全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 18卷 第 3期
2006年 6月
Vol. 18, No. 3
Jun., 2006
不定根发生分子调控机制的研究进展
魏 丽1,2，蒋湘宁1，裴 东2*
（1 北京林业大学，北京 1 00 08 3；
2中国林业科学研究院林业研究所国家林业局森林培育重点实验室，北京 100091）
摘　要：不定根发生问题，既是植物无性繁殖和工厂化育苗实践的核心问题，又是植物发育和形态建
成等方面的重要理论问题。由于不定根发生过程的复杂性，到目前为止对其调控机制的了解还十分有
限。大量研究证实，不定根发生与植物生长素类物质密切相关，因此现有的研究不仅围绕生长素及其
信号传导途径展开，而且还涉及到基因表观遗传学调控水平。目前已经鉴定出一些与不定根发生相关
的生长素信号传导因子，如 NO、cGMP、microRNAs等。同时，还克隆到一些与不定根发生相关的
基因，如OsPIN1、OsCKI1、NPK1、ARL1等。此外，发现DNA甲基化可以抑制DNA与蛋白(MeCP2)
的结合，从而抑制基因转录；microRNA 可以使基因沉默来调控不定根的发生状况。本文围绕不定根
发生的激素调控、不定根发生的基因调控、不定根发生的生长素信号传导机制、表观遗传调控等几个
方面综述了近年来的研究进展。
关键词：不定根；生长素；基因；信号传导；表观遗传学
中图分类号：Q945.5　　文献标识码：A
Research advances on molecular mechanism of adventitious root
formation in plant
WEI Li1,2, JIANG Xiang-Ning1, PEI Dong2*
(1 Beijing Forestry University, Beijing 100083, China; 2 Key Laboratory Silviculture of the State Forestry of
Administration, Chinese Academy of Forestry, Beijing 100091, China)
Abstract: Adventitious root is an important issue both on the theoretical aspect of plant development and
organogenesis and on the practical side of plant propagation and excised issue or organ regeneration. The way
of molecular regulation underlying adventitious root is complex and far beyond understanding now. As crucial
elements, plant hormone, particular auxin, play an important role on adventitious rooting. In addition, adventi-
tious rooting is also regulated by epigenetics. By now, some signal molecules, such as NO, cGMP, microRNA,
have been identified and adventitious root related genes such as OsPIN1、OsCKI1、NPK1、ARL1 have been
cloned. It was confirmed that DNA methylation involved in the adventitious rooting regulation through a way of
preventing MeCP2 binding to DNA and restarting gene transcription. Moreover, microRNAs play an important
role in the process of adventitious rooting through gene silencing. In this paper, we summarize the researches on
the auxin regulation, the gene regulation, the signal molecules and the epigenetic regulation related to plant
adventitious rooting and propose some important points needed to be concerned in future research.
Key words: adventitious root; auxin; gene; signal transferring; epigenetics
文章编号 ：1004-0374(2006)03-0266-07
收稿日期：2006-01-17；修回日期：2006-02-17
基金项目：国家自然科学基金资助项目(30370234)
作者简介：魏 丽(1 97 8 —)，女，硕士研究生；蒋湘宁(1 95 8 —)，男，教授，博士生导师；裴 东(1 96 4 —)，
女，研究员，博士生导师，* 通讯作者。
267第3期 魏 丽，等：不定根发生分子调控机制的研究进展
植物非根组织(如嫩茎、枝条、地上茎、地下
茎等)上形成的根叫不定根，它的发生方式有两
种，从插穗(茎、枝条、叶等)直接形成不定根的
方式称为直接发生；而从插穗上先产生愈伤组织，
再形成拟分生组织，最后产生不定根原基的方式称
为间接发生。植物依不定根发生方式的不同而产生
了生根难易程度的极大差异，所以研究植物不定根
发生的机制问题，既在植物无性繁殖乃至整个无性
系林业发展方面具有重要实践意义，又为揭示植物
生长和发育的机理提供理论依据。
不定根发生机制的研究最早从形态学观察开
始，随着显微技术的不断改进，人们逐步了解了根
在细胞内的发生过程。生长素作用的发现及其作用
机制研究的深入，为从生理生化水平上开展不定根
发生的研究提供了理论基础。20世纪末特别是近年
来，植物分子生物技术的应用，又为其提供了新的
研究手段，对不定根发生机制的认识也逐步深入到
分子及基因水平，特别是与生长素生物合成调控和
不定根发生相关基因的分离和鉴定，极大地丰富了
生长素调节不定根发生中信号传导机制的内容。
1　不定根发生的激素调控
不定根的发生受许多因素影响，其中生长素类
物质起着重要的调控作用[1]。目前离体器官或组织
在诱导不定根发生时，大多需要添加外源吲哚丁酸
(indole-3-butyric acid, IBA)、萘乙酸等生长素类生
长调节剂。研究表明：它们在施用后会影响和改变
内源生长素的水平，进而达到调节植物形态发生的
目的[2]。对核桃(Juglans regia)、杨树(Populus alba)、
苹果(Malus pumila)、大豆(Glycine max)、猕猴桃
(Actinidia deliciosa)等植物的研究已印证了上述结论[3]。
核桃子叶经外源 IBA诱导，内源吲哚乙酸(indole-3-
acetic acid，IAA)水平明显提高，进而促进了不定
根发生，所以初步推断诱导初期 IAA水平的增高，
在启动根原基分化中发挥着重要的作用[4]。不定根原
基的诱导与局部 IAA水平的升高同时发生，一旦根
原基形成，IAA含量随之降低[5]，例如，幼年型和
成年型白花池桐无根试管苗经过 IBA诱导后，测得
的 IAA浓度峰值与根原基的出现时间相吻合，其作
用机制尚不十分清楚。
乙烯在不定根形成的诱导期和起始晚期起促进
作用[6]。当处于深水中的水稻(Oryza Sativa L.)完全
被水浸没时，由于乙烯在水下植物部分积累诱导根
的发生[ 7]。赤霉素单独使用时并不能促进根的生
长，但是如果它与乙烯配合使用，将会增加根的数
量且提高根的生长速度。通过对赤霉素生物合成抑
制剂paclobutrazol的研究揭示根的发生需要赤霉素的
活性，脱落酸(abscisic acid, ABA)作为赤霉素活性
的竞争性抑制剂。另外，根的生长速率依赖于赤霉
素的浓度，以及作为赤霉素活性和乙烯信号传导潜
在抑制剂的脱落酸水平。研究表明：不定根的发生
和伸长属于两个不同阶段，这两个阶段由乙烯、赤
霉素和脱落酸相互作用所形成的网络来调控。不定
根的发生与根原基表皮细胞的程序性死亡密切相
关。表皮细胞死亡是由乙烯、赤霉素和脱落酸来调
控。相同激素的不同相互作用方式一方面保证了细
胞程序性死亡的时间；另一方面可以调整不定根发
生的生长速率。
2　不定根发生的基因调控
分离和鉴定植物不定根发生相关基因，是目前
研究不定根发生调控机制的一个热点。随着分子生
物学技术和手段的不断改进，从不定根中分离鉴定
了许多特异表达基因，它们参与物质运输、信号传
导、细胞壁形成、细胞分裂周期和细胞代谢等等一
系列活动，从植物系统发育学角度来看，这些与不
定根发生有关的基因是彼此协调作用的，它们有序
地控制着不定根发生(表 1[8~23])。
2.1　与生长素相关的不定根发生基因　生长素对不
定根发生的调控作用非常重要，因此在对不定根发生
的机理研究中，发现有许多基因参与生长素合成、
运输、信号传导等生理过程，进而影响了不定根的
发生。从根癌农杆菌(Agrobacterium tumefactions)和
假单孢杆菌(Pseudomonas syringae)中分离并鉴定了两
个关键基因，即色氨酸单加氧酶基因(iaaM)和吲哚
乙酰胺水解酶基因(iaaH)，后来发现此途径也可能
存在于拟南芥(Arabidopsis thaliana)中[24]。iaaM编
码色氨酸单加氧酶，催化色氨酸转变为吲哚乙酰
胺；iaaH编码吲哚乙酰胺水解酶，催化吲哚乙酰
胺水解为吲哚乙酸。研究表明：在转 iaaM和 iaaH
的烟草(Nicotiana tabacum)中，结合态和游离态的
IAA含量比对照株增加了十倍左右，表现出形态异
常，如茎和叶子上产生不定根、顶端优势显著、木
质化增强以及发育过程延迟等[25]。
生长素结合蛋白(auxin binding proteins, ABPs)是
目前植物激素调控研究中的前沿和热点，已鉴定和
分离出一系列ABPs，有些观点支持ABPs是生长素
的受体，与生长素结合促发生长素信号的原初信
268 生命科学 第18卷
息，信息经过传导后调控基因表达，继而引起各种
细胞反应，然而目前还缺乏足够的证据 [ 2 6 ]。
Wilmoth 等[22]在拟南芥中研究发现，ARF4和ARF19
基因双突变导致侧根和不定根的发生能力减弱，从
而初步推测生长素诱导侧根发生过程中激活了ARF4
和 ARF19基因的表达。
生长素运输影响了一系列植物生长发育过程，
包括对茎和根分支调控。生长素输出与输入载体在
质膜上的不对称分布导致生长素浓度梯度以及生长
素运输过程。REH1 基因，是从对乙烯不敏感的水
稻中分离的生根基因，推测其功能是扮演生长素运
出载体。通过系统分析 PIN家族的 32个成员，发
现从进化的角度来看，OsPIN1与 PIN1家族的亲缘
关系比 PIN2家族要近。因此，将 REH1重新命名
为OsPIN1。OsPIN1在水稻维管组织和根原基中的
表达模式与拟南芥中的AtPIN1非常相似。通过RNA
干扰技术，发现水稻根发生和发育严重受到抑制，
并且与用生长素运输抑制剂NPA(N-1-naphthylpha-
lamic acid)处理野生型植株的表型很相似，此外用
α-萘乙酸(alpha-naphthylacetic acid，α-NAA)处理又
可以将此突变表型恢复正常。该基因过量表达，将
会改变分蘖的数量及茎与根的比例。总而言之，在
依赖生长素的水稻不定根发生和分蘖过程中，
OsPIN1起着重要作用[11]。
Ge等[12]报道水稻根形成相关基因OsRAA1(oryza
sativa root architecture associated 1)经外源生长素介
导具有促进水稻根系发育的功能。通过原位杂交技
术，鉴定出该基因在根顶端分生组织、根尖伸长
区、分支区的中柱及幼嫩的侧根中均有表达。构建
玉米泛素启动子控制的 OsRAA1组成型表达载体，
进行转基因研究发现：主根生长被削弱，不定根和
主根卷曲的数量增多，而且还抑制根的向地性反
应；超量表达该基因，发现与对照植株相比，不
定根的起始阶段和生长阶段均对生长素更加敏感。
对转OsRAA1:GUS基因植株进行Northern blot分析
及GUS活性检测，证实该基因是由生长素诱导表达
的，超量表达OsRAA1导致内源 IAA含量的增加。
因此，这些现象说明OsRAA1通过对 IAA合成代谢
表1　不定根发生特异表达基因[8~23]
基因名称
HRGPnt3
PS-IAA4/5/6
PXA1/PED3/CMT
OsPIN1
OsRAA1
ARL1
OsCKI1
OsAGAP
ARF17
NPK1
RolB和
Nt14-3-3
ARRO-1
LRP1
CHS1/4
PcSAMS1
NPH4/ARF7和ARF19
AtFPF1
基因产物
Hydroxyproline-rich glycoprotein
Early auxin-responsive genes
ABC transpoter- like
Auxin efflux carriers
Oryza sativa Root Architecture
Associated 1
Adventitious Rootless1
casein kinase I
ADP-ribosylation factor-GTPase
activation protein
Auxin response factors
Mitogen-activated protein kinase
kinase kinase
RolB protein and Nt 14-3-3
protein
2-oxoacid-dependent dioxygenase
Lateral root primordium 1
Chalcone synthase
S-adenosylmethionine synthase
Auxin response factors
Flowering promoting factor1
基因功能或表达特征
不定根原基形成初期大量表达
不定根原基形成初期大量表达
该基因突变表型为侧根数量明显减少
过量表达该基因影响了不定根产生的数量
在生长素的介导下，具有促进水稻根系发育的功能
在水稻侧根和不定根原基中表达，其表达模式与生
　长素分布有关，是生长素和乙烯相应基因
促进不定根的发生
可能通过对生长素水平的调控来影响植物根的发育
通过抑制GH3基因的表达来干扰生长素的动态平
　衡，从而对不定根的发生起负调节作用
是在侧根和不定根的根原基发育早期阶段诱导表达
烟草不定根诱导发生由 1724RolB蛋白和Nt14-3-3共
　同作用的结果
苹果茎不定根分生组织形成时表达，基因功能还有
　待进一步研究
核桃子叶不定根原基形成过程中按序表达
松树插条的不定根分生组织形成初期特异表达
双突变表型为侧根和不定根的数量急剧降低
在水稻不定根的起始阶段起重要作用。
参考文献
Vera 等[8]
Abel等[9]
Hayashi等[10]
Xu等[11]
Ge 等[12]
Liu等[13]
Liu等[14]
Zhuang等[15]
Sorin等[16]
Nakashima等[17]
Moriuchi等[18]
Butler等[19]
Ermel等[20]
Brinker等[21]
Wilmoth等[22]
Xu等[23]
269第3期 魏 丽，等：不定根发生分子调控机制的研究进展
的正反馈调节机制来促进水稻根的发育。
酪蛋白激酶(casein kinase I, CKI)可以使酪蛋白
磷酸化，经过油菜素类固醇(brassinosteroid，BR)
诱导的水稻中分离出该酶的基因 OsCKI1，研究发
现，该基因在水稻的不同组织中均有表达，经过
BR和ABA处理后其表达量会增加。通过转入反义
基因研究其生理功能，结果发现转基因植株的根发
育异常，如侧根和不定根数量减少，主根变短。用
CKI的抑制剂 CKI-7来处理野生型植物，进一步证
实了OsCKI1的功能。有趣的是，经外源 IAA诱导
处理，转反义OsCKI1基因水稻和CKI-7处理的野生
型水稻，可以恢复根的正常发育；检测 CKI缺陷
型植株，发现主根和不定根中游离 IAA的浓度发生
改变，表明 OsCKI1 与生长素代谢有关，或者说
OsCKI1可能影响并改变生长素的浓度水平，进而
影响了根的异常发育。此外，用 BR和ABA处理发
育过程中的水稻，相对于野生型植株而言，转基因
植物表现出对BR和ABA弱敏感性，表明OsCKI1可
能参与不同植物激素的信号传导过程。OsCKI1-
GFP蛋白融合研究揭示了OsCKI1位于细胞核内，暗
示了 OsCKI1 很可能参与基因表达调控。在不含
OsCKI1基因的植物中，通过 cDNA芯片技术研究差
异基因表达状况，结果表明，与信号转导和激素代
谢相关基因的表达状况的确受到影响并发生了改变。
ARL1(adventitious rootless1)基因是最近从水稻
中分离的[13]，编码的蛋白属于细胞核内蛋白，含有
侧生器官分支(lateral organ boundaries，LOB)结构
域，主要在侧根和不定根的根原基、分蘖根原基、
微管组织及幼茎中表达，且在根中的表达模式与生
长素分布规律一致。研究表明：ARL1属于与生长
素介导的细胞脱分化相关的生长素响应因子，它能
促进茎中维管柱附近的中柱鞘细胞的早期分化过程。
除单个基因之外，还有一些生长素诱导早期表
达的基因家族，如 A u x / I A A 基因家族、A I R 1、
AIR9、AIR12 等[27]。Goldfarb等[28]在裸子植物火炬
松(Pinus taeda L.)中鉴定出Aux/IAA 基因家族中五个
成员，它们编码的蛋白质有四个高度保守域，外源
生长素诱导可以显著提高 Aux/IAA基因转录活性。
2.2　在不定根发生起始阶段的特异表达基因　Smith
等[29]在拟南芥中分离出侧根原基发生基因(lateral root
primordium-1, LRP-1)，并证实该基因在不定根原基
分化早期表达量增高，随后大大降低，因此，将
LRP-1基因作为不定根原基分化早期阶段的分子标
记。研究表明：LRP1基因在拟南芥的侧根和不定
根原基发育的早期活跃表达，一旦根原基形成，便
关闭其表达机制。同时，在核桃子叶不定根形成过
程中，通过 Northern blot杂交技术，证实在子叶
不定根原基形成的早期，该基因在中柱鞘细胞活跃
表达，临近的细胞中不表达，而在根尖突破表皮
前，关闭其表达机制。Butler等[19,30]报道，编码依
赖于含氧酸的 2-双加氧酶基因(adventitious rooting
related oxygenase，ARRO-1)，在无生长素诱导下，
苹果砧木 Jork9不定根发生的早期阶段上调节表达，
目前初步将该基因定为木本植物不定根发生的分子标
记，其功能还有待于进一步深入研究。
查儿酮合成酶基因(chalcone synthase, CHS)，
研究表明：类黄酮的含量与不定根的发生呈负相
关，查儿酮合成酶是类黄酮生物合成过程中的一个
关键酶。El Euch等[31]将反义 CHS基因转入核桃的
体细胞胚胎中，发现在 13 个转化体系中，其中 6
个转化体中表现类黄酮缺陷症状，如CHS的表达大
大减少，查儿酮合成酶活性降低，几乎检测不到栎
素、杨梅黄酮、黄烷和原花色素；随后又发现，
核桃子叶外植体在没有外源生长调节物质存在的情况
下，同样能够产生完整的根，并在根原基形成的不
同阶段，跟踪检测到CHS1和 CHS4基因的表达[20]。
促分裂原活化蛋白激酶级联反应链包含三个蛋
白激酶家族：促分裂原活化蛋白激酶(MAPK)、促
分裂原活化蛋白激酶激酶(MAPKK)、促分裂原活化
蛋白激酶激酶激酶(MAPKKK)。蛋白激酶NPK1是
MAPKKK的结构功能同源蛋白，但其生理功能尚未
知晓。首先在萌芽后的烟草种子胚根顶端和子叶中
检测到 NPK1基因的表达，然后才在其他组织检测
到 NPK1的表达，如茎、根顶端分生组织及其周围
组织、侧根根原基以及幼嫩的正在发育的器官中，
然而，在成熟的器官中并没有检测到 NPK1基因的
表达。从而说明烟草中 NPK1基因的表达具有位置
效应。同时，证明 NPK1基因也是在侧根和不定根
的根原基发育早期阶段诱导表达。因此，推测
NPK1基因的表达与细胞分裂过程或与细胞分裂能力
密切相关。在种子萌芽阶段或生长素诱导侧根发生
阶段，加入 DNA合成抑制剂，仍能检测到表达的
NPK1基因。结果表明，NPK1的表达在DNA复制
阶段之后，并推测NPK1参与植物细胞分裂过程[17]。
根癌农杆菌(Agrobacterium tumefactions)上的
rolB(rooting-locus gene B)基因对不定根诱导发生起
270 生命科学 第18卷
着重要作用，尽管其调控机制尚未知晓。14-3-3蛋
白被称为是蛋白质和蛋白质相互作用的“桥梁蛋
白”[32]。实验表明烟草中 14-3-3 类蛋白 omega II
(Nt14-3-3 omegaII)直接与 rolB蛋白相互作用，促进
不定根的发生。通过将 rolB基因与GFP(green fluo-
rescent protein)基因融合，可以判断 rolB蛋白位于
细胞核内，如果将 rolB基因突变致使表达产物中氨
基酸缺失或替代，结果 rolB基因产物不能定位于细
胞核内，且不能与 14-3-3蛋白发生作用，导致不
定根发生的能力减弱。
最近报道，将拟南芥 AtFPF1基因通过农杆菌
转入水稻愈伤组织中，结果发现转基因水稻表现出
与拟南芥相同的表型症状，如开花期缩短，而且还
可以增强不定根的发生率。根据实验结果初步推
测，AtFPF1基因不仅能促进单子叶和双子叶植物
开花，而且在水稻不定根发生的起始阶段具有一定
的作用 [ 23 ]。
3　不定根发生的信号传导机制
自 1998年一氧化氮(nitric oxide, NO)是心血管
系统的信号分子这一研究成果获得诺贝尔生理学或
医学奖之后[33]，Beligni等[34]发现其在植物发育和适
应性反应过程中起重要作用。Pagnussat等[35]指出，
在黄瓜(Cucumis sativus)不定根诱导反应中，NO不
仅参与了 IAA信号传导，而且NO属于 IAA信号传
导途径下游的信号分子，通过激活鸟苷酸环化酶产
生次级信使 cGMP[36]，然后通过促分裂原活化激酶
(MAPK)级联反应，影响细胞的有丝分裂过程[37](如
图 1 )。
Zhao等[38]鉴定出了一个生长素信号的调控元件
SIR1，它位于信号过程的上游，调节生长素相关
基因的表达，该基因编码的蛋白在不定根发生的信
号传导机制方面尚需大量研究。
4　不定根发生的表观遗传学调控
表观遗传学(epigenetics)是与遗传学(genetic)相
对应的概念。遗传学是指基于基因序列改变所致基
因表达水平变化，如基因突变、基因杂合丢失和微
卫星不稳定等；而表观遗传学则是指基于非基因序
列改变所致基因表达水平变化，其主要调控方式有
DNA甲基化、染色质构象变化、RNA沉寂、蛋白
修饰等。表观遗传调控是指转录前基因在染色质水
平上的结构调整，它是真核基因组一种独特的调控
机制。近年来，有关表观遗传学研究已愈来愈成为
基因表达调控的研究热点之一。
表观遗传调控是从动物医学研究领域逐渐发展
起来的，目前在植物学方面已有一定进展，主要表
现在对DNA甲基化研究。对葱属植物(Alliums cepa)
不定根和主根分生组织的细胞进行银染和原位杂
交，来估计并比较不定根和主根中 rRNA位点数及
其活性[39]。结果发现在主根中有四个染色体上观察
到四个阳性的 rRNA银染信号，而在不定根中发现
其中两个 rRNA信号较强，另两个较弱。说明不同
来源的根的分生组织细胞中的rRNA呈现出不同的转
录活性，推测不定根中 rRNA位点数量的减少可能
与DNA甲基化有关，其具体的机理还有待于进一步
研究。在甲基化诱导基因沉默的研究中发现，DNA
甲基化可以抑制DNA与蛋白(MeCP2)的结合而对基
因抑制产生影响[40]。因此，表观修饰调控使我们认
识到，不定根发生的研究不能仅仅局限在基因组
DNA序列水平。
与RNA沉默相关的表观调控在植物不定根形成
过程中也不少见。例如：miRNAs是生物体内源编
码约22个核苷酸的一系列RNAs，它们通过形成RNA
诱导基因表达沉默复合体(RNA-induced silencing
complex，RISC)，然后对成熟的mRNA产物进行
切割或对其翻译过程进行抑制，从而阻止目标基因
表达。在激素的研究过程中发现，miRNA通过调
节生长素代谢平衡从而影响不定根的发育，miRNA
可以改变生长素响应因子(auxin response factors，
ARFs)的表达，影响其他生长素诱导基因的表达，
例如miRNA164调控NAC1，miRNA160调控ARF17
等。
在拟南芥中 NAC1基因作为生长素信号传导途
径中 TIR1的下游信号分子，其功能表现在能够促
进侧根的发育[41]; 同时，该基因的表达又存在其他
图1　NO参与不定根的发生机理
271第3期 魏 丽，等：不定根发生分子调控机制的研究进展
调控机制(图 2 )。首先，N A C 1 基因表达受到
miRNA164的调控，表现在miRNA164对NAC1基因
的mRNA产物进行剪切，从而减少NAC1蛋白表达
量，进而导致不定根和侧根的数量减少[42]。此外，
对 NAC1基因表达进行负调控的另一种方式体现在
翻译后水平，即由 SINAT5通过泛素介导的蛋白降
解途径来完成，从而削弱生长素的信号传导，其作
用机理是 SINAT5具有泛素蛋白连接酶活性，所以
SINAT5可以将NAC1蛋白泛素化后使之降解[43]。
生长素响应因子ARF17是生长素诱导表达基因
的抑制蛋白，在拟南芥ago1突变体中超量表达，其
表型表现出不定根的数量减少，同时检测到GH3基
因的表达量也减少[16]。miRNA160对ARF17的调控
水平主要体现在ARF17的转录后水平，即对ARF17
的成熟mRNA进行切割，阻止了ARF17基因的蛋白
产物产生[44]。针对miRNA160重新设计 ARF17的核
苷酸序列，不改变氨基酸，阻止 mi R N A 1 6 0 对
ARF17的切割作用，结果发现ARF17编码的成熟
mRNA水平提高，同时降低了生长素结合蛋白基因
GH3的mRNA表达量，如YDK1/GH3.2、GH3.3、
GH3.5和DFL1/GH3.6，从而导致根的缺陷性表型。
这些现象说明了miRNA160调控ARF17的表达，进
一步说明ARF17是生长素早期响应基因GH3的调节
因子。
总而言之，不定根形成的研究过程由简单的结
构解剖学逐渐深入到基因和蛋白的调节水平，虽然
在分子水平取得了一些进展，但是到目前为止，针
对不定根形成的分子机制仍然存在许多疑问，还需
要更进一步地深入研究。
[参　考　文　献]
[1] Davis T D, Haissig B E eds. Biology of adventitious root
formation [M]. New York: Plenum Press, 1994. 275~280
[2] 谷瑞升, 蒋湘宁, 郭仲琛. 植物离体培养中器官发生调控
机制的研究进展. 植物学通报, 1999, 16(3): 171~177
[3] 郑钧宝, 梁海水, 王进茂, 等. 杨和苹果离体茎尖培养和愈
伤组织分化与内源 IAA、IBA的关系. 植物生理学报,
1999, 17(3): 313~316
[4] 裴 东, 袁丽钗, 蒋湘宁, 等. 核桃子叶不定根发生调控的
研究. 林业科学, 2003, 39(6): 33~39
[5] Li X F(李小方), He Y K(何玉科), Tang Z C(汤章城). Efect
of IAA and stimulated microgravity on formation of adven-
titious roots of Chinese cabbage．Acta Biol Exp Sin(实验生
物学报), 2000, 33: 179~185
[6] 王金祥, 潘瑞炽. 乙烯利、ACC、AOA和AgNO3对
绿豆下胚轴插条不定根形成的作用. 热带亚热带植物学
报, 2004, 12(6): 506~510
[7] Steffens B, Wang J, Sauter M. Interactions between ethylene,
gibberellin and abscisic acid regulate emergence and growth
rate of adventitious roots in deepwater rice. Planta, 2005,
223(3): 604~612
[8] Vera P, Lamb C J, Doerner P W. Cell-cycle regulation of
hydroxyproline-rich glycoprotein HRGPnt3 gene expression
during the initiation of lateral root meristems. Plant J, 1994,
6: 717~727
[9] Abel S, Theologis A. Early genes and auxin action. Plant
Physiol, 1996, 111(1): 9~17
[10] Hayashi M, Nitio K, Takei-Hoshi R, et al. Ped3p is a peroxi-
somal ATP-binding cassette transporter that might supply
substrates for fatty acid β-oxidation. Plant Cell Physiol,
2002, 43(1): 1~11
[11] Xu M, Zhu L, Shou H X, et al. A PIN1 family gene, OsPIN1,
involved in auxin-dependent adventitious root emergence
and tillering in rice. Plant Cell Physiol, 2005, 46(10): 1674~1681
[12] Ge L, Chen H, Jiang J F, et al. Overexpression of OsRAA1
causes pleiotropic phenotypes in transgenic rice plants,
including altered leaf, flower, and root development and root
response to gravity. Plant Physiol, 2004, 135(3):1502~1513
[13] Liu H J, Wang S F, Yu X B, et al. ARL1, a LOB-domain
protein required for adventitious root formation in rice. Plant
J, 2005, 43(1): 47~56
[14] Liu W, Xu Z H, Luo D, et al. Roles of OsCKI1, a rice casein
kinase I, in root development and plant hormone sensitivity.
Plant J, 2003, 36(2):189~202
[15] Zhuang X, Xu Y, Chong K, et al. OsAGAP, an ARF-GAP
from rice, regulates root development mediated by auxin in
Arabidopsis. Plant Cell Environ, 2005, 28(2): 147~156
[16] Sorin C, Bussell J D, Camus I, et al. Auxin and light control
of adventitious rooting in Arabidopsis require ARGONAUTE1.
Plant Cell, 2005, 17(5): 1343~1359
[17] Nakashima M, Hirano K, Nakashima S, et al. The expression
pattern of the gene for NPK1 protein kinase related to mito-
gen-activated protein kinase kinase kinase (MAPKKK) in a
tobacco plant: correlation with cell proliferation. Plant Cell
Physiol, 1998, 39(7): 690~700
[18] Moriuchi H, Okamoto C, Nishihama R, et al. Nuclear local-
ization and interaction of RolB with plant 14-3-3 proteins
correlates with induction of adventitious roots by the
oncogene rolB. Plant J, 2004, 38(2): 260~275
[19] Butler E D, Gallagher T F. Characterization of auxin-in-
duced ARRO-1 expression in the primary root of Malus
domestica. J Exp Bot, 2000, 51(351): 1765~1766
图2　NAC1基因表达调控网络
272 生命科学 第18卷
[20] Ermel F F, Vizoso S, Charpentier J P, et al. Mechanisms of
primordium formation during adventitious root development
from walnut cotyledon explants. Planta, 2000, 211(4):563~574
[21] Brinker M, van Zyl L, Liu W B. Microarray analyses of
gene expression during adventitious root development in
Pinus contorta. Plant Physiol, 2004, 135(3): 1526~1539
[22] Wilmoth J C, Wang S, Tiwari S B, et al. NPH4/ARF7 and
ARF19 promote leaf expansion and auxin-induced lateral root
formation. Plant J, 2005, 43(1): 118~130
[23] Xu M L, Jiang J F, Ge L, et al. FPF1 transgene leads to altered
flowering time and root development in rice. Plant Cell Rep,
2005, 24(2): 79~85
[24] Pollmann S, Muller A, Piotrowski M, et al. Occurrence and
formation of indole-3-acetamide in Arabidopsis thaliana.
Planta, 2002, 216(1): 155~161
[25] Sitbon F, Hennion S, Sundberg B, et al. Transgenic tobacco
plants coexpressing the Agrobacterium tumefaciens iaaM
and iaaH genes display altered growth and indoleacetic acid
metabolism. Plant Physiol, 1992, 99(3): 1062~1069
[26] Kim Y S, Min J K, Donghern K, et al. A soluble auxin-
binding protein, ABP57. Purification with anti-bovine serum
albumin antibody and characterization of its mechanistic
role in the auxin effect on plant plasma membrane H+-ATPase.
J Biol Chem, 2001, 276: 10730~10736
[27] Fujii N, Kamada M, Yamasaki S, et al. Differential accumu-
lation of Aux/IAA mRNA during seedling development and
gravity response in cucumber (Cucumis sativus L.). Plant
Mol Biol, 2000, 42(5): 731~740
[28] Goldfarb B, Lanz-Garcia C, Lian Z G, et al. Aux/IAA gene
family is conserved in the gymnosperm, loblolly pine
(Pinustaeda). Tree Physiol, 2003, 23(17): 1181~1192
[29] Smith D L, Fedoroff N V. LRP1, a gene expressed in lateral
and adventitious root primordial of Arabidopsis. Plant Cell,
1995, 7(6): 735~745
[30] Butler E D, Gallagher T F. Isolation and characterization of
a cDNA encoding a novel 2-oxoacid-dependent dioxygenase
which is up-regulated during adventitious root formation in
apple stem discs. J Exp Bot, 1999, 50(333): 551~552
[31] El Euch C, Jay-Allemand C, Pastuglia M, et al. Expression of
antisense chalcone synthase RNA in transgenic hybrid wal-
nut microcuttings: effect on their flavonoid content and root-
ing ability. Plant Mol Biol, 1998, 38: 467~479
[32] 文 彬, 王小菁. 14-3-3蛋白研究进展. 生命科学, 2004, 16
(4): 226~230
[33] Israeli E. Nobel prize winner in medicine—1998. Harefuah,
1999, 136(1): 37~38
[34] Beligni M V, Lamattina L. Nitric oxide in plants: the history
is just beginning. Plant Cell Environ, 2001, 24: 267~278
[35] Pagnussat G C, Simontacchi M, Puntarulo S, et al. Nitric
oxide is required for root organogenesis. Plant Physiol, 2002,
129(3): 954~956
[36] Pagnussat G C, Lanteri M L, Lamattina L. Nitric oxide and
cyclic GMP are messengers in the indole acetic acid-induced
adventitious rooting process. Plant Physiol, 2003, 132(3):
1241~1248
[37] Pagnussat G C, Lanteri M L, Lombardo M C, et al. Nitric
oxide mediates the indole acetic acid induction activation of
a mitogen-activated protein kinase cascade involved in ad-
ventitious root development. Plant Physiol, 2004, 135(1):
279~286
[38] Zhao Y, Dai X, Blackwell H E, et al. SIR1, an upstream
component in auxin signaling identified by chemical genetics.
Science, 2003, 301(5636): 1107~1110
[39] Hasterok R, Maluszynska J. Different rRNA gene expres-
sion in primary and adventitious roots of Allium cepa L.
Folia Histochem Cytobiol, 2000, 38(4): 181~184
[40] Nan X, Ng H H, Johnson C A, et a1.Transcriptional repres-
sion by the methyl Cp G-binding protein MeCP2 involves
a histone deacetylase complex. Nature, 1998, 393(6683):
386~389
[41] Xie Q, Frugis G, Colgan D, et al. Arabidopsis NAC1 trans-
duces auxin signal downstream of TIR1 to promote lateral
root development. Genes Dev, 2000, 14(23): 3024~3036
[42] Guo H S, Xie Q, Fei J F, et al. MicroRNA directs mRNA
cleavage of the transcription factor NAC1 to downregulate
auxin signals for Arabidopsis lateral root development. Plant
Cell, 2005, 17(5): 1376~1386
[43] Xie Q, Guo H S, Dallman G, et al. SINAT5 promotes
ubiquitin-related degradation of NAC1 to attenuate auxin
signals. Nature, 2002, 419(6903): 167~170
[44] Mallory A C, Bartel D P, Bartel B. MicroRNA-directed
regulation of Arabidopsis AUXIN RESPONSE FACTOR17 is
essential for proper development and modulates expression
of early auxin response genes. Plant Cell, 2005, 17(5):
1360~1375