全 文 ：第25卷 第6期
2013年6月
生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
Vol. 25, No. 6
Jun., 2013
文章编号：1004-0374(2013)06-0588-07
植物抗铝分子机制研究进展
李交昆1*，唐璐璐2
(1 中南大学资源加工与生物工程学院，长沙 410083；2 中南大学生物科学与技术学院，长沙 410013)
摘　要：铝毒是酸性土壤中抑制植物生长和减少作物产量的主要因素。外部排斥 (external exclusion)和内部
耐受 (internal detoxification)机制是植物抗铝毒性最重要的两种生理机制。近年来，在植物中鉴定出一系列
抗铝基因，如有机酸转运蛋白基因 (ALMT和 MATE)、ABC转运蛋白基因、自然抗性相关巨噬细胞蛋白基
因 (Nramp)和镁离子转运蛋白基因等，同时对抗铝基因的功能及转录调控研究也取得了很大进展。综述了
近来植物抗铝分子机制的最新研究成果，并对未来的研究前景进行了展望。
关键词：铝毒；铝抗性基因；抗铝机制；有机酸；调控因子
中图分类号：Q945.78 文献标志码：A
Research advances on the molecular mechanisms
of aluminum tolerance in plants
LI Jiao-Kun1*, TANG Lu-Lu2
(1 School of Minerals Processing and Bioengineering, Central South University, Changsha 410083, China;
2 School of Biological Science and Technology, Central South University, Changsha 410013, China)
Abstract: Aluminum toxicity is the major factor for inhibiting plant growth and crop yield in acid soils. External
exclusion and internal detoxification have been considered as the two most important mechanisms to deal with Al
stress. Recently, a series of Al tolerance genes have been identified in various plants, such as genes related to organic
acid transporters (ALMT and MATE), ABC transporters and Nramp gene family, magnesium transporters and research
about the function and transcriptional regulation of these genes also has obtained great progress. In this paper, the
progresses on the molecular aspects of Al tolerance in plants are summarized and the prospects in this field are
discussed.
Key words: aluminum toxicity; Al-tolerance genes; tolerance mechanism; organic acids; regulatory factors
收稿日期：2012-12-06；修回日期：2013-03-25
基金项目：国家自然科学基金项目(31100173，31000106)；
中央高校基本科研业务费资助项目(721500130)
*通信作者：E-mail: lijiaokun@csu.edu.cn；Tel: 0731-
88836943
铝 (Aluminum, Al)是地壳中含量最丰富、分布
最广泛的金属元素。在中性和碱性土壤中，铝元素
主要以硅酸盐和氧化物的形式存在，溶解度很低，
不会对植物生长产生毒害作用。然而，在酸性土壤
环境中 (pH<5.5)，铝离子 (Al3+)则会从硅酸盐或氧
化物中释放出来，溶解到土壤溶液中，对植物产生
强烈的毒害作用 [1]。近年来，由于工业污染引起的
酸雨频繁沉降及耕作过程中氮肥的过量施用等因素
加剧了土壤酸化，使得铝毒成为限制农作物产量的
主要影响因子 [2-3]。
铝对植物的毒害部位主要是根尖，包括根冠和
根分生区，因此，植物发生铝毒害的最主要症状是
抑制植物根尖细胞的伸长和细胞分裂，使植物根变
短、变粗，影响根对水分和养分的吸收，进而限制
整个植物的生长。同时，铝离子能与植物体细胞壁
的胶质、蛋白质等成分结合，降低细胞壁的弹性和
导水性，影响植物的生长。铝离子容易和磷酸基、
羟基等基团结合，因此，能与细胞质膜的脂质和膜
蛋白结合，破坏质膜的结构和离子通道，同时影响
李交昆，等：植物抗铝分子机制研究进展第6期 589
质膜上的信号转导途径等。除此之外，铝离子还能
与细胞内的酶蛋白和遗传物质 DNA结合，抑制酶
的活性、阻止 DNA的复制，影响细胞的正常生理
过程 [1, 4-6]。
外部排斥 (external exclusion)和内部耐受 (internal
detoxification)机制被认为是植物抗铝毒性最重要的
两种生理机制 [1, 7-8]。外部排斥机制又称质外体机制，
主要是指通过阻止铝离子进入植物根系细胞从而避
免毒害，主要包括铝诱导有机酸、磷酸盐、酚类物
质和黏胶的分泌等 [9-13]。内部耐受机制则主要是发生
在共质体层次的抗铝机制，通过胞中有机酸对铝的
螯合、液泡区室将铝隔离等方式，将植物根系已吸
收的铝转化为无毒或毒性很小的结合形态进而缓解
或消除体内铝的毒害 [1, 14-15]。植物通过外部排斥机制
使大量的铝离子隔离于根的表皮外，进而免遭其毒
害，而内部耐受机制则是将植物根系已吸收的铝离
子进行转化，最终通过运输到其他器官，从而缓解
体内铝毒害作用。近年来，随着基因组学、蛋白质
组学和生物信息学的快速发展，研究者在不同物种
中获得了大量的铝胁迫响应序列，通过突变体筛选
和遗传定位等技术分离到了一系列铝抗性基因，同
时对其基因功能及转录调控机制也有了一定的了解。
本文综述了近年来国内外关于植物抗铝分子机制的
研究成果，旨在为将来更深入进行植物抗铝机制的
研究及土壤生态修复提供有价值的理论基础。
1　植物铝抗性基因家族
1.1　有机酸转运蛋白基因
在很多抗铝植物中，铝刺激根尖有机酸 (如苹
果酸、柠檬酸和草酸 )的分泌被认为是植物抗铝的一
个最重要的机制。到目前为止，研究者已成功克隆
出编码铝诱导的苹果酸转运蛋白和柠檬酸转运蛋白
基因，但是还没有发现编码草酸转运蛋白基因。苹
果酸和柠檬酸的分泌分别由铝诱导的苹果酸转运蛋
白 (aluminum-activated malate transporter, ALMT)和多
药及毒性复合物的排出转运蛋白 (multidrug and toxic
compound extrusion, MATE)这两种通道蛋白所控制。
1.1.1　苹果酸转运蛋白(ALMT)基因家族
ALMT蛋白家族是植物特有的一类蛋白，其 N
末端通常包含 5~7个跨膜区，C端则形成亲水性的
尾部 [16]。Sasaki等 [17]通过构建抑制差减杂交 cDNA
文库 , 在抗铝小麦品种 (ET8)根尖中分离得到了铝诱
导表达的 ALMT1基因并命名为 TaALMT1。TaALMT1
基因是从植物中克隆获得的第一个抗铝基因，定位
于染色体 4DL末端的基因座 AltBH中，含有 5个内含
子和 6个外显子 [18]。随后，在模式植物拟南芥中，
Hoekenga等 [19]发现了与 TaALMT1同源的 AtALMT1
基因，该基因定位于染色体 1上的一个抗铝的数量性
状位点 (quantitative trait locus, QTL)内。虽然AtALMT1
和 TaALMT1的氨基酸序列仅有 40%的相似性，但是
它们在拟南芥和小麦中具有相似的功能。
近年来，虽然 ALMT家族中的同源基因在其他
物种中，如油菜 (BnALMT1和 BnALMT2)[20]、黑麦
(ScALMT1)[21]等，相继被克隆出来，但是并非所有
ALMT型通道蛋白都能介导铝刺激下的有机酸的分
泌和应答。Pineros等 [22-23]从玉米中克隆得到 ALMT1
同源基因 ZmALMT1基因。虽然该基因编码一个跨膜
通道蛋白，可以选择性地调节硫酸根离子和硝酸根
离子的进出，但是该蛋白并不调节铝诱导的柠檬酸
的分泌。大麦的HvALMT1基因虽然是小麦 TaALMT1
基因最相近的同系物，它们编码的蛋白之间也存在
高度的序列相似性，但是 HvALMT1蛋白的表达并
不能被铝离子激活，其功能也与铝抗性无关 [24]。另外，
拟南芥中的 AtALMT9和 AtALMT12蛋白虽然也属
于 ALMT家族，但是 AtALMT9蛋白作为液泡苹果
酸通道蛋白主要参与调节细胞内的苹果酸平衡；而
AtALMT12基因则在拟南芥保卫细胞中表达，它编码
的蛋白可能是一类新的阴离子转运蛋白，参与气孔
的关闭，但是不具有抗铝性 [25-26]。
1.1.2　柠檬酸转运蛋白(MATE)基因家族
MATE蛋白是普遍存在于微生物、植物和哺乳
动物细胞内的一类蛋白家族，最初是在细菌药物转
运家族 (bacterial drug transporter family)中发现的 [27]。
最近研究表明，参与植物抗铝过程的柠檬酸转运蛋
白也属于MATE家族。Magalhaes等 [28]通过高分辨
率图谱鉴定了一个位于高粱染色体 3末端遗传基因
座 AltSB中的 SbMATE基因。过量表达 SbMATE基因
的拟南芥能够显著增加柠檬酸的分泌，增强抗铝性。
Furukawa 等 [29]以大麦抗铝品种和铝敏感品种为实
验材料，通过精细定位图谱和基因芯片分析，克隆
出了一个控制铝诱导柠檬酸分泌的基因 HvAACT1。
该基因属于MATE基因家族，位于大麦染色体 4HL
长臂的 Alp基因座中。在爪蟾卵母细胞中异源表达
HvAACT1基因显示了 14C标记的柠檬酸的分泌活性，
而不是苹果酸的分泌活性；当 HvAACT1基因在烟草
中过量表达时，相对于野生型，其柠檬酸的分泌及
抗铝性都得到了增强。近些年来，在高粱和大麦中
发现的MATE家族基因 (SbMATE和 HvAACT1)的同
生命科学 第25卷590
源基因分别在拟南芥 (AtMATE)[30]、小麦 (TaMATE1)[31]、
黑麦 (ScFRDL2)[32]、水稻 (OsFRDL4)[33] 和赤小豆 (Vu
MATE)[34]中鉴定并克隆出来。
Maron等 [35]通过基因定位在玉米中鉴定出位
于两个主要的抗铝数量性状遗传位点的两个MATE
家族基因 ZmMATE1和 ZmMATE2。虽然 ZmMATE1
基因编码柠檬酸转运蛋白，但是 ZmMATE2基因编
码的蛋白与MATE柠檬酸转运蛋白没有相似性，它
主要介导除柠檬酸以外的其他阴离子分泌。因此，
相对于其他植物，玉米的抗铝性是一个复杂的性状，
可能还有其他不涉及有机酸分泌的机制在起作用。
1.2　ATP结合盒(ABC)转运蛋白基因家族
ABC转运蛋白是目前已知最大、功能最广泛的
蛋白家族，大多数 ABC转运蛋白都能利用水解 ATP
释放的能量直接转运底物，如肽、多糖、脂、生物碱
和类固醇等化合物。ABC转运体在植物抗铝机制中
也起着非常重要的作用。Huang等 [36]在水稻突变体
中鉴定出编码ABC转运体的两个基因 STAR1 (sensitive
to Al rhizotoxicity 1)和 STAR2。STAR1 和 STAR2基因分
别编码 ABC转运体的核苷酸结合域和跨膜区，任何
一个基因被破坏都会导致水稻对铝毒具有超敏感性。
STAR1 和 STAR2基因由铝离子特异诱导，主要在植
物根部表达。STAR1和 STAR2通常形成一个复合体
定位于膜上，负责从细胞质运输 UDP-葡萄糖进入囊
泡，随后形成磷酸葡萄糖或由磷酸葡萄糖衍生而来
的糖苷，通过胞外分泌作用释放到细胞壁进而修饰
细胞壁以掩盖铝离子的结合位点，阻止了铝离子与
细胞壁的结合，减轻了铝离子的毒害作用，提高了
水稻的铝抗性。类似 STAR1和 STAR2的基因同样存
在于其他物种中，如 Larsen等 [37-38]在拟南芥中发现
了编码类似 ABC转运体蛋白的基因—ALS1 (Al sen-
sitive 1)和 ALS3。ALS1主要在根尖和维管组织中
表达，ALS1蛋白则定位于细胞液泡的膜上，其作用
机理可能是参与细胞内螯合铝离子的移动。ALS3基
因主要在叶的排水器和植物的韧皮部表达，而 ALS3
蛋白则位于细胞的质膜上，其功能可能是将积累的
铝离子重新分配使其远离敏感的组织来保护生长的
根免受铝毒。最近，Huang等 [39]在水稻中发现了一
个编码半分子转运蛋白的基因——OsALS1, 其表达产
物定位于细胞的液泡膜上，主要功能是将细胞内的
铝离子隔离在液泡内，在水稻的细胞内部解毒过程
中发挥重要的作用。
1.3　铝离子转运蛋白基因
1.3.1　自然抗性相关巨噬细胞蛋白(Nramp)基因家族
Nramp基因家族首先在动物中发现并得以克
隆。小鼠对细胞内病原微生物侵染所产生的抗性或
敏感性是受显性基因 Bcg、Ity或 Lsh控制的，并由
此将该类基因命名为 Nramp (natural resistance-associ-
ated macrophage protein)基因 [40]。目前，编码 Nramp
这一膜整合蛋白家族的基因在植物、真菌，甚至细
菌中都得以克隆。该家族基因在金属离子的转运调
控和维持金属离子平衡中起着重要的作用。Xia等 [41]
在水稻中发现一个铝抗性相关的 Nramp 家族基
因——Nrat1 (Nramp aluminum transporter 1)，成功揭
示了铝离子进入细胞的机理。当在酵母中表达该基
因时，Nrat1只对三价铝离子有转运作用，而对二价
金属离子，如锰、铁、钙或铝和柠檬酸复合物没有
转运作用。在水稻细胞内敲除 Nrat1基因会减弱铝
离子的吸收，增加铝离子与细胞壁的结合进而增加
水稻的铝敏感性，但是对其他金属的抗性则无影响。
Nrat1是位于根尖细胞的质膜上的铝离子转运蛋白，
其作用是将铝离子转入细胞内，使铝离子能安全储
存在细胞液泡或其他亚细胞隔室内，进而降低因高
浓度的铝离子对细胞壁产生的毒害作用。
1.3.2　其他铝离子转运蛋白基因
2012年，Negishi等 [42]在铝富集植物八仙花
(Hydrangea macrophylla)的蓝色萼片中，分离鉴定
出两个分别位于细胞液泡膜和细胞质膜上的铝离子
转运体蛋白基因——HmVALT(H. macrophylla vacuo-
lar aluminum transporter)和 HmPALT1(H. macrophyl-
la plasma membrane aluminum transporter 1)。这两个
蛋白都属于水通道蛋白家族，HmPALT1的作用是
将铝离子转运到细胞质内；而 HmVALT则是将铝
离子转运到细胞液泡中。然而，HmPALT1的mRNA
只是在萼片中表达，而在植物的根、茎、叶中并未
表达，所以，研究者认为还应存在其他的质膜铝离
子转运蛋白参与铝离子的长途转运过程。
1.4　镁离子转运蛋白基因
镁离子是活细胞中最丰富的二价阳离子，添加
镁离子能够减轻铝离子对一些作物的毒害，如高粱、
大豆、小麦、水稻和赤小豆 [43-47]。在大豆和赤小豆中，
镁离子浓度达到微摩级时就能够减轻铝毒害 [44,47]；
而在小麦和水稻中，镁离子浓度则需要达到毫摩级
才能发挥作用 [45-46]。高浓度的镁离子可以增加溶液
的离子强度，降低在细胞质外体交换位点处的铝离
子的饱和度，减少铝离子在根部细胞膜表面的活性。
高浓度的镁离子通过与铝离子竞争，减少其在根部
细胞的细胞壁、质膜等部位的结合，从而保护根部
不受铝毒侵害 [48]。低浓度的镁离子减轻铝毒的原因
李交昆，等：植物抗铝分子机制研究进展第6期 591
则被认为是能提高细胞有机酸的分泌，增加细胞外
铝离子的螯合作用进而减少铝离子的毒害 [44,47]。
增加细胞内部镁离子浓度也可提高植物铝抗
性，如MacDiarmid 和 Gardner发现 [49]，在酵母细胞
中过量表达镁离子转运体基因 (ALR1和 ARL2)能够
提高酵母细胞铝抗性；在烟草细胞中过量表达拟南
芥镁离子转运体基因AtMGT1同样提高了铝抗性 [50]；
Chen等 [51]在水稻中也发现了一个位于细胞质膜上
的镁离子转运体基因——OsMGT1。研究结果显示，
铝离子能上调 OsMGT1在根部细胞的表达，提高了
铝离子向细胞内部的流入，增加了细胞内镁离子的
浓度。由于镁离子和铝离子有相似的水化半径，所
以通过竞争机制，减少了铝离子与细胞内部 DNA、
RNA 和 ATP等的结合，减轻了铝毒对细胞的伤害。
2　抗铝基因的调控
植物对铝毒的抗性是和 ALMT或者MATE基因
的表达程度成呈正相关的。在一些物种中，如在小
麦和大麦中，TaALMT1和 HvAACT1基因的表达是
组成型表达，铝离子只是起到激活蛋白转运的作用；
在另外一些物种中，铝离子首先是诱导其基因的表
达，然后再激活这些新合成的蛋白，如高粱的 Sb-
MATE基因。然而，不论是否由铝诱导，已研究的
物种中 ALMT 和 MATE 基因的表达量在铝抗性基因
型中的表达都显著地高于铝敏感型的基因型。下面
分别综述了这些基因差异表达的分子机制。
2.1　ALMT和MATE 基因的多态性
顺式作用元件 (Cis-acting element)位于基因旁
侧的非编码区域，包括启动子、增强子和调控序列
等，能影响目的基因的表达。顺式调控序列的突变，
如启动子区域的修饰、转座子的插入等可能会影响
植物的铝抗性。小麦 TaALMT1基因的编码区域在
铝抗性和铝敏感品种中比较保守，但是它的启动子
区域存在很高的多态性 [52]。Sasaki等 [53]发现在小
麦启动子区域共有 8个不同的等位基因，有的等位
基因呈现出单核苷酸多态；有的呈现不同区域的线
性重复，其中等位基因的两倍或者三倍的线性重复
能提高 TaALMT1基因的表达，增加苹果酸的分泌
进而提高小麦的铝抗性。Ryan等 [52]在转基因水稻
中也证实具有三倍线性重复的 TaALMT1启动子等
位基因比没有线性重复的启动子等位基因能显著提
高报告基因的表达。
除此之外，一些研究也表明，转座子引起的插
入突变也能够影响基因的表达，增加植物的铝抗
性。在大麦中，由于在 HvAACT1基因上游 4.6 kb
处的 5UTR端插入了一段 1 023 bp的序列，使得
HvAACT1 基因在铝抗性品种的表达量比在铝敏
感品种中显著增高。另外，插入突变也改变了
HvAACT1基因表达位置。在没有插入突变的情况下，
HvAACT1基因主要是在维管束中，但很少在皮质
或根的顶端部位表达，而在铝抗性品种 (发生了插
入突变 )，HvAACT1基因表达扩展到了根的顶端部
位，增加了根部的柠檬酸分泌，提高了铝抗性 [54]。
Magalhaes等 [28]在高粱启动子区域发现一个 tourist-
like微型反向重复转座元件 (miniature inverted re-
peat transposable element, MITE)，其重复的次数是
和 SbMATE基因的表达成正相关的。
Collins等 [21]在对黑麦铝抗性和铝敏感品种对
比研究中发现，在铝抗性品种中有 5个 ScALMT基
因拷贝成簇存在于染色体 7R上；而敏感性的品种
则只有两个 ScALMT基因拷贝聚集成簇。在成簇的
基因拷贝中，铝抗性品种中有两个 ScALMT基因表
达，而敏感品种中则只有一个 ScALMT基因表达。
然而，目前控制成簇拷贝基因中的每个 ScALMT基
因表达的机制还不清楚。
2.2　转录因子STOP1和ART1对抗铝基因的调控
在拟南芥中，AtALMT1和 AtAMTE分别控制
铝诱导的苹果酸和柠檬酸的分泌 [30]。AtALMT1和
AtAMTE这两个基因的表达均受到转录因子 STOP1
(sensitive to proton rhizotoxicity 1)的调控。STOP1基因
编码的 Cys2-His2锌指蛋白位于细胞核内，正常表
达 STOP1蛋白，使拟南芥具有低 pH和铝的抗性，
但是在 stop1拟南芥突变体中，铝诱导的 AtALMT1
和 AtAMTE基因的表达及与之相关的苹果酸和柠檬
酸的分泌均受到抑制 [30,55]。通过基因芯片技术，
Sawaki等 [56]发现 STOP1还调控铝抗性相关的多个
基因的表达，如 ABC转运蛋白基因——ALS3。由
此可见，STOP1可能作为转录因子直接或者间接
地通过信号通路调控植物中的一些抗铝基因的表
达。Yamaji等 [57]在水稻中也发现了与 STOP1类似
的一个锌指蛋白 ART1 (Al3+ resistance transcription
factor1)。ART1呈组成型表达模式，参与调控 30
多个基因的表达，在铝抗性中起到关键的作用，其
中包括已鉴定的水稻抗铝基因 STAR1和 STAR2、
OsMGT1等。此外，ART1还调节了水稻中的铝离
子转运蛋白 Nrat1的表达 [41]。
生命科学 第25卷592
3　研究展望
综上所述，植物对铝毒胁迫下的适应机制是一
个多层次、多途径、多基因控制的复杂性状 (表 1)。
植物抗铝毒的分子机制研究取得了突破性的进
展，但是依然存在很多未能解决的难题。
第一，有机酸分泌虽然是植物抗铝毒的一个普
遍的机制，可以解释一些物种内不同基因型铝抗性
的差异。通过过量表达 ALMT 和MATE基因家族
编码的有机酸转运蛋白，可以提高根部细胞有机酸
的分泌，进而提高了植物铝抗性。虽然不同植物中
分别属于 ALMT家族和MATE家族的抗铝基因编
码的蛋白在序列上存在一定的同源性，但是这些基
因在表达方式上却有一定的差异，如有些基因是组
成型表达；有些基因表达则是受铝的诱导表达。目
前，不同抗铝基因编码的通道蛋白的激活方式和相
应有机酸的分泌模式等我们还不十分清楚。同时，
相比苹果酸和柠檬酸转运蛋白基因的成功克隆，草
酸相关的抗铝基因的研究则相对滞后，其具体的抗
铝机制也并不了解。另外，对于有机酸转运蛋白的
结构和功能，需要研究哪种氨基酸残基确定底物特
异性以及铝诱导激活的关键部位等都是未来需要解
决的难题。
第二，最近对水稻和拟南芥的研究表明，其他
多种基因也与铝抗性相关，同时这些铝抗性基因的
转录调控机制在不同物种中也有所不同，如拟南芥
转录因子 STOP1诱导调控的下游基因与水稻 ART1
所调控的基因大部分都不相同。虽然目前研究表明，
由 STOP1和 ART1调控的下游基因在植物抗铝过
表1　已发现的植物铝抗性基因的名称、来源作物及基因的功能
基因名称 来源物种 基因功能
TaALMT1 小麦(Triticum aestivum） 苹果酸转运[17-18]
AtALMT1 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 苹果酸转运[19]
BnALMT1 油菜(Brassica napus) 苹果酸转运[20]
BnALMT2 油菜(Brassica napus) 苹果酸转运[20]
ScALMT1 黑麦(Secale cereale) 苹果酸转运[21]
SbMATE 高粱(Sorghum bicolor) 柠檬酸转运[28]
HvAACT1 大麦(Hordeum vulgare) 柠檬酸转运[29]
AtMATE 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 柠檬酸转运[30]
TaMATE1 小麦(Triticum aestivum） 柠檬酸转运[31]
ScFRDL2 黑麦(Secale cereale) 柠檬酸转运[32]
OsFRDL4 水稻(Oryza sativa) 柠檬酸转运[33]
Vu MATE 赤小豆(Vigna umbellate) 柠檬酸转运[34]
ZmMATE1 玉米(Zea mays) 柠檬酸转运[35]
STAR1和STAR2 水稻(Oryza sativa) UDP-葡萄糖转运[36]
ALS1 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 铝离子转运[37-38]
ALS3 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 铝离子转运[37-38]
Nrat1 水稻(Oryza sativa) 铝离子转运[41]
OsALS1 水稻(Oryza sativa) 铝离子转运[39]
HmVALT 八仙花(Hydrangea macrophylla) 铝离子转运[42]
HmPALT1 八仙花(Hydrangea macrophylla) 铝离子转运[42]
AtMGT1 拟南芥(Arabidopsis thaliana) 镁离子转运[50]
OsMGT1 水稻(Oryza sativa) 镁离子转运[51]
STOP1 拟南芥(Arabidopsis thaliana) C2H2锌指转录因子
[30,55]
ART1 水稻(Oryza sativa) C2H2锌指转录因子
[57]
李交昆，等：植物抗铝分子机制研究进展第6期 593
程中发挥着重要的作用，但是这些基因的具体功能
还不清楚，尤其是 STAR 和 ALS蛋白的功能需要
进一步的研究。另外，细胞外的铝离子信号如何传
入细胞内激活转录因子 SOTP1或者 ART1，其胞内
的信号转导通路等至今仍然并不清楚。因此，通过
对不同物种的信号通路对比研究，有助于我们发现
新的抗铝基因和抗铝机制。
第三，铝离子的胞内转运是由分布于质膜和液
泡膜上的铝离子转运蛋白协同转运的，如水稻的
Nrat1和 OsALS1，八仙花的 HmPALT1和 HmVALT，
但是这些分布不同位置的铝离子转运蛋白是如何在
共质体层次相互协调发挥作用来长途转运铝离子
的，仍需深入的研究。
第四，目前我国酸性土壤占全国耕地面积的
21%，遍及南方的 15个省区，而且随着环境污染，
酸性土壤的铝毒害日益加剧。国内的学者主要的研
究方向多集中于水稻、小麦等少数几个主要粮食作
物的抗铝机制，而忽略了一些目前已被发现的铝富
集植物。铝富集植物经过了长期的进化，形成了一
些特有的抗铝机制，蕴藏着更为丰富的基因资源。
深入探讨铝富集植物的抗铝机制，发掘新的抗铝基
因，有利于我们通过基因工程和分子标记辅助育种
等技术来选育抗铝作物品种，解决我国酸性土壤中
存在的农业问题，应成为今后工作的一个研究重点。
[参　考　文　献]
[1] Kochian LV, Hoekenga OA, Piñeros MA. How do crop
plants tolerate acid soils? Mechanisms of aluminum
tolerance and phosphorous efficiency. Annu Rev Plant
Biol, 2004, 55: 459-93
[2] Uexküll HR, Mutert E. Global extent development and
economic impact of acid soils. Plant Soil, 1995, 171(1):
1-15
[3] Guo JH, Liu XJ, Zhang Y, et al. Significant soil acidification
in major Chinese croplands. Science, 2010, 327(5968):
1008-10
[4] Kochian LV. Cellular mechanisms of aluminum toxicity
and resistance in plants. Annu Rev Plant Physiol Plant
Mol Biol, 1995, 46: 237-60
[5] Matsumoto H. Cell biology of aluminum toxicity and
tolerance in higher plants. Int Rev Cytol, 2000, 200: 1-46
[6] Yamamoto Y, Kobayashi Y, Rama DS, et a1. Aluminum
toxicity is associated with mitochondrial dysfunction and
the production of reactive oxygen species in plant cells.
Plant Physiol, 2002, 128(1): 63-72
[7] Ma JF. Syndrome of aluminum toxicity and diversity of
aluminum resistance in higher plants. Int Rev Cytol, 2007,
264: 225-52
[8] Poschenrieder C, Gunse B, Corrales I, et al. A glance into
aluminum toxicity and resistance in plants. Sci Total
Environ, 2008, 400(1-3): 356-68
[9] Ofei-Manu P, Wagatsuma T, Ishikawa S, et al. The plasma
membrane strength of the root-tip cells and root phenolic
compounds are correlated with Al tolerance in several
common woody plants. Soil Sci Plant Nutr, 2001, 47(2):
359-75
[10] Miyasaka SC, Hawes MC. Possible role of root border
cells in detection and avoidance of aluminum toxicity.
Plant Physiol, 2001, 125(4): 1978-87
[11] Pellet DM, Grunes DL, Kochian LV. Organic acid
exudation as an aluminum-tolerance mechanism in maize
(Zea mays L.). Planta, 1995, 196(4): 788-95
[12] Ma Z, Miyasaka SC. Oxalate exudation by taro in response
to Al. Plant Physiol, 1998, 118(3): 861-5
[13] Zheng SJ, Ma JF, Matsumoto H. High aluminum resistance
in buckwheat Al-induced specific secretion of oxalic acid
from root tips. Plant Physiol, 1998, 117(3): 745-51
[14] Ma JF, Hiradate S, Nomoto K, et al. Internal detoxification
mechanism of Al in hydrangea. Identification of Al from
in the leaves. Plant Physiol, 1997, 113(4): 1033-9
[15] Ma JF, Hiradate S, Matsumoto H. High aluminum
resistance in buckwheat. II. Oxalic acid detoxifier
aluminum internally. Plant Physiol, 1998, 117(3): 753-9
[16] Delhaize E, Gruber BD, Ryan PR. The roles of organic
anion permeases in aluminium resistance and mineral
nutrition. FEBS Lett, 2007, 581(12): 2255-62
[17] Sasaki T, Yamamoto Y, Ezaki B, et al. A wheat gene
encoding an aluminum-activated malate transporter. Plant
J, 2004, 37(5): 645-53
[18] Raman H, Zhang K, Cakir M, e t a l . Molecular
characterization and mapping of ALMT1, the aluminium-
tolerance gene of bread wheat (Triticum aestivum L.).
Genome, 2005, 48(5): 781-91
[19] Hoekenga OA, Maron LG, Piñeros MA, et al. AtALMT1,
which encodes a malate transporter, is identified as one of
several genes critical for aluminum tolerance in
Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103(25):
9738-43
[20] Ligaba A, Katsuhara M, Ryan PR, et al. The BnALMT1
and BnALMT2 genes from rape encode aluminum-
activated malate transporters that enhance the aluminum
resistance of plant cells. Plant Physiol, 2006, 142(3):
1294-303
[21] Collins NC, Shirley NJ, Saeed M, et al. An ALMT1 gene
cluster controlling aluminum tolerance at the Alt4 locus of
rye (Secale cereale L.). Genetics, 2008, 179(1): 669-82
[22] Piñeros MA, Cançado GMA, Kochian LV. Novel
properties of the wheat aluminum tolerance organic acid
transporter (TaALMT1) revealed by electrophysiological
characterization in Xenopus oocytes: functional and
structural implications. Plant Physiol, 2008, 147(4):
2131-46
[23] Piñeros MA, Cancado GM, Maron LG, et al. Not all
ALMT1-type transporters mediate aluminum-activated
organic acid responses: the case of ZmAL. Plant J, 2008,
53(2): 352-67
[24] Gruber BD, Ryan PR, Richardson AE, et al. HvALMT1
from barley is involved in the transport of organic anions.
J Exp Bot, 2010, 61(5): 1455-67
[25] Kovermann P, Meyer S, Hörtensteiner S, et al. The
生命科学 第25卷594
Arabidopsis vacuolar malate channel is a member of the
ALMT family. Plant J, 2007, 52(6): 1169-80
[26] Sasaki T, Mori IC, Furuichi T, et al. Closing plant stomata
requires a homolog of an aluminum-activated malate
transporter. Plant Cell Physiol, 2010, 51(3): 354-65
[27] Omote H, Hiasa M, Matsumoto T, et al. The MATE
proteins as fundamental transporters of metabolic and
xenobiotic organic cations. Trends Pharmacol Sci, 2006,
27(11): 587-93
[28] Magalhaes JV, Liu JP, Guimarães CT, et al. A gene in the
multidrug and toxic compound extrusion (MATE) family
confers aluminum tolerance in sorghum. Nat Genet, 2007,
39(9): 1156-61
[29] Furukawa J, Yamaji N, Wang H, et al. An aluminum
activated citrate transporter in barley. Plant Cell Physiol,
2007, 48(8): 1081-91
[30] Liu JP, Magalhaes JV, Shaff J, et al. Aluminum-activated
citrate and malate transporters from the MATE and ALMT
families function independently to confer Arabidopsis
aluminum tolerance. Plant J, 2009, 57(3): 389-99
[31] Ryan PR, Raman H, Gupta S, et al. A second mechanism
for aluminum resistance in wheat relies on the constitutive
efflux of citrate from roots. Plant Physiol, 2009, 149(1):
340-51
[32] Yo k o s h o K , Ya m a j i N , M a J F. I s o l a t i o n a n d
characterization of two MATE genes in rye. Funct Plant
Biol, 2010, 37(4): 296-303
[33] Yokosho K, Yamaji N, Ma JF. An Al-inducible MATE
gene is involved in external detoxification of Al in rice.
Plant J, 2011, 68(6): 1061-9
[34] Yang XY, Yang JL, Zhou Y, et al. A de novo synthesis
citrate transporter, VuMATE, implicates in Al-activated
citrate efflux in rice bean (Vigna umbellate) root apex.
Plant Cell Enviorn, 2011, 34(12): 2138-48
[35] Maron LG, Piñeros MA, Guimarães CT, et al. Two
functionally distinct members of the MATE (multi-drug
and toxic compound extrusion) family of transporters
potentially underlie two major aluminum tolerance QTLs
in maize. Plant J, 2010, 61(5): 728-40
[36] Huang CF, Yamaji N, Mitani N, et al. A bacterial-type
ABC transporter is involved in aluminum tolerance in
rice. Plant Cell, 2009, 21(2): 655-67
[37] Larsen PB, Geisler MJ, Jones CA, et al. ALS3 encodes a
phloem-localized ABC transporter-like protein that is
required for aluminum tolerance in Arabidopsis. Plant J,
2005, 41(3): 353-63
[38] Larsen PB, Cancel J, Rounds M, et al. Arabidopsis ALS1
encodes a root tip and stele localized half type ABC
transporter required for root growth in an aluminum toxic
environment. Planta, 2007, 225(6): 1447-58
[39] Huang CF, Yamaji N, Chen Z, et al. A tonoplast-localized
half-size ABC transporter is required for internal
detoxification of aluminum in rice. Plant J, 2012, 69(5):
857-67
[40] Belouchi A, Cellier M, Kwan T, et al. The macrophage-
specific membrane protein Nramp controlling natural to
infections in mice has homologus expressed in the root
system of plants. Plant Mol Biol, 1995, 29(6): 1181-96
[41] Xia J, Yamaji N, Kasai T, et al. Plasma membrane-
localized transporter for aluminum in rice. Proc Natl Acad
Sci USA, 2010, 107(43): 18381-5
[42] Negishi T, Oshima K, Hattori M, et al. Tonoplast- and
plasma membrane-localized aquaporin-family transporters
in blue hydrangea sepals of aluminum hyperaccumulating
plant. PLoS One, 2012, 7(8): e43189
[43] Tan K, Keltjens WG, Findenegg GR. Aluminium toxicity
with sorghum genotypes in nutrient solutions and its
amelioration by magnesium. J Plant Nutr Soil Sci, 1992,
155(2): 81-6
[44] Silva IR, Smyth TJ, Carter TE, et al. Altered aluminum
root elongation inhibition in soybean genotypes in the
presence of magnesium. Plant Soil, 2001, 230(2): 223-30
[45] Ryan PR, Kinraide TB, Kochian LV. Al3+-Ca2+ interactions
in aluminum rhizotoxicity. Planta, 1994, 192: 98-102
[46] Watanabe T, Okada K. Interactive effects of Al, Ca and
other cations on root elongation of rice cultivars under low
pH. Ann Bot, 2005, 95(2): 379-85
[47] Yang JL, You JF, Li YY, et al. Magnesium enhances
aluminum- induced citrate secretion in rice bean roots
(Vigna umbellata) by restoring plasma membrane H+-
ATPase activity. Plant Cell Physiol, 2007, 48(1): 66-73
[48] Bose J, Babourina O, Rengel Z. Role of magnesium in
alleviation of aluminium toxicity in plants. J Exp Bot,
2011, 62(7): 2251-64
[49] MacDiarmid CW, Gardner RC. Overexpression of the
Saccharomyces cerevisiae magnesium transport system
confers resistance to aluminum ion. J Biol Chem, 1998,
273(3): 1727-32
[50] Deng W, Luo K, Li D, et al. Overexpression of an
Arabidopsis magnesium transport gene, AtMGT1, in
Nicotiana benthamiana confers Al tolerance. J Exp Bot,
2006, 57(15): 4235-43
[51] Chen ZC, Yamaji N, Motoyama R, et al. Up-regulation of
a magnesium transporter gene OsMGT1 is required for
conferring aluminum tolerance in rice. Plant Physiol,
2012, 159(4): 1624-33
[52] Ryan PR, Raman H, Gupta S, et al. The multiple origins
of aluminium resistance in hexaploid wheat include
Aegilops tauschii and more recent cis mutations to
TaALMT1. Plant J, 2010, 64(3): 446-55
[53] Sasaki T, Ryan PR, Delhaize E, et al. Sequence upstream
of the wheat (Triticum aestivum L.) ALMT1 gene and its
relationship to aluminum resistance. Plant Cell Physiol,
2006, 47(10): 1343-54
[54] Fujii M, Yokosho K, Yamaji N, et al. Acquisition of
aluminium tolerance by modification of a single gene in
barley. Nat Commun, 2012, 3: 713
[55] Iuchi S, Koyama H, Iuchi A, et al. Zinc finger protein
STOP1 is critical for proton tolerance in Arabidopsis and
coregulates a key gene in aluminum tolerance. Proc Natl
Acad Sci USA, 2007, 104(23): 9900-05
[56] Sawaki Y, Iuchi S, Kobayashi Y, et al. STOP1 regulates
multiple genes that protect Arabidopsis from proton and
aluminum toxicities. Plant Physiol, 2009, 150(1): 281-94
[57] Yamaji N, Huang CF, Nagao S, et al. A zinc finger
transcription factor ART1 regulates multiple genes
implicated in aluminum tolerance in rice. Plant Cell, 2009,
21(10): 3339-49