全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 22卷 第 1期
2010年 1月
Vol. 22, No. 1
Jan., 2010
文章编号 ：1004-0374(2010)01-0029-07
收稿日期：2009-07-09
基金项目：国家自然科学基金重点项目(90817106)
*通讯作者：E-mail: songcp@henu.edu.cn
脱落酸被土壤 “掩盖 ”了的功能：调节根系构型
形态建成
白　玲，宋纯鹏*
(河南省植物逆境生物学重点实验室 河南大学生命科学学院，开封 475004)
摘 要：植物根系发育是一个重要的农艺性状。由于根系具有结构和生长模式简单、信号感受灵敏等，
有可能成为研究植物发育可塑性的良好材料。通过分析脱落酸在根的生长，侧根和根毛的发生和生长中
及根构型形成的可能信号转导过程中的作用，并由此提出未来的研究应关注的科学问题。对根系分子机
制的探讨不仅有利于阐明如何调控根发育可塑性这一复杂和困难的生物学问题，而且对农业生产也极为
重要。
关键词：A B A；根系构型；拟南芥
中图分类号：Q946.885；Q945.3　　文献标识码：A
The ABA role covered by soil: control of root system architecture formation
BAI Ling, SONG Chun-peng*
(Henan Key Laboratory of Plant Stress Biology, Department of Biology, Henan University, Kaifeng 475004, China)
Abstract: Root is one of the agronomical important aspects of plant. The relative simplicity of the growth
patterning and the sensitivity to environmental conditions make the root system architecture a useful model for
the study of plant developmental plasticity in particular. Abscisic acid (ABA) has a central role in this develop-
mental plasticity. The role of ABA in the possible signal transduction pathways for modulating root growth,
lateral root and root hair development and root system architecture formation are analyzed, future research need
to be studied are also proposed. Elucidation of the molecular mechanism will be helpful for understanding the
rule controlling root system development, and will be very important for agricultural production.
Key words: ABA; root system architecture; Arabidopsis
植物激素脱落酸(abscisic acid, ABA)信号转导过
程一直是植物生物学领域的研究热点之一。ABA不
仅作为应激激素参与植物的生物及非生物胁迫反
应，而且也作为植物内源信号在包括种子的成熟和
休眠、根的生长以及植物的衰老等生长发育过程发
挥作用。以往很多研究是以气孔和种子萌发作为研
究的模式系统，对ABA的信号转导机制做了大量深
入的研究，揭示了复杂调控网络体系中的许多成分
及其之间的相互关系[1, 2]，但是对ABA调节植物生
长和发育的信号转导过程和分子机制所知甚少[3]。
植物根系作为重要的营养器官，不仅将植物固
着于土壤中，决定植物生长的位置，同时还负责从
土壤中吸收水和营养成分，植物根系的发育直接影
响到作物的产量，是一个重要的农艺性状。此外，
固定生长的植物由于无法进行类似于动物的逃避反
应，在面对环境胁迫以及外界刺激时，根系还必须
做出复杂的形态和生理变化，以应答环境条件变化
和胁迫刺激过程，从而调控植物的生长发育。早在
30年前，就已知道外源ABA是一种生长抑制剂，能
够影响根系的生长和发育[4, 5]，同时，最近的报道也
表明ABA在根的可塑性发育过程中具有重要的调节
3 0 生命科学 第22卷
作用，但直到现在，对其中的分子遗传学过程仍然
缺乏了解。也许根生长在土壤内影响了人们对于
ABA 调控根系形态建成的遗传学机制和信号转导过
程的了解，人们的视线还没有透过土壤，清楚勾画
出其调控的基本框架。因此，本文试图总结 ABA
调节植物根系构型的最新进展，并在此基础上讨论
如何以根细胞为研究对象，发展新实验模式系统，
揭示ABA在植物地下部分调节功能的分子机制，对
未来研究中应该关注的可能研究方向进行了分析讨
论，有助于对 ABA功能的新认识。
1　根系有可能成为研究植物细胞信号转导新的
模式系统
在进化过程中，植物形成了高度精密的发育可
塑性(developmental plasticity)，以“无限”生长的
模式，通过持续不断地形成和发育的新器官，使植
株更加接近养分或光线等，以最大限度地获取资
源，从而适应外界胁迫刺激和环境变化。已知，根
系形态的改变是植物应答环境刺激的一种重要的方
式，植物能够形成合适的根构型(architecture)(即根
系在生长介质中的空间造型和分布)以有效地适应特
定的环境变化。
相对于其他营养和生殖器官，根的结构相对简
单，但是根的构型却极其复杂。侧根的数目、分
布、生长速率或者定向都会引起根构型的变化[6]，
根系结构的这种高度变异性是植物发育可塑性的最
充分的体现。应该说植物的这种发育可塑性使植物
在适应环境胁迫刺激时处于有利的位置，它使植物
能够整合从环境获得的信号和信息，适应性地决定
细胞的命运、发育方向和生长，克服植物自身不能
移动的缺陷，使不同的器官处于最佳的位置，最大
限度地获得水、养分和光，以适应外界环境的变
化。目前，对这种调节发育分子遗传学过程已经积
累了一些证据，但是仍缺乏系统的了解。
尽管根系埋在土壤内，但由于根既能充分体现
植物发育可塑性，又有许多独特的优点，因此是研
究植物发育调节机制的良好的材料[6]，其优点主要
体现在：(1 )根的生长模式始终如一，根器官伸长
和定向仅组织的延伸和重复即可完成，而且根系比
枝条的结构更简单，由于它没有茎、叶、花等器
官分化与转换，更易于分离鉴定根构型发生相关的
突变体。 (2)根细胞还具有非常灵敏的感受外界信号
变化的能力，如在干旱条件下，根会长出许多额外
的侧根，直到干旱缓解才会停止生长，这种现象就
是农业上典型的“旱长根”现象[ 7]。因此，植物
对外界的感应应该从根细胞的反应开始，环境因子
的轻微的变化都能强烈地影响根系的构型。正是因
为根细胞的这种特性，许多离子运输机制的研究也
是主要通过借助根细胞为研究对象揭示的[8-10]。 (3)同
时，根系还是研究信号整合与转导的良好的模式体
系，多种环境和发育信号，如营养元素、土壤的
类型、水分、激素的变化都能在根细胞中引起相应
的反应[11-13]，并通过复杂的转导途径将这些信号加
以整合，传递到细胞核中，调控相应基因的表达，
从而转变为发育调控信息，引起根系构型的变化，
使植物处在最优化的条件下生长和生存。
ABA研究中较多使用气孔模式，当植物受到胁
迫如干旱时，ABA含量升高，保卫细胞离子外流，
膨压降低，使气孔关闭。通过对这一模式的研究表
明，大量的基因和信号成分参与了ABA对保卫细胞
的调节，信号分子H2O2、Ca2+、NO在其中具有重
要的作用[14,15]。
气孔的模式展示了ABA反应的一部分，区别于
以往ABA研究的模式，基于根系形态建成体系的研
究将会为探求ABA调控植物生长发育的机制提供一
个新的良好的模式。ABA已经被证实在根系的发生
和形态构成中具有十分重要的调节作用。例如在正
常条件下，ABA缺失突变体aba2根的生长受到了严
重的抑制[16]。在干旱条件下，根尖(根毛区至根冠)
合成大量的ABA，这些ABA可以作为传递至地上部
分的信号控制气孔关闭，同时还作为发育信号，刺
激主根的伸长，调控根的生长发育，促进根系发
达[17]。而根的生长依赖于对发育可塑性的调节，在
植物整个生活史，发育可塑性的基础是胚胎形成时
期胚性组织，即芽、根尖、茎尖顶端分生组织脱
分化形成次生分生组织[18,19]。植物通过根的形态和
生理改变，保持根系发育可塑性，并对环境胁迫或
外源植物生长调节剂做出响应，这种发育的可塑性
对植物的生长至关重要[20,21]。根系结构因其具有很
强的可塑性并易受环境条件影响的特性，以根系构
型形态建成作为研究模式则可以从一个方面解答这
些问题。
2　ABA参与调控根构型形成的生理和分子机制
2.1　ABA和植物根的生长
Went有句很有名的格言：没有生长素就没有
生长。这句话包含了一个概念：植物生长是与许多
生长促进物质的供应有关。很明显，这种表述忽略
3 1第1期 白　玲，等：脱落酸被土壤 “ 掩盖 ” 了的功能：调节根系构型形态建成
了生长抑制剂的作用，在学术界引起了很大的争
议。正是这种争议迫使许多科学家去寻找对植物生
长有抑制作用的生长物质。研究发现，即使在幼嫩
的组织中也发现了ABA的存在。ABA可以作为抑制
剂抑制植物顶端的生长[4, 5]。尽管一定浓度外源ABA
作为植物体内的最重要的胁迫激素和生长抑制剂，
可以抑制植物生长的生理现象已经发现30多年，但
是对其作用的分子机制认识却是一个漫长的过程，
至今仍然所知甚少，尤其是信号转导的起始过程。
长期以来，人们用不同的方法分析ABA抑制植
物生长的反应。首先，用 ABA的类似物处理植物
发现：植物结构的微小变化就可以影响ABA的生物
活性[22]，说明对ABA的感应是一个专一的过程。在
胁迫和外源ABA存在下，ABA可以抑制核酸和蛋白
质的生物合成，抑制种子的发芽和植株的生长。外
源ABA在 3 µmol/L时就可以抑制拟南芥种子的萌
发，这时种子中内源 ABA的作用还不清楚。实际
上抑制种子的萌发需要合成新的ABA，研究表明，在
种子发育过程中，拟南芥基因AtNCED6和AtNCED9
在胚乳和胚中表达，合成的 ABA控制了种子的休
眠，抑制了萌发[23]。有些物种成熟的种子含有较高
的内源ABA，提高萌发率必须要清除这些高的内源
ABA，低浓度的糖就可以消除外源ABA抑制的幼根
形成。其次，一些细胞周期调节子、细胞壁的修饰
酶和转录因子可能都参与了ABA对生长的抑制，人
们一直认为ABA限制了细胞的延展性，并通过诱导
细胞周期依赖蛋白激酶抑制子的合成，减少 Cdc2-
类似组蛋白 H 1 激酶活性来抑制细胞的分裂 [1] ；
但是对于ABA抑制生长包括抑制根生长的机制了解
得并不多。Chen等[24]在对ABA抑制水稻根生长研
究中发现，这种抑制生长的现象依赖于新合成蛋白
的参与，并且在水稻中是一个Ca2+依赖的过程。拟
南芥中对于ABA可以抑制侧根形成和生长的机制已
有研究报道[25, 26]，但是对于ABA如何抑制根的生长
仍知之甚少，其中的转导机制还有待确立。
Sharp实验室在水势低的情况下，系统分析了
根的伸长机制[27]。在伸长区测定了细胞扩大的空间
和时间模式，利用生理学到功能基因组学手段的综
合分析表明：在根尖不同区域水分和ABA的缺失呈
现不同的生长反应。水分充足时，外源的 ABA处
理会抑制根的生长；但是在水分缺乏的条件下，外
施ABA却是保持根尖生长所必需的。由此说明ABA
对根生长影响的复杂性。这种差异可能和ABA促进
抗氧化系统的活性，保持非伤害的活性氧水平有
关[27]。对不同区域的拟南芥和玉米的根尖Microarray
和 SAGE分析的数据表明，不同根尖生长区参与调
节根的生长基因有很大的区别。因此，在水分缺乏
的条件下植物根生长的调节机制是非常复杂的。
ABA合成突变体即使生长在良好的环境下仍表
现出形态矮小，这种生长的延迟性也进一步证明了
内源ABA可以促进植物的叶、茎等生长发育[28, 29, 16, 1]。
拟南芥单突变体 aba2/gin1和互补的转基因 ABA2/
GIN1的研究表明，内源ABA对于拟南芥子叶、真
叶、根、茎和荚的发育非常重要[16]。在对 ABA1基
因的 9种突变体的研究中发现，它们的叶、花序和
花的形态变小，莲座叶的湿重和干重也远少于野生
型的，而外源低浓度的ABA可以增加突变体的湿重
和干重[30]，表明ABA在器官形成中具有重要的作用。
2.2　ABA和侧根的发生和生长
最近许多证据表明，ABA在侧根的发生和发育
中有重要的作用。例如，在拟南芥侧根起始中，
ABA与生长素相互作用，ABA可以抑制侧根的起始[17]。
蛋白Kip有关的蛋白质(KRPs)水平调节和细胞周期有
关[31]，KRPs超表达导致细胞周期进程的抑制[32, 33]。
有趣的是，生长素和 ABA似乎以拮抗的方式起作
用：生长素下调KRP水平，而ABA促进上调它们
的表达 [ 34 ]。
最近，基于侧根诱导系统和没有侧根的突变体
设计了一个精巧的实验策略，在全基因组转录水平
上分析了侧根启始过程[35]。这个策略可以区分施用
生长素后伴随侧根的起始特异基因(侧根启动基因)的
转录变化和基因表达更通常的变化，这些侧根启动
基因，甚至前期第一个分裂呈现出显著的基因表达
水平变化。
一些研究结果已经提示了发育特异的ABA感受
和信号转导途径的存在，并初步揭示了其中的一些
细节。例如相对于种子萌发，ABA通过不同的机制
来抑制侧根的发育[25]，外源ABA可以模拟高浓度的
硝酸盐引起侧根抑制过程，ABA缺失突变体对高浓
度硝酸盐诱导侧根生长抑制更加不敏感，这一现象
与两个ABA不敏感突变体 abi4和 abi5表现一致[26]。
渗透胁迫抑制的侧根生长也涉及ABA，因为ABA两
种缺失突变体(aba2和 aba3)大大降低了这种抑制作
用[36]。ABA诱导侧根生长的抑制信号途径不依赖于
生长素，无论是使用外源生长素，或是提高生长素
的合成都无法阻止这种抑制，形态学分析表明，
ABA的抑制作用发生在侧根分生组织激活之前的一
个特定的发育阶段，受ABA抑制的侧根具有侧根原
3 2 生命科学 第22卷
基激活前典型细胞学特征[25]。外源ABA通过生长素
不依赖途径抑制早期侧根的发育，而侧根形成是胚
胎发生后期非常重要的过程。通过控制植物株型，
调控植物发育的可塑性，提高植物抗逆性也是逆境
适应的一种有效途径[37]。
2.3　ABA和根毛的发生和生长
根毛在维持根的功能中起到了重要的作用。根
毛能增加根的表面积，帮助植物获取营养，固定植
物并与微生物之间发生反应。根毛是根表皮细胞向
外突出的、顶端密闭的管状结构，在这些细胞中生
长被限制在细胞的一个极端，所以这种细胞生长叫
顶端生长。植物中研究最多的顶端生长体系是根毛
和花粉管的生长。通常根毛是直的而无分支，表明
这种顶端生长的极性是由一个严格的调节机制控制
的。通过对根毛形态建成的研究揭示了维持植物顶
端生长的一系列重要的成分和基因。根毛作为高度
极性生长的结构，它的形态建成过程可大致分为 3
个主要步骤：凸起的形成(根毛的起始)、向顶端生
长的转变以及顶端生长[38]。根毛的顶端生长需要细
胞壁和膜成分发生高度的极性运输到达生长的顶点。
根毛的形态建成受到多种细胞过程的控制，包
括细胞骨架的向顶端运输，顶点高的胞质钙浓度和
膜泡运输；而这些过程又受到严格调控，Ca 2+信
号、小 G蛋白、活性氧(reactive oxygen species,
ROS)、MAPK和磷酸肌醇都在根毛的形态建成中起
到了重要的作用[39, 40]。例如根毛形态发生的第一步
是在根毛生长的位置形成一个凸起，在这个过程中
表皮生毛细胞通过弥散生长使根毛细胞在三维空间
扩展。一些 Rop(Rho-related GTPases of plants)家族
的小GTP结合蛋白出现在生长位点，并定位在根毛
细胞壁直到发生膨胀；同时根毛发生位点细胞的胞
内和胞壁 pH下降，活化了伸展蛋白从而催化使细
胞壁疏松[41]。另外，根毛的伸长生长也伴随着生长
顶点处的酸化[42]。
根毛生长顶点处的高钙浓度梯度确保了细胞骨
架重组和膜泡运输向根毛顶点处的极性运输[43, 44, 39]。
而这种钙浓度梯度的确立在某种情况下依赖于主要
由NADPH氧化酶C形成的ROS在顶点生长处的积
聚[45, 46, 42]，但是另有研究又表明，它并不是根毛形
成中最重要的活性氧的产生者[47]。因此，什么样的
信号途径决定了ROS的产生，ROS信号又是如何影
响到钙的极性定位仍然是一个未解决的问题。
ABA 调控了分生区表皮细胞特异的基因的表
达，可以破坏非毛细胞中优先表达的GL2(GLABRA)
基因的表达模式，但是却不能影响成熟的表皮细胞
上的根毛的形成，这就表明应该还存在其他的与
ABA相互影响的发育调控事件 [48]。Bai等[49]的研究
表明，ROS在外源ABA导致的根形态改变中具有一
定的作用。根毛的形态建成和信号转导积累的知识
也给我们很多启示。例如，ROS和 Ca2+都在根毛
的伸长过程中发挥重要作用，而ROS的产生和Ca2+
通道活性调节都和ABA有直接的关系[50, 51]，因此，
ABA通过什么样的信号途径调控了根毛的发生及生
长，信号分子Ca2+是否在其中发挥作用，其他的调
控模式与ABA之间通过什么样的关系而决定了根的
表皮细胞的命运，这一切都有待进一步的研究。
2.4　ABA的信号转导和根构型形态建成
ABA作为一种重要的逆境信号可以调控根系的
形态建成，但是ABA通过什么样的信号转导途径，
即信号如何被感知，并又通过什么样的中间成分，
最终在根系的生长发育中发挥作用，这些研究内容
已成为揭示ABA调节根构型形态建成的重点。
由于基因组学的发展，人们开始用一种崭新的
手段来探讨ABA对植物生长的影响。通过反向和正
向遗传学得到了ABA相关的突变体。根据目前得到
的相关突变体已经克隆了一些ABA信号转导中非常
重要的基因。在根系形态建成中，通过突变体的分
析已经发现一些基因参与到了ABA调控的拟南芥根
的生长发育中，这些基因编码包括受体蛋白激酶 1
(RPK1)[52] 、SNF1-相关蛋白激酶 2.2 (SnRK2.2)和
2.3(SnRK2.3)[53]、RNA结合蛋白HYL1(hyponastic
leaves 1)[54] 、G 蛋白耦联的受体蛋白 GCR1[55] 、
Rho GTPases的 ROP10[56]。它们在ABA抑制的根生
长发育中功能并不一致，RPK1缺失突变体的主根
生长受 ABA 抑制程度明显下降[52]；SnRK2.2 和
SnRK2.3双突变体的根生长表现出显著的ABA不敏
感[53]；而缺失突变体 hyl1、gcr1和 rop10对ABA抑
制的根生长表现出敏感性增强的特性[54-56]。
前已述及，与ABA抑制植物生长相矛盾的是在
一些ABA合成缺失突变体(如aba2/gin2、aba3/los5)
也表现出生长抑制的现象，也就是说内源的ABA对
于促进叶和茎的生长是必需的[16, 57, 58]，其原因可能
是在ABA缺失突变体中影响和生长有关的其他激素
如 IAA或乙烯的产量[59, 60, 61]。这些研究结果表明，
ABA对根系生长发育的调控并不是一个简单的生物
学过程，应该存在一个有众多基因参与协调控制的
复杂网络系统。
拟南芥一个富含脯氨酸的伸展素类似的受体蛋
3 3第1期 白　玲，等：脱落酸被土壤 “ 掩盖 ” 了的功能：调节根系构型形态建成
白激酶(PERK)家族共有 15个成员。根据同类基因
Brassica napus PERK1的研究结果和生物信息学的分
析，拟南芥中的这类家族的蛋白都应该具有三个区
段：N- 末端含脯氨酸的膜外区、疏水的跨膜区和
胞内的激酶区，它们和定位于细胞膜的细胞壁相关
蛋白WAKs具有一定氨基酸序列相似性。细胞壁不
仅可维持细胞形态，而且在抵御病虫害、感知外界
的信号和调节植物的生长发育中起到了重要的作
用。Nakhamchik等[62]推测拟南芥AtPERK家族的成
员应该与WAK一样具有应答胁迫的功能，通过定
位在膜上对外界各种信号作出相应的反应，从而调
节植物的生长发育。最近，Bai等[63]利用分子遗传
学和生物化学的方法分析表明了AtPERK4在ABA抑
制根细胞的伸长信号转导中具有重要的作用。
与野生型拟南芥比较，AtPERK4的 T-DNA插
入纯合突变体perk4-1幼苗的根生长和发育都对一定
浓度的ABA表现出不敏感性。根部形态分析发现，
ABA处理的突变体的根部细胞明显长于野生型的。
突变体胞内游离的Ca2+浓度([Ca2+]cyt)和Ca2+通道的
活性明显低于野生型。GFP的表达定位表明AtPERK4
被定位在细胞膜上。通过酵母表达蛋白，证明AtPERK4
蛋白可以自身磷酸化，也可催化底物磷酸化。且体
外试验表明，ABA处理后激酶活性明显升高。基因
转录分析表明，AtPERK4表达受ABA的诱导。GUS
组织化学分析发现，其主要在根、花和幼叶表达。
因此，AtPERK4在ABA抑制的主根早期生长中，通
过调节胞内Ca2+在抑制根细胞的伸长生长中发挥了
重要的作用，但是，AtPERK4是否有ABA受体的
功能仍然需要我们进一步进行探讨。
随着研究的深入，以根系作为模式体系的研究
将会揭示出更多的基因，它们在ABA调控的根系形
态建成中的功能及相应信号分子的最终揭示将会不
断完善ABA调控的根系形态建成的分子机制。
3　未来研究方向
根系的生长和发育是一个重要的农艺性状，根
形态建成和发育的可塑性对于研究植物的生长发育
调控的信号转导过程和分子遗传学机制有着十分重
要的意义，同时也涉及植物如何适应环境变化这一
重要的科学命题。综上所述，利用根系这个独特模
式系统，研究 ABA调控根系发育的可塑性，特定
根系构型的形成，可以帮助回答植物根生长调控有
关的许多基本的生物学问题。例如，ABA信号是如
何被感知的，基因表达如何被调控及其分子机制，
基因的产物如何整合到发育的阶梯上？ABA在什么
条件下抑制根的生长，这种抑制作用和其他的植物
生长物质以及活性氧的关系如何？ABA抑制根的生
长信号转导过程是如何起始的，其特异分子遗传学
的基础是什么？这些感受了的信号如何进一步传递
到下游的靶细胞，并引起细胞的伸长生长？ABA和
其他植物激素，如生长素、乙烯、茉莉酸甲酯等
信号如何相互交叉(croos-talk)形成复杂的网络等。
ABA参与的生理过程复杂多样，其功能的多效
性也提示植物体中存在着受体的多样性。在各种实
验系统中，ABA最适浓度差异很大，对于不同组织
其产生的效应甚至相反，对ABA结构类似物的研究
表明，在ABA不同的反应中对ABA 立体化学结构
的要求有所不同，隐预着高等植物体内存在着多种
类型的ABA受体[64, 65]。从已有的其他动植物受体研
究的结果来看，非常可能的是植物体中存在着由冗
余基因控制的ABA受体或者由突变致死基因编码的
ABA受体，可能存在种内外差异和时空表达的特异
性，及表现出组织和发育进程上的特异性，如植物
是否含有ABA调节生长反应相应的感受体。在起始
过程当中也许参与调节不同过程的受体基因类型也
存在一定差异，例如受体类型的激酶或者是RNA结
合蛋白。也许这种感受过程是受多种因子调控的。
长期以来人们从鉴定ABA作用位点、ABA结合蛋白
和ABA反应的突变体以及代谢组学等入手，进行了
大量艰苦的工作，进展缓慢，但是目前有些报道显
示这种艰苦的耕耘正在开花结果[66-69]。
因此，综合利用分子遗传学、细胞生物学、
分子生理学和基因组学等多学科的研究技术，对根
系构型形成、逆境胁迫适应以及发育可塑性调节过
程中ABA的感受、转录调控机制等ABA信号转导
过程中的一些细节问题进行分析，在ABA调控根系
构型的分子遗传机制方面取得重要的进展，为进一
步阐明激素调控植物重要器官形成的分子基础以及
激素调控植物对环境适应性的分子机制等重要理论
命题的研究提供重要的补充。
[参　考　文　献]
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