全 文 ：第27卷 第4期
2015年4月
Vol. 27, No. 4
Apr., 2015
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2015)04-0509-06
DOI: 10.13376/j.cbls/2015066
收稿日期：2014-09-17； 修回日期：2015-01-16
基金项目：国家科技支撑计划项目(2011BAI06B01)，国
家高技术研究发展计划(“863”项目)(2013AAI02602-
4)，国家自然科学基金项目(31200226，31270328)
*通信作者：E-mail: xfn0990@sdu.edu.cn；Tel: 0531-
88363629
细胞分裂素响应调节因子介导拟南芥
生长发育的作用研究
李　娟，刘振华，向凤宁*
(山东大学生命科学学院植物细胞工程与种质创新教育部重点实验室，济南 250100)
摘　要：细胞分裂素作为重要的植物激素广泛参与植物生长发育。尽管细胞分裂素的作用已经广为人知，
但是作为激素信号的效应器，其响应调节因子的作用未见综合报道。现就以拟南芥为例，介绍拟南芥响应
调节因子在根生长发育、顶端分生组织发育及叶子形态发生中的作用。
关键词：拟南芥响应调节因子；根分生组织；侧根；干细胞微环境区；顶端分生组织；叶形态发生
中图分类号：Q942.5；Q945 文献标志码：A
Functional study of Arabidopsis response regulators in growth
and development of Arabidopsis thaliana
LI Juan, LIU Zhen-Hua, XIANG Feng-Ning*
(The Key Laboratory of Plant Cell Engineering and Germplasm Innovation,
College of Life Science, Shandong University, Jinan 250100, China)
Abstract: Cytokinins are plant hormones that play essential roles in regulating plant growth and development.
Although cytokinins have long been widely studied, only recently have we begun to understand the molecular
mechanisms underlying cytokinin signal transduction. The Arabidopsis Response Regulators (ARRs) are critical
members in the two-component system of cytokinin signal transduction. In this review, we focus on the functions of
ARRs in the development of root, shoot apical meristem and leaf morphogenesis in Arabidopsis.
Key words: Arabidopsis Response Regulator; root meristem; lateral root; stem cell niche; shoot apical meristem;
leaf morphogenesis
细胞分裂素 CK (cytokinin)作为一种重要的激
素，其首次发现于烟草的组织培养中，因其促进细
胞分裂而命名 [1]。后来的研究表明，这些 N6腺嘌
呤衍生物在植物生长及发育过程中起正 /负调控作
用，如促进芽分生组织的形成和活性、库组织建立、
延迟叶衰老、抑制根的生长及侧根形成，并对种子
萌发和胁迫响应有一定的作用 [2]。
1　细胞分裂素信号转导途径
植物对细胞分裂素信号的感知及响应是一个类
似于细菌中的多级磷酸化途径。在拟南芥中 3个跨
膜的组氨酸激酶 AHK2 (Arabidopsis His kinase 2)、
AHK3 (Arabidopsis His kinase 3)、AHK4/WOL1/
CRE1 (Arabidopsis His kinase 4/ woodenleg 1/ cytokinin
response1)是细胞分裂素的受体，一旦接受CK信号，
受体保守的组氨酸残基自磷酸化并通过磷酸转运蛋
白 AHPs (Arabidopsis His phosphotransfer proteins)将
磷酸化信号传递至细胞核内的 B类及 A类拟南芥
响应调节因子ARRs (Arabidopsis response regulators) [3-6]。
生命科学 第27卷510
2　拟南芥响应调节因子
在拟南芥中共包含3类响应调节因子——A类、
B类和 C类 ARRs。它们的共同之处在于都包含一
个保守的含有天冬氨酸的信号接收结构域，但是
与 A类和 C类 ARRs不同，B类 ARRs包含一个
GARD的 DNA结合结构域以及 C末端的信号输出
结构域。拟南芥基因组共编码 10个 A类 ARRs，根
据其氨基酸序列的相似性分为五对 [7]：ARR3和
ARR4；ARR5和 ARR6；ARR7和 ARR15；ARR8和
ARR9；ARR16 和 ARR17。大部分 A 类 ARRs 受
CK的转录诱导，外源 CK处理拟南芥，10~15 min
内其表达量急剧升高，之后 1~2 h内降至基值与最
大值之间的稳定水平 [8]。此外，A类 ARRs还可以
与 B类 ARRs竞争性接受 AHPs转运来的磷酸化基
团，这样就形成一个 CK信号通路内的反馈调节回
路。C类 ARRs共包含两个成员 ARR22和 ARR24，
它们的结构与功能都与 A类 ARRs类似，并且其异
位表达都强烈地抑制 CK信号输出，不过其转录水
平不受 CK诱导 [9-11]。
进化树分析表明，作为转录因子的 B类 ARRs
共 11个成员，分为 3个亚家族，亚家族一含有 7
个成员 (ARR1、 ARR2、 ARR10、ARR11、ARR12、
ARR14和ARR18)，二和三分别有 2个成员 (ARR13、
ARR21)和 (ARR19、ARR20) [12]。细胞分裂素在植
物的生长发育中起着重要作用，这一功能的实现主
要是通过B类ARRs对其下游靶基因的转录调控 [13]。
B类 ARRs在结构上主要包括以下几部分，位于 N
末端富含天冬氨酸及赖氨酸残基的信号接收结构
域、核定位信号结构域、酸性结构域、DNA结合
结构域以及富含谷氨酰胺的信号输出结构域 [14]。其
中一些成员已经在体外证实具有细胞分裂素响应核
心元件 CRM (core cytokinin response motif) 5-(A/G)
GAT (T/C)-3，ARR1有一个延长的元件ECRM (extended
core cytokinin response motif) 5-AAGAT(T/C)TT-3[15]。
通过对细胞分裂素初级响应因子 ARR6启动子
切段分析发现，ARR1及其他 B类 ARRs对 ARR6
的转录激活需要其启动子内部两个 ECRM的结合。
在 ARR6启动子上游 -220~-193 bp的 27 bp长度的
T富含区是B类ARR对其完全激活所必需的，但是，
ARR1的 DNA结合结构域并不结合这个新的增强
子序列，这表明还有其他蛋白参与介导 CK响应的
转录。基因组水平表达分析鉴定的基因中，ARR6
对细胞分裂素的诱导响应不仅依赖于 ARR1，还依
赖于其他的 B类 ARRs的调控。因此，不同 B类
ARRs对特定靶基因的转录激活是它们之间的相互
作用 [15]。
B类ARRs在转录水平激活A类ARRs的表达，
A类 ARRs作为 CK信号初级响应因子可以在蛋白
质水平反馈抑制 B类 ARRs，并且可以通过抑制蛋
白酶体的功能维持自身稳定。Kurepa 等 [16]研究表
明，A类 ARRs在蛋白酶体突变体中超量诱导，而
蛋白酶体活性的抑制可以增加 ARR1的蛋白水平，
这说明 ARR1本身是 26S蛋白酶体的靶蛋白之一，
在 A类 ARRs多突变体背景 arr3arr4arr5arr6下，
ARR1蛋白量增加。总之，细胞分裂素对于 ARR1
的功能有两个转录后调控作用：一方面，细胞分裂
素通过磷酸化 B类 ARRs信号接受结构域保守的
Asp残基，增加其蛋白家族稳定性 [17]；另一方面，
细胞分裂素通过增加其稳定性来促进其活性。由于
A类及B类ARRs都有保守的N端信号接收结构域，
而顺式作用元件就在此结构域，因此，有理由推测
它们是通过相同的机制来调控其稳定性。最新研究
表明，F-box蛋白家族，被命名为KMD (kiss me deadly)
家族可以靶向 B类 ARRs蛋白将其降解，这说明
SCFKMD复合体控制转录因子家族蛋白水平是 CK信
号途径的负调控因子 [18]。
3　拟南芥响应调节因子介导的生长发育过程
尽管目前对于细胞分裂素信号转导途径的研究
已经很透彻，但是其响应调节因子是如何介导细胞
分裂素参与拟南芥发育过程，它们又直接调控了哪
些基因使该激素信号得以输出，这些都是近几年来
研究的热点。
3.1　对根生长发育的调控
拟南芥的根大体划分为以下几个部分：干细胞
微环境区 SCN (stem cell niche)、分裂区 DZ (division
zone)、伸长区 EDZ (elongation/differentiation zone)、
转变区 TZ (transition zone)[33]。根的生长发育是由根
顶端分生组织中的干细胞池维系，这些干细胞维持
了细胞分裂与细胞分化之间的平衡，进而决定不同
细胞类型促进根的生长发育 [20-21]。之前的研究主要
集中于细胞分裂素与生长素对根发育的拮抗作用，
但是越来越多的研究表明，细胞分裂素对根的调控
作用有组织特异性，在不同部位其发挥的作用是不
同的。
3.1.1　调节伸长区的发育
拟南芥根转变区由 AHK3 受体感知细胞分
李　娟，等：细胞分裂素响应调节因子介导拟南芥生长发育的作用研究第4期 511
裂素信号，通过一系列的磷酸化级联反应将信号
传递至初级细胞分裂素响应调节因子 ARR1和
ARR12[19]，两者可以激活生长素信号途径的抑制子
SHY2 (short hypocotyl 2)，该基因对PIN1 (pin-formed
1)有负调控作用。这样 CK影响了生长素的重新分
布，决定了细胞分化的位置 [20]。相反地，生长素又
介导了 SHY2蛋白的降解，进而维持 PIN基因的活
性促进细胞分裂 [21]。这个回路对于细胞分裂与细胞
分化之间的平衡至关重要，从而调控了根分生组织
的大小以及整个根的生长速率。动物中细胞分裂与
细胞分化之间重要的调节因子是肿瘤抑制蛋白 RBR
(the plant retinoblastoma-related protein)，而植物中
该基因的同源基因通过促进生长素响应调节因子
ARF19 (auxin response factor 19)在 mRNA水平的积
累调控根转变区分生组织细胞的分化，ARF19的激
活必须有 RBR及依赖于细胞分裂素转录调节因子
ARR12的作用，它们共同作用调控根的生长 [22]。
在根的分生组织区，干细胞可以产生无数次分
裂的子细胞。当这些细胞进入转变区后就停止分裂
并进入核内周期，这种修饰后的细胞内 DNA不停
地复制，但不发生有丝分裂或胞质分裂。形成的
DNA多倍体称为核内复制，此过程通常伴随着细
胞质、细胞核体积增大以及细胞分化 [23-26]。在转变
区，除了细胞分裂素与生长素之间以 SHY2为节点
调控根的伸长的作用机制之外，近期发现细胞分裂
素激活的 ARR2直接上调 CCS52A1的表达，该基
因编码 E3泛素连接酶的激活子 APC/C (anaphase-
promoting complex/cyclosome)，进而促进内核起始
限制分生组织大小。遗传学数据表明，CCS52A1
的功能独立于 SHY2介导的生长素信号，这表明生
长素信号的下调与 APC/C介导的细胞周期调节因
子的降解共同促进内核起始，协调根的生长 [27]。
细胞分裂素通过决定分裂细胞的位置调控拟南
芥根的生长发育，分裂细胞起源于根分生组织的干
细胞，进而分化 [19,21,28-31]。然而，细胞分裂素控制
自身输入以促进分化的机制鲜为人知。HD-ZIPIII
转录因子 PHB可以直接激活细胞分裂素合成酶基
因 IPT7 (ATP/ADP-isopentenyl transferase 7)，从而
促进细胞分化调节根的长度。此外，CK可反馈抑
制 PHB及其负调控因子 microRNA165。这些因子
相互作用组成这样一个调节环，CK抑制它的激活
子及其激活子的抑制子。这个调节回路决定了根发
育过程中细胞分裂和分化之间的平衡，对细胞分裂
素的流动提供了强有力的证据 [32]。
3.1.2　调控干细胞微环境区的发育
在干细胞微环境区中心有 4~8个有丝分裂不活
跃的细胞形成静止中心 QC (quiescent center)，它对
于维持周围细胞的干细胞命运至关重要 [33]。生长素
和细胞分裂素在此过程中起拮抗作用，生长素促进
细胞分裂而细胞分裂素促进细胞分化。细胞分裂素
作用于根尖，部分地通过调节生长素外运蛋白 PIN
的水平来控制生长素运输。生长素在静止中心浓度
达最大值，拟南芥干细胞池微环境区的生长素浓度
在整个根组织中最高，并对维持周围细胞的干细胞
特性有决定性作用 [34]。
施加外源 CK或是多个 A类 ARRs敲除突变导
致 QC区细胞分裂再激活 [35-36]。这表明，低 CK信
号对抑制 QC细胞分裂很重要，而 CK的这种作用
是通过下调表达生长素内运蛋白 LAX2介导。
ARR1和 ARR12通过直接结合到 LAX2启动子中
B类 ARRs的调控区域抑制其表达 [34]。因此，有丝
分裂的停滞及 QC的功能需要一个高生长素 /低 CK
的环境，CK通过调控生长素运输保证 QC细胞生
长素浓度的最大值。此外，CK也抑制根尖分生组
织区 SCR(scarecrow)的表达 [36]，而该基因对于 QC
细胞的身份决定起重要作用 [37]。
这表明 CK通过调节 PIN1和 LAX2影响根尖
分生组织区生长素的分布。生长素的重新分布与细
胞分裂素不依赖于生长素的效应的共同作用调控了
静止中心有丝分裂活性。
3.1.3　对侧根形成的调控
在侧根发育过程中，细胞分裂素与生长素分布
的拮抗表现地更为明显。在拟南芥中，侧根起始于
外围木质部的中柱鞘建成细胞 [38]，这个过程受到生
长素的严格调控，在侧根建成细胞生长素浓度最大
值的建立协调了细胞周期的进行以及细胞命运的再
决定。
分析细胞分裂素信号途径的突变体 (arr1,11)以
及细胞分裂素缺陷植株 (ipt3,5,7)发现，CK是侧根
形成的内源性负调节因子，作用于木质部中柱鞘细
胞，通过激活 CRE1抑制侧根起始 [39-40]。外源性的
CK可以抑制侧根起始过程中受生长素诱导的 PIN
基因的表达。这就说明，细胞分裂素并不干预侧根
建成细胞的命运，但也是通过下调侧根建成细胞中
PIN基因的表达，阻止正常侧根形成过程中生长素
浓度梯度的建立。在已形成的侧根中，CK通过调
节侧根发育过程中 PIN1的内吞循环降低 PIN1的
蛋白水平，同时通过液泡中的溶菌酶降解对其再定
生命科学 第27卷512
向 [41]。细胞分裂素是如何控制侧根建成细胞中 PIN
的转录还不得而知 [42]。是否也有一个回路控制着
PIN在侧根建成细胞表达呢，这将是一个值得深入
研究的问题。
3.2　在顶端分生组织发育中的作用
植物一生中都在不断地维持顶端分生组织
SAM (shoot apical meristems)中多能干细胞池的活
性，因为它是胚胎发育后期产生根和芽的基础。过
表达 CKX基因 [43]或 IPT基因 [44]的多突变体导致
SAM变小，这说明 CK是 SAM细胞增殖的正调节
因子。SAM细胞 CK的活性是由活性 CK水平以及
SAM细胞对 CK的敏感性决定的。前者主要是通过
受细胞分裂素上调的、可以维持细胞分裂阻止细
胞分化所必需的转录因子 STM激活 IPT7的表达实
现 [45-46]。众所周知，同源域转录因子WUS促进
SAM细胞增殖 [47]。而许多 A类 ARRs受WUS的
直接抑制 [48]，这就增强了 SAM子区域对 CK的敏
感性；另一方面，生长素部分地通过 ARF5抑制
ARR7/ARR15的表达 [49]，这样就通过调控 CK的输
入调节了其输出。ARR7的等位突变系，类似于其
活性的磷酸化形式，导致畸形的顶端分生组织发
育 [48]。相反地，玉米中 ARR同源基因的功能缺失
突变导致分生组织明显变大 [47]。综上所述，生长素
信号和 CK信号对 SAM的影响是集中于对 ARR7/
ARR15的调控。
3.3　在叶形态发生中的作用
拟南芥叶子的扁平细胞 PCs (pavement cells)是
相互交错的模式，这种模式是通过发育过程中相互
交错的多极性以及后来极性位点的扩张造成的互补
的叶垂和压痕形成 [49]。这种交错的叶垂以及锯齿状
的排列是研究某个组织中细胞极性与形状形成的模
式系统 [49-55]。生长素主要是通过激活 ROP GFP酶
的活性来协调这种交错性状。细胞分裂素信号调控
扁平细胞交错模式发现于扁平细胞形态发生突变
体。细胞分裂素积累的降低以及细胞分裂素信号缺
失 (如 ARR7过表达株系、ahk3cre1细胞分裂素受
体突变体、ahp12345细胞分裂素信号突变体 )增强
了 PC交错结合，细胞分裂素过量施加及 ARR20过
表达株系中细胞分裂素的超激活延迟或摧毁了整个
子叶中 PC的交错结合 [56]。细胞分裂素信号抑制交
错结合模式的形成是通过 ARR1/12作用于 ROPs实
现的。这说明在 PC形态发生中除了生长素的作用，
还有细胞分裂素信号的作用并且它们之间有作用的
衔接点。
4　展望
细胞分裂素如何介导了特定的发育过程已经取
得了巨大的研究进展。在根分生组织区，拟南芥响
应调节因子不仅作用于生长素信号途径负调控因
子，也可以直接结合生长素响应因子、泛素连接酶
激活因子、HD-ZIP家族转录因子，这表明 CK对
根发育的调控不仅有与生长素的拮抗作用，更有独
立于生长素的其他途径。在根干细胞微环境区，细
胞分裂素通过在转录水平上对生长素运输蛋白的调
控来维持 QC干细胞分裂所需的微环境条件。细胞
分裂素介导根分生组织的分化但却促进茎顶端分生
组织细胞分裂，这种作用的差别可能与其所处的发
育环境相关。未来的挑战可能是通过比较芽和根分
生组织区细胞分裂素响应中的下游靶基因的区别，
来更好地理解这些分子机制之间的差异。
[参　考　文　献]
[1] Miller CO, Skoog F, Okomura FS, et al. Isolation,
structure and synthesis of kinetin, a substance promoting
cell division. J Am Chem Soc, 1956, 78(7): 1375-80
[2] Riefler M, Novak O, Strnad M, et al. Arabidopsis
cytokinin receptor mutants reveal functions in shoot
growth, leaf senescence, seed size, germination, root
development, and cytokinin metabolism. Plant Cell, 2006,
18: 40-54
[3] Gonzalez-Rizzo S, Crespi M, Frugier F. The Medicago
truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root
development and early symbiotic interaction with
sinorhizobium meliloti. Plant Cell, 2006, 18: 2680-93
[4] To JP, Kieber JJ. Cytokinin signaling: two-components
and more. Trends Plant Sci, 2008, 13: 85-92
[5] Inoue T, Higuchi M, Hashimoto Y, et al. Identification of
CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis. Nature,
2001, 409: 1060-3
[6] Hwang I , Sheen J . Two-component circui t ry in
Arabidopsis cytokinin signal transduction. Nature, 2001,
413: 383-9
[7] Schaller GE, Kieber JJ, Shiu SH. Two-component
signaling elements and histidyl-aspartyl phosphorelays.
The Arabidopsis Book, 2008, 6: e0112
[8] D’Agostino IB, Kieber JJ. Molecular mechanisms of
cytokinin action. Curr Opin Plant Biol, 1999, 2: 359-64
[9] Kiba T, Aoki K, Sakakibara H, et al. Arabidopsis response
regulator, ARR22, ectopic expression of which results in
phenotypes similar to the wol cytokinin-receptor mutant.
Plant Cell Physiol, 2004, 45: 1063-77
[10] Gattolin S, Alandete-Saez M, Elliott K, et al. Spatial and
temporal expression of the response regulators ARR22
and ARR24 in Arabidopsis thaliana. J Exp Bot, 2006, 57:
4225-33
[11] Horák J, Grefen C, Berendzen KW, et al. The Arabidopsis
李　娟，等：细胞分裂素响应调节因子介导拟南芥生长发育的作用研究第4期 513
thaliana response regulator ARR22 is a putative AHP
phosphohistidine phosphatase expressed in the chalaza of
developing seeds. BMC Plant Biol, 2008, 8: 77
[12] Kristine Hill, Mathews DE, Kim HJ, et al. Functional
characterization of type-B response regulators in the
Arabidopsis cytokinin response. Plant Physiol, 2013, 162:
212-24
[13] Rashotte AM, Mason MG, Hutchison CE, et al. A subset
of Arabidopsis AP2 transcription factors mediates
cytokinin responses in concert with a two-component
pathway. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103: 11081-5
[14] Sakai H, Aoyama T, Oka A. Arabidopsis ARR1 and ARR2
response regulators operate as transcriptional activators.
Plant J, 2000, 24(6): 703-11
[15] Ramireddy E, Brenner WG, Pfeifer A, et al. In planta
analysis of a cis-regulatory cytokinin response motif in
Arabidopsis and identification of a novel enhancer
sequence. Plant Cell Physiol, 2014, 54(7): 1079-92
[16] Kurepa J, Li Y, SmalleJA. Cytokinin signaling stabilizes
the response activator ARR1. Plant J, 2014, 78: 157-68
[17] Gruhn N, Heyl A. Updates on the model and the evolution
of cytokinin signaling. Curr Opin Plant Biol, 2013, 16:
569-74
[18] Kima HJ, Chianga YH, Kieberb JJ, et al. SCFKMD controls
cytokinin signaling by regulating the degradation of
type-B response regulators. Proc Natl Acad Sci USA,
2013, 110(24): 10028-33
[19] Dello Ioio R, Linhares FS, Scacchi E, et al. Cytokinins
determine Arabidopsis root-meristem size by controlling
cell differentiation. Curr Biol, 2007, 17: 678-82
[20] Tian Q, Nagpal P, Reed JW. Regulation of Arabidopsis
SHY2/IAA3 protein turnover. Plant J, 2003, 36: 643-51
[21] Blilou I, Xu J, Wildwater M, et al. The PIN auxin efflux
facilitator network controls growth and patterning in
Arabidopsis roots. Nature, 2005, 433: 39-44
[22] Perilli S, Perez-PerezJM, Sabatinia S. Retinoblastoma-
related protein stimulates cell differentiation in the
Arabidopsis root meristem by interacting with cytokinin
signaling. Plant Cell, 2013, 25: 4469-78
[23] Perilli S, Di Mambro R, Sabatini S. Growth and
development of the root apical meristem. Curr Opin Plant
Biol, 2012, 15: 17-23
[24] Melaragno, JE, Mehrotra B, Coleman AW. Relationship
between endopolyploidy and cell size in epidermal tissue
of Arabidopsis. Plant Cell, 1993, 5: 1661-8
[25] Traas J, Hulskamp M, Gendreau E, et al. Endo reduplication
and development: rule without dividing? Curr Opin Plant
Biol, 1998, 1: 498-503
[26] Sugimoto-Shirasu K, Roberts K. ‘‘Big it up’’: endoredup-
lication and cell-size control in plants. Curr Opin Plant
Biol, 2003, 6: 544-53
[27] Takahashi N, Kajihara T, Okamura C, et al. Cytokinins
control endocycle onset by promoting the expression of an
APC/C activator in Arabidopsis roots. Curr Biol, 2013,
23: 1812-7
[28] Scacchi E, Salinas P, Gujas B, et al. Spatio-temporal
sequence of cross-regulatory events in root meristem
growth. Proc Natl Acad Sci USA, 2010, 107: 22734-9
[29] Aida M, Beis D, Heidstra R, et al. The Plethora genes
mediate patterning of the Arabidopsis root stem cell niche.
Cell, 2004, 119: 109-20
[30] Dello Ioio R, Nakamura K, Moubayidin L, et al. A genetic
framework for the control of cell division and differentiation
in the root meristem. Science, 2008, 322: 1380-4
[31] Moubayidin L, Perilli S, Dello Ioio R, et al. The rate of
cell differentiation controls the Arabidopsis root meristem
growth phase. Curr Biol, 2010, 20: 1138-43
[32] Dello Ioio R, Galinha C, Fletcher AG, et al. A phabulosa/
cytokinin feedback loop controls root growth in
Arabidopsis. Curr Biol, 2010, 22: 1699-704
[33] van den Berg C, Willemsen C, Hendriks V, et al. Short-
range control of cell differentiation in the Arabidopsis root
meristem. Nature, 1997, 390: 287-9
[34] ZhangWJ, Kieber JJ. Cytokinin induces cell division in
the quiescent center of the Arabidopsis root apical
meristem. Curr Biol, 2013, 23: 1979-89
[35] Zhang W, To JP, Cheng CY, et al. Type-A response
regulators are required for proper root apical meristem
function through the post-transcriptional regulation of PIN
auxin efflux carriers. Plant J, 2011, 68: 1-10
[36] Zhang WJ, Swarup R, Bennett M, et al. Cytokinin induces
cell division in the quiescent center of the Arabidopsis
root apical meristem. Curr Biol, 2013, 23: 1979-89
[37] Sabatini S, Heidstra R, Wildwater M, et al. Scarecrow is
involved in positioning the stem cell niche in the
Arabidopsis root meristem. Gene Dev, 2003, 17: 354-8
[38] Rupp HM, Frank M, Werner T, et al. Increased steady
state mRNA levels of the STM and KNAT1 homeobox
genes in cytokinin overproducing Arabidopsis thaliana
indicate a role for cytokinins in the shoot apical meristem.
Plant J, 1999, 18: 557-63
[39] Kuderova A, Urbankova I, Valkova M, et al. Effects of
conditional IPT-dependent cytokinin overproduction on
root architecture of Arabidopsis seedlings. Plant Cell
Physiol, 2008, 49: 570-82
[40] Laplaze L, Benkova E, Casimiro I, et al. Cytokinins act
directly on lateral root founder cells to inhibit root
initiation. Plant Cell, 2007, 19: 3889-900
[41] Marhavý P, Bielach A, Abas L, et al. Cytokinin modulates
endocytic trafficking of pin1 auxin efflux carrier to control
plant organogenesis. Dev Cell, 2011, 21: 796-804
[42] Perilli S, Moubayidin L, Sabatini S. The molecular basis
of cytokinin function. Curr Opin Plant Biol, 2010, 13:
21-6
[43] Werner T, Motyka V, Laucou V, et al. Cytokinin-deficient
transgenic Arabidopsis plants show multiple developmental
alterations indicating opposite functions of cytokinins in
the regulation of shoot and root meristem activity. Plant
Cell, 2003, 15: 2532-50
[44] Miyawaki K, Tarkowski P, Matsumoto-Kitano M, et al.
Roles of Arabidopsis ATP/ADP isopentenyltransferases
and tRNA isopentenyltransferases in cytokinin biosynthesis.
Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103: 16598-603
[45] Lee BH, Johnston R, Yang Y, et al. Studies of aberrant
生命科学 第27卷514
phyllotaxy1 mutants of maize indicate complex interactions
between auxin and cytokinin signaling in the shoot apical
meristem. Plant Physiol, 2009, 150: 205-16
[46] Reinhardt D, Mandel T, Kuhlemeier C. Auxin regulates
the initiation and radial position of plant lateral organs.
Plant Cell, 2000, 12: 507-18
[47] Giulini A, Wang J, Jackson D. Control of phyllotaxy by
the cytokinin inducible response regulator homologue
ABPHYL1. Nature, 2004, 430: 1031-4
[48] Leibfried A, To JP, Busch W, et al. Wuschel controls
meristem function by direct regulation of cytokinin-
inducible response regulators. Nature, 2005, 438: 1172-5
[49] Zhao Z, Andersen SU, Ljung K, et al. Hormonal control of
the shoot stem-cell niche. Nature, 2010, 465: 1089-92
[50] Fu Y, Li H, Yang Z. The ROP2 GTPase controls the
formation of cortical fine F-actin and the early phase of
directional cell expansion during Arabidopsis organogenesis.
Plant Cell, 2002, 14: 777-94
[51] Li S, Blanchoin L, Yang Z, et al. The putative Arabidopsis
arp2/3 complex controls leaf cell morphogenesis. Plant
Physiol, 2003, 132: 2034-44
[52] Fu Y, Gu Y, Zheng Z, et al. Arabidopsis interdigitating cell
growth requires two antagonistic pathways with opposing
action on cell morphogenesis. Cell, 2005, 120: 687-700
[53] Fu Y, Xu T, Zhu L, et al. A ROP GTPase signaling
pathway controls cortical microtubule ordering and cell
expansion in Arabidopsis. Curr Biol, 2009, 19: 1827-32
[54] Xu T, Wen M, Nagawa S, et al. Cell surface- and rho
GTPase-based auxin signaling controls cellular interdigitation
in Arabidopsis. Cell, 2010, 143: 99-110
[55] Li H, Lin D, Dhonukshe P, et al. Phosphorylation switch
modulates the interdigitated pattern of PIN1 localization
and cell expansion in Arabidopsis leaf epidermis. Cell
Res, 2011, 21: 970-8
[56] Li HJ, Xu TD, Lin DS, et al. Cytokinin signaling regulates
pavement cell morphogenesis in Arabidopsis. Cell Res,
2013, 23: 290-9