全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 17卷 第 4期
2005年 8月
Vol. 17, No. 4
Aug., 2005
油菜素甾醇类信号转导受体研究进展
金　亮，兰大伟
（浙江大学农业与生物技术学院，杭州 310029）
摘　要：在植物和动物的生长发育过程中，甾醇和肽类激素被广泛地作为信号转导分子来使用。在植
物中，油菜素甾醇类(BRs)信号由细胞表面受体激酶 BRI1感知，该受体与动物的甾醇受体有明显的区
别。对 BR 信号转导途径中组分的鉴定表明，该途径与其地动物和植物信号转导途径具有类似性。近
来的研究证实番茄BRI1(tBRI1)能感知BR和肽类激素系统素。于是，关于受体 -配体特异性的分子机制
及进化的问题便产生了。本文就目前关于 BRs 信号转导中受体的研究进展作一综述。
关键词：油菜素甾醇类；信号转导；受体；配体
中图分类号：Q946.48　　文献标识码：A
Research progresses in the receptor of brassinosteroid signal transduction
JIN Liang, LAN Da-Wei
(College of Agriculture and Biotechnology, Zhejiang University, Hangzhou 310029,China)
Abstract: Steroids and peptide hormones are widely used as signaling molecules in both plants and animals
during growth and development. In plants, brassinosteroids (BRs) are perceived by the cell surface receptor
kinase BRI1, which is distinct from the animal steroid receptors. Identification of components of the BR signal-
ing pathway has revealed similarities to other animal and plant signal transduction pathways. Recent studies
demonstrated that tomato BRI1 (tBRI1) perceives both BR and the peptide hormone systemin, raising new
questions about the molecular mechanism and evolution of receptor–ligand specificity. This review focuses on
recent progresses in the studies of the receptor of brassinosteroid signal transduction.
Key words: brassinosteroids; signal transduction; receptor; ligand
文章编号 ：1004-0374(2005)04-0346-05
收稿日期：2004-11-18；修回日期：2005-03-31
作者简介：金　亮( 1 9 8 1 －)，男，硕士研究生；兰大伟( 1 9 7 9 －)，男，硕士研究生。
在植物和动物的生长发育过程中，甾醇
(steroids)和小肽(small peptides)被广泛地作为信号转
导分子来使用 [1~2]。虽然植物和动物的甾醇在生物合
成和功能上有许多的相似性，但甾醇的识别和信号
转导的分子机制看起来在这两个界中存在不同。油
菜素甾醇类(brassinosteroids, BRs)是指与油菜素内酯
(brassinolide，BL)有类似结构和功能的植物甾醇类
激素。该类激素在包括种子萌发、茎的伸长、叶
片的扩展、木质部的分化、抗病和逆境的忍受等许
多发育和生理过程中具有重要的调控作用[3~5]。BRs
信号由细胞表面受体激酶 BRI1感知[6]。与之相比，
大多的动物甾醇反应由转录因子的核受体家族介
导[7]。虽然一些动物甾醇的反应也能由细胞表面受
体介导[8]，但在鱼和哺乳动物中克隆的膜结合甾醇
受体表明，它们与G蛋白结合受体类似[9~10]，而与
BR受体不同。然而，BR信号转导途径与动物和植
物中的肽类激素信号转导途径有共同的特征。近来
的研究证实，番茄 BRI1 (tBRI1)具有作为 BR和系
统素(systemin)受体的功能，其中系统素是一种肽类
激素，该肽类激素调控由虫害引起伤害的全身反
应[11]。这些研究增加了 BR信号转导、防御反应和
肽类信号转导途径中存在的互作的可能性。
347第4期 金　亮，等：油菜素甾醇类信号转导受体研究进展
1　BR信号转导组分
利用拟南芥 B R 感受突变体的分子遗传学研
究，鉴定出了BR受体和下游信号转导组分。对BR
非敏感型突变体的遗传筛选鉴定出了一系列的 bri1
等位基因[12~13]和 bin2基因座[14~16]，这些基因的鉴定
导致了作为 BR受体的 BRI1[13]和作为下游负调节因
子 BIN2的鉴定[17]。目前，也在豌豆[6]、水稻[18]、
大麦[19]、番茄[20]中发现了 BR非敏感型突变体，这
些突变体都具有 BRI1同源的突变。
在大量的遗传筛选中也发现了抑制 BR缺陷型
或非敏感型表型的突变体，并鉴定出在过量表达时
促进 BR反应的基因。这些基因包括编码一种假设
的丝氨酸羧肽酶的BRS1基因[21]和编码一种富亮氨酸
重复(LRR)受体激酶的 BAK1基因[22]。 BAK1被确定
是一种 BRI1的互作蛋白[23]。对BR生物合成抑制剂
brassinazole (Brz)非敏感及bri1抑制基因突变体的遗
传筛选分别鉴定出了brassinazole resistant1-D (bzr1-
1D) 、bri1 EMS suppressor (bes1-D)和bri1 suppressor
(bsu1-1D)突变体[24,25,26]。BZR1的克隆揭示了拟南芥
中的一个紧密同源的基因——BZR2，并且接下来
对bes1-D突变体中BZR2基因的测序表明，在BZR1
和BZR2中相同氨基酸残基的突变是分别引起突变体
bzr1-1D 和 bes1-D的原因[24~25]。这些研究确定了
BZR1和 BZR2/BES1作为两个同源的核蛋白在BR信
号途径中起到既有重叠又有区别的作用[24~25]。而
bsu1-1D 是 bri1的一种显性抑制基因突变体，BSU1
编码一种具有N-端Kelch重复序列的核内丝氨酸-苏
氨酸蛋白磷酸酶(serine-threonine protein phospha-
tase)[26]。BSU1能调控BES1的磷酸化状态，从而来
调控 BRs反应[26]。
2　BR受体
BRI1是一种位于细胞表面的富含亮氨酸重复序
列受体蛋白激酶(leucine-rich repeat receptor-like kinase,
LRR-RLKs)[13]。BRI1具有一个包含 25个LRRs的胞
外域、一个跨膜域和一个胞内丝氨酸 /苏氨酸激酶
域[27~28]。在第 21和第 22个LRR之间还有一个 70个
氨基酸的岛域（island domain, ID）。已有实验证
实BRI1通过它的胞外域感知BR信号，并通过它的
胞内激酶活化起始信号转导的级联反应[29~30]。最近
的实验确定BRI1胞外第21和第22个LRR之间的70
个氨基酸的岛域(ID)及C-端侧翼的LRR组成的94个
氨基酸的 ID-LRR22就是BRs与BRI1结合的最小区
域 [ 3 1 ]。
BAK1(BRI1 associated receptor kinase 1)曾被推
测可能是BR受体复合体潜在的另一组分[22~23,32]。已
有实验结果支持BAK1在BR信号途径中起正调控作
用[33]。在体内也发现 BRI1 和 BAK1之间的互作。
Li 和Nam认为 BRI1 和 BAK1之间的相互作用与动
物中的受体酪氨酸激酶和转化生长因子 β受体激酶
模式类似：两者通过异源二聚化相互作用形成异源
二聚体来感知BR信号[22,32]; BR结合和信号转导中需
要受体激酶适当的修饰或者另外的蛋白 [21]。但最近
的研究表明，拟南芥中只有 BRI1在质膜上二聚体
化，在胞内 BRI1和BAK1(AtSERK3)优先异源二聚
体化[33]，而在 bak1无效突变体中发现 3H标记的 BL
与 BRI1的结合并未受到影响[31]; BR与重组的 ID-
LRR22结合并不需要其他成分。由此认为BAK1在
BRI1感知 BR后作为信号转导蛋白，并推测 BAK1
(AtSERK3)蛋白与改变质膜上BRI1二聚体和胞内的
BRI1-AtSERK3 (BAK1)异源二聚体之间的平衡有
关[33]。
近来，Cano-Delgado 等[34]基于序列相似性，又
鉴定出了 3个BRI1家族的成员——BRL1(BRI1-like
receptor kinase)、BRL2、BRL3，其中BRL1、BRL3
被认为在拟南芥微管分化中起作用；但又有实验表
明BRL1在拟南芥的BR信号转导中在功能上是冗余
的[35]。
目前还未知 BRI1和 BAK1直接的作用物，但
N a m和 Li [3 6]发现拟南芥中的甲状腺素运载蛋白
（transthyretin-like protein，TTL）是一种潜在的
BRI1底物。BR激活受体激酶的分子机制的研究还
有赖于与BRI1-BAK1受体激酶复合体有关蛋白质的
纯化。
3　BR信号转导途径
目前的研究已经阐明了一个从细胞表面受体到
细胞核的BR信号转导途径。BR激活的BRI1-BAK1
受体激酶通过未知的机制抑制BIN2，这使得未磷酸
化的BZR1和BES1产生积累，这也反过来调节核中
的 BR目标基因[25,37]。而BSU1的功能与BIN2相反，
BSU1能使磷酸化的BES1去磷酸化，从而增加去磷
酸化的BES1的稳定状态水平，进而放大对BL 的反
应[26]。在缺乏BR时，BIN2激酶通过BZR1和BES1
磷酸化来抑制下游 BR反应，并使它们被蛋白酶体
降解 [37]。通过BIN2磷酸化来调节BZR1和BES1的
降解与动物和植物中的几个信号途径相似。特别是
BIN2与哺乳动物的糖元合成酶激酶3(GSK3)结构上
348 生命科学 第17卷
的同源性突显其与动物中Wnt信号途径的类似性[38]。
BZR1和BES1的生化功能已经被确定，但不清
楚BR能否调节BZR1和BES1转运到核中[24~25,39]。最
近的研究表明，BZR1是一种具有调节BR合成及下
游生长反应双重功能的转录抑制蛋白(transcriptional
repressor )，该核蛋白调控 BR稳态(homeostasis)及
信号转导[40]。BZR1具有一个原先未知的DNA结合
域，它能与反馈调节 BR合成基因的启动子直接地
结合，进而调控基因的表达[40]。bes1-D也能改变
BR调节基因的表达[25]，但不知BES1是否也直接地
与DNA结合还是通过DNA结合蛋白的互作来调节基
因表达。光下生长（light-grown）的 bzr1-1D和
bes1-D突变体具有不同表型说明两种蛋白具有重叠
但又有区别的功能，因而应该有不同的下游靶。
4　番茄BRI1具有作为BR和系统素受体的双重功能
由于BRI1同源物的突变引起了豌豆[6]、水稻[18]、
大麦[19]和番茄[20]的 BR非敏感型突变体的表型，因
此，在其他植物中可能具有相似的 BR信号机制。
有趣的是，对番茄的研究表明 tBRI1不仅对于BR反
应是必需的，而且还作为系统素的受体[41]。系统素
是一种肽类激素，该激素能部分地通过诱导茉莉酸
的合成来介导番茄全身伤反应(wound response)[42]。
Scheer等[43]使用同位素标记的系统素鉴定出了
一种与系统素高度亲和结合的 160kD的质膜蛋白，
且通过使用光亲和标记纯化出了一种假设的系统素
结合蛋白[44]。令人惊奇的是，鉴定出的蛋白 SR160
与拟南芥中的BRI1的同源性非常高，且后来在番茄
BR非敏感突变体 altered brassinolide sensitivity1 (abs1)
和 curl3 (cu3)中发现了这个基因的突变，这表明
SR160就是 BRI1的直向同源物 tBRI1[20]。
Scheer等[11]通过在烟草中表达番茄系统素并分
析在 cu3突变体中系统素的反应，证实了 tBRI1/
SR160是系统素的受体。系统素只存在于包括番茄
和马铃薯的茄科茄亚族的成员中，而在烟草亚族的
成员之一的烟草中没有系统素。野生型烟草对番茄
的系统素既没有结合活性也不响应。然而，转化了
番茄tBRI1/SR160基因的烟草细胞表现出系统素结合
活性和一种系统素诱导的碱化反应，这些与番茄细
胞相似[11]。这些结果表明 tBRI1/SR160足以把系统
素响应性给予烟草，说明烟草中存在系统素的信号
途径的下游组分[42]。而且，BR非敏感番茄系 cu3也
大大降低对系统素的反应[11]。尽管 BR不抑制悬浮
培养的番茄细胞中系统素与 tBRI1的结合[41]，但它
可逆地对抗番茄叶中的系统素反应[11]。这些研究已
经确定 tBRI1/SR160的功能是作为BR和系统素的受
体[11]。这个令人激动的结论也带来了很多有趣的问
题，如一个受体激酶怎样能感知两种不同生理功能
的激素[44]，对于配体识别和下游信号怎样获得特异
性？为什么系统素在植物里的数百个LRR- RLKs中
使用BRI1？tBRI1是一特例还是其他植物的BR受体
也具有双重功能，识别甾醇类的和肽类的配体？
5　一种受体感知两种信号
G蛋白结合受体家族成员之一的哺乳动物催产
素受体(oxytocin receptor, OTR)是现所知唯一能感知
两类配体的其他受体。OTR与肽类激素催产素和甾
醇类激素黄体酮(progesterone)都能结合[45]。在这种
情况下，催产素和黄体酮通过对相同受体的竞争结
合来拮抗地调节类似的生理反应[45]。BR和系统素
对BRI1的调节看起来与催产素 -黄体酮系统的机制
不同：首先， tBRI1的丧失功能突变体失去 BR和
系统素反应的活性，这表明BRI1是两个途径的一个
正调控因子并且应该被两类配基激活[11]; 其次，BR不
减少系统素的结合[41]，但是能抑制系统素反应[11]，这
表明BR与不同配体结合位点结合并把 tBRI1从系统
素途径转到 BR信号途径来抑制系统素反应。
如果系统素和BR争夺 tBRI1，一种可能的设想
是系统素作为一种生长的抑制剂。有趣的是，那些
过量表达系统素前体(pro-systemin)基因(35S-Prosys)
的转番茄植株具有比野生型植株显著长的胚轴[46]，
这说明系统素促进幼苗生长。不过，35S-Prosys植
株的长胚轴的表型未必是由BR信号转导途径直接激
活引起的。抑制蛋白酶抑制剂积累的突变体也具有
抑制 35S-Prosys番茄的长胚轴表型。这些突变体包
括suppressors of prosystemin-mediated responses 2 (spr2)
突变体，该突变体的茉莉酸(jasmonic acid)生物合成
被阻断[47], 这表明系统素前体通过一条依赖茉莉酸途
径(jasmonic acid-dependent pathway)来促进生长。茉
莉酸可能直接地或者由反馈调节系统素和tBRI1的活
性来影响生长。茉莉酸反馈激活系统素前体[42,48]以
及系统素结合活性[39]来有效地放大和传播系统的信
号。下游反应的特异性可能随发育阶段的变化而变
化，如所知的双重功能的果蝇 Toll受体。
6　一种受体介导两种反应
tBRI1的双重功能类似于果蝇受体Toll，而Toll
也有一处结构上类似于BRI1的胞外LRR域。Toll对
在胚胎中建立背腹结构和在成年果蝇体内建立防御
349第4期 金　亮，等：油菜素甾醇类信号转导受体研究进展
真菌和细菌的天然免疫是必需的[49]。在成年果蝇的
天然免疫里，以肽聚糖识别蛋白质的方式识别细菌
和真菌引发蛋白水解的级联反应，最后使无活性的
Spatzle进入短期的活化形式，这使Toll激活并导致
产生调控防御的抗菌肽[50]。除 Spatzle和 Toll之外，
一些下游组分(Tube、Pelle、Cactus)对于发育和防
御反应也是必需的[51]。活化的 Spatzle与Toll直接地
高亲和结合，且是一个Spatzle二聚体与两个受体结
合，从而通过促使受体的二聚体化来使Toll激活[52]。
tBRI1的发育和防御反应的双重功能与Toll的类似。
与被相同的配体 Spatzle激活的 Toll不同，tBRI1能
感知 BR和系统素。 因此，tBRI1是目前知道的唯
一能被两种信号激活介导两种不同反应的受体。
7　讨论与展望
在植物、昆虫和哺乳动物中含有LRR的受体起
介导天然免疫的作用[52~53]。在哺乳动物里已经发现
介导天然和获得性免疫反应的Toll的同源物，即Toll
样受体 (TLRs)。 哺乳动物 TLRs不仅感知来自微生
物的外源分子，而且能感知内生拮抗剂，如大分子
降解产物、蛋白水解级联反应和破裂细胞的细胞内
的组分产物[54]。尽管大多数动物具有少于12个LRR
受体，但植物却进化了一个超过 500个 LRR蛋白的
扩大家族。如已知拟南芥的约 210个 LRR-RLKs[51]
中的一些 LRR-RLKs在抗病及发育调控方面起作
用。tBRI1的双重功能可能是表现出了一个进化上
保守的机制。虽然系统素只在茄科的一个亚族植物
中发现，但在其他植物中也发现了各种各样的诱导
相似细胞反应的肽[42]，且在拟南芥中的 BR信号转
导中也显现出有肽的蛋白水解处理过程[21]。因此，
在拟南芥和其他植物里的BRI1也可能感知肽信号并
且起一定的防御作用。
尽管对于果蝇来说，使用一个受体用于两种反
应可能是明智的，但令人惊奇的是 tBRI1的双重功
能没能随着植物中这种受体基因家族的急剧扩增而
分离。对于 BR和受伤信号联合使用一个受体也许
有好处，例如协调细胞扩大与细胞壁合成来避免细
胞破裂。细胞损害产生的信号或者调控细胞壁的合
成或者调控防御反应(由组织的发育阶段决定)。系
统素可能从茉莉酸可诱导的局部伤信号而来，或者
来自一个具有 tBRI1结合活性的茉莉酸诱导肽。
对番茄中 BR和系统素信号的进一步研究会揭
示在配体结合和下游信号水平上的 LRR-RLKs的特
异性。BR和系统素反应之间可能共享一些下游组
分，而确定 BAK1、BIN2、BZR1、BES1和 BUS1
是否在系统素信号途径中起作用将是会有意义的。
相反，分析其他系统素相关番茄突变体的 BR反应
和鉴定系统素信号组分将会更好地理解下游信号转
导的特异性是怎样获得。关于双重功能的机制问题
留待于对 BRI1 受体的进一步研究来回答。或许一
个更重要的问题是双重功能是否已经进化保守了。
伤害和BR反应是研究植物信号转导途径中最好的两
个，将来这两个信号转导途径的合并研究一定会带
来更多令人兴奋的发现。
[参　考　文　献]
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