全 文 ：第27卷 第3期
2015年3月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 27, No. 3
Mar., 2015
文章编号：1004-0374(2015)03-0398-08
DOI: 10.13376/j.cbls/2015052
收稿日期：2014-12-30
基金项目：国家自然科学基金项目(31330006，3122-
5003)
*通信作者：E-mail: yangshuhua@cau.edu.cn
植物响应低温胁迫的分子机制研究
丁杨林，施怡婷，杨淑华*
(中国农业大学植物生理学与生物化学国家重点实验室，北京 100193)
摘　要：低温是限制植物生长发育以及植被分布的重要环境因子。目前，低温信号途径研究的比较清楚的
是 CBF (C-repeat (CRT)-binding factors)依赖的信号途径。研究表明，植物激素也参与了植物的低温响应。
现将根据当前的研究进展总结植物响应低温的分子机制以及植物激素信号与低温信号的交互作用。
关键词：低温胁迫；冷驯化；CBF信号途径；植物激素
中图分类号：Q915.78；Q948.112.3 文献标志码：A
Molecular mechanisms of plant responses to cold stress
DING Yang-Lin, SHI Yi-Ting, YANG Shu-Hua*
(State Key Laboratory of Plant Physiology and Biochemistry, China Agricultural University, Beijing 100193, China)
Abstract: Cold stress is one of the major factors that affect plant growth, development and distribution. To date,
CBF-dependent pathway has been extensively studied during cold acclimation. Recent studies suggest that plant
hormones are also involved in plant responses to cold stress. Here, we will summarize the latest progresses in cold
signaling and the crosstalk with plant hormone signaling.
Key words: cold stress; cold acclimation; CBF signaling pathway; plant hormones
杨淑华，中国农业大学教授，教育部长江学者奖励计划特聘教授，国家杰
出青年科学基金获得者。兼任 Plant & Cell Physiology顾问编委、《植物学报》
副主编。主要研究方向是植物响应低温胁迫的分子机制，包括植物低温信号转
导通路及其基因的表达与调控、低温信号与植物激素信号之间的交互作用以及
温度信号与生物胁迫信号之间的交互作用。先后在 Developmental Cell、Plant
Cell、Plant Journal、Plant Physiology等国际重要期刊上发表 SCI研究论文 20
余篇。
低温作为一个重要的环境逆境已经成为世界最
为严重的灾害之一。低温影响了植物的生长发育以
及地理分布，严重时会造成植物的死亡。因此，研
究植物如何抵抗低温环境具有重要的理论和实际应
用价值。生长在低温环境下的植物体内的冷响应基
因 (cold responsive, COR)会诱导表达，这类基因主
要编码一些保护性的蛋白质，以免植物在低温环境
下受到伤害 [1]。CBFs/DREBs (C-repeat (CRT)-binding
factors/dehydration-responsive element (DRE) binding
factors)是作用于 COR基因上游的一类重要的转录
丁杨林，等：植物响应低温胁迫的分子机制研究第3期 399
因子 [1-2]。依赖于 CBF的低温信号途径是目前研究
的比较清楚的低温信号。CBF依赖的信号途径包括
很多方面的调控，如基因转录水平的调控、转录后
修饰调控以及蛋白质翻译后修饰的调控。CBF基因
不仅仅受低温调控，还受到诸如光照、周期节律的
严格控制 [1,3-4]。所以，CBF信号途径是低温信号与
其他信号相互作用的重要桥梁。植物激素是植物生
长发育过程中必不可少的生长物质 [5]。近年来的研
究发现，植物激素也参与植物的低温响应 [1,6-7]。在
这篇综述中，将总结最新的低温信号途径进展以及
激素信号与低温信号在植物响应低温中的交叉反应。
1　植物对低温信号的感知
近年来，低温信号转导途径的研究取得了很大
的进展。但是，关于植物如何感受低温一直没有定
论。植物感受低温的最初靶标的一种可能是细胞膜
上的 Ca2+通道。当植物受到低温刺激后的很短时间
内，细胞内的 Ca2+浓度迅速增加。Ca2+作为第二信
使能够被感受器感受，从而激发植物对低温的响应。
人的细胞膜上的瞬时受体电位阳离子通道 TRPM8
是一个温度的感受器 [8-9]。最近的研究表明，拟南
芥中的 Ca2+通道蛋白 CNGC对植物感受温度以及
植物对温度的响应起着很重要的作用 [10]。目前，人
们较为接受的一种观点认为细胞膜流动性的改变可
以启动低温信号的开始。该理论认为，低温能够减
缓细胞膜的流动性，从而激发植物对低温的响应，
如拟南芥中编码脂酰脱氢酶基因 ADS2的缺失会导
致细胞膜上脂类成分的改变，从而降低植物抵抗低
温的能力 [11]。在拟南芥的油酸脱氢酶缺陷突变体
fad2中，细胞膜组分以及细胞膜流动性发生异常导
致其抗冻能力降低而死亡 [12]。DAGK基因编码一种
二酰甘油激酶，该酶的活性能够直接反映细胞膜的
流动性。有意思的是，在 fad2突变体中，DAGK
的激活较野生型需要更高的激活温度 [13]。另外，叶
绿体细胞外膜定位的 SFR2蛋白 (一个糖脂重构酶 )
在低温条件下，对植物叶绿体膜脂的重构以及细胞
膜的稳定性起到很重要的作用 [14]。以上的研究都表
明，细胞膜流动性的改变对植物感受和适应低温具
有重要意义。低温引起的细胞膜的流动性减慢可能
影响低温信号途径，使得植物能够适应低温环境，
但内在的调控机制仍需进一步研究。
在原核生物中，低温可以激活膜定位组氨酸激
酶 (HKs)的自磷酸化活性 [15-18]。当组氨酸激酶自激
活后会将磷酸基团传递给下游的应答因子，从而激
活低温感受信号途径。例如，蓝藻中组氨酸激酶
Hik33被认为是一个低温感受器。Hik33的自激活
能够激活下游相关冷响应基因的表达，调节蓝藻对
低温的响应 [19-20]。另外，枯草芽孢杆菌中组氨酸激
酶 Desk活性受温度调控 [21]。Desk蛋白具有激酶和
磷酸酶双重活性。2014年，Inda等 [22]研究表明，
低温引起的膜质变构会引发 Desk催化结构域由磷
酸酶向激酶活性的转变。Desk自激活后能够迅速将
磷酸基团转移到下游的应答因子 DesR上，激活形
式的 DesR能够激活脂酰脱氢酶基因 des的表达，
最终改变细胞膜的流动性 [21-24]。有意思的是，植物
中也普遍存在跨膜的组氨酸激酶，如乙烯和细胞分
裂素受体蛋白。Shi等 [7]研究表明，乙烯受体突变
体 etr1 (ethylene response 1)和 ein4 (ethylene insensitive
4)均具有抗冻的表型。细胞分裂素受体突变体
ahk2-2ahk3-2和 ahk3-2cre1-12也表现抗冻的表型 [6]。
这些结果表明，乙烯和细胞分裂素受体在植物响应
低温时起到重要的作用。既然在原核生物中，组氨
酸蛋白激酶可以感受低温，并且植物中的组氨酸蛋
白激酶也参与了植物的低温响应，那么，植物中的
组氨酸蛋白激酶会不会也是一类低温感受器。这个
问题还有待进一步研究。
2　低温信号转导途径
2.1　CBF依赖的低温信号转导途径
目前，低温信号途径研究得比较清楚的是 CBF
信号途径。拟南芥基因组中有 3个低温相关的 CBF
基因，分别是 CBF1 (DREB1b)、CBF2 (DREB1c)和
CBF3 (DREB1a)。CBF蛋白能够结合到其下游 COR
基因的启动子区，调节其表达 [1,25-27]，从而调控植
物的低温应答。CBF基因能够被低温迅速诱导表
达 [1]。在拟南芥野生型植株中，过表达 CBF基因
能够显著增强植株的抗冻性 [28]。同样，CBF1和
CBF3基因敲减的植株对冻敏感。然而，cbf2突变
体植株则表现抗冻的表型 [29-30]，基因表达分析发现，
CBF2负反馈调控 CBF1和 CBF3的表达 [29]。将拟
南芥中 CBF基因过表达到其他植物中同样能够增
强其抗冻能力 [31]，暗示着 CBF在植物响应低温过
程中是非常重要而且保守的。虽然 CBF基因能够
被低温迅速诱导表达，一般在 1~3 h之内，但是，
COR基因的表达则到 24 h才能达到最高。那么为
何两者之间的表达会存在时间差。目前推测，CBF
蛋白有可能要经过某种修饰或和其他蛋白质互作才
能发挥作用。因此，研究 CBF蛋白的调控和修饰
杰出女科学家专刊 第27卷400
将会有利于人们真正了解 CBF蛋白的功能。
2.2　CBF信号途径中的转录调控
CBF的基因表达同时受转录激活子和抑制子的
调控。已报道的正调控因子有 ICE1 (inducer of CBF
expression 1)、ICE2和 CAMATA (calmodulin-binding
transcription activator)蛋白 [32-34]。ICE1编码一个类
MYC型的 bHLH型的转录因子。ICE1蛋白能够结
合到 CBF3的启动子区调节 CBF3基因的表达。
ice1-1突变体对低温敏感，而过表达 ICE1基因则
导致植物抗冻 [32]。ICE2是 ICE1的同源基因，能够
通过调节CBF1的表达正调控植物对低温的响应 [34]。
CAMTA3通过结合到 CBF2的启动子区 CM1/2序
列调节 CBF2的表达。在 camta3的突变体中，CBF2
以及下游的一些 COR基因的表达受到抑制，camta3-
camta1双突变体具有冻敏感的表型 [33]。除了以上
的正调控因子，CBFs的表达还受到MYB15、ZAT12
和 EIN3的负调控 [7,35-36]。MYB15是一类 R2R3型
的MYB转录因子。MYB15能够结合到 CBF的启
动子区，负调控 CBF基因的表达。在 myb15突变
体中，CBF基因表达要高于野生型，从而使得突变
体表现抗冻的表型 [35]。ZAT12是一个 C2H2型的锌
指蛋白，负调控 CBF基因的表达 [36]。本实验室最
近的研究发现，乙烯信号中重要转录因子 EIN3能
结合到 CBF的启动子区，负调控 CBF基因的表达。
ein3和 eil3 eil1突变体能够明显增强植物的抗冻
性 [7]。
除了以上转录因子的直接调控，也还有一些蛋
白质间接调节 CBF基因的表达，如 Ca2+结合类钙
调素类受体激酶 CRLK1通过正调控 CBF基因的表
达增强植物的抗冻性。CRLK1与 MEKK1相互作
用调节MAPK的活性 [37-38]。因为 CAMTA3和 CRLK1
都与 Ca2+有关，所以这些结果暗示着低温信号与
Ca2+存在着很重要的联系。
2.3　CBF信号途径中的转录后修饰调控
转录后的修饰调控在基因的表达方面起着非常
重要的作用。在拟南芥中，很多参与 mRNA剪切
以及 mRNA输出等转录后修饰过程的基因，都影
响了 CBF基因的调控过程，如 FRY2参与 mRNA
的剪切，FRY2的突变造成 CBF基因表达的上调，
但是植株却表现出抗冻的表型 [39-40]。STA1基因在
COR基因前体 mRNA的剪切过程中起着重要的作
用，STA1的突变造成COR15A mRNA的剪切不正常，
从而导致植株冻敏感 [41]。另外，RCF1编码一个低
温诱导的 DEAD-box类的 RNA解旋酶。RCF1维
持低温条件下很多 COR基因前体 mRNA的正常剪
切，该基因的突变使植物对低温敏感 [42]。核孔复
合体在 mRNA的出核过程中起作用，也被发现参
与冷信号基因表达 [43]。拟南芥中编码核孔蛋白的
NUP60基因的突变造成低温下 mRNA出核减少，
从而降低了 CBF基因的表达，最终导致植株抗冻
性降低 [44]。LOS4编码一个 DEAD-box类的 RNA
解旋酶。有趣的是，LOS4不同位点的突变会造成
植物对温度不同的反应。在正常生长温度和低温条
件下，los4-1突变体中 mRNA的输出都受到阻滞，
引起 los4-1突变体中 CBF3的表达下调，CBF1和
CBF2的表达发生延迟，从而使植物表现冷敏感的
表型。然而，los4-2则在高温条件下表现 mRNA的
输出受阻的现象，突变体植株对高温敏感 [45-46]。
2.4　CBF信号途径中的翻译后调控
除了基因转录水平的调控外，CBF信号途径中
的蛋白质翻译后修饰同样起着至关重要的作用。目
前，研究的比较清楚得是 ICE1蛋白的修饰。拟南
芥中的 E3泛素连接酶 HOS1 (high osmotic expression
1)通过与 ICE1互作，从而将 ICE1蛋白降解。体内
和体外的实验证明，HOS1能直接将 ICE1泛素化，
多泛素化的 ICE1蛋白通过 26S蛋白酶体途径降
解 [47]。Dong等 [47]研究结果表明，ICE1蛋白在低
温条件下发生降解，与生化结果相一致的是 HOS1
过表达植株的 CBF3以及下游的 COR基因表达受
到抑制，植株对冻敏感。研究还发现，ICE1受另
外一种类泛素化——SUMO化的修饰 [48]。拟南芥
中的 SUMO E3连接酶 SIZ1 (SAP and Miz 1)能体外
SUMO化 ICE1蛋白。ICE1的 SUMO化抑制 HOS1
介导的 ICE1的泛素化，从而增强 ICE1蛋白的稳定
性。在 siz1突变体中，CBF3基因的表达量明显低
于野生型，最终导致植物抗冻性减弱。相反，SIZ1
的过表达植株则表现更加抗冻的表型 [48]。有意思的
是，通过预测发现 ICE1的第 393位的 Lys可能是
其 SUMO化的位点，将 Lys393突变成 Arg导致植
物抗冻性减弱 [48]。因为蛋白质的 SUMO化往往与
蛋白质的磷酸化有关 [49]，Miura等 [50]研究发现，
ICE1的 Ser403可能是其一个可能的磷酸化位点，
将 Ser403突变成非活性形式的 Ala后会增强植物的
抗冻性。但是，ICE1蛋白上游的蛋白激酶并不清楚。
本实验室最新的研究发现，ABA信号途径中的关
键蛋白激酶 OST1 (open stomata 1)/SnRK2.6在植物
低温应答中发挥重要作用。低温能够激活 OST1，
激活的 OST1通过与 ICE1互作并将其磷酸化，从
丁杨林，等：植物响应低温胁迫的分子机制研究第3期 401
而增加 ICE1在低温条件下的稳定性和转录活性，
最终导致植物体内的 CBF及其下游 COR基因表达
增加，使植物抗冻能力增强。ICE1在植物体内的
磷酸化修饰被低温所增强。ICE1蛋白的 Ser278是
主要的 OST1磷酸化位点，模拟磷酸化形式的
ICE1S278D蛋白较野生型的 ICE1蛋白更加稳定。研
究还显示，非活性形式的 ICE1S278A不能回复 ice1-2
突变体的低温敏感表型。这些结果表明，低温下
ICE1蛋白的磷酸化主要是由 OST1介导的，而且
ICE1蛋白的磷酸化对植物的冷响应是必需的。同时，
研究还发现，OST1能够与 HOS1互作，干扰 HOS1
与 ICE1的相互作用，增强 ICE1蛋白的稳定性 [51]。
2.5　CBF不依赖的低温信号转导途径
除了 CBF依赖的信号转导途径，还有很多基
因调节的低温响应是不依赖于 CBF信号的，这类
调控方式统称为 CBF不依赖信号途径。转录组分
析发现，只有大约 12%的冷响应基因是依赖于
CBF的 [52]。这个结果暗示着 CBF不依赖的调控组
分的作用也是不可小觑的，如在拟南芥中，esk1突
变体具有抗冻的表型，但并不影响 CBF的表达 [53]。
HOS9基因编码一个 homo-box类的转录因子，它的
缺失会导致植株的抗冻性降低，但并没有影响 CBF
以及其下游冷响应基因的表达 [54]。另外，开花途径
中的重要调节子 GI能够被低温诱导表达。gi1-3突
变体在没有影响 CBF基因表达的情况下表现出冻
敏感的表型 [55]。因此，对 CBF不依赖途径的深入
研究能够加深人们对低温信号的了解。
3　低温与植物激素信号的交互作用
植物激素不仅仅调节了植物正常的生长发育，
还参与了植物对逆境的响应。目前越来越多的证据
显示，植物激素参与植物对低温的应答。
3.1　低温与脱落酸(ABA)信号的交叉
ABA作为重要的逆境激素广泛参与了植物对
逆境的响应。Daiehe和 Campbell[56]研究表明，外
源施加 ABA能够增强植物的抗冷 /冻能力。ABA
合成突变体 aba1和 aba3表现冻敏感的表型 [57-58]。
这些结果暗示 ABA可能在植物的基础抗低温过程
中起作用。但也有一些研究表明，ABA的施加并
不能增加有些植物的抗寒抗冻的能力 [59-60]。因此，
对 ABA在植物响应低温中的功能仍不清楚。
转录组分析发现，大约有 10%的 ABA应答因
子同时参与低温的应答。一些 COR基因的启动子
区不仅有 CRT/DRE基序，还存在 ABRE基序 (ABA
responsive elements)，说明这些下游的应答因子可
能同时参与多个信号途径 [61]。ABA信号中的 AREB
(ABRE-binding protein)转录因子 ABI3能够增强植
物的抗冻能力 [62]。还有研究表明，ABF2能够与
CBF3发生相互作用。这些结果暗示着低温信号和
ABA信号并非完全独立，而是存在一定交叉 [63]。
本研究室最新的研究表明，在拟南芥中，短时间
(0.5 h)的低温处理导致植物体内 ABA含量有一定
程度的降低。在这个处理条件下，OST1的蛋白激
酶活性被激活，并且 OST1的激酶活性在 ABA合
成突变体 aba2-21[64]中仍能够被低温激活。进一步
研究发现，低温激活的 OST1活性可以被 ABA信
号途径中的负调节因子 ABI1所抑制 [51]。由此猜测
低温可能通过改变 ABA的受体 PYR/PYLs的构象
或其他蛋白质的活性，抑制 ABI1活性，最终导致
OST1在低温时被激活。关于低温激活 OST1的分
子机制还有待于进一步的研究。基于以上这些研究，
ABA在最初低温诱导的 OST1的激活过程中不起作
用，但对长期低温逆境响应起作用，从而使植物适
应长期逆境和提高基础抗冻性。
3.2　低温与生长素(Auxin)信号的交叉
研究表明，低温能够抑制苹果中生长素的含
量 [65]。然而，在水稻中，低温能够增加生长素的含
量以及上调生长素一些信号基因 [66]。GH3基因编
码一个生长素偶联酶，通过将生长素与一些氨基酸
结合，维持体内正常的生长素水平 [67]。Park 等 [68]
研究表明，拟南芥的一个 GH3的功能获得型突变
体 wes1-D表现明显的抗冻表型，植株体内的 CBF
以及 RD29A基因的表达量要高于野生型。
另外一研究发现，低温影响了根的向重力性 [69]。
通过细胞生物学的方法，研究者发现，低温条件下，
生长素的输出载体 PIN2和 PIN3的细胞内运输发生
变化，从而影响了生长素的运输，最终导致根的向
重力性改变 [69]。这些结果表明，生长素参与植物对
低温的响应。
3.3　低温与赤霉素(GA)信号的交叉
过表达 CBF的转基因植物表现植株矮小的表
型 [70-72]。有趣的是，外源施加 GA能够恢复 CBF1
过表达株系矮小的表型 [70]。Achard等 [70]还研究发
现，过表达 CBF1能够激活 GA2氧化酶基因的表达
引起植物体内有活性的 GA含量下降，造成植物体
内 DELLA蛋白的积累，从而导致植物矮小。DELLA
的缺失会部分回复 CBF1过表达植株矮小的表型，
这个结果暗示着 CBF1增强植物的抗冻性至少部分
杰出女科学家专刊 第27卷402
通过抑制 GA信号实现的。
3.4　低温与细胞分裂素(CK)信号的交叉
细胞分裂素 CK在植物响应低温时也起着重要
的作用。蛋白质组和转录组分析发现，很多低温应
答基因受到 CK的调控，而且低温和 CK响应的很
多蛋白质都共定位于叶绿体中 [73]。这些结果暗示
CK和低温之间存在着潜在的联系。
低温影响了内源 CK的生物活性以及含量，如
在水稻和小麦中，低温都能够降低内源 CK的合
成 [74-75]。CK信号组分也参与了植物对低温的响应。
研究发现，拟南芥细胞分裂素受体双突变体 ahk2ahk3
具有抗冻的表型 [6]。与此相对应的是，隶属于 A型
ARR的 ARR5、ARR7、ARR15的过表达株系表现抗
冻的表型 [7]。另一研究组发现，过表达 ARR7表现
冻敏感的表型，而 arr7突变体则表现抗冻的表型 [6]。
因此，A型 ARR调控植物对低温响应的机制有待
进一步研究。ARR22的过表达造成 ABA应答基因
表达的改变，从而导致转基因株系抗冻能力提高 [76]。
这个结果暗示，细胞分裂素信号调节的低温响应可
能和 ABA信号相关。
3.5　低温与乙烯(ETH)信号的交叉
乙烯调节植物的低温响应具有物种的差异，
如番茄等作物抗冷 /抗冻能力的增强伴随着乙烯的
含量增加 [77-78]，而拟南芥和紫花苜蓿等植物则与之
相反 [7,79]。本实验室研究发现，外源施加乙烯合成
抑制剂能够增加拟南芥的抗冻性 [7]，乙烯信号途径
组分突变体 etr1-1、ein4-1、ein2-5、ein3-1和 ein3eil1
也都表现抗冻的表型。低温条件下，植物体内的乙
烯含量呈现下降的趋势。进一步研究发现，EIN3
蛋白能够结合到 CBF和 A型 ARR基因的启动子区，
调控 CBFs和 ARRs在低温下的表达 [7]。该结果暗
示乙烯和细胞分裂素信号共同调节了植物的低温
响应。
3.6　低温与茉莉酸(JA)信号
关于茉莉酸在植物抵抗低温中的作用研究非常
有限。外源喷施茉莉酸甲酯 (MeJA)能够增强一些
植物果实的抗寒能力 [80-82]。2013年，Hu等 [83]研究
发现，JA合成和信号途径中的相关组分参与了植
物的低温响应。低温处理后，植物体内的 JA含量
上升，外源施加MeJA能够增加拟南芥的抗冻性。
JA合成突变体 lox2等表现冻敏感的表型，并且 JA
信号组分突变体 coi1、JAZ1和 JAZ4的过表达株系
也表现冻敏感的表型。有意思的是，JAZ1和 JAZ4
通过与 ICE1互作抑制 ICE1的转录活性。由此认为
JA是提高植物抗冻性的植物激素，低温通过增加
JA的含量激活 JA信号，造成 JAZ蛋白的降解，解
除 JAZ对 ICE1的抑制，从而提高植物抵抗低温逆
境的能力 [83]。
4　总结与展望
在以前的研究中，虽然低温信号组分研究有了
很大的进展，但是植物如何感受低温一直都没有定
论。因此，在以后的研究中，低温的感受将会是一
个非常重要的研究领域。只有知道植物怎样感受低
温，人们才能够真正地了解植物对低温的响应机理。
尽管 CBF信号途径研究的比较清楚，但是依然存
在一些问题有待解决，如 CBF依赖的低温信号途
径中还有哪些组分参与；ICE1蛋白作为一个重要
的调控因子又会受到哪些蛋白质的翻译水平修饰。
深入研究 ICE1的调控机制将有助于阐明植物低温
应答的分子机理。
激素与植物的低温响应密切相关。然而，还有
很多的科学问题没有解决，如 ABA在低温应答中
到底起到什么样的作用；乙烯受体和细胞分裂素受
体都是高等植物中的组氨酸激酶，是否作为低温感
受器存在。这些重要的科学问题有待于在将来的研
究中得到诠释。
[参　考　文　献]
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