全 文 ：第23卷 第8期
2011年8月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 23, No. 8
Aug., 2011
文章编号：1004-0374(2011)08-0804-08
植物叶脉发育的分子机制
黄俊丽*，马娜娜，车树刚，金　良，王贵学
(重庆大学生物工程学院，重庆 400030)
摘　要：叶脉在高等植物发育过程中扮演着为叶片输送水分和营养及支撑叶片的重要角色。植物叶片的形
态构造看起来简单，而叶脉发育的分子机理却十分复杂。大量研究表明，植物叶脉发育与生长素的极性运
输紧密相关，此外，还受到众多转录因子、小分子 RNA以及细胞分裂素、油菜素内酯等因素的调控。综
述了近年来叶脉发育的分子机制研究进展，以期了解叶脉发育的调控网络。
关键词：叶脉发育；分子机制；生长素极性运输 (PAT)
中图分类号：Q945.4 文献标志码：A
Molecular mechanism of plant leaf vein development
HUANG Jun-Li*, MA Na-Na, CHE Shu-Gang, JIN Liang, WANG Gui-Xue
(College of Biological Engineering, Chongqing University, Chongqing 400030, China)
Abstract: The plant leaf veins play a key role in transporting photoassimilates and water and providing mechanical
support of leaf. Though the leaf morphology and structure looks plain, the molecular mechanism of plant leaf vein
development is very complicated. A series of studies demonstrate that leaf vein development is related closely to
polar auxin transport (PAT). In addition, interactions of transcription factors, small RNAs, cytokinin and
brassinosteroid also regulate leaf vein development. This review focuses on recent advances in studying on leaf vein
development and provides information of the regulation network in the process.
Key words: leaf vein development; molecular mechanism; polar auxin transport (PAT)
收稿日期：2011-03-18； 修回日期：2011-06-03
基金项目：重庆市自然科学基金项目(CSTS, 2010-
BB1045)；国家自然科学基金项目(30900882)；中央高
校基本科研业务费(CDJXS11 2300)
*通信作者：E-mail: huangjunli@cqu.edu.cn
叶片是高等植物进行光合作用的主要器官。在
植物叶片的个体发育过程中，各级叶脉的形成是有
规律的分布，形成了叶片的输导网络 [1]。各级叶脉
的发生和发育与叶片的生长有着直接关系，在植物
发育过程中扮演着为叶片输送水分和营养及支撑叶
片的重要角色 [2-4]。此外，叶脉也与植物株型的形
成密切相关 [5]。探明叶脉发育的分子机理，不仅能
更多地了解植物维管束系统的发育机制，而且能帮
助人们通过生物设计对株型进行改良。因此，对叶
脉发育的分子机理进行深入研究具有重要的理论意
义和应用价值。
高等植物叶脉的发育是一个多基因调控的、多
种内外环境影响的生理过程 [6-9]，分为维管束结构
建成 (formation)及维管束排布延伸 (pattern)两个相
对独立的部分，后者在双子叶植物和单子叶植物中
不尽相同。双子叶植物 (拟南芥 )的叶脉是典型的
网状脉；而单子叶植物 (水稻 )则具有平行脉 [10]。
近年来，随着分子生物学技术及突变体研究手
段的广泛应用，各国科学家借助双子叶植物拟南芥
和单子叶植物水稻等模式植物进行了植物叶脉发育
分子机制的研究，取得了一系列的研究进展。
1　生长素极性运输(polar auxin transport, PAT)
参与植物叶脉分化
作为植物维管束系统发育的模式植物，拟南芥
叶脉突变体的研究为人们了解叶脉发育的分子机制
黄俊丽，等：植物叶脉发育的分子机制第8期 805
开辟了道路。决定叶脉发育进程的因素主要有两个：
环境因素和植物体内严格的遗传调控，但这些因素
的作用并不是孤立的，它们之间有着错综复杂的关
系，共同影响叶脉的发育 [9,11-14]。生长素作为植物
生长发育过程中的一种重要信号分子，直接或间
接调控植物叶脉的发育过程。因此，生长素响应
突变体是研究叶脉发育分子机制的良好材料。在
目前已经发现一些植物叶脉发育突变体中，与生
长素直接相关的就有 axr6[15]、smt1orc[16]、hev/cand1[17]
及 fk-J79[18]等突变体。除此之外，还有一些与生长
素没有直接关系，但其作用机理是与生长素间接相
关的突变体，涉及到了信号转导、其他激素或生长
调节剂类物质合成等。典型的例子就是 cvp1(STM2
基因突变体，涉及甾类激素合成途径 [19])和 cvp2[20]
(CVP2为拟南芥中磷酸肌醇信号转导途径中的一个
5PTase)。CVP2和 CVL1(CVP2的同系物 )结合产
生一种特异的磷酸肌醇来调控叶脉维管束的排布延
伸，而磷酸肌醇是 SFC/VAN3的配体，SFC/VAN3
又反馈影响生长素的极性运输 [7,21]。拟南芥不连续
叶脉系统突变体 van1-van7[22]的研究也表明，VAN3
基因与生长素极性运输没有直接关系，但受生长素
的间接调控。这些突变体的突变基因来自于各种代
谢和信号转导途径，显示了植物叶脉发育的复杂性。
基于生长素响应突变体及生长素极性运输抑制
剂对植物叶脉发育的影响，植物叶脉发育的理论模
型——生长素渠化 (canalization-of-auxin-flow)[23]模
型被提出并受到广泛关注。生长素渠化模型认为：
生长素的流动决定了叶脉的形成。由于诱导叶脉分
化的生长素是以一种极性 (由细胞的顶部到基部 )
的方式运输，因此，被“渠化”形成狭窄的维管束
管道。目前通过生理学、生物化学和分子生物学等
多种方法和手段对生长素合成、极性运输载体以及
响应突变体详细研究后，这一理论得到了更加直接
的证明 [12,24-30]。我们通过水稻 dl2突变体 [31]的研究
也证明，生长素极性运输及分布调控水稻叶片中脉
的发育，同时也影响水稻的营养生长。
1.1　生长素极性运输特性
大量研究表明，植物组织和器官具有极性生长
的特性，这与植物细胞内信号分子的极性运输有关。
生长素作为植物生长发育过程中的重要信号分子，
它在细胞内是以极性的方式被运输。目前普遍被大
家所接受的叶脉发育的分子模型——生长素渠化
模型，即是基于植物细胞内生长素极性运输的特性。
生长素 (IAA)是植物体自身合成的一类作用广
泛的生长激素。作为一种弱有机酸，IAA在生物体
内存在解离平衡 (pKa=4.75)(图 1A)。一般认为，非
解离的 IAA分子可以自由穿透质膜进入胞内，而
解离的 IAA分子 (负离子 )则通过活性载体运输至
细胞质膜。因此，存在于胞外 (pH=5.5)高浓度的非
解离 IAA分子通过浓度梯度扩散到胞内 (pH=7.0)，
随即变成解离的 IAA分子，解离的 IAA分子随后
被泵至质膜 [32]。如果生长素运输载体不对称地分
布于质膜，那么细胞内的生长素则以一种极性的方
式运输至胞外 (图 1B)。生长素输入载体 (AUX1)
位于细胞顶部，而输出载体 (PIN1)位于细胞基部
(图 1B)[33-34]，因此，细胞内的生长素从顶部运输至
基部 [35]。
1.2　生长素输入/输出载体
近年来，一系列参与生长素运输的基因被鉴
定，这在很大程度上提高了我们对生长素调控信号
途径的认识。AUXIN1(AUX1)是第一个被发现的
生长素输入载体 [36-37]，随后在拟南芥中又发现了
LAX1、LAX2和 LAX3(类似于 AUX1)等生长素
输入载体，其中 AUX1及 LAX3以主动运输的方
式将生长素运输至胞内 [38-39]。此外，AUX1在茎顶
端分生组织 (SAM)的最外层表达，对叶序分化起
着至关重要的作用 [11]，说明生长素输入载体可能还
对植物组织模式有影响。
通过对拟南芥突变体 pin-formed1的研究发现
了生长素输出载体 PIN-FORMED1 (PIN1) [40]。拟
南芥有 8个 PIN蛋白，这些蛋白有 10~12个跨膜
区域 [41-43]，而且在质膜上呈不对称性分布。水稻中
已被鉴定出 12个 PINs，但它们的表达模式差异
很大 [44]。PINs作为生长素输出载体在生长素极性
运输中的重要作用早已得到充分证明 [33,45]，但直到
2006年才得到 PINs决定生长素运输方向的直接证
据 [46]。PIN1是生长素输出载体中研究最为详尽的
一种。PIN1位于维管组织细胞的基部，负责将细
胞内的生长素运输至胞外，在植物器官、胚胎发育
及维管束系统发育方面起重要作用 [46-47]。
2　叶脉发育的分子模型
关于植物叶脉发育的分子调控机理，最初的“渠
化”模型认为：PIN1等输出蛋白负责将生长素由
胞内输出至胞外，作为一种反馈调控机制，输出至
胞外的生长素又正向反馈调控 PIN1的表达，且
PIN1的组织特异性表达依赖于 AUX/IAA信号转导
途径 [47-48]。PIN1的表达及生长素的流动诱导叶原
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基向原形成层细胞的分化。
随着更多植物叶脉发育突变体的发现，一系
列参与叶脉发育的调控因子相继被识别，从而也丰
富了叶脉发育的分子模型。Wenzel等 [49]根据拟南
芥叶脉发育过程中 MONOPTEROS (MP)/AUXIN
RESPONSE FACTOR5 (ARF5)和 PIN1的表达动态
特性提出了一个包含生长素、MP和 PIN1的反馈调
控机制 (图 2)。受生长素的诱导，MP开始转录表
达；刚合成的MP由于被 AUX/IAA抑制而没有活
性 [50]，而胞外游离的生长素可以降解 AUX/IAA，
因此，无活性的MP转变成有活性的MP；随后MP
和生长素共同调控 PIN1的表达。随着生长素的浓
度升高，MP表达量增加，最终也产生大量 PIN1。
由于该反馈调控环不断循环，叶脉开始形成 (图 2)。
该研究结果为生长素渠化模型提供了新的证据，在
一定程度上解释了主脉发育的向顶性与生长素运输
方向相反的矛盾。
Ohashi-Ito和 Fukuda[27]在生长素渠化模型 [49]
的基础上，进一步丰富了反馈调控环，该反馈调控
环涉及ATHB8。基本的反馈调控环主要由生长素流、
MP及 PIN1组成，生长素流动诱导 MP表达，MP
诱导 PIN1的表达，随后高水平的 PIN1又促进了生
长素的流动。在新的反馈机制中，MP在诱导 PIN1
表达的同时，也诱导 ATHB8的上调表达，ATHB8
产生一种对生长素具有“抗性“的物质，该“抗性“物
质在高浓度生长素条件下，促进该反馈环持续不断
A：生长素的可逆性解离；B：生长素的输入/输出载体在质膜上的不对称性分布
图1 信号分子生长素极性运输(PAT)的分子机制[35]
黄俊丽，等：植物叶脉发育的分子机制第8期 807
循环，而在低浓度生长素条件下终止生长素的流动，
因此，生长素的“集中”流向也会诱导原形成层细
胞“集中”形成，从而形成叶脉维管束 (图 3a)。
3　叶脉发育过程中的关键调控因子
3.1　原形成层细胞分化的调控
在叶片的个体发育过程中，叶脉是由叶片基部
分生组织 (叶原基 )按特定程序发育而来，且发育
过程受时空因素调控 [13,27,51-52]，在 PIN1的表达和生
长素流的诱导下，叶原基细胞开始向原形成层细胞
分化。原形成层细胞的产生是维管束细胞脱离周围
叶原基细胞而进入特殊分化的第一步。
KANADI(KAN)和 YABBY(YAB)基因是叶脉发
育所必需的基因，它们分别编码 GARP 和 HMG转
录因子 [53-54]。拟南芥 KAN家族有 4个成员 KAN1~4，
各种 kan突变体 (kan1~4)表现出原形成层细胞分化
明显增强 [55]，推测 KAN可能通过抑制 PIN1的表达
限制原形成层细胞的分化。
KAN 和 HD-ZIP III (ClassIII Homeodomain-
leucine Zipper)基因的表达具有相互抑制的作用 [55]，
两者共同调控维管束组织的径向发育。KAN基因
调控维管束组织的近轴端 (abaxial)发育，而 HD-
ZIP III基因调控维管束组织的远轴端 (adaxial)发
育。KAN和HD-ZIP III基因调控YAB基因的表达 [54]，
且在单双子叶植物中表达模式不同。拟南芥 YAB家
族有 6个紧密相关的转录因子，其中的 YAB2、
YAB3和 FILAMENTOUS FLOWER(FIL)3个基因参与
双子叶植物细胞核和器官极性的建立 [56]。但是，单
子叶植物中的 YAB基因只影响侧生器官的生长，并
不决定细胞的轴性分化。水稻中已报道了 4个 YAB
基因：叶片披垂基因 DROOPING LEAF(DL)、YAB1、
YAB3和 OsYAB4，它们不参与叶片的极性发育 [57-60]。
DL调控心皮的同一性，并通过促进水稻叶片中央
区域的细胞增殖来调控中脉的形成 [57]；YAB1[58]和
YAB3[59]参与叶片发育，OsYAB4主要在维管组织中
表达 [60]。
MP是原形成层前体细胞发育过程中关键的生
长素响应因子。在百日草木纤维组织培养中，外源
加入萘乙酸 (NAA)诱导原形成层前体细胞的同时，
MP也被快速诱导表达 [26]。mp突变体表现叶脉维
管束数量减少及不连续性 [61]。最近，又鉴定出了几
个与MP直接作用的基因 [62]，其中编码 bHLH转录
因子的 TMO5及编码 Dof-类型的锌指结构蛋白的
TOM6在原形成层细胞前体细胞及胚胎的原形成层
图2 植物叶片主脉发育的反馈调控环模型[49]
A：生长素流动及相关基因表达的正向反馈调控环；B：木
质部导管及纤维分化的调控网络
图3 生长素渠化模型的反馈调控环及维管束分化的调
控网络[27]
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细胞中优先表达。
HD-ZIP III是调控植物叶脉发育的关键基因。拟
南芥中有 5个 HD-ZIP III基因，分别为 PHABULOSA
(PHB)、PHAVOLUTA (PHV)、REVOLUTA (REV)、
CORONA (CNA)/ATHB15和 ATHB8。其中 ATHB8在
原形成层前体细胞和原形成层细胞中特异性表达，
而且受MP的直接调控 [62]。MP通过生长素响应元
件 TGTCTG(ARE)与 ATHB8结合，调控 ATHB8的
表达。mp/athb8双突变体研究也表明，ATHB8作
用于MP的下游调控叶脉的发育 [62]。除此之外，其
他的 HD-ZIP III基因 (ATHB15、PHV、PHB和 REV/
IFL)也可能受 MP的调控，因为在 mp突变体中，
这些基因的表达明显受到抑制 [63]。与野生型相比，
athb8突变体叶原基形成更多原形成层细胞 [62]，而
phb/phv/rev/can/athb8五突变体的叶原基虽分化大量
原形成层细胞，但没有任何进一步分化为维管束细
胞的迹象 [64]。类似地，由 ATHB15启动子启动的
miR165的异位表达迅速增加了原形成层细胞的数
量 [55]。此外，就 PIN1的表达来看，ATHB8对生长
素的敏感性降低 [62]。因此，包括 ATHB8在内的
HD-ZIP III基因家族可能通过降低对生长素的敏感
性，以稳定原形成层前体细胞的特异性，从而指导
原形成层前体细胞向狭长型原形成层细胞的定向转
变 [62]。这些结果显示，HD-ZIP III基因参与 auxin-
flow-MP-PIN1-auxin-flow反馈调控环，有助于指导
将原形成层前体细胞转变成连续的、狭长的原形成
层细胞 (图 3a)。
3.2　原形成层细胞的持续分裂
原形成层细胞一方面分化为维管束细胞，另
一方面还不断分裂产生新的原形成层细胞。
TDR(XI类型 LRR-RLK)是 TDIF的受体，在维持
原形成层细胞的持续分裂方面起作用 [65-66]。在
SAM中，转录因子WUSCHEL(WUS)作用于 CLV3
(CLE多肽 )-CLV1(XI类型 LRR-RLK)信号转导途
径的下游调控原形成层细胞的分裂 [67]。此外，
CLE40–ACR4–WOX5 (WUS-related homeobox 5)控
制根尖分生组织中原形成层细胞的命运 (分裂或进
一步分化 )[68]。WOX4(WUS-related homobox4)的表
达模式研究表明，WOX4在拟南芥和番茄 [69]的原
形成层细胞及白杨 [70]的形成层细胞中表达，改变
WOX4的表达量影响原形成层细胞的分裂能力 [52]。
因此，WOX4可能在维持原形成层细胞的分裂能力
方面起重要作用。
细胞分裂素也是维持原形成层细胞不断分裂的
另一重要因素。细胞分裂素受体 (一种组氨酸激酶 )
缺乏突变体 wol (wooden leg)及细胞分裂素受体三
突变体均表现出消耗过多的原形成层细胞而形成异
位维管束组织。在 SAM中，WUS直接抑制 A-型
ARRs (ARR5、ARR6、ARR7和 ARR15)的表达，而
A-型 ARRs即为细胞分裂素信号转导途径上的主要
成分 [71]。百日草木纤维的培养也表明，细胞分裂素
在非分化 (uncommited)细胞向原形成层前体细胞的
分化过程中起作用 [72]。
3.3　原形成层细胞向木质部细胞分化
HD-ZIP III基因不但在叶脉分化早期调控原形
成层前体细胞的发育，而且在原形成层细胞向木质
部细胞的特化方面也起重要作用，并在转录后受到
miRNA的调控 [73-75]。在 phb/phv//rev/can/athb8五突
变体 [64]及 pATHB8::miR165转基因植株中 [55]，原
形成细胞中的 HD-ZIP III基因表达显著下降，原形
成层细胞不能分化形成木质部细胞，却分裂产生更
多的原形成层细胞，表明 HD-ZIP III基因在木质部
细胞分化过程中起重要作用。但是 HD-ZIP III基因
的四突变体根部表现出了木质部的异位形成 [64]，而
且 PHB对突变体功能拯救也诱导异位木质部导管
的形成 [64]，ATHB8的过表达促进木质部的分化，
说明 HD-ZIP III基因促进木质部的特异性分化。
油菜素内酯也是调控原形成层细胞分化为木质
部细胞的重要因子 [8,76]。油菜素内酯促进原形成层
细胞形成 [76]及原形成层细胞向木质部细胞分化。
此外，油菜素内酯诱导 HD-ZIP III基因的表达 [27]，
说明 HD-ZIP III基因至少参与维管束细胞分化的部
分过程。
3.4　木质部细胞的分化和发育
转录因子 VND6和 VND7被认为是维管束细
胞分化的关键转录调控子 (图 3b)，这是因为 VND6
或 VND7的过表达诱导木质部导管在维管束组织
及其他非维管束组织的的异位形成 [73]。但是 vnd6
和 vnd7突变体的维管束发育却没有表现出明显缺
陷 [77]，说明 VND1-VND5与 VND6-VND7的功能是
冗余的。VND7与 ASL20/LBD18及 ASL19/LBD30
(编码AS2/LBD domain的蛋白 )形成了一个正向反馈
调控环，反馈调控环中基因的快速大量表达促进木
质部细胞的快速地、不可逆地分化 [78]。VND7在蛋
白质水平上也受到调控，主要通过与 NAC转录抑
制子的互作形成 VND-INTERACTING2 (VNI2)[79]。
因为在木质部细胞中 VIN2表达先于 VND7，所以
VIN2抑制NVD7的活性。VIN2蛋白具有不稳定性，
黄俊丽，等：植物叶脉发育的分子机制第8期 809
因此当木质部细胞分化时，VND7即可以快速表现
其功能。
VND7和 SND1分别是木质部导管及纤维分化
的关键调控因子。MYB46和MYB83是第二级调控
因子，受 VND7和 SND1的调控，第三级调控因子
为 MYB42、43、52 和 54 (A 组 ) 及 MYB58、63、
和 85 (B组 )，A组基因和 B组基因作为转录因子
共同调控纤维素合成酶基因、木聚糖合成酶基因及
木质素合成酶基因 (图 3b)。VND6和 VND7直接
或间接诱导启动子具有 TERE序列的基因，这些基
因参与 PCD[80-82] 。
4　结语
近年来，叶脉发育的分子调控机理研究取得了
重大进展。在原形成层细胞的形成和发育过程中，
生长素、细胞分裂素、油菜内酯素作为信号分子，
与 TDIF、miRNA及转录因子形成的调控网络相结
合，共同调控植物叶脉及其他维管束系统的分化。
在 auxin-flow-MP-PIN1-auxin-flow的反馈调控环中，
反馈转录激活对细胞的分化起着至关重要的作用。
目前，一系列叶脉发育相关的关键基因、小分子
RNA和生长素等调控因子被研究揭示出来，它们
之间复杂的相互作用也得到了初步分析和阐述。但
是要明晰植物叶脉维管束细胞分化的转录调控机
制，需要对这些转录因子之间互作情况进行深入研
究。随着更多参与叶脉发育的调控因子的鉴定，我
们将会对植物叶脉发育的分子机制有一个更为清楚
的认识。
目前，拟南芥叶脉发育机理的研究较为深入，
而作为主要粮食作物的单子叶模式植物水稻的叶脉
发育研究还相当薄弱。虽然叶脉发育相关调控因子
在不同植物中的功能具有保守性，但由于单双子叶
植物叶脉排布延伸的差异，叶脉发育相关调控因子
的功能可能也不同，因此通过比较不同植物物种、
不同器官之间的维管束发育的异同，将有力地推动
众多植物叶脉发育的分子机理研究。
[参　考　文　献]
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