全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第22卷 第4期
2010年4月
Vol. 22, No. 4
Apr., 2010
文章编号 ：1004-0374(2010)04-0345-07
W R K Y 转录因子功能的多样化
于延冲，乔　孟，刘振华，向凤宁*
(山东大学生命科学学院植物细胞工程与种质创新教育部重点实验室，济南 250100)
摘 要：W R K Y 是植物中一类重要的转录因子家族，其共同的特点是含有高度保守的核心氨基酸序列
WRKYGQK，在C- 末端有一个锌指结构。WRKY 受到病原菌、损伤、SA(salicylic acid)等因子的诱
导后表达，特异性识别(T)(T)TGAC(C/T)序列(W-box)，调节基因的表达而参与许多生理过程，如抗病、
损伤、生长发育以及衰老等。该文主要介绍了 W R K Y 的结构特点及其功能的研究进展。
关键词：W R K Y ；W - b o x ；转录因子
中图分类号：Q 9 43 . 2　　文献标识码：A
Diversification function of WRKY transcription factor
YU Yan-chong, QIAO Meng, LIU Zhen-hua, XIANG Feng-ning*
(Plant Cell Engineering and Germplasm Innovation Key Lab of Ministry of Education, Life Sciences School of Shandong
University, Jinan 250100, China)
Abstract: WRKY is a superfamily of transcription factors existing abroad in plants, containing a conserved
WRKYGQK domain and having a zinc finger motif. The expression of WRKY is induced by pathogen, wounding,
SA, etc. WRKY proteins regulate target genes’ expression via binding the (T) (T) TGAC (C/T) sequence (W-box)
located in their promoter regions. WRKY proteins involved in many physiological processes, such as resistance,
wounding, development, senescence. In this article, we primarily interpret their structure and review the current
progresses on their functions.
Key words: WRKY; W-box; transcription factor
收稿日期：2009-09-30；修回日期：2010-01-08
基金项目：国家重大科学研究计划项目(2007CB948203);
国家自然科学基金项目(30970243；30771116); 教育部
博士点基金(913111006); 山东省杰出青年基金(QJ200810)
*通讯作者：Tel：0531-88363629；E-mail：xfn0990@sdu.
edu.cn
经过长期的进化，植物形成了一系列用于调节
自身的生长发育、抵御生物和非生物胁迫逆境的机
制，并有着复杂的过程。转录因子(DREB、NAC、
WRK Y、M YB 等)在这一系列的调控中起重要的作
用。
WRKY 转录因子是近年来在植物中发现的一类
重要转录因子，在模式植物拟南芥中有75 个成员，
由于其N- 末端含有高度保守的WRKYGQK 氨基酸序
列而得名。1994年，Ishiguro和Nakamura[1]在甘薯
中发现了第一个 WRKY 转录因子 SPF1，随后又相
继在野燕麦(Avena fatua; ABF1,2)[2]、欧芹
(Petroselinum crispum; PcWRKY1,2,3)[3]、拟南芥
(Arabidopsis thaliana; ZAP1)[4]等植物中被发现。
WRKY 结构域特异性识别W-box 顺式作用元件，与
之结合后会启动相关基因的表达来应答调控相关生
理过程，W-box 多存在于抗病相关基因的启动子区
域，因此，人们对于 W R K Y 研究最多的就是它们
的抗病相关机制。随着研究的不断发展深入，人们
发现，WRK Y 不仅参与植物的抗病，而且在损伤、
衰老、发育、代谢物质调节等发面也都起到了重要
的作用。到目前为止，人们对 W R K Y 的认识还处
于起步阶段，对于该家族的功能及其机理研究尚需
346 生命科学 第22卷
进一步地深入，WR KY 家族受到愈来愈多的关注。
1　WR K Y 的结构
WRKY 家族最显著的特点就是至少含有一段大
约 60 个氨基酸的 WRKY 保守结构域，在该结构域
的 N- 端，几乎所有的成员都有 WRKY GQ K 这样的
7 肽，由此得名为 W R K Y 。此外，在该结构域的
C- 端有一个新型的锌指结构：C2-H2 或者 C2-HC。
根据WRKY 结构域的数量和锌指结构的组成可
以将 WRKY 家族分成 3 类：I 类有两个 WRKY 结构
域，且有 C X 4 - 5 C X 2 2 - 2 3 H X 1 H 的锌指结构，比如
SPF1、ABF1、AtZAP1、PcWRKY1 等。该类WRKY
的两个结构域起主要作用的是 C- 端的 WRKY 结构
域，而N- 端 WRKY 结构域的作用尚不清楚。II 类
只有一个WRKY 结构域，其锌指结构同 I 类，也是
CX4-5CX 22-23HX 1H，大多发现的 WRKY 都属于该类，
比如 AtWRKY1、AtWRKY17、AtWRKY18、ABF2、
PcWRKY3、NtWIZZ 等。该类的WRKY 结构域与I 类
的N-端 WRKY结构域的相似性更高。III类只有一个
WRKY 结构域，但锌指结构特殊(CX7CX23HX1C)，比
如 NtWRKY4、NtWRKY5、AtWRKY53、AtWRKY70
等。
WRKY 结构域除了含有上述的结构外，还有核
定位序列NLS，亮氨酸拉链LZs 以及富含丝氨酸-
苏氨酸，富含谷氨酰胺域和富含脯氨酸域等结构[5]。
2　W-Box
保守的 W R K Y 结构域能特异性识别( T ) ( T )
TGAC(C/T)序列，该序列称为 W-Box，其中 TGAC
是其不变的核心。实验表明，该核心只要有一个氨
基酸发生改变，WRKY 的结合性就会迅速下降，甚
至完全消失，说明该核心对于 W R K Y 结合的必要
性。另外，这种结合还需要Zn2+ 等 2价阳离子的参
与以及磷酸化的过程[6]，这与WKRY 中的锌指结构
是一致的，实验表明，EDTA、碱性磷脂酶[7]、蛋
白激酶抑制剂星形包菌素等能够抑制这种结合。
W-Box 主要位于抗病相关基因的启动子区域，
而且数量有一个至多个不等，它们的位置相近，呈
同向或者回文结构排列，这些都有利于 WRKY 的结
合。比如欧芹的PcWRKY1，其启动子有3 个W-Box，
它们位置靠近，且 Wb 和 Wc 呈回文排列，提高了
WRKY 与其结合的性能[3]。
由上得知，WRKY主要是通过特异性识别W-Box，
启动调节相关基因的表达来应答各种诱导刺激，从
而对植物起到调节作用。
3　WRKY 的多样化功能
作为近些年来发现的植物特异性重要转录因
子，WRKY 家族参与植物的众多生理过程并且起到
了关键作用，WRKY 转录因子家族是非组成型表达
的，它们受到许多因子的诱导，比如 SA、病原诱
导子、衰老、损伤、非生物胁迫(干旱、低温)等。
另外，植物某些器官的发育以及体内物质的代谢
(糖)也受到 WRKY 的调控。WRKY 转录因子的表达
具有迅速、短暂的特点，并且具有组织特异性[5]。
到目前为止，部分 WRKY 家族基因在抗病、损伤、
衰老、生长发育以及非生物胁迫等方面的转录调控
作用已被发现(表 1 )，它们的多样化功能分述如
下 。
3.1　WRKY 在植物防御应答过程中的作用
植物受到病原菌的侵害后会启动自身免疫应答
系统来防卫。免疫应答是一个错综复杂的过程，涉
及众多抗病相关基因的转录表达，WRKY 转录因子
在这个过程中起到了重要的转录调节作用。
近来，已从分子遗传水平上证明了拟南芥的
WRKY是防御转录子和抗病的重要调节子。Dong等[38]
研究了 72 个拟南芥的 WRKY 转录因子在植物抗
病方面的作用，发现其中的 4 9 个会受到病原菌
Pseudomonas syringae pv tomato (Pst) 和SA的诱导而
产生表达变化，进而调节相关基因的表达来参与拟
南芥的抗病过程。AtWRKY70 是 SA 和JA(jasmonic
acid)调节的防御信号途径的一个重要成员，它受到
SA的诱导和JA的抑制，从而激活SA诱导基因，抑
制 JA 响应基因，进一步地参与防御反应。当过表
达AtWRKY70 时，会增加拟南芥对Pst 的抗性，反
之，如果抑制其表达，就会增加拟南芥对 E . c .
carotovora 的敏感性[9]。另外，NPR1是 SA依赖的
系统获得性抗性(systemic acquired resistance，SAR)
的一个关键调节子，一部分 WRKY 转录因子是它的
转录靶目标[10]，还有一部分位于它的上游来调节其
表达[11]。AtWRKY70 即位于NPR1 的下游，部分的
受其调控[9]。类似地，AtWRKY62 也受NPR1 调控，
它负调 JA 响应基因的表达，这种调节需要内源的
NPR1 和 SA 的参与[12]，AtWRKY62 的这种调节作用
说明它很可能也是一个抗病转录因子。 Zheng等[13]
研究发现，过表达AtWRKY33 会增加拟南芥对致死
寄生真菌Botrytis cinerea和Alternaria brassicicola的
抗性，但是过表达的AtWRKY33 株系中，PR1 基因
347第4期 于延冲，等：W R K Y 转录因子功能的多样化
的表达下调，并且更容易受到细菌病原菌的侵害，
表明它是通过下调SA调节的PR1基因使得植株更容
易受到细菌病原菌侵害的。AtWRKY52/RRS1 是一
个非典型的 TIR-NBS-LRR R 蛋白，它通过识别
Ralstonia solanacearum的III型响应子PopP2而对它
的几个菌株具有抗性[14]。AtWRKY18、AtWRKY40、
AtWRKY60 是三个结构上非常相近的 WRKY 转录因
子，Xu 等[15]研究表明，它们在调节病原抗性方面
具有很重要的作用，功能上是部分冗余的，双突变
体Atwrky18/Atwrky40和Atwrky18/Atwrky60以及三
突变体Atwrky18/Atwrky40/Atwrky60对Pst．DC3000
具有更高的抗性，但是更易受到寄生真菌B.cinerea
的侵染；但是，Wang 等[10]研究表明AtWRKY18 是
SAR 的一个重要调节子，而AtWRKY40 似乎不参与
S A R。A t W R K Y 4、A t W R K Y 1 1、A t W R K Y 1 7、
AtWRKY27、AtWRKY38 和 AtWRKY62 则是拟南芥
抗病性的6个负调节转录因子，过表达AtWRKY4 的
株系受到Pst. DC3000的侵染后会表现出比野生型更
为严重的萎黄病，而Atwrky4 突变体萎黄的程度要
远低于野生型[16]；AtWRKY11 功能缺失突变体会增
加对Pst的抗性，而在Atwrky11/Atwrky17双突变体
中，这种抗性会增加[17]；AtWRKY27 功能缺失突变
体对青枯菌(Ralstonia solanacearum)表现出极强的耐
受能力[18]；AtWRKY38 和 AtWRKY62 是通过与组蛋
白去乙酰化酶 19 的互作来负调节拟南芥的基本防
御[19]。不仅在拟南芥中有抗病相关的WRKY 转录因
子，其他的物种，如烟草、水稻等都有相关的报
道。Yoda等[20]从烟草中克隆得到的TIZZ就是一个
W R K Y 转录因子，它能引发细胞的超敏反应，但
是该转录因子的特点是不受到 SA 的诱导，说明它
是一个不依赖 S A 的防御转录因子。在水稻中，
OsWRKY71受到SA、MeJA(methyl jasmonate)、ACC
(1-aminocyclo-propane-1-carboxylic acid)、病原侵染
的诱导表达，OsWRKY71 的过表达植株增加了对细
菌病原菌Xanthomonas oryzae pv． oryzae (Xoo) 13751
的抗性，而且该植株中的 OsNPR1 和 OsPR1b 都持
续表达，说明OsWRKY71 是位于OsNPR1 上游的一
个转录因子[21]。Qiu 等[22]研究证明OsWRKY13 能够
调节SA 和 JA 依赖途径中上游或下游的防御基因的
表达来增加水稻对白叶枯病和稻瘟病的抗性。
OsWRKY45受到abscisic acid (ABA)以及各种非生物
胁迫(盐、旱、冷和渗透)的诱导而高表达，同时
也会受到病原菌侵染的诱导，过表达该基因的水稻
株系增强了对盐、干旱的耐受力，同时也增加了对
表1　部分WRKY 家族基因在各个方面的研究状况
Name Pathogen Senescence Development Abiotic stress Reference
& defense & Metabolism Wound Cold Drought Salinity
AtWRKY6 √ √ [28,29]
AtWRKY17 √ √ [17,48]
AtWRKY33 √ √ [48,49]
AtWRKY38 √ [19]
AtWRKY44 √ [32,33]
AtWRKY53 √ √ [24-27]
AtWRKY70 √ √ [9-30]
AtWRKY75 √ √ √ [34]
AtWRKY5 *
OsWRKY11 √ [43]
OsWRKY13 √ [22]
OsWRKY71 √ √ [21,35,36]
OsWRKY45 √ √ √ √ [23]
NtTIZZ √ [22]
NtWIZZ √ [39]
GaWRKY1 √ [37]
HvWRKY38 √ √ [45]
Sthp-64 √ [44]
TcWRKY53 √ √ √ √ [50]
* 表示目前该基因相关研究尚未见报道
348 生命科学 第22卷
Pst. DC3000的抗性[23]。
总之，WRKY 是植物防御反应中的一个重要转
录因子家族，它们通过不同的信号途径正调或者负
调植物抗病相关基因，从而表达对植物的自我防卫
起到了很大作用(图1)。
3.2　WRKY 在植物衰老过程中的作用
衰老是植物的一个自然生理过程，在这个过程
中有很多转录因子和相关基因参与，植物特异性转
录因子WRKY 的部分成员也参与了这个过程并且具
有很重要的作用。
AtWRKY53 是一个叶片衰老早期阶段表达的转
录因子[24]。Miao 等[25]研究发现，AtWRKY53 过表
达的株系显示出了加速叶片衰老的现象，相反，在
RNAi 和插入突变的AtWRKY53 抑制表达株系中，叶
片衰老的出现时间被相对延迟。这表明AtWRKY53
在调节叶片衰老方面具有重要的作用。Murray等[26]
研究表明，AtWRKY53 是一个抗病性相关的重要调
控因子，其功能缺失突变体更易受到 Pst 的感染，
反而对青枯菌却表现出较强的耐受力[27]。这说明了
该转录因子在抗病调控过程中具有双重性(正调控和
负调控)。AtWRKY6 是另外一个衰老相关的重要转
录因子，通过分析幼叶、成熟叶、衰老叶中
A t W R K Y 6 的表达水平发现，在衰老的叶子中，
AtWRKY6 的表达水平远远高于前两者[28]。SIRK 是
一个受体类似蛋白激酶，它的表达水平在衰老的叶
子中会特异的升高，Robatzek和Somssich[29]研究表
明，SIRK 是 AtWRKY6 的直接目标，在 SIRK 基因
的启动子区域，有多个 W-box，AtWRKY6 通过结
合这些W-box 来调节SIRK 的表达，进一步来调节
叶片衰老。另外，AtWRK Y6 还是一个病原相关的
转录因子，在 AtWRKY6 过表达和敲出系中，PR1
的表达水平分别上调和下调了。不仅如此，前面介
绍过 AtWRKY70 是一个重要的病原防御转录因子，
近来的研究表明，其同时也是一个衰老的负调节因
子，AtWRKY70 的功能缺失突变体会加速由正常
发育和黑暗条件引起的衰老现象[ 3 0 ]。由此表明，
WRKY 家族的功能具有多元化的特征。在分析小麦
旗叶衰老的芯片信息中发现，WRKY 家族基因明显
的上调表达[31]，说明WRKY 转录因子在小麦旗叶衰
老方面也具有重要的作用。
3.3　WRKY 在植物发育及代谢中的作用
一些研究还表明，WRKY 转录因子家族在植物
生长发育及物质代谢方面也起到了非常重要的作用。
在拟南芥中，TTG2(TRANSPARENT TESTA
GLABRA2)/AtWRKY44 是研究得比较透彻的一个与
表皮毛和种皮发育相关的转录因子，它也是第一个
被发现的与形态发生有关的 W R K Y 转录因子。
TT G 2 主要在表皮毛、种皮和根尖中表达，TT G 1
主要与表皮毛的起始发生有关，通过pTTG2::GUS
在 ttg1 突变体中TTG2 表达很低，可以说明TTG2
位于TTG1 的下游，且与GL2 共同来调节表皮毛的
分枝。ttg2突变体的表皮毛数量减半，且大部分不
分枝(野生型大都三分枝)。另外，种皮中丹宁酸和
植物胶的生产也受到TTG2 的调节，但是前者的调
节是 TTG1 依赖的，而后者则不依赖。TTG2 还可
能控制非毛细胞的发育[32]。Ishida等[33]通过酵母单
杂交实验发现，在根中，TTG2 直接由 R2R3 MYB
转录因子调节，他们还发现在TTG2 表达受抑制的
植株中，GLABRA2(GL2)的表达与野生型相比，明
显地下调，而GL2的下调会导致不正常形态的根毛
的形成。这些研究说明了 TTG2 在拟南芥形态发生
中起到了很重要的作用。AtWRKY75 是一个受病原
菌诱导表达的转录因子，一些芯片信息证明了它也
参与到衰老过程中，但最近的研究又发现，
AtWRKY75 通过负调节侧根和根毛的生长来调节根
的发育[34]。
Z h a n g 等[ 3 5 ]研究发现水稻糊粉层细胞中的
OsWRKY71 是一个 GA 信号途径的抑制因子，它能
与GA(Gibberellin)诱导的转录激活子OsGAMYB相互
作用，结合到 α- 淀粉酶基因Amy32b 启动子区域的图1 WRKY 病原防御简图
349第4期 于延冲，等：W R K Y 转录因子功能的多样化
W-box 结合，抑制它的转录。进一步的实验证明，
另外一个ABA 诱导的转录因子OsWRKY51，虽然它
本身不能与Amy32b 的启动子区域结合，但是它可
以通过与OsWRKY71 相互作用来增强OsWRKY71 与
Amy32b 启动子区域的结合，从而增强对Amy32b 转
录的抑制[36]。GaWRKY1 是棉花中一个代谢相关的
转录因子，它通过调节棉花(+)-δ- 杜松烯合酶 -A
(CAD1-A)的活性来进一步调节倍半萜烯类的生物合
成[37]。SUSIBA2 是大麦的一个WRKY 转录因子，它
能与糖代谢途径顺式作用原件SURE 结合，并与异
淀粉酶基因ISO1 启动子区域的W-box 结合，参与
淀粉合成的调节，说明 WRKY 转录因子有可能参与
了碳水化合物的合成代谢[38]。
WR K Y 在植物发育代谢方面的研究尚未深入，
有待进一步地探索。
3.4　WRKY 在非生物胁迫中的作用
实验表明，W R K Y 家族在非生物胁迫( 如损
伤、干旱、冷、盐等) 条件下，表达也会发生特
异变化。这说明它们在这些过程中也具有重要的作
用，增强了植物适应复杂多变环境的能力。
烟草的 WIZZ 是一个 WRKY 转录因子，它在机
械损伤10 min 左右，表达开始上升，到达30 min
时间达到峰值，随后下降到正常水平[39]。烟草的
WRKY3 和 WRKY6 受到机械损伤和虫害特异信号的
诱导表达，进而潜在地或持久性地提高JA的水平来
增强烟草的虫害特异性防御力[40]。这表明了WRKY
也参与了机械损伤的应答。而Rizhsky等[41]发现烟
草中的另外一个WRKY 转录因子在干旱和热激共同
作用时会上调表达，但是单一的干旱或热激却不会
改变它的表达。干旱方面，Pnueli等[42]从沙漠豆类
灌草植物中也克隆得到了干旱胁迫相关的 WR K Y
基因。Wu 等[43]研究发现，OsWRKY11 受到热激和
干旱胁迫的诱导，并且在HSP101 启动子的驱动下
会增加水稻对热激和干旱的耐受力。对于冷胁迫，
Huang和Duman[44]从小癫茄中克隆了一个热滞(抗冻)
蛋白(sthp-64)基因，它在小癫茄中的表达是在很冷
的11 月和12 月份，说明了它在抗冷方面具有重要
的作用，通过蛋白序列分析发现它是一个 WRKY 转
录因子。另外，低温条件下，大麦的 Hv W R K Y 3 8
会通过非ABA 依赖的途径早期暂时上调表达，但是
在冰冻条件和干旱的条件下，该转录因子却会持续
地上调表达，表明了它在非生物胁迫调节方面的作
用[45]。Hwang等[46]在分析辣椒中的基因在冷胁迫条
件下的表达特性时也发现 CaWRKY1 受冷胁迫诱导
表达。最新的研究表明，CaWRKY1 作为病原防御
的负调控因子受到病原侵染和 SA 的强烈诱导，在
病原刺激减弱的时间调节SAR的关闭[50]。盐胁迫是
非常重要的非生物胁迫，WRKY 也参与了这一重要
胁迫，Jiang和Deyholos[48]在分析拟南芥根受到NaCl
胁迫后的综合转录特征时发现他们分析的 3 5 个
WRKY 转录因子，有 18 个上调了至少 1.5 倍。通
过qRT-PCR(定量RT-PCR)分析发现，AtWRKY17 和
AtWRKY33 上调至少14 倍，而AtWRKY25 上调了22
倍之多。后来进一步研究发现，Atwrky25/Atwrky33
双突变体表现出适度的盐敏感性，可能与该家族其
他基因的功能冗余有关[49]。我们的研究表明，经
200 mMNaCl 诱导，AtWRKY71 表达迅速暂时提高，
10 min 开始响应，到3 h达到峰值(5~6倍)，随后
下降。除此以外，过表达 AtWR KY 71 后，拟南芥
由营养生长转入生殖生长的进程加快，说明了该基
因在发育方面也有作用(待发表)。最新研究发现，
天蓝遏蓝菜的TcWRKY53 不仅受到NaCl、干旱、冷
及 SA 的诱导，重要的是，把它转入烟草以后，发
现转基因的烟草幼苗根的发育对山梨醇的耐受力下
降了，无山梨醇条件下，转基因植株和非转基因植
株根的长度相似，在 5% 的山梨醇条件下，转基因
植株和非转基因植株根的长度比对照(无山梨醇)短
了分别 79% 和 58%，在5% 山梨醇条件下，转基因
的植株根比非转基因植株根短了 5 0 %。这说明了
TcWRKY53 负调节渗透胁迫[50]。
植物随时都会受到各种非生物胁迫的影响，它
们自身进化了一套完整的系统来调节应答，WRKY
转录调节是其中的一中重要的方式，但是，WRKY
在非生物胁迫方面的研究有待拓宽深入。
4　展望
WRKY 是植物特异的重要转录因子，它们参与
了植物的众多生理过程并且发挥了重要的作用，通
过现有的转基因、RNAi、基因芯片、反向遗传学
等技术，人们已经鉴定并验证了许多 WRKY 转录因
子的功能，它们主要与植物的抗逆、衰老、发育、
代谢等有关，但是对它们的作用机理及其功能的研
究还处于初步阶段。随着时代的发展，科技的进
步，将会有越来越多的新生物技术的出现，因此，
WRK Y 家族的作用机理及其功能会被逐步地阐明。
它们在抗逆方面的重要作用，将为我们创制抗逆作
物新品系提供重要基因资源。
350 生命科学 第22卷
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