以表
现出盐和氧化胁迫应激耐受能力的增强，是因为
ThWRKY4介导了细胞对有毒活性氧水平的抵御和
防护 [62]，从而揭示出WRKY转录因子在参与氧化
胁迫防御反应以及 ROS介导的信号通路中的交叉
作用。此外，bHLH92和WRKY33可通过谷胱甘
肽 S-转移酶 (GSTs)和过氧化物酶在 ROS解毒中发
挥调控作用，这表明上述转录因子在介导 ROS清
除与氧化胁迫诱导信号通路中发挥着重要作用 [63]。
Vanderauwera等 [64]研究表明，拟南芥的盐和渗透
胁迫耐受性与参与 ROS响应的WRKY15转录因子
及其线粒体逆行信号密切相关。此外，水稻气孔关
闭调节是 Cys2/His2锌指蛋白 DST通过调节参与
ROS体内平衡的非依赖性 ABA目的基因的表达来
实现的 [30]。这些发现进一步说明，锌指蛋白和
WRKY转录因子可能通过 ROS信号参与对渗透胁
迫的适应。
2.4　NAC转录因子在耐盐抗旱调控网络中的作用
NAC (N-acetylcysteine)转录因子的特征是其 N
端高度保守的 NAC结构域，有 5个亚结构域，其
C端为高度变异的转录调控区。NAC结构域不含有
任何已知的结合 DNA的基序，但可通过一些作用，
如盐桥等形成有功能的 NAC蛋白二聚体与 DNA
结合 [65]。
NAC转录因子功能多样，其不仅参与植物的
发育、防御和生物应激等过程，在干旱和高盐非生
物胁迫适应中也具有重要的作用，如水稻中的抗旱
耐盐基因 SNAC1、SNAC2、ONAC063、ONAC045，
拟南芥中的干旱诱导基因 ATAF1、AtNAC2、ANAC019、
ANAC055和 ANAC072，海茄冬 AmNAC1基因，玉
米中的 ZmNAC1基因等 [66-68]。目前通过转基因手段
过表达各类 NAC转录因子已使很多物种抗旱和耐
盐性增强，其中有许多 NAC转录因子可受多种非
生物胁迫因素诱导，如番茄中的 NAC-type (NAM、
ATAF1,2、CUC2)转录因子 SlNAC1可响应包括
ABA、茉莉酸、赤霉素、乙烯在内的多种生物和非
生物胁迫，表明该转录因子可参与番茄中多条信号
李　田，等：植物转录因子家族在耐盐抗旱调控网络中的作用第2期 223
转导途径 [69]。ATAF1基因的表达受干旱和 ABA诱
导，其通过负调控渗透胁迫反应基因 COR47、
ERD10、KIN1、RD22和 RD29A的表达在植物抗旱
中发挥作用 [70]。而水稻 ONAC5和 ONAC6转录水
平的表达也可被 ABA、干旱、盐胁迫等各种条件
所诱导，表明这两个 NAC转录因子参与的非生物
胁迫调控与植物的 ABA信号转导途径相关联；进
一步研究发现，两者通过形成二聚体与启动子区结
合转录激活胁迫诱导基因OsLEA3而发挥作用 [23-24]。
NAC转录因子除了参与 ABA激素信号途径
介导的胁迫反应外，还可与植物中的其他信号途
径进行交叉调控，如过表达拟南芥 ANAC019和
ANAC055可调控转基因植物中非特异性盐和干旱响
应基因的表达，使其抗旱性增加；此外，ANAC019
和 ANAC055还受 JA激素的诱导，从而调控防御基
因的表达。研究表明，两者之所以可受 JA和 ABA
两种激素的诱导，关键依赖于 JA信号途径的调控
因子 COI1 和MYC2对 ANAC019和 ANAC055的调
控作用。因此，可以推断上述 NAC转录因子在 JA
和 ABA信号诱导中存在交叉作用 [71]。而另一类
NAC转录因子 ANAC042可将植物叶片感应和盐胁
迫响应联系在一起，参与 H2O2介导的信号途径
[72]。
此外，水稻中的干旱和 ABA 响应转录因子
OsNAC10调控的 NAC依赖性目的基因则与包括
AP2和WRKY在内的转录因子相互作用 [73]。这些
结果有力揭示了 NAC转录因子在胁迫相关的多层
次调控路径中的枢纽作用。而最新的有关 SnRK2.8
蛋白激酶与 ABA响应的 NAC转录因子 NTL6之间
的相互作用研究充分揭示了 SnRK2型激酶在 ABA
控制的非生物胁迫响应网络中的整合作用 [74]。
NAC转录因子除与多条信号通路交互作用发
挥功能外，还在干旱和高盐胁迫条件下通过 miRNA
抑制相应 mRNAs的表达来进行调控 [75]。因此，通
过 miRNA机制对干旱和盐胁迫诱导的信号途径进
行改造，将可能成为基因工程领域提高植物耐逆性
的有效手段之一。
2.5　AP2/ERF、bHLH、C2H2转录因子在耐盐抗
旱调控网络中的作用
AP2/ERF (ethylene response factor)转录因子家
族庞大，根据其序列相似性和 AP2/ERF结构域数
量的不同，分为 AP2、ERF和 RAV 3个亚家族 [76]。
ERF家族仅有 1个 AP2/ERF 结构域，其包括 CBF/
DREB和 ERF 2个亚家族 [77]。其中，CBF/DREB亚
家族成员可以识别干旱和冷诱导响应元件 (DRE/
CRT，A/GCCGAC)，在植物抵抗非生物胁迫过程
中起着非常重要的作用 [78-79]，且 CBF/DREB亚族
转录因子主要通过 ABA依赖性和非依赖性信号途
径发挥植物的耐盐抗旱作用，如过表达 ABI4可导
致数百种以上 ABA依赖性基因的表达，进而与
ABA响应转录因子 bZIP发生协同作用，并可调控
ZAT12和 RAP2.1作为低温和干旱胁迫下的转录抑
制因子发挥作用 [80]。
AP2/ERF转录因子在植物耐盐抗旱等非生物胁
迫反应中主要与调控植物生长有关的各类信号途径
发挥着交叉作用，如组成型过表达 DREB/CBF途
径的 DREB1F/DDF1转录因子可诱导赤霉素 GA消
除基因 GA2ox7的表达，因此，在增强转基因植株
耐盐性的同时，抑制其生长发育。而过表达拟南芥
的光和干旱响应基因 RAP2.4在增强植物耐逆性的
同时，也会导致受光和乙烯调控的多种植物发育过
程受到抑制 [81]。但对于 ABA响应的 ERF亚族的
RAP2.6和 RAP2.6L，过表达该类转录因子在增强
植株耐盐抗旱性状的同时，不会引起植株表型的变
化 [82]。此外，大豆 GmERF3基因的表达可受不同
胁迫因素的诱导 (生物、非生物胁迫和植物激素等 )，
说明 GmERF3转录因子在复杂的生物和非生物环
境胁迫信号通路中，很有可能作为连接因子发挥交
叉作用 [83]。Djafi等 [84]有关拟南芥中磷酸肌醇依赖
性磷脂酶 C(PI-PLCs)抑制因子的研究表明，与干旱
胁迫有关的脂质体信号途径可通过磷酸肌醇与
DREB2调控途径发生交互作用。
此外，bHLH (basic Helix-Loop-Helix)C2H2转录
因子 (Cys2/His2)也在植物耐盐抗旱调控网络中通
过与其他信号途径交叉发挥重要作用，如拟南芥中
的 C2H2型锌指蛋白 ZAT6在调控植物发育和渗透
胁迫响应过程中与MPK6信号通路存在交互整合作
用 [85]。而有关拟南芥中 bHLH92转录因子的研究也
说明了细胞微调反应中存在着交叉和竞争的复杂信
号通路，该转录因子仅调控了一部分盐和干旱响应
基因，但却调控了下游不同的过氧化物酶的表达，
因此，bHLH92可通过与 ROS介导的信号途径相互
交叉发挥作用，从而适应高盐和干旱胁迫 [86]。
3　展望
综上所述，植物耐逆性的提高通常是由大量的
抗性诱导基因的转录激活实现的，这些基因参与细
胞质中的离子平衡、渗透压调节等各个方面，而在
植物生长发育过程中，各类转录因子对包括盐和干
生命科学 第27卷224
旱胁迫在内的多种耐逆胁迫应答具有重要作用。以
往关于盐和干旱诱导调控因子的研究主要集中在单
一因素和单一途径。然而，上述研究表明，转录因
子可以受生物胁迫、非生物胁迫以及植物激素各种
因素诱导表达，表明这些基因在响应生物胁迫和非
生物胁迫信号通路中交叉互作。总之，越来越多的
研究表明，转录因子在动态网络枢纽中的整合以及
协同竞争作用使得植物的分子抗逆机制更具复杂
性。因此，更详细的工作将是阐明在胁迫适应的细
胞网络中不同转录因子是如何精确进行交互作用
的，并了解它们在提高植物抗逆性方面的潜在作用
机制，从而为通过基因工程手段充分利用转录因子
提高植物的抗逆性发挥更强大的作用。
[参　考　文　献]
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