全 文 ：第25卷 第8期
2013年8月
Vol. 25, No. 8
Aug., 2013
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
文章编号：1004-0374(2013)08-0771-08
X射线成像技术在昆虫形态学研究中的应用
李德娥1，张　凯2，朱佩平2，吴自玉2, 3*，周红章1*
(1 中国科学院动物研究所，动物进化与系统学院重点实验室，北京 100101；2 中国科学院高能
物理研究所，北京 100049；3 中国科技大学，国家同步辐射实验室，合肥 230026)
摘　要：传统昆虫形态学研究方法对昆虫样品内外部三维信息不能进行无损的观察，严重阻碍了昆虫形态
学等相关学科的发展。近年来伴随着 X射线断层成像和相位衬度成像等相关 X射线成像技术的发展，高分
辨的、无损的观察不同尺度昆虫样品的三维形态结构成为可能。利用这一技术，可以有效地减少对生物样
品的破坏，同时可以获得传统形态解剖及组织切片等方法无法获得的软组织结构的三维精细结构，推动了
昆虫形态学研究迅速发展，促进了昆虫化石、动态过程及系统进化等的研究。综述了 X射线成像技术在昆
虫化石、动态运动及形态解剖结构研究中的应用。
关键词：X射线断层成像技术；昆虫；3D；动态
中图分类号： Q-336；Q964 文献标志码：A
The application of X-ray imaging in insect morphological studies
LI De-E1, ZHANG Kai2, ZHU Pei-Ping2, WU Zi-Yu2,3*, ZHOU Hong-Zhang1*
(1 Key Laboratory of the Zoological Systematics and Evolution, Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences,
Beijing 100101, China; 2 Institute of High Energy Physics, Chinese Academy of Science, Beijing 100049, China;
3 National Synchrotron Radiation Laboratory, University of Science and Technology of China, Hefei 230026, China)
Abstract: The internal and external structures of large insects can not be obtained without any destroy of the
specimens using traditional method of dissecting or histological serial sectioning. As the development of X-ray
computed tomography (CT) and phase contrast tomography, 3D structures of insect in different scales are observed
in high spatial resolution. We can also get the 3D information of soft tissues in elaboration without any destruction
of the specimen. The newly technology greatly improved the studies of insect morphology, and also promoted the
studies of insect fossil, real time process and insect evolution. We reviewed the application of X-ray tomography in
insect fossils, real time process and dissection structures.
Key words: X-ray computed tomography; insect; 3D; real time process
收稿日期：2013-04-08； 修回日期：2013-05-19
基金项目：国家重点基础研究发展计划(2009CB93-
0804，2012CB825800)；国家自然科学基金青年基金
(11205189)，国家自然科学基金面上项目(31272358)；
中科院知识创新工程重要方向项目(KSCX2-EW-Z-5)；
中国科学院昆士兰州生物计划(GJHZ1130)
*通信作者：周红章，E-mail: zhouhz@ioz.ac.cn；吴自
玉，E-mail: wuzy@ustc.edu.cn
1　昆虫形态及结构研究方法的进步
生物学研究手段的进步往往会伴随相应研究领
域的发展。传统的昆虫形态等研究方法主要基于光
学显微镜下形态解剖及组织切片等方法，并为昆虫
形态学的研究奠定了重要的基础 [1]。尽管如此，光
学显微镜最高分辨率为 0.2 μm，仅能观察样品二维
信息。伴随电子显微镜的发展，样品的分辨率可达
到 0.2 nm[2]，扫描电子显微镜的出现，对昆虫表面
精细结构的观察有了突飞猛进的进步，还可通过控
制景深的变化重构出样品表面三维结构。然而对内
部结构的观察则需要借助组织切片等方法 [3-5]。随
着激光共聚焦显微镜的出现，昆虫内部三维形态结
构的观察得到了实现，并能够观察研究昆虫活体结
生命科学 第25卷772
构 [6]。但是激光共聚焦显微镜对样品大小要求较高，
仅有 1.5~2 mm的视野范围，且需要对样品进行荧
光处理 [7-8]。与此同时，昆虫具有发达的外骨骼，
利用传统研究方法对昆虫内部结构的观察均对样品
具有不同程度的破坏。近年来，随着 X射线断层成
像技术 (X-ray computed tomography，简称 CT) 的发
展，无损地获得昆虫样品内部及外部的三维信息成
为可能，图 1所示为基于传统光学显微镜下形态解
剖方法和 X射线断层成像方法对比桑隐翅虫 (Que-
dius beesoni) 的研究结果对比，从中可以看到传统
的解剖学方法对样品具有不同程度的破坏，且利用
光学显微镜仅能获得样品的表面信息，而 X射线断
层成像方法可以在完整保存生物样品的同时，获得
更精细的三维形态结构信息，例如肌肉的着生角度、
肌肉与内骨骼的着生关系等。这些三维结构信息的
获得对于相关比较形态及仿生生物等的研究可以提
供更多的有用信息 [9]，因此 X射线断层成像技术的
发展对于今天昆虫形态等研究的复兴具有巨大的推
动作用 [10-12]。
X射线断层成像技术发展到今天根据成像机制
的不同可以分为 X射线吸收衬度成像与 X射线相
位衬度成像技术 (X-ray phase contrast imgaing)。如
图 2所示，X射线吸收衬度成像是基于样品结构和
成分对 X射线吸收系数的差异进行成像的，该方法
获得的是 X射线穿过样品后 X射线强度的变化信
息，因此，只能获得样品中密度变化足够大的结构
或成分的信息。对吸收系数很小的轻元素样品 (如
肌肉、脂肪等 )，由于其对 X射线的吸收较小，在
探测器上得到的衬度非常低，造成了空间分辨率的
降低 [3]。而 X射线相位衬度成像技术是通过记录 X
射线穿过物体后相位的改变量而形成图像衬度的
成像技术，具有对肌肉等吸收系数较小的弱吸收
物质成像的潜力 [4, 13-17]。目前相位衬度成像技术可
以分别利用同步辐射光源和实验室光源，其空间分
辨率大大好于传统的 X射线吸收成像技术，可达
0.35 um。在密度分辨率方面，相位衬度成像技术能
分辨 0.002~0.0003 g/cm3的密度变化，并且伴随高
精密加工工艺的发展，硬 X射线波带片的泽尼克相
位衬度成像技术已达到 26 nm的分辨，使对昆虫更
精细结构的观察得到了可能。而目前的基于 X射线
吸收衬度成像机制的医学 CT技术仅能分辨 0.01 g/cm3
的密度变化 [18-20]。
如图 3所示为利用北京同步辐射衍射增强相位
衬度成像技术获得的苍蝇的二维投影图和传统 X射
线吸收成像获得苍蝇的二维投影图像的比较。从中
可以发现相位衬度成像在昆虫形态学中的应用，可
以提供比传统 X射线吸收成像更高的空间分辨率和
密度分辨率的成像效果。与此同时当 X射线相位衬
度成像技术与 CT 技术结合起来的时候，不仅可以
在相位衬度成像的基础上进一步提高衬度，而且有
助于解决 X射线二维投影图像中不同的组织结构重
叠的问题。因此基于相位衬度成像技术的 X射线断
层成像技术的发展必将对昆虫形态学、生物医学、
材料等领域的应用研究起到巨大的推动作用。目前
X射线断层成像和相位衬度成像等相关 X射线成像
技术在昆虫形态学的研究中，已经从昆虫化石研究
中的应用扩展到活体昆虫及现生昆虫标本内外部三
注：a-c 光学图像：a，头部及前胸；b，后胸(移走翅及后胸
背板)；c，后胸(移走翅、后胸背板及部分肌肉)。d-f 利用X
射线断层成像技术获得的三维图像：d，后胸侧面观；e，后
胸背面观(去除翅及背板)；f，后胸后面观(去除腹部)[9]
图1 比桑隐翅虫(Quedius beesoni) 图2 X射线吸收成像与X射线相位衬度成像示意图
李德娥，等：X射线成像技术在昆虫形态学研究中的应用第8期 773
维形态的观察。下面分昆虫化石、活体研究及形态
解剖三个部分具体介绍相关研究。
2　X射线成像技术在昆虫形态与结构研究中的
应用
2.1　X射线CT技术与昆虫化石研究
化石是指保存在岩层中地质历史时期的古生物
遗体和生活遗迹。昆虫化石通常具有石质化石与琥
珀两种类型，对现有昆虫类群的起源与进化具有非
常重要的意义。传统研究方法仅能获得化石表面二
维信息，且石质化石及不透明琥珀的研究需要对样
品进行切割，对样品具有不同程度的破坏。利用基
于吸收衬度成像机制的 X射线 CT技术能够无损获
得化石样品三维信息，不仅实现了昆虫化石内部结
构的三维观察，珍贵的化石样品也得到了完整保
存 [21-25]。
古昆虫学家利用微米分辨的 X射线 CT成像
技术研究了石炭纪网翅目昆虫化石，揭示了样品
的详细形态信息，如附肢的黏附结构、丝状触角
及上颚等 [26]。利用同步辐射 X射线相位衬度成像
法对白垩纪蜻蛉琥珀化石研究推断，歧蟌科
(Hemiphlebiidae)可能起源于晚侏罗纪或更早 [27]。
此外，X射线三维成像技术也应用到双翅目及蜚
蠊目昆虫化石标本新种发表时研究中，与传统化
石标本新种发表研究时提供的线条图相比，利用
X射线三维成像技术获得的三维图像提供了新物
种更直观、更详细的三维结构，更有利于化石标
本及现有物种的鉴定与比较形态研究 [28-29]。这些
都为现有昆虫物种的起源与系统进化等研究提供了
重要依据 [30-31]。
2.2　X射线相位衬度成像技术与昆虫活体观察中的
应用
基于同步辐射光源的 X射线相位衬度成像技
术最早在昆虫活体研究中的应用是昆虫气管的呼吸
运动研究。昆虫的呼吸作用主要通过气管系统完成
与环境的 O2与 CO2交换，气管系统通过扩散作用，
利用血淋巴或腹部肌肉运动改变体内压力，或虫体
运动过程中气管或气囊体积的变化进行自通风等机
制与环境进行气体交换 [32]。然而昆虫气管被发达的
外骨骼包围，利用传统研究方法并不能直接观察体
内呼吸过程。2003年，Westneat等 [33]利用同步辐
射光源的相位衬度成像技术观察活体步甲、木蚁及
蟋蟀等昆虫的气管运动，发现有的昆虫类群的气管
就像动物的肺一样具有主动呼吸机制，静息状态下
昆虫的头部及前胸气管在不改变气管长度的情况下
能够自动地膨大收缩 (图 4)。伴随这一研究的出现，
涌现出大量基于同步辐射相位传播成像技术的昆虫
气管系统研究，并推动了昆虫呼吸过程的研究。把
气流呼吸测量法与同步辐射相位传播成像技术相结
合实时研究步甲 CO2的释放与气管的形态变化发
现，气管开始收缩的同时 CO2开始释放，收缩过程
的完成伴随局部 CO2释放量达到峰值。因此气管收
缩过程中至少一个气孔是开放的，相比不收缩状态
下 CO2的释放量为 13%，气管收缩时 CO2的释放
量大概为 20%[34]。利用同步辐射 X射线成像法对
昆虫呼吸机制等的解释验证也都取得了很好的结
果 [35,36]。其中最突出的是大气中氧气分压与昆虫体
型大小关系的研究。通过对三个数量级体重的四个
物种气管系统的研究发现，较大体型的昆虫具有较
高的气管系统比重，且呈异速增长模式，由此推测
古生代之后大气中氧气比例的下降导致了昆虫体型
的减小 [35]。进一步研究发现，昆虫从幼虫、蛹到成
虫随着体型的增大气管系统也发生异速增长 [37]。由
此可见，伴随同步辐射 X射线相位衬度成像技术的
发展，气管系统的运动过程等均得到了很好的观察，
并促进了昆虫呼吸过程等的研究。尽管如此，现有
研究仍局限在微米水平，伴随纳米分辨 X射线成像
技术的发展，将会促进昆虫纳米水平微气管的研究。
传统研究方法不能对昆虫运动过程中体内组
织与器官等的运动进行直接观察，2010年，Simon
等 [39]利用同步辐射 X射线相位衬度成像研究烟草
天蛾 (Manduca sexta) 幼虫的运动过程，发现幼虫运
动过程中消化道的运动先于周围其他组织，消化道
图3 苍蝇吸收成像(左)和衍射增强相位衬度成像(右)
生命科学 第25卷774
伴随臀足的运动而运动，使我们对蠕虫等运动的认
识进入到新的阶段。此外，对昆虫取食过程等的研
究也取得了很好的结果 [12]。例如 2007年，Socha
等 [38]用镉粉 (CdWO4) 浸泡的小昆虫及加入碘的糖
水分别喂养步甲及蝴蝶，利用同步辐射 X射线成像
技术观察其取食过程，观察了步甲咀嚼式口器取食
过程中上颚、下颚、上唇和下唇等的运动过程，以
及蝴蝶虹吸式口器取食过程中喙及液体在食管中等
的运动过程。由此可见，同步辐射 X射线成像技术
对活体昆虫动态过程研究做出了重要贡献。
X射线成像技术具有曝光时间短，穿透力强等
特性，能够对活体样品进行实时观测，把我们对昆
虫的理解从标本推进到活体过程，现有昆虫活体研
究仅局限在对气管及消化道等生理过程，对昆虫繁
殖、血液循环等其他生理过程的研究仍待探索。与
此同时，活体昆虫长时间暴露在 X射线下对昆虫也
具有一定的损害，2007年，Socha等 [38]对利用同
步辐射 X射线成像技术观察活体昆虫的图像质量与
对昆虫的损害进行了评估，认为在 25 keV能量，
80 μW/mm-2通量的 X射线下能够得到较高质量的
动态过程图像且在较长时间内不会对昆虫有较大的
伤害。X射线的能量与曝光时间等成为对昆虫活体
研究需要考虑的重要因素。
2.3　X射线相位衬度CT技术与昆虫解剖结构研究
2.3.1　X射线相位衬度微米CT技术与昆虫解剖结构
研究
现有昆虫的活体研究主要基于二维信息，利
用相位衬度 CT技术对不同结构的三维形态研究也
取得了很大的进步，例如利用相位衬度 CT技术能
够无损获得昆虫头部脑 [9,40-41]、肌肉及骨骼等三维
信息 [41-45]。概括起来主要体现在系统进化及形态结
构与功能等方面。由于外部形态特征的观察研究比
较方便，对样品破坏性小等原因，所以早期基于形
态特征的不同类群间系统进化研究主要基于外部形
态特征。然而内部内骨骼及肌肉等的形态对系统进
化研究同样具有重要意义。昆虫具有发达的外骨骼
结构，在不同的类群中各骨片间具有不同程度的
愈合或再次发育，仅凭外部形态对外骨骼等特征进
行界定具有局限性。利用 X射线三维成像技术采
集样品获得头部及胸部内骨骼及肌肉三维信息，增
加了基于形态信息对昆虫系统进化研究的可靠性。
并逐步运用到原鞘亚目 (Archostemata)[46]、鞘翅目
(Coleoptera)[47-48]等类群系统进化研究中。
利用 X射线相位衬度成像技术获得的昆虫三
维数据完整保存了样品空间信息，对昆虫的形态与
功能研究具有重要意义。2011年，Li等 [45]利用北
京同步辐射 X射线相位传播相位衬度成像技术，对
隐翅虫不同代表类群上颚、上颚肌肉及头壳的相互
关系进行了对比研究 (图 5-6)。上颚是昆虫取食过
程中用来抱握或刺破食物的结构，主要由连接到头
壳上的上颚收肌与上颚展肌控制其运动。利用微米
CT对代表类群头壳、上颚及上颚肌肉进行了三维
结构重构，发现隐翅虫亚科头后角形状与上颚、上
颚肌肉等具有一定的相关性。在研究的三个物种中
起源于头后侧角 (即后颊后缘 )的肌纤维具有较大
的变化。发达上颚伴随起源于头后侧角的肌纤维主
要为短肌纤维，与肌腱形成大约 30度的角度；中
等发达上颚伴随起源于头后侧角的肌纤维主要为长
注：背腹观(左)；侧面观(右)。静息状态下气管扩张 (A)(箭
头e)及收缩(B)，气管收缩时侧面观气管变窄的同时背面观
变宽；其后气管迅速收缩(C)(箭头e) 与扩张(D)，整个过程
在不到1秒内完成[33]
图4 甲虫(Platynus decentis) 头部与胸部气管呼吸运动
李德娥，等：X射线成像技术在昆虫形态学研究中的应用第8期 775
肌纤维，与肌腱形成小于 30度的角度；而不发达
上颚伴随头后侧角没有上颚收肌肌纤维的着生
(图 5)。
与此同时，结合简单的力学研究发现，大颊隐
翅虫 (Noddia sp.) 的上颚基部宽阔且粗壮，能够输
出较大的力到上颚顶端，相应地其上颚收肌肌肉非
常发达，且多数是与肌腱成 40度的肌纤维，从而
能够输出足够的力满足上颚的运动；大隐翅虫
(Creophilus maxillosus) 的上颚较发达，基部虽窄于
大颊隐翅虫，但是上颚长度及顶端倾斜角度均较小，
能够产生较大的力，上颚收肌较发达，但是多为与
肌腱形成 30 度的长肌，产生较大的力到上颚但小
于大颊隐翅虫。而歧隐翅虫 (Hesperosoma sp.) 的上
颚细长且呈镰刀状，基部较窄，长度较长，顶端倾
斜角度大，故仅能承受较小的力到上颚顶端，相对
应的上颚收肌也较不发达，其肌纤维较少，肌纤维
与肌腱形成的角度也较小，故能产生较小的力到上
颚顶端 (图 6)。本研究对于仿生学等的研究提供了
重要的理论数据基础。
2.3.2　X射线相位衬度纳米CT技术与昆虫解剖结构
研究
昆虫外生殖器结构在昆虫形态解剖研究中具有
非常重要的意义。昆虫外生殖器结构通常具有种的
特异性，是鉴定物种的重要特征，外生殖器结构还
具有非常高的变异性，对昆虫物种进化研究具有非
常重要的意义。基于三维形态的昆虫外生殖器进化
研究也逐步开展起来。McPeek 等 [49]利用基于实验
室光源的 X射线成像技术，对蜻蛉与交配有关的结
构进行了三维结构重构与研究，发现这些结构是间
断式进化的，从而对相关进化假说进行了解释与验
证。昆虫雌雄外生殖器内的鞭毛及受精囊等结构对
昆虫的交配及精子传递具有非常重要的意义，然而
这些结构通常仅几十个微米，传统方法很难观察到
其内部三维形态结构，伴随着纳米分辨的 X射线泽
尼克相位衬度 CT技术的发展，样品的三维信息采
集从微米分辨的量级推进到了纳米分辨的量级，对
昆虫样品的三维结构重构也达到了纳米水平，并初
步利用到昆虫外生殖器的研究。
注：(A、D、G)：上颚及上颚肌肉表面结构；(B、E、H)：上颚及上颚肌肉透视观；(C、F、I)：上颚收肌肌腱表面结构
图5 大颊隐翅虫(A~C)、大隐翅虫(D~F) 和岐隐翅虫(E~I) 微米CT三维结构图[45]。
生命科学 第25卷776
2013年，Zhang等 [46]利用 X射线泽尼克相位
衬度成像原理，通过在波带片后焦平面上加上位相
环，将 X射线穿过样品后的相位变化转化成光强变
化，从而在北京同步辐射 X射线显微 CT成像装置
上获得了纳米分辨的高衬度隐翅虫外生殖器的三维
精细结构。春前角隐翅虫隶属于鞘翅目，隐翅虫科，
前角隐翅虫亚科，体型 2.8~3.0 mm，幼虫寄生在苍
蝇蛹里，成虫生活在粪便或半腐烂的草堆下，前角
隐翅虫的寄生性对苍蝇具有一定的生物防治作用。
该研究对春前角隐翅虫交配过程中直接相互作用结
构，即雌虫受精囊管 (female spermatheca) 与雄虫鞭
毛 (male flagellum)，进行了三维结构重构 (图 7)，
探讨了基于同步辐射光源的纳米分辨 X射线泽尼克
相位衬度 CT技术在昆虫形态研究中的应用，对较
小样品内部精细结构实现了纳米级别的三维无损观
察，分辨率最高达 30 nm，并根据三维结果推测了
春前角隐翅虫精子传递机制，为进一步昆虫外生殖
器进化提供了新线索。
对昆虫样品的三维数据的采集需要对样品进行
固定、干燥等预处理过程，虽然保存了样品原始形
态，但是也不可避免地会导致样品的收缩变形等。
2008年，Socha和 Carlo[51] 尝试了通过对活体昆虫
酒精麻醉、短暂冷冻等处理暂停其生理过程，结合
CT技术重构样品三维形态，从而最大限度获得了
样品的原始三维形态。这为昆虫肌肉及气管等需要
精确测量的形态与功能研究打下了重要的基础。对
样品处理及三维数据采集条件的摸索也将会促进
X射线断层成像技术在昆虫形态与结构等研究中
的应用。
3　展望
伴随细胞生物学及分子生物学等的发展，昆虫
注：(A~B、F~G、K~I): 头部三维透视结构；(C~E、H~J、M~O): 上颚及上颚肌肉表面结构
图6 大颊隐翅虫 (A~E)、大隐翅虫 (F~J) 和岐隐翅虫 (K~O) 微米CT三维结构图[45]。
李德娥，等：X射线成像技术在昆虫形态学研究中的应用第8期 777
学研究逐渐向微观方向发展，宏观的比较形态等研
究呈现低迷状态，而伴随 X射线成像技术的发展及
在对昆虫形态与结构等的研究方面的独特优势，引
导了昆虫形态研究的再次复兴，有力地推动了古昆
虫学、昆虫生理过程及系统进化等方面研究。尽管
如此，X射线成像技术在昆虫形态研究中的应用仍
处于起步阶段。现有研究仅涉及昆虫的肌肉系统、
气管系统、脑组织及外生殖器等结构，消化系统、
循环系统及内生殖系统的三维比较形态及生理过程
等有待进一步研究。这将更有利于我们对昆虫进化
与适应的研究与理解。与此同时，昆虫样品大小从
几毫米到几厘米不等，微米 CT已经能够满足不同
昆虫样品器官与组织等的三维观察，而伴随纳米
CT的发展，纳米水平精细结构的观察研究得到了
实现。例如纳米水平微气管的分布与运动过程、细
胞代谢、营养物质交换等生理过程研究将是未来 X
射线成像技术在昆虫学研究中应用的重要方向，而
这些研究的进步也必将促进人们对昆虫的进化、适
应及多样性的研究与理解。此外，伴随着昆虫形态
学、进化学等领域的发展也对 X射线成像技术的发
展提出了新的要求，具有时间分辨的，高分辨、高
衬度动态 X射线成像成为科学家们的关注热点，这
一技术的实现必将对昆虫形态学、生殖进化学等学
科的发展产生巨大的影响。
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