全 文 ：第 ３６ 卷第 １０ 期
２０１６年 ５月
生 态 学 报
ＡＣＴＡ ＥＣＯＬＯＧＩＣＡ ＳＩＮＩＣＡ
Ｖｏｌ．３６，Ｎｏ．１０
Ｍａｙ，２０１６
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
基金项目：国家自然科学基金项目（３１２７０５５８）； 上海科技馆引进高层次人才科研启动经费资助
收稿日期：２０１５⁃０６⁃２４； 　 　 修订日期：２０１５⁃１０⁃２９
∗通讯作者 Ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇ ａｕｔｈｏｒ．Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｊｉｎｌｉａｎｇ＠ ｓｓｔｍ．ｏｒｇ．ｃｎ
ＤＯＩ： １０．５８４６ ／ ｓｔｘｂ２０１５０６２４１２８３
张亮，王晓娟，王强，王茜，张云飞，金樑．同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用．生态学报，２０１６，３６（１０）：２７８７⁃２７９７．
Ｚｈａｎｇ Ｌ， Ｗａｎｇ Ｘ Ｊ， Ｗａｎｇ Ｑ， Ｗａｎｇ Ｑ， Ｚｈａｎｇ Ｙ Ｆ， Ｊｉｎ Ｌ．Ｔｈｅ ｒｏｌｅ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｉｎ ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ ｒｅｓｅａｒｃｈ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ．
Ａｃｔａ Ｅｃｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ，２０１６，３６（１０）：２７８７⁃２７９７．
同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用
张　 亮１，王晓娟２，王　 强１，王　 茜１，张云飞２，金　 樑２，∗
１ 兰州大学， 草地农业生态系统国家重点实验室 草地农业科技学院， 兰州　 ７３００２０
２ 上海自然博物馆， 自然史研究中心，上海科技馆， 上海　 ２００１２７
摘要：丛枝菌根（ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ，ＡＭ）真菌是生态系统中重要的土壤微生物之一。 ＡＭ真菌菌丝体网络是由 ＡＭ真菌菌丝
体在土壤生态系统中连接两株或两株以上植物根系所形成的菌丝体网络。 随着菌根学研究的深入，如何直观的揭示 ＡＭ 真菌
的生态学功能已经成为相关领域关注的热点问题。 研究发现，利用同位素示踪技术可以开展 ＡＭ真菌与宿主植物对土壤矿质
营养的吸收、转运等方面的研究，以及菌丝体网络对不同宿主植物之间营养物质的分配研究和 ＡＭ真菌在生态系统生态学中的
功能研究。 基于此，为了阐明同位素示踪技术在 ＡＭ真菌研究中的价值，围绕菌根学最新研究进展，系统回顾了利用同位素示
踪技术探究 ＡＭ共生体对不同元素吸收和转运的机制、同位素示踪技术在 ＡＭ真菌菌丝体网络研究中的价值和利用同位素示
踪技术研究 ＡＭ真菌在生态系统中的功能，为 ＡＭ真菌生态学功能的研究提供理论基础，并对本领域未来的研究方向和应用前
景进行展望。
关键词：丛枝菌根真菌；丛枝菌根网络；生态系统；同位素示踪技术；吸收和转运机制
Ｔｈｅ ｒｏｌｅ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｉｎ ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ ｒｅｓｅａｒｃｈ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ
ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ
ＺＨＡＮＧ Ｌｉａｎｇ１， ＷＡＮＧ Ｘｉａｏｊｕａｎ２， ＷＡＮＧ Ｑｉａｎｇ１， ＷＡＮＧ Ｑｉａｎ１， ＺＨＡＮＧ Ｙｕｎｆｅｉ２， ＪＩＮ Ｌｉａｎｇ２，∗
１ Ｓｔａｔｅ Ｋｅｙ Ｌａｂｏｒａｔｏｒｙ ｏｆ Ｇｒａｓｓｌａｎｄ Ａｇｒｏ－Ｅｃｏｓｙｓｔｅｍ， Ｓｃｈｏｏｌ ｏｆ Ｐａｓｔｏｒａｌ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒｅ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ， Ｌａｎｚｈｏｕ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， Ｌａｎｚｈｏｕ ７３００２０， Ｃｈｉｎａ
２ Ｎａｔｕｒａｌ Ｈｉｓｔｏｒｙ Ｒｅｓｅａｒｃｈ Ｃｅｎｔｅｒ， Ｓｈａｎｇｈａｉ Ｎａｔｕｒａｌ Ｈｉｓｔｏｒｙ Ｍｕｓｅｕｍ， Ｓｈａｎｇｈａｉ Ｓｃｉｅｎｃｅ ＆ Ｔｅｃｈｎｏｌｏｇｙ Ｍｕｓｅｕｍ， Ｓｈａｎｇｈａｉ ２００１２７， Ｃｈｉｎａ
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ （ＡＭ） ｆｕｎｇｉ ａｒｅ ｏｎｅ ｏｆ ｔｈｅ ｍｏｓｔ ｉｍｐｏｒｔａｎｔ ｓｏｉｌ ｍｉｃｒｏｏｒｇａｎｉｓｍｓ ｉｎ ｔｅｒｒｅｓｔｒｉａｌ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍｓ．
Ｔｈｅ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ ｉｓ ｆｏｒｍｅｄ ｂｙ ｅｘｔｒａｒａｄｉｃａｌ ｍｙｃｅｌｉｕｍ ｏｆ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｔｈａｔ ｃｏｎｎｅｃｔ ｔｗｏ ｏｒ ｍｏｒｅ ｐｌａｎｔ ｒｏｏｔｓ
ｗｉｔｈｉｎ ｔｈｅ ｓｏｉｌ ｓｙｓｔｅｍ． Ｈｏｗ ｔｏ ｄｉｓｃｏｖｅｒ ｔｈｅ ｒｏｌｅｓ ｏｆ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｉｎ ｓｏｉｌ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍｓ ｈａｓ ｂｅｅｎ ａ ｍａｊｏｒ ｆｏｃｕｓ ｏｆ ｅｃｏｌｏｇｉｃａｌ
ｒｅｓｅａｒｃｈ． Ｉｔ ｈａｓ ｂｅｅｎ ｆｏｕｎｄ ｔｈａｔ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｃｏｕｌｄ ｂｅ ｕｓｅｄ ｆｏｒ ｒｅｓｅａｒｃｈ ｏｎ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ａｎｄ ｉｔｓ ｒｏｌｅ ｉｎ ｎｕｔｒｉｅｎｔ
ａｂｓｏｒｐｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔａｔｉｏｎ ｆｒｏｍ ｓｏｉｌ ｔｏ ｈｏｓｔ ｐｌａｎｔｓ． Ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｃｏｕｌｄ ａｌｓｏ ｂｅ ｕｓｅｄ ｔｏ ｉｄｅｎｔｉｆｙ ｔｈｅ
ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｈｏｓｔ ｐｌａｎｔｓ， ａｎｄ ｔｏ ｓｔｕｄｙ ｔｈｅ ｒｏｌｅ ｏｆ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｉｎ ｔｈｅ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍ． Ｔｏ
ｉｌｌｕｓｔｒａｔｅ ｔｈｅ ｖａｌｕｅ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｉｎ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｒｅｓｅａｒｃｈ， ｏｕｒ ｓｔｕｄｙ ｃｏｍｂｉｎｅｄ ｔｈｅ ｌａｔｅｓｔ ｒｅｓｅａｒｃｈ ｆｉｎｄｉｎｇｓ ｉｎ
ｔｈｅ ｆｉｅｌｄ ｏｆ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｅｃｏｌｏｇｙ ｗｉｔｈ ｔｈｅ ｐｒｅｓｅｎｔ ｆｉｎｄｉｎｇｓ ａｎｄ ｆｏｃｕｓｅｄ ｏｎ： １） ｔｈｅ ａｐｐｌｉｃａｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ
ｉｎ ｅｘｐｌｏｒｉｎｇ ｔｈｅ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ａｂｓｏｒｐｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔａｔｉｏｎ ｏｆ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｅｌｅｍｅｎｔｓ ｉｎ ＡＭ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ； ２） ｔｈｅ ｖａｌｕｅ ｏｆ ｔｈｅ
ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｉｎ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ ｓｔｕｄｉｅｓ； ３） ｔｈｅ ｕｓｅ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｔｏ ｓｔｕｄｙ ｔｈｅ
ｒｏｌｅｓ ｏｆ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｉｎ ｔｈｅ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍ． Ｔｈｕｓ， ｔｈｅ ａｉｍ ｏｆ ｔｈｉｓ ｒｅｖｉｅｗ ｗａｓ ｔｏ ｐｒｏｖｉｄｅ ａ ｔｈｅｏｒｅｔｉｃａｌ ｂａｓｉｓ ｆｏｒ， ａｎｄ ｔｏ ｐｒｅｄｉｃｔ ｆｕｔｕｒｅ
ｐｒｏｓｐｅｃｔｓ ｏｆ ｔｈｅ ｕｓｅ ｏｆ ｔｈｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ ｉｎ ＡＭ ｆｕｎｇｉ ｒｅｓｅａｒｃｈ．
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
Ｋｅｙ Ｗｏｒｄｓ： ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ； ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ； ｅｃｏｓｙｓｔｅｍ； ｉｓｏｔｏｐｅ ｔｒａｃｅｒ ｔｅｃｈｎｉｑｕｅ；
ｍｅｃｈａｎｉｓｍ ｏｆ ａｂｓｏｒｐｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔａｔｉｏｎ
ＡＭ真菌是陆地生态系统中的重要组成部分，可以与大约 ８０％陆生高等植物的根系形成互惠共生体。
ＡＭ菌根共生体可以提高宿主植物对土壤矿质营养元素的吸收，促进植物的生长发育［１］。 ＡＭ 真菌菌丝体通
过连接两株或两株以上植物根系形成丛枝菌根网络（ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ，ＡＭＮ），从而调节植物之间
营养物质的分配和对资源的竞争［２］。 通过 ＡＭＮ，植物之间可以相互传递水分、矿质营养、化感物质，甚至信号
物质等［３］。
随着菌根学研究的深入，当前的菌根生态学研究已经从个体、种群水平向群落和生态系统生态学方向发
展，如何直观的揭示 ＡＭ真菌的生态学功能已经成为相关领域关注的热点问题。 研究发现，利用同位素示踪
技术可以开展 ＡＭ真菌与宿主植物对土壤矿质营养的吸收、转运等方面的研究。 如利用３２Ｐ 或３３Ｐ 示踪技术研
究发现菌根途径在植物吸收 Ｐ 元素过程中起到非常重要的作用。 与非菌根营养植物相比，菌根营养植物在
接种 ＡＭ真菌后可以促进植物吸收更多的 Ｐ 元素，并将其转运给宿主植物利用［４］。 另一方面，利用同位素示
踪技术可以开展菌丝体网络对不同宿主植物之间营养物质的分配研究。 在植物群落中，利用同位素示踪技术
研究表明 ＡＭＮ在植物之间营养物质分配和资源竞争中发挥了重要的调节作用［５⁃６］，而且也可以利用同位素
示踪技术开展 ＡＭ真菌在生态系统生态学中的功能研究。 如利用１５Ｎ 和１３Ｃ 研究发现 ＡＭＮ 可以促进生态系
统中的 Ｃ循环和 Ｎ循环［７］。 基于此，为了阐明同位素示踪技术在丛枝菌根生态学研究中的价值与功能，本研
究拟围绕同位素示踪技术在菌根生态学领域已经取得的成果进行综述，以期为揭示 ＡＭ真菌的生态学功能提
供理论依据。
１　 ＡＭ共生体对不同营养元素吸收和转运的机制
目前，有关 ＡＭ真菌的研究多关注其对宿主植物生长的促生效应，其中 ＡＭ 真菌菌丝体网络对营养元素
的吸收和转运在菌根营养植物吸收土壤矿质营养中占有重要地位。 ＡＭ 真菌与植物之间形成互惠共生的依
据是营养的双向运输。 植物供给 ＡＭ 真菌光合产物，而 ＡＭ 真菌可以促进宿主植物根系提高对土壤中低浓
度、移动性弱的营养元素的吸收，尤其是 Ｐ 元素［８］。 利用同位素示踪技术研究证实，ＡＭ真菌菌丝体能够从土
壤中获取营养物质（如 Ｎ、Ｐ、Ｋ等），并将其转运给宿主植物以供其生长利用［９］。
１．１　 ＡＭ真菌吸收、转运 Ｐ 元素
由于植物根际土壤中 Ｐ 元素的移动性较差，植物根系只能吸收根毛到达区域的 Ｐ，造成该土壤微区域中
Ｐ 元素的匮乏。 ＡＭ真菌和宿主植物形成菌根共生体，扩大宿主植物根系的吸收范围。 研究发现 ＡＭ 真菌菌
丝体可以扩散至距离植物根系至少 １１ ｃｍ处的土壤区域［１０］。 Ｓｍｉｔｈ等［８］利用３２Ｐ 示踪技术研究 ＡＭ真菌根外
菌丝体对土壤中 Ｐ 元素的吸收和转运，发现 ＡＭ真菌菌丝体可以生长穿过营养匮乏区，进而可以吸收较远处
的 Ｐ 元素。３２Ｐ 示踪技术在白车轴草（Ｔｒｉｆｏｌｉｕｍ ｒｅｐｅｎｓ）实验中也证实 ＡＭ真菌显著促进宿主植物对 Ｐ 元素的吸
收，其机理是由于 ＡＭ真菌增强了根系细胞膜表面 Ｐ 转运蛋白的活性［１１］。 Ａｒｄａｋａｎｉ等［１１］利用３２Ｐ 示踪技术研
究不同 ＡＭ真菌种类和不同小麦品种对小麦植株吸收营养元素的影响，发现菌根共生体吸收效率越高，小麦
获取的３２Ｐ 越多。 ＡＭ真菌能够促进植物对土壤中 Ｐ 元素的吸收，但土壤中 Ｐ 元素的含量显著影响 ＡＭ 真菌
与植物之间的互作：当土壤中可溶性 Ｐ 含量稀少时，植物通过菌根共生体而获益；当土壤中可溶性 Ｐ 含量丰
富时，植物依赖自身的根系即可吸收到充足的 Ｐ 营养，导致从 ＡＭ共生体处获取的 Ｐ 元素减少或不提供 Ｐ 元
素。 同时 ＡＭ真菌作为专性共生微生物，仍需从宿主植物处获取光合产物，导致 ＡＭ 真菌对宿主植物的种间
关系转变为中性效应或抑制效应［１２］。
随着相邻植物根系对土壤中 Ｐ 元素的消耗造成根系直接吸收土壤中 Ｐ 元素的量减少［８］，由菌根途径吸
收的 Ｐ 元素在植物体内 Ｐ 营养中起到重要作用。 菌根植物可以通过根系表皮和根毛直接吸收 Ｐ 元素，或者
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通过 ＡＭ真菌的根外菌丝吸收。 同位素示踪技术研究菌根共生体对 Ｐ 的吸收机制，发现菌根植物吸收过程包
括植物根系直接吸收途径和菌根途径［４］。 根系直接吸收过程主要是在根系表皮和根毛中高亲和力磷酸转运
蛋白的作用下对磷酸盐进行吸收、转运。 菌根途径主要位于根毛区，通过 ＡＭ 真菌根外菌丝体中高亲和力磷
酸转运蛋白将土壤中的 Ｐ 以磷酸盐颗粒形式吸收到根外菌丝体内，受电化学势梯度的制约，在根外菌丝体内
将磷酸盐转化为带负电荷的多聚磷酸盐，再将其转移到根内菌丝体中。 多聚磷酸盐在根内菌丝体中转化为磷
酸盐，随后将其转运释放到根系细胞间，通过质外体途径进行转运，最后在 Ｈ＋ ⁃ＡＴＰａｓｅｓ 酶和磷酸转运蛋白的
共同作用下将磷酸盐转运入根系皮层细胞，进入生理生化代谢循环（图 １）。
图 １　 菌根营养植物根系直接或通过 ＡＭ共生体吸收３２Ｐ的过程示意图
Ｆｉｇ．１　 Ｔｈｅ ｐｒｏｃｅｓｓ ｏｆ ｒｏｏｔ ｕｐｔａｋｅ３２Ｐ ｄｉｒｅｃｔｌｙ ｏｒ ｔｈｒｏｕｇｈ ＡＭ ｓｙｍｂｉｏｎｔｓ ｉｎ ｍｙｃｏｔｒｏｐｈｉｃ ｐｌａｎｔ ｒｏｏｔｓ
图中蓝色圆圈表示磷酸转运蛋白；洋红色三角形表示 Ｈ＋ ⁃ＡＴＰａｓｅｓ酶；红色曲线条表示 ＡＭ真菌菌丝；菌根界面表示根内菌丝在皮层细胞中
形成的丛枝结构和 ＡＭ共生体对３２Ｐ 的转运过程；植物根系快速吸收土壤中的 Ｐ 元素，造成靠近根系土壤区域为 Ｐ 匮乏区，而 ＡＭ真菌菌丝
体可以穿过 Ｐ 匮乏区吸收距离植物根系较远处的 Ｐ 元素
１．２　 ＡＭ真菌吸收转运 Ｎ元素
ＡＭ真菌菌丝体可以吸收土壤中的有机氮或者无机氮。 由于 ＮＨ＋４ 和 ＮＯ
－
３ 可以在土壤中扩散和质流，当
前对 ＡＭ真菌吸收 Ｎ元素矿质营养并将其转运给宿主植物根系的观点，与植物根系直接吸收 Ｎ 元素之间的
关系尚存在争议［１， １３］。 研究发现 ＡＭ真菌根外菌丝体可以从根际土壤中吸收铵态氮（ＮＨ＋４）和硝态氮（ＮＯ
－
３ ），
并且 ＡＭ真菌可以吸收氨基酸，并将吸收的 Ｎ元素转运给宿主植物［１４⁃１５］。
同位素示踪技术研究证实 ＡＭ 真菌可以吸收土壤中不同形态的 Ｎ 元素，包括有机 Ｎ 和无机 Ｎ［１６］。 Ｆｒｅｙ
等［１７］利用同位素示踪技术，采用分室培养系统研究发现 ＡＭ真菌菌丝体吸收转运给宿主植物的 Ｎ 元素最高
可达到植物总吸收 Ｎ量的 ３０％。 同位素示踪技术不仅证实 ＡＭ 真菌可以吸收转运土壤中的 Ｎ 元素，而且可
以确定 ＡＭ真菌供给宿主植物根系 Ｎ元素的量。
１．２．１　 ＡＭ真菌对无机 Ｎ的吸收转运
利用１５ＮＨ＋４ 或者１５ＮＯ
－
３ 示踪技术，采用分室培养系统研究发现菌根植物转运１５ Ｎ 高于无菌根植物。
Ｊｏｈａｎｓｅｎ等［１８］研究发现 ＡＭ真菌菌丝体吸收转运给黄瓜的 Ｎ元素占植物总吸收 Ｎ量的 ０．６％—１０％。 Ｍäｄｅｒ
等［１９］进一步发现通过菌根途径吸收转运给宿主番茄的 Ｎ 元素可达植物体总 Ｎ 的 ４２％。 由于在这些试验中
没有完全抑制 Ｎ元素在分室之间的大量流动和扩散，因此不能区分宿主植物体内 Ｎ 元素的增加是由于 ＡＭ
真菌菌丝体的吸收作用所提供？ 还是由于 ＡＭ真菌侵染引起宿主植物根系生长改变而造成的间接吸收作用？
或者是由于宿主植物根系的直接吸收作用？ 近年来，利用空气隔板分室培养装置和１５Ｎ 示踪技术，在排除 Ｎ
元素在土壤中通过质流和扩散等途径移动的条件下，研究 ＡＭ真菌根外菌丝体对 Ｎ元素的吸收作用。 在葫萝
卜根系质粒离体培养（Ｒｉ⁃Ｔ⁃ＤＮＡ⁃ｔｒａｎｓｆｏｒｍｅｄ ｃａｒｒｏｔ ｒｏｏｔｓ）条件下，利用１５Ｎ 示踪技术研究发现 ＡＭ 真菌根内球
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囊霉（Ｇｌｏｍｕｓ ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ）的根外菌丝能够吸收铵态 Ｎ（ １５ＮＨ＋４），并将其转运给宿主植物根系，但不能转运硝态
Ｎ（ １５ＮＯ－３） ［２０］。 此外，也有一些研究获得了不同的结果，如 Ｇｏｖｉｎｄａｒａｊｕｌｕ 等［２１］在根器官培养条件下，利用１５Ｎ
标记 ＮＨ＋４ 或者 ＮＯ
－
３ 作为 Ｎ源，发现 ＡＭ真菌可以吸收铵态 Ｎ和硝态 Ｎ。
采用分室培养系统，发现摩西球囊霉（Ｇｌｏｍｕｓ ｍｏｓｓｅａｅ）侵染芹菜后菌丝室内１５Ｎ转运给芹菜的量比未接种
ＡＭ真菌的芹菜更多；而且当土壤中的 Ｎ元素被强烈吸附于粘土矿物、仅以少量的铵态 Ｎ形式存在时，ＡＭ真
菌对植物吸收 Ｎ元素起到重要作用［１０］。 此外，利用１５Ｎ示踪技术研究 ＡＭ真菌孢子中的 Ｎ来源，证实 ＡＭ 真
菌孢子中的 Ｎ源大部分是从土壤中获得，少量 Ｎ源通过根系分泌物获取［２２］。
１．２．２　 ＡＭ真菌对有机 Ｎ的吸收转运
有机 Ｎ占土壤总 Ｎ的绝大部分，研究发现 ＡＭ真菌能够利用土壤中的有机 Ｎ。 如 Ｊｉｎ等［２３］研究证实在单
菌培养条件下根内球囊霉（Ｇｌｏｍｕｓ ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ）的根外菌丝体可以吸收精氨酸。 采用１５Ｎ 示踪技术，研究发现
与不接种植物相比，菌根植物能更有效地吸收一些简单的有机态 Ｎ元素，如氨基酸［２４］。
利用同位素示踪技术研究表明，ＡＭ真菌可以从复杂的有机 Ｎ中吸收 Ｎ元素。 Ｌｅｉｇｈ 等［２５］将磨碎的植物
地上部材料作为有机物质添加到菌丝室中，采用１３Ｃ和１５Ｎ示踪技术研究 ＡＭ真菌能否分解有机 Ｎ？ 结果发现
植物通过 ＡＭ共生体可以获取１５Ｎ，但 ＡＭ真菌没有转运１３Ｃ，表明有机 Ｎ没有被 ＡＭ真菌菌丝体吸收转运给宿
主植物［２５］。 Ｈｏｄｇｅ等［２６］研究发现 ＡＭ共生体提高了土壤中有机物质（植物叶片）的分解，通过 ＡＭ 共生体从
有机物质中获取的１５Ｎ占有机物质中总 Ｎ量的 ７２％，但获取的这部分１５Ｎ仅仅占植物总 Ｎ 量的 ７％。 利用１５Ｎ
标记磨碎的黑麦草地上部材料作为有机物质，研究 ＡＭ真菌菌丝体对有机物质中 Ｎ元素的吸收转运，采用三
分室培养系统研究发现 ＡＭ真菌菌丝体进入有机物质分室中的菌丝体数量超过未接种植物分室中的菌丝体
数量。 此外，接种室中植物１５Ｎ含量占有机物质中总 Ｎ量的 １５％，而对照组接种植物分室中的植物１５Ｎ含量仅
为 ５％，表明接种 ＡＭ真菌后植物获得的额外 Ｎ元素是由 ＡＭ真菌菌丝体转运给宿主植物［２６］。 Ｈｏｄｇｅ等［２７］研
究发现 ＡＭ真菌菌丝体可以获取有机物质中的１５Ｎ，并且与有机物质中菌丝体的增殖有关，但 ＡＭ 真菌菌丝体
中没有１３Ｃ富集。 说明 ＡＭ 真菌获取的是无机态 Ｎ，而不是有机态 Ｎ，可能是由于 ＡＭ 真菌没有腐生能力，不
能分解有机物质。 Ｓｍｉｔｈ等［１］研究发现 ＡＭ共生体与外生菌根、欧石兰类菌根不同，ＡＭ 真菌没有参与有机质
中 Ｎ的分解，但 ＡＭ真菌可以促进将矿化的无机 Ｎ转运给宿主植物。
１．２．３　 ＡＭ真菌对 Ｎ元素的吸收转运机制
根内球囊霉（Ｇ． ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ）的根外菌丝中含有谷氨酰胺合成酶和谷氨酸合成酶，目前已经成功地从摩西
球囊霉（Ｇ． ｍｏｓｓｅａｅ）中分离出谷氨酰胺合成酶并完成对其全部 ｃＤＮＡ 编码，同时还对根内球囊霉 （Ｇ．
ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ）中谷氨酰胺合成酶的部分 ｃＤＮＡ进行了编码。 ＡＭ真菌菌丝中富含氨基酸，其中主要的氨基酸包
括天冬酰胺、精氨酸、谷氨酸、谷氨酰胺，表明 ＡＭ真菌可以将从土壤中吸收的不同形态的 Ｎ元素进行转化，以
氨基酸的形式进行运输［２７］。 采用同位素示踪技术研究丛枝菌根共生体对 Ｎ 元素的转运机制，Ｊｉｎ 等［２３］利用
气相色谱法 ／质谱法、高性能液相色谱法和１５Ｎ 示踪技术发现 ＡＭ 真菌在根外菌丝体内通过硝酸还原酶
（ｎｉｔｒａｔｅ ｒｅｄｕｃｔａｓｅ）以及谷氨酰胺合成酶 ／谷氨酸合成酶（ｇｌｕｔａｍｉｎｅ ｓｙｎｔｈｅｔａｓｅ ／ ｇｌｕｔａｍａｔｅ ｓｙｎｔｈａｓｅ）途径将吸收的
不同形态的 Ｎ元素同化，并经尿素循环过程形成精氨酸。 精氨酸是根外菌丝体内主要的游离氨基酸，Ｎ 元素
以精氨酸的形式从根外菌丝体传递到根内菌丝体。 根内菌丝体中精氨酸经尿素循环及精氨酸分解酶分解形
成鸟氨酸和尿素，尿素经脲酶分解释放出 ＮＨ＋４。 最后在根内菌丝和根系界面将 ＮＨ
＋
４ 释放到质外体途径，最终
转运到植物根系皮层细胞，合成宿主植物所需的氨基酸、蛋白质、核苷酸。
１．３　 ＡＭ共生体与 Ｃ元素的分配
同位素示踪技术研究发现宿主植物可以为 ＡＭ真菌分配 Ｃ 元素。 Ｌｅｋｂｅｒｇ 等［２８］利用１３ＣＯ２标记仙女菊根
姑草（Ｈｙｐｏｃｈｏｅｒｉｓ ｒａｄｉｃａｔａ），研究发现在冰冻的气候条件下植物可以将大约 ３０％的光合产物（Ｃ）分配给 ＡＭ真
菌。 Ｆｉｔｔｅｒ［２９］研究发现植物可以为 ＡＭ真菌供给 Ｃ 元素，并且经过 ＡＭ 真菌菌丝体将１３Ｃ 释放到根际土壤区
域。 分析其原因是由于宿主植物供给 ＡＭ真菌 Ｃ元素营养是为了其自身可以通过 ＡＭ 真菌菌丝体的反馈作
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用获取土壤中的矿质营养［３０］。
ＡＭ真菌不仅为宿主植物供给矿质营养，而且可以为土壤中的微生物群落分配 Ｃ 源。 利用１３ＣＯ２标记法
研究 ＡＭ共生体中 Ｃ的流动过程，发现 ＡＭ真菌菌丝体提供了一个快速、重要的 Ｃ流动途径，ＡＭ真菌将 Ｃ 从
植物体中分配给土壤和大气环境［３１］。 利用纳米级二次离子质谱分析法和稳定同位素分析法可以探究菌根植
物对１３Ｃ的分配过程。 Ｋａｉｓｅｒ等［３２］利用１３ＣＯ２标记小麦（Ｔｒｉｔｉｃｕｍ ａｅｓｔｉｖｕｍ）研究光合同化的 Ｃ 通过菌根植物根
系分泌给根际土壤微生物的过程，发现光合产物在菌根植物根系内转运分配时根系韧皮部细胞内和 ＡＭ真菌
根内菌丝体内富集大量的１３Ｃ，并且研究发现菌根植物根系将光合产物分泌给土壤的过程既有 ＡＭ 真菌根外
菌丝体的分泌，也有植物根系的直接分泌过程。 与根系直接分泌１３Ｃ相比，通过 ＡＭ真菌途径分泌到土壤中的
大部分光合产物均能被土壤中的不同微生物利用，表明 ＡＭ真菌可以将植物的光合产物分泌到土壤中扮演重
要的作用［３２］。 然而，Ｓｈａｈｚａｄ等［３３］利用１３Ｃ示踪技术研究植物根系分泌物、ＡＭ真菌和根际凋落物对根际效应
的影响，发现 ＡＭ真菌侵染植物根系后对根际效应影响不显著，根系分泌物主要促进土壤有机质的矿化。 根
系分泌物诱导根际效应，但未增加土壤微生物的生物量，而根际凋落物可以增加土壤微生物的生物量。 由于
ＡＭ真菌在响应植物土壤营养变化中扮演重要作用，ＡＭ 真菌对根际效应没有显著的影响可能是由于土壤中
有效营养不同而导致。 Ｋａｉｓｅｒ等［３２］研究光合产物通过菌根的分配过程，发现将 ＮＨ＋４ 添加到菌丝室后植物１３Ｃ
分配到菌丝室的量显著增加，以供给土壤微生物利用，从而有利于根际土壤中有益微生物的富集。
１．４　 ＡＭ真菌对其他元素的选择性吸收
ＡＭ真菌菌丝体可以吸收和转运必需营养，而有关 ＡＭ真菌对非必需元素的响应性研究较少。 利用必需
元素３３Ｐ 和非必需元素２３３Ｕ 开展 ＡＭ 真菌对不同元素的吸收转运机制研究，发现 ＡＭ 真菌对不同元素具有不
同的吸收策略，ＡＭ真菌菌丝体吸收必需元素的量远大于非必需元素的量。 另一方面，ＡＭ真菌菌丝体自身存
在有效的机制可以抑制对非必需元素２３３Ｕ的吸收和转移，并且 ＡＭ真菌菌丝体对非必需元素具有较强的隔离
功能［３４］。 这一研究结果与 Ｒｕｆｙｉｋｉｒｉ等［３５］研究 ＡＭ真菌减少植物吸收重金属元素，缓解重金属毒害的作用一
致。 ＡＭ真菌菌丝体对非必需元素的吸收和转运远低于必需元素。 接种摩西球囊霉（Ｇ． ｍｏｓｓｅａｅ）研究 ＡＭ 真
菌菌丝体对３２Ｐ、６５Ｚｎ、３５Ｓ的吸收转运，发现 ＡＭ真菌对３２Ｐ 吸收转运效率最高，而对６５Ｚｎ 效率非常低［３６］。 Ｂａｇｏ
等［３７］研究 ＡＭ真菌对不同元素吸收的差异性，发现 ＡＭ 真菌菌丝体内可以产生复杂的代谢过程调控其对不
同元素的吸收。
ＡＭ真菌可以吸收土壤环境中的重金属元素，Ｅｎｔｒｙ 等［３８］利用１３７Ｃｓ 和９０Ｓｒ 示踪技术研究发现摩西球囊霉
（Ｇ． ｍｏｓｓｅａｅ）或者根内球囊霉（Ｇ． ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ）能够吸收１３７Ｃｓ 和９０Ｓｒ 等有害元素，减轻其对土壤环境的危害。
Ｚａｅｆａｒｉａｎ等［３９］利用同位素示踪技术研究菌根植物对土壤中重金属元素的吸收，发现紫花苜蓿（Ｍｅｄｉｃａｇｏ
ｓａｔｉｖａ Ｌ．）和摩西球囊霉（Ｇ． ｍｏｓｓｅａｅ）形成的 ＡＭ共生体能够高效地吸收 Ｃｏ 元素和 Ｐｂ 元素，可以对重金属污
染土壤进行修复，表明接种 ＡＭ真菌可以作为修复和改造放射性同位素污染地区的一种低成本策略。
２　 同位素示踪技术在菌丝体网络研究中的价值
ＡＭ真菌菌丝体网络可以接受植物分配的 Ｃ元素，也可以从土壤中吸收矿质营养，促进地下资源的分配。
Ｐｉｅｔｉｋäｉｎｅｎ等［４０］研究发现 ＡＭＮ增加植物对营养的竞争和分配。 植物个体通过 ＡＭＮ 分配地下资源，由此产
生资源竞争或资源共享，进而调节植物之间的营养流动［４１］。 目前利用同位素示踪技术研究 ＡＭＮ在地下资源
分配和植物之间营养物质的流动日趋增多，发现 ＡＭＮ 可以在菌根植物之间转运营养物质（ Ｐ、Ｎ、Ｃ）和
水分［４２］。
２．１　 同位素示踪技术在地下资源调节中的应用
在植物群落中，当 ＡＭ真菌形成的菌丝体网络连接同种或者异种植物时，ＡＭＮ将吸收到的营养物质依据
不同植物对养分的需求程度进行分配。 利用同位素示踪技术研究表明 ＡＭＮ 进行地下资源分配存在一定的
分配模式。 如 Ｗａｌｄｅｒ等［４３］研究菌丝体网络在亚麻（Ｌｉｎｕｍ ｕｓｉｔａｔｉｓｓｉｍｕｍ）和高粱（Ｓｏｒｇｈｕｍ ｂｉｃｏｌｏｒ）混合种植群
１９７２　 １０期 　 　 　 张亮　 等：同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用 　
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落中的地下资源分配模式，发现亚麻供给 ＡＭ真菌很少的 Ｃ元素营养，但通过菌丝体网络获得的１５Ｎ 和３３Ｐ 比
例却高达 ９４％，从而促进亚麻生长。 高粱虽然供给 ＡＭ真菌大量的 Ｃ 元素，但 ＡＭ真菌菌丝体网络供给高粱
的１５Ｎ和３３Ｐ 却很少［４３］。 Ｌｅｋｂｅｒｇ等［３０］研究发现植物供给 ＡＭＮ充足的１３Ｃ，促进了 ＡＭ 真菌将吸收的３２Ｐ 转运
给宿主植物。 与转运光合产物和矿质营养元素类似，同位素示踪技术研究证实水分也可以通过地下 ＡＭＮ 在
植物之间进行传输。 如 Ｅｇｅｒｔｏｎ⁃Ｗａｒｂｕｒｔｏｎ等［４４］利用同位素示踪技术研究发现 ＡＭＮ 可以在植物之间传递水
分，并且通过菌丝体网络转运的水分对处于干旱胁迫条件下植物的生存具有重要的作用。
ＡＭＮ在维持植物群落稳定性方面也发挥了重要作用。 利用同位素示踪技术研究证实通过菌丝体网络，
植物之间可以相互转运地下资源，使营养物质在不同植物之间能够迅速的传输，从而实现地下资源的合理
分配［４１， ４３］。
２．２　 同位素示踪技术在不同植物之间营养物质分配调控中的应用
利用同位素示踪技术研究发现植物根系之间形成的菌丝体网络可以转运营养物质。 Ｒｅｎ 等［４５］采用分室
培养法，利用 ２０ μｍ孔径的尼龙网将 ＰＶＣ盒隔成菌丝室和根系室，菌丝室中种植水稻（Ｏｒｙｚａ ｓａｔｉｖａ）和接种摩
西球囊霉（Ｇ． ｍｏｓｓｅａｅ），根系室间种水稻或者西瓜（Ｃｉｔｒｕｌｌｕｓ ｌａｎａｔｕｓ），利用１４ＣＯ２标记菌丝室中的植物，结果表
明通过 ＡＭＮ 可以将１４ Ｃ 转运给根系室中的水稻或者西瓜。 利用１４ ＣＯ２标记植物叶片研究美洲猪牙花
（Ｅｒｙｔｈｒｏｎｉｕｍ ａｍｅｒｉｃａｎｕｍ）和糖槭（Ａｃｅｒ ｓａｃｃｈａｒｕｍ）之间形成菌丝体网络的功能，发现１４ＣＯ２标记美洲猪牙花叶
片后，不仅在糖槭的地上部含有１４Ｃ，也在糖槭的根系中发现１４Ｃ，表明 ＡＭＮ 可以将１４Ｃ 从供体植物转运给受体
植物［４２］，ＡＭＮ在不同植物之间 Ｃ转运方面具有重要作用。 Ｆｉｔｔｅｒ等［４６］研究发现 ＡＭ真菌将１３Ｃ转运给受体植
物的根系与以上研究结果相一致。 稳定同位素分析法证实，大多数无叶绿体的异养型植物可以通过 ＡＭＮ 获
取１３Ｃ，或者间接地从邻近自养型植物中获取营养元素［４７］。
同位素示踪技术也可应用于 ＡＭＮ在供体植物和受体植物之间的营养分配研究。 虽然 Ｊａｌｏｎｅｎ 等［４８］报道
Ｎ元素很少通过菌根网络进行转运。 但其他研究表明 ＡＭＮ 在不同植株之间对１５Ｎ 的转运起到重要作用［４９］。
利用１５Ｎ标记供体植物，研究受体植物中的 Ｎ的丰度，结果发现 ＡＭＮ可以为受体植物转运大量的 Ｎ元素［５０］。
Ｍｉｋｋｅｌｓｅｎ 等［８］利用３２Ｐ 作为示踪剂，研究 ＡＭ真菌菌丝体融合对 ＡＭＮ转运 Ｐ 元素的影响，发现 Ｐ 元素可以在
单一 ＡＭ真菌菌丝体中转运，并且同种 ＡＭ真菌菌丝体融合形成的 ＡＭＮ 可以将３２Ｐ 转运给受体植物，而不同
种类 ＡＭ真菌菌丝体之间很难发生菌丝体融合。 同位素示踪技术也应用于 ＡＭＮ在成株植物和幼苗之间对营
养物质的竞争研究，如利用３２ Ｐ 同位素研究发现根内球囊霉形成的菌丝体网络可以增加番茄 （ Ｓｏｌａｎｕｍ
ｌｙｃｏｐｅｒｓｉｃｏｎ）幼苗和黄瓜（Ｃｕｃｕｍｉｓ ｓａｔｉｖｕｓ）成株之间对 Ｐ 元素的竞争，黄瓜获得大量的 Ｐ 元素，而番茄幼苗获
取的 Ｐ 元素不足，导致番茄幼苗生长受抑制；通过刈割黄瓜成株地上部分可以缓解番茄幼苗的缺 Ｐ 症状，表
明 ＡＭＮ可以将 ＡＭ真菌菌丝体中的 Ｐ 元素转运给成株植物，而很少转运给幼苗，其原因是成株黄瓜可以为
ＡＭ真菌提供大量的 Ｃ元素［５１］。
利用同位素示踪技术研究证实 ＡＭ真菌的根外菌丝为宿主植物提供大部分的矿质营养物质。 但是当宿
主植物的基本需求获得满足之后，ＡＭ真菌的促生作用可扩展到整个植物群落，从而导致竞争力强的植物减
少对营养物质的获取，而竞争力弱的植物增大对营养物质的获取，进而对植物群落多样性的稳定和种类组成
产生作用［６］。 一般而言，植物幼苗生长初期容易受到资源限制的影响，通过 ＡＭＮ使其与周围植株连接起来，
从而有助于幼苗的建植。 当植物幼苗接种 ＡＭ真菌后，其建植、存活的机会将大大增加，有助于维持生态系统
的植物多样性。
３　 利用同位素示踪技术研究 ＡＭ真菌在生态系统中的功能
ＡＭ真菌是连接植物根系与土壤的重要桥梁，ＡＭ真菌根外菌丝体在植物根系之间形成菌丝桥，从而实现
植物间 Ｃ、Ｎ、Ｐ 等矿质营养和信息的单向或双向传递［５２］。 同时 ＡＭ 真菌分泌的球囊霉素是生态系统中重要
有机物质之一，以及球囊霉素对维持土壤结构具有重要的功能［５３］。 利用同位素示踪技术研究证实 ＡＭ 真菌
２９７２ 　 生　 态　 学　 报　 　 　 ３６卷　
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在生态系统 Ｃ循环和 Ｎ循环中发挥了重要作用［７， ５４］。
３．１　 碳同位素示踪技术探究 ＡＭ真菌在 Ｃ循环中的作用
ＡＭ真菌获取宿主植物的光合产物，其分泌的球囊霉素具有较高的碳含量，说明 ＡＭ 真菌具有很强的碳
汇能力。 土壤有机碳是生态系统中的重要组成成分，ＡＭ真菌分泌的球囊霉素有利于土壤有机碳的形成［５３］。
因此 ＡＭ真菌的生物量和分泌到土壤中的代谢产物可以影响土壤的碳平衡。１３Ｃ 稳定性同位素探针揭示了
ＡＭ真菌参与 Ｃ循环［５５］。 利用１４Ｃ示踪技术研究发现在土壤和植物界面中 ＡＭ真菌对碳循环扮演重要角色，
并且 ＡＭ真菌在调节生物圈和大气层之间１４Ｃ循环中发挥重要作用。 另外 ＡＭ真菌还可分泌酸性磷酸酶和碱
性磷酸酶，进一步加强土壤团聚体的形成，促进土壤碳循环。 此外，ＡＭ 真菌将获得的大量碳源通过呼吸作用
释放到大气中，维持生态系统中的 Ｃ循环［５６］。
研究发现，土壤中的 ＡＭ真菌根外菌丝可以快速周转，高周转率意味着 ＡＭ 真菌在全球碳循环中发挥重
要作用［５４］。 利用１４Ｃ示踪技术研究发现 ＡＭ真菌菌丝体在 １ 周之内周转 １ 次［５６］。 ＡＭ 真菌菌丝体快速的周
转率与土壤中有机质的形成和有机聚合体的分解息息相关［５６］。 Ｇａｍｐｅｒ 等［５７］研究发现１４ＣＯ２升高导致土壤中
ＡＭ真菌对 Ｃ的周转率上升，这一过程可能与 ＡＭ真菌对 Ｎ或者 Ｐ 的代谢利用具有相关性。 因此，ＡＭ真菌在
营养物质代谢中的任何变化都将对 Ｃ循环产生显著作用。
３．２　 氮同位素示踪技术研究 ＡＭ真菌在 Ｎ循环中的作用
土壤中 Ｎ循环是由一系列土壤微生物驱动的过程，利用同位素示踪技术研究表明 ＡＭ真菌直接或者间接
地影响土壤生态系统中的 Ｎ循环。１５Ｎ示踪技术表明，ＡＭＮ 能够促进不同植物之间 Ｎ 元素的传输，并且 Ｎ 元
素矿质营养在丛枝菌根共生体中的传输过程经历了一个“无机—有机—无机”的转变过程［１８， ４９］，主要由 ＡＭ
真菌中的 ２个铵盐转运蛋白基因调控，转运蛋白基因属于 Ｍｅｐ ／ Ａｍｔ 多基因家族的 ＡＭＴ１、ＡＭＴ２、ＡＭＴ３ 类
型［５８］。 这一过程是 Ｎ循环过程的重要组成部分，直接影响 Ｎ循环。１５Ｎ和１３Ｃ标记植物根系凋落物，结合分子
技术研究发现 ＡＭ真菌主要吸收无机态的 Ｎ元素，生态系统中 Ｎ的输出是由 ＡＭ真菌调节土壤微生物群落和
凋落物分解过程的一种潜在机制调控［７］。 ＡＭ真菌调节１５Ｎ在供体植物和受体植物之间传递［５０］，从而影响植
物生长和竞争，进而维持生态系统稳定性。
利用１５Ｎ和１３Ｃ示踪技术研究发现 ＡＭ真菌对 Ｎ元素的获取能力很强，并且 ＡＭ真菌生物量占土壤微生物
生物量的 ５％—１０％［２７］。 研究发现 ＡＭ真菌根外菌丝体具有较高的 Ｎ含量，ＡＭ真菌本身代表了土壤中的一
个 Ｎ库类型［２６⁃２７］。 另外，考虑到 ＡＭ真菌在全球范围分布的广泛性［２７］，以及 ＡＭ真菌根外菌丝体能够迅速分
解、转化［５６］，说明 ＡＭ真菌在 Ｎ循环中扮演着重要作用。
３．３　 同位素自然丰度法探究 ＡＭ真菌在 Ｃ、Ｎ循环中的功能
１５Ｎ和１３Ｃ自然丰度法（δ１５Ｎ和 δ１３Ｃ）不仅可以研究生物体中的营养流动和代谢途径［５９］。 而且利用同位
素自然丰度法可以研究丛枝菌根共生体之间的营养分配。 Ｃｏｕｒｔｙ 等［６０］利用 Ｎ、Ｃ 同位素自然丰度法研究 ＡＭ
真菌和宿主植物之间对 Ｃ、Ｎ同位素分配的不同模式，发现 ＡＭ真菌孢子中１３Ｃ 同位素的丰度低于宿主植物茎
叶中１３Ｃ同位素的丰度，但是 ＡＭ 真菌孢子中１５Ｎ 丰度高于宿主植物茎叶中的１５Ｎ 丰度。 不同菌根共生体中
ＡＭ真菌菌株中脂肪酸 Ｃ１６：１ω５和 ＡＭ真菌孢子中的 Ｃ同位素组成是显著变化的，证实 ＡＭ真菌和宿主植物
之间的相互作用影响 ＡＭ真菌共生体中的同位素丰度。
植物和土壤中的 δ１３Ｃ和 δ１５Ｎ值是评定不同生态系统中植物对营养元素的吸收模式和反映生态系统中碳
氮循环的有效指标［６１］。 利用 δ１３Ｃ法可以测定 ＡＭ真菌对土壤碳循环及土壤重要有机碳组分转化的影响。 与
无菌根植物相比较，ＡＭ真菌改变了其 Ｃ３宿主植物１３Ｃ丰度［６２］，而 Ｆｏｎｓｅｃａ 等［６３］研究发现幼套球囊霉（Ｇｌｏｍｕｓ
ｅｔｕｎｉｃａｔｕｍ）不会诱导宿主植物高粱１３Ｃ的富集，主要是由于 ＡＭ 真菌没有腐生能力造成的。 利用稳定性同位
素质谱仪测定样品中１３Ｃ ／ １２Ｃ比值，通过与标准碳同位素比值之差获得 δ１３Ｃ值，表明 ＡＭ真菌对生态系统中碳
循环的调节能力。 采用 δ１３Ｃ法研究农田生态系统作物⁃土壤⁃大气连续体中１３Ｃ 的变化规律，发现 ＡＭ 真菌促
进土壤有机碳的累积及其分解转化过程［５４， ５６］，调节碳循环过程。
３９７２　 １０期 　 　 　 张亮　 等：同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用 　
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δ１５Ｎ法可以反映生态系统中 Ｎ的输入、输出和 Ｎ 同位素分馏过程［５９］。 ＡＭ 真菌通过与腐生真菌和细菌
竞争 Ｎ元素而影响土壤中的 Ｎ有效性，并且 ＡＭ真菌可以同化无机 Ｎ和有机 Ｎ，增加了植物 δ１５Ｎ值［６４］。 ＡＭ
真菌调节生态系统中的 Ｎ 损失率是通过影响腐生真菌和细菌作用下的硝化作用和反硝化作用而造成的。
Ｈｏｂｂｉｅ等［６４］研究 ＡＭ真菌和其他土壤微生物之间的共同作用对植物和土壤中 δ１５Ｎ值的影响，发现 ＡＭ 真菌
可以调节生态系统中的 Ｎ损失率，并且 δ１５Ｎ值受气候条件的影响。 ＡＭ 真菌调节植物群落，以及植物和土壤
生态系统中的 Ｎ流动，减少生态系统中 Ｎ的损失，增加植物和土壤 δ１５Ｎ值［６０］，从而调控生态系统中的 Ｎ循环
过程。
４　 展望
综上所述，自同位素示踪技术应用于菌根学领域以来，利用该技术研究 ＡＭ 真菌的生态学功能已经成为
菌根学研究的热点之一。 同位素示踪技术是研究 ＡＭ真菌吸收转运矿质元素的一项专用技术。 该技术的应
用为 ＡＭ真菌在植物群落中的功能研究提供了一条有效途径。 然而，利用同位素示踪技术研究 ＡＭ真菌生态
功能尚有如下问题亟待解决：
（１）利用１５Ｎ示踪技术研究发现 ＡＭ真菌不是直接分解有机物质，而是 ＡＭ真菌与土壤中其他分解者之间
的相互作用对 ＡＭ真菌吸收有机物质中的 Ｎ起决定性作用［１６］。 但是，在这一吸收转运过程中尚没有考虑到
ＡＭ真菌菌丝体对 Ｎ的储藏，低估了菌根途径的作用。 结合１５Ｎ示踪技术研究 ＡＭ真菌吸收转运的 Ｎ 元素是
否在植物吸收总 Ｎ量中起生理上的显著作用？ 菌根侵染是否改变植物根系功能？ 是未来菌根学研究的热点
问题之一。
（２） １３Ｃ示踪技术研究发现 ＡＭ 真菌菌丝体和植物根系两种途径将植物光合产物分配到土壤微生物群
落，其差异性表明菌丝际 Ｃ释放比根际 Ｃ释放的光合产物更能被土壤微生物利用［３２］。 但是尚未鉴定出转运
的光合产物是否从植物根系到 ＡＭ真菌？ 也没有证据支持根内菌丝体内富集的光合产物是从周围根系细胞
获取。 虽然利用１４Ｃ示踪技术研究发现 ＡＭ真菌菌丝体网络在调节植物群落中扮演潜在的重要作用，但菌根
网络在自然界中的基本生理机能了解尚少。 菌丝体网络在植物之间 Ｃ 元素营养交换是否具有均一性，也尚
未明确。 因此，需要结合１３Ｃ标记法进一步研究菌根植物分泌光合产物的过程，以及利用１４Ｃ 示踪技术研究 Ｃ
元素在 ＡＭ真菌菌丝体网络中的转运机制。
（３）利用３２Ｐ 和１５Ｎ研究发现 ＡＭＮ 在植物群落地下资源的分配中扮演重要角色，影响地下资源的有效
性［４３， ６５］。 考虑到植物和 ＡＭ真菌群落在自然生态系统中扮演的重要作用，有必要利用１５Ｎ示踪技术研究增加
土壤资源有效性导致群落变化产生的生态后果，该结果将有助于预测全球生态变化的影响，例如营养沉积和
大气雾霾。
（４） １４Ｃ示踪技术研究发现 ＡＭ真菌对土壤有机碳的形成具有重要作用［５６］，但在生态系统 Ｃ循环过程中，
ＡＭ真菌对 Ｃ同位素分馏的影响机理尚未明确。 ＡＭ真菌和其他土壤微生物都可以影响 Ｎ循环［６０］，到底哪一
种作用占据主导地位，还是两者的共同作用调控 Ｎ 循环也尚未明确。 因此，在全球变化背景下，尚需结合同
位素自然丰度法进一步研究 ＡＭ真菌对生态系统中 Ｃ、Ｎ循环的影响。
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ｃａｒｂｏｘｙｌａｔｅｓ ａｎｄ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｓｙｍｂｉｏｓｉｓ ｉｎ ｐｌａｎｔ ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ ａｃｑｕｉｓｉｔｉｏｎ． Ｐｌａｎｔ， Ｃｅｌｌ ＆ Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ， ２０１２， ３５（１２）： ２１７０⁃２１８０．
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ｓｕｂｊｅｃｔｅｄ ｔｏ ｓａｌｉｎｅ ｗａｔｅｒ． Ｃｏｍｍｕｎｉｃａｔｉｏｎｓ ｉｎ Ｓｏｉｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｐｌａｎｔ Ａｎａｌｙｓｉｓ， ２０１３， ４４（２２）： ３３１７⁃３３２６．
［１２］ 　 Ｙａｎｇ Ｇ Ｗ， Ｌｉｕ Ｎ， Ｌｕ Ｗ Ｊ， Ｗａｎｇ Ｓ， Ｋａｎ Ｈ Ｍ， Ｚｈａｎｇ Ｙ Ｊ， Ｘｕ Ｌ， Ｃｈｅｎ Ｙ Ｌ． Ｔｈｅ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ａｎｄ ｓｏｉｌ
ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ ａｖａｉｌａｂｉｌｉｔｙ ｉｎｆｌｕｅｎｃｅｓ ｐｌａｎｔ ｃｏｍｍｕｎｉｔｙ ｐｒｏｄｕｃｔｉｖｉｔｙ ａｎｄ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍ ｓｔａｂｉｌｉｔｙ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｃｏｌｏｇｙ， ２０１４， １０２（４）： １０７２⁃１０８２．
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［１４］ 　 Ｖáｚｑｕｅｚ Ｍ， Ｂａｒｅａ Ｊ， Ａｚｃóｎ Ｒ． Ｉｍｐａｃｔ ｏｆ ｓｏｉｌ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎ ｏｎ Ｇｌｏｍｕｓ ｓｐｐ． ⁃Ｓｉｎｏｒｈｉｚｏｂｉｕｍ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ ａｓ ａｆｆｅｃｔｉｎｇ ｇｒｏｗｉｎｇ， ｎｉｔｒａｔｅ
ｒｅｄｕｃｔａｓｅ ａｃｔｉｖｉｔｙ ａｎｄ ｐｒｏｔｅｉｎ ｃｏｎｔｅｎｔ ｏｆ Ｍｅｄｉｃａｇｏ ｓａｔｉｖａ． Ｂｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｆｅｒｔｉｌｉｔｙ ｏｆ Ｓｏｉｌｓ， ２００１， ３４（１）： ５７⁃６３．
［１５］ 　 Ｌｉ Ｈ， Ｗａｎｇ Ｃ， Ｌｉ Ｘ Ｌ， Ｃｈｒｉｓｔｉｅ Ｐ， Ｄｏｕ Ｚ Ｘ， Ｚｈａｎｇ Ｊ Ｌ， Ｘｉａｎｇ Ｄ． Ｉｍｐａｃｔ ｏｆ ｔｈｅ ｅａｒｔｈｗｏｒｍ Ａｐｏｒｒｅｃｔｏｄｅａ ｔｒａｐｅｚｏｉｄｅｓ ａｎｄ ｔｈｅ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ
ｆｕｎｇｕｓ Ｇｌｏｍｕｓ ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ ｏｎ １５Ｎ ｕｐｔａｋｅ ｂｙ ｍａｉｚｅ ｆｒｏｍ ｗｈｅａｔ ｓｔｒａｗ． Ｂｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｆｅｒｔｉｌｉｔｙ ｏｆ Ｓｏｉｌｓ， ２０１３， ４９（３）： ２６３⁃２７１．
［１６］ 　 Ｈｏｄｇｅ Ａ， Ｓｔｏｒｅｒ Ｋ． Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａ ａｎｄ ｎｉｔｒｏｇｅｎ： ｉｍｐｌｉｃａｔｉｏｎｓ ｆｏｒ ｉｎｄｉｖｉｄｕａｌ ｐｌａｎｔｓ ｔｈｒｏｕｇｈ ｔｏ ｅｃｏｓｙｓｔｅｍｓ． Ｐｌａｎｔ ａｎｄ Ｓｏｉｌ， ２０１５， ３８６（１ ／
２）： １⁃１９．
［１７］ 　 Ｆｒｅｙ Ｂ， Ｓｃｈüｅｐｐ Ｈ． Ａｃｑｕｉｓｉｔｉｏｎ ｏｆ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｂｙ ｅｘｔｅｒｎａｌ ｈｙｐｈａｅ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ｗｉｔｈ Ｚｅａ ｍａｙｓ Ｌ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， １９９３，
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［１８］ 　 Ｊｏｈａｎｓｅｎ Ａ， Ｊａｋｏｂｓｅｎ Ｉ， Ｊｅｎｓｅｎ Ｅ Ｓ． Ｈｙｐｈａｌ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｏｆ １５Ｎ⁃ｌａｂｅｌｌｅｄ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｂｙ ａ ｖｅｓｉｃｕｌａｒ⁃ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｕｓ ａｎｄ ｉｔｓ ｅｆｆｅｃｔ ｏｎ
ｄｅｐｌｅｔｉｏｎ ｏｆ ｉｎｏｒｇａｎｉｃ ｓｏｉｌ Ｎ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｉｏｇｉｓｔ， １９９２， １２２（２）： ２８１⁃２８８．
［１９］ 　 Ｍäｄｅｒ Ｐ， Ｖｉｅｒｈｅｉｌｉｇ Ｈ， Ｓｔｒｅｉｔｗｏｌｆ⁃Ｅｎｇｅｌ Ｒ， Ｂｏｌｌｅｒ Ｔ， Ｆｒｅｙ Ｂ， Ｃｈｒｉｓｔｉｅ Ｐ， Ｗｉｅｍｋｅｎ Ａ． Ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｏｆ １５Ｎ ｆｒｏｍ ａ ｓｏｉｌ ｃｏｍｐａｒｔｍｅｎｔ ｓｅｐａｒａｔｅｄ ｂｙ ａ
ｐｏｌｙｔｅｔｒａｆｌｕｏｒｏｅｔｈｙｌｅｎｅ ｍｅｍｂｒａｎｅ ｔｏ ｐｌａｎｔ ｒｏｏｔｓ ｖｉａ ｔｈｅ ｈｙｐｈａｅ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， ２０００， １４６（１）： １５５⁃１６１．
［２０］ 　 Ｈａｗｋｉｎｓ Ｈ Ｊ， Ｊｏｈａｎｓｅｎ Ａ， Ｇｅｏｒｇｅ Ｅ． Ｕｐｔａｋｅ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｏｆ ｏｒｇａｎｉｃ ａｎｄ ｉｎｏｒｇａｎｉｃ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｂｙ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ． Ｐｌａｎｔ ａｎｄ Ｓｏｉｌ， ２０００，
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［２１］ 　 Ｇｏｖｉｎｄａｒａｊｕｌｕ Ｍ， Ｐｆｅｆｆｅｒ Ｐ Ｅ， Ｊｉｎ Ｈ， Ａｂｕｂａｋｅｒ Ｊ， Ｄｏｕｄｓ Ｄ Ｄ， Ａｌｌｅｎ Ｊ Ｗ， Ｂüｃｋｉｎｇ Ｈ， Ｌａｍｍｅｒｓ Ｐ Ｊ， Ｓｈａｃｈａｒ⁃Ｈｉｌｌ Ｙ． Ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｉｎ ｔｈｅ
ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｓｙｍｂｉｏｓｉｓ． Ｎａｔｕｒｅ， ２００５， ４３５（７０４３）： ８１９⁃８２３．
［２２］ 　 Ｎａｋａｎｏ Ａ， Ｔａｋａｈａｓｈｉ Ｋ， Ｋｏｉｄｅ Ｒ Ｔ， Ｋｉｍｕｒａ Ｍ． Ｄｅｔｅｒｍｉｎａｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｓｏｕｒｃｅ ｆｏｒ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ｂｙ １５Ｎ ａｐｐｌｉｃａｔｉｏｎ ｔｏ ｓｏｉｌ ａｎｄ
ｐｌａｎｔｓ． Ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａ， ２００１， １０（６）： ２６７⁃２７３．
［２３］ 　 Ｊｉｎ Ｈ， Ｐｆｅｆｆｅｒ Ｐ Ｅ， Ｄｏｕｄｓ Ｄ Ｄ， Ｐｉｏｔｒｏｗｓｋｉ Ｅ， Ｌａｍｍｅｒｓ Ｐ Ｊ， Ｓｈａｃｈａｒ⁃Ｈｉｌｌ Ｙ． Ｔｈｅ ｕｐｔａｋｅ， ｍｅｔａｂｏｌｉｓｍ， ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ａｎｄ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｏｆ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｉｎ ａｎ
ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｓｙｍｂｉｏｓｉｓ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｉｏｇｉｓｔ， ２００５， １６８（３）： ６８７⁃６９６．
［２４］ 　 Ｃｌｉｑｕｅｔ Ｊ Ｂ， Ｍｕｒｒａｙ Ｐ Ｊ， Ｂｏｕｃａｕｄ Ｊ． Ｅｆｆｅｃｔ ｏｆ ｔｈｅ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｕｓ Ｇｌｏｍｕｓ ｆａｓｃｉｃｕｌａｔｕｍ ｏｎ ｔｈｅ ｕｐｔａｋｅ ｏｆ ａｍｉｎｏ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｂｙ Ｌｏｌｉｕｍ
ｐｅｒｅｎｎｅ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， １９９７， １３７（２）： ３４５⁃３４９．
［２５］ 　 Ｌｅｉｇｈ Ｊ， Ｈｏｄｇｅ Ａ， Ｆｉｔｔｅｒ Ａ Ｈ． Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ｃａｎ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｓｕｂｓｔａｎｔｉａｌ ａｍｏｕｎｔｓ ｏｆ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｔｏ ｔｈｅｉｒ ｈｏｓｔ ｐｌａｎｔ ｆｒｏｍ ｏｒｇａｎｉｃ ｍａｔｅｒｉａｌ．
Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， ２００８， １８１（１）： １９９⁃２０７．
［２６］ 　 Ｈｏｄｇｅ Ａ， Ｃａｍｐｂｅｌｌ Ｃ Ｄ， Ｆｉｔｔｅｒ Ａ Ｈ． Ａｎ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｕｓ ａｃｃｅｌｅｒａｔｅｓ ｄｅｃｏｍｐｏｓｉｔｉｏｎ ａｎｄ ａｃｑｕｉｒｅｓ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ｄｉｒｅｃｔｌｙ ｆｒｏｍ ｏｒｇａｎｉｃ
ｍａｔｅｒｉａｌ． Ｎａｔｕｒｅ， ２００１， ４１３（６８５３）： ２９７⁃２９９．
［２７］ 　 Ｈｏｄｇｅ Ａ， Ｆｉｔｔｅｒ Ａ Ｈ． Ｓｕｂｓｔａｎｔｉａｌ ｎｉｔｒｏｇｅｎ ａｃｑｕｉｓｉｔｉｏｎ ｂｙ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ｆｒｏｍ ｏｒｇａｎｉｃ ｍａｔｅｒｉａｌ ｈａｓ ｉｍｐｌｉｃａｔｉｏｎｓ ｆｏｒ Ｎ ｃｙｃｌｉｎｇ．
Ｐｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｎａｔｉｏｎａｌ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ ｏｆ ｔｈｅ Ｕｎｉｔｅｄ Ｓｔａｔｅｓ ｏｆ Ａｍｅｒｉｃａ， ２０１０， １０７（３１）： １３７５４⁃１３７５９．
［２８］ 　 Ｌｅｋｂｅｒｇ Ｙ， Ｒｏｓｅｎｄａｈｌ Ｓ， Ｍｉｃｈｅｌｓｅｎ Ａ， Ｏｌｓｓｏｎ Ｐ Ａ． Ｓｅａｓｏｎａｌ ｃａｒｂｏｎ ａｌｌｏｃａｔｉｏｎ ｔｏ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ａｓｓｅｓｓｅｄ ｂｙ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｉｃ
ｅｘａｍｉｎａｔｉｏｎ， ｓｔａｂｌｅ ｉｓｏｔｏｐｅ ｐｒｏｂｉｎｇ ａｎｄ ｆａｔｔｙ ａｃｉｄ ａｎａｌｙｓｉｓ． Ｐｌａｎｔ ａｎｄ Ｓｏｉｌ， ２０１３， ３６８（１ ／ ２）： ５４７⁃５５５．
［２９］ 　 Ｆｉｔｔｅｒ Ａ Ｈ． Ｗｈａｔ ｉｓ ｔｈｅ ｌｉｎｋ ｂｅｔｗｅｅｎ ｃａｒｂｏｎ ａｎｄ ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ ｆｌｕｘｅｓ ｉｎ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｓ？ ａ ｎｕｌｌ ｈｙｐｏｔｈｅｓｉｓ ｆｏｒ ｓｙｍｂｉｏｔｉｃ ｆｕｎｃｔｉｏｎ． Ｎｅｗ
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５９７２　 １０期 　 　 　 张亮　 等：同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用 　
ｈｔｔｐ： ／ ／ ｗｗｗ．ｅｃｏｌｏｇｉｃａ．ｃｎ
［３０］ 　 Ｌｅｋｂｅｒｇ Ｙ， Ｈａｍｍｅｒ Ｅ Ｃ， Ｏｌｓｓｏｎ Ｐ Ａ． Ｐｌａｎｔｓ ａｓ ｒｅｓｏｕｒｃｅ ｉｓｌａｎｄｓ ａｎｄ ｓｔｏｒａｇｅ ｕｎｉｔｓ⁃ａｄｏｐｔｉｎｇ ｔｈｅ ｍｙｃｏｃｅｎｔｒｉｃ ｖｉｅｗ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ
ｎｅｔｗｏｒｋｓ． ＦＥＭＳ Ｍｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙ Ｅｃｏｌｏｇｙ， ２０１０， ７４（２）： ３３６⁃３４５．
［３１］ 　 Ｊｏｈｎｓｏｎ Ｄ， Ｌｅａｋｅ Ｊ Ｒ， Ｏｓｔｌｅ Ｎ， Ｉｎｅｓｏｎ Ｐ， Ｒｅａｄ Ｄ Ｊ． Ｉｎ ｓｉｔｕ １３ＣＯ２ｐｕｌｓｅ⁃ｌａｂｅｌｌｉｎｇ ｏｆ ｕｐｌａｎｄ ｇｒａｓｓｌａｎｄ ｄｅｍｏｎｓｔｒａｔｅｓ ａ ｒａｐｉｄ ｐａｔｈｗａｙ ｏｆ ｃａｒｂｏｎ ｆｌｕｘ
ｆｒｏｍ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｍｙｃｅｌｉａ ｔｏ ｔｈｅ ｓｏｉｌ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， ２００２， １５３（２）： ３２７⁃３３４．
［３２］ 　 Ｋａｉｓｅｒ Ｃ， Ｋｉｌｂｕｒｎ Ｍ Ｒ， Ｃｌｏｄｅ Ｐ Ｌ， Ｆｕｃｈｓｌｕｅｇｅｒ Ｌ， Ｋｏｒａｎｄａ Ｍ， Ｃｌｉｆｆ Ｊ Ｂ， Ｓｏｌａｉｍａｎ Ｚ Ｍ， Ｍｕｒｐｈｙ Ｄ Ｖ． Ｅｘｐｌｏｒｉｎｇ ｔｈｅ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｏｆ ｒｅｃｅｎｔ ｐｌａｎｔ
ｐｈｏｔｏｓｙｎｔｈａｔｅｓ ｔｏ ｓｏｉｌ ｍｉｃｒｏｂｅｓ： ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｐａｔｈｗａｙ ｖｓ ｄｉｒｅｃｔ ｒｏｏｔ ｅｘｕｄａｔｉｏｎ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， ２０１５， ２０５（４）： １５３７⁃１５５１．
［３３］ 　 Ｓｈａｈｚａｄ Ｔ， Ｃｈｅｎｕ Ｃ， Ｇｅｎｅｔ Ｐ， Ｂａｒｏｔ Ｓ， Ｐｅｒｖｅｅｎ Ｎ， Ｍｏｕｇｉｎ Ｃ， Ｆｏｎｔａｉｎｅ Ｓ． Ｃｏｎｔｒｉｂｕｔｉｏｎ ｏｆ ｅｘｕｄａｔｅｓ， ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ａｎｄ ｌｉｔｔｅｒ
ｄｅｐｏｓｉｔｉｏｎｓ ｔｏ ｔｈｅ ｒｈｉｚｏｓｐｈｅｒｅ ｐｒｉｍｉｎｇ ｅｆｆｅｃｔ ｉｎｄｕｃｅｄ ｂｙ ｇｒａｓｓｌａｎｄ ｓｐｅｃｉｅｓ． Ｓｏｉｌ Ｂｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｂｉｏｃｈｅｍｉｓｔｒｙ， ２０１５， ８０： １４６⁃１５５．
［３４］ 　 Ｒｕｆｙｉｋｉｒｉ Ｇ， Ｄｅｃｌｅｒｃｋ Ｓ， Ｔｈｉｒｙ Ｙ． Ｃｏｍｐａｒｉｓｏｎ ｏｆ ２３３Ｕ ａｎｄ ３３Ｐ ｕｐｔａｋｅ ａｎｄ ｔｒａｎｓｌｏｃａｔｉｏｎ ｂｙ ｔｈｅ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｕｓ Ｇｌｏｍｕｓ ｉｎｔｒａｒａｄｉｃｅｓ ｉｎ
ｒｏｏｔ ｏｒｇａｎ ｃｕｌｔｕｒｅ ｃｏｎｄｉｔｉｏｎｓ． Ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａ， ２００４， １４（３）： ２０３⁃２０７．
［３５］ 　 Ｒｕｆｙｉｋｉｒｉ Ｇ， Ｄｅｃｌｅｒｃｋ Ｓ， Ｄｕｆｅｙ Ｊ Ｅ， Ｄｅｌｖａｕｘ Ｂ． Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ｍｉｇｈｔ ａｌｌｅｖｉａｔｅ ａｌｕｍｉｎｉｕｍ ｔｏｘｉｃｉｔｙ ｉｎ ｂａｎａｎａ ｐｌａｎｔｓ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ，
２０００， １４８（２）： ３４３⁃３５２．
［３６］ 　 Ｃｏｏｐｅｒ Ｋ Ｍ， Ｔｉｎｋｅｒ Ｐ Ｂ． Ｔｒａｎｓｌｏｃａｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｏｆ ｎｕｔｒｉｅｎｔｓ ｉｎ ｖｅｓｉｃｕｌａｒ⁃ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｓ． ＩＩ． Ｕｐｔａｋｅ ａｎｄ ｔｒａｎｓｌｏｃａｔｉｏｎ ｏｆ ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ，
ｚｉｎｃ ａｎｄ ｓｕｌｐｈｕｒ． Ｎｅｗ Ｐｈｙｔｏｌｏｇｉｓｔ， １９７８， ８１（１）： ４３⁃５２．
［３７］ 　 Ｂａｇｏ Ｂ， Ｐｆｅｆｆｅｒ Ｐ Ｅ， Ｚｉｐｆｅｌ Ｗ， Ｌａｍｍｅｒｓ Ｐ， Ｓｈａｃｈａｒ⁃Ｈｉｌｌ Ｙ． Ｔｒａｃｋｉｎｇ ｍｅｔａｂｏｌｉｓｍ ａｎｄ ｉｍａｇｉｎｇ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｉｎ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ．
Ｍｅｔａｂｏｌｉｓｍ ａｎｄ ｔｒａｎｓｐｏｒｔ ｉｎ ＡＭ ｆｕｎｇｉ． Ｐｌａｎｔ ａｎｄ Ｓｏｉｌ， ２００２， ２４４（１ ／ ２）： １８９⁃１９７．
［３８］ 　 Ｅｎｔｒｙ Ｊ Ａ， Ｗａｔｒｕｄ Ｌ Ｓ， Ｒｅｅｖｅｓ Ｍ． Ａｃｃｕｍｕｌａｔｉｏｎ ｏｆ １３７Ｃｓ ａｎｄ ９０Ｓｒ ｆｒｏｍ ｃｏｎｔａｍｉｎａｔｅｄ ｓｏｉｌ ｂｙ ｔｈｒｅｅ ｇｒａｓｓ ｓｐｅｃｉｅｓ ｉｎｏｃｕｌａｔｅｄ ｗｉｔｈ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ．
Ｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌ Ｐｏｌｌｕｔｉｏｎ， １９９９， １０４（３）： ４４９⁃４５７．
［３９］ 　 Ｚａｅｆａｒｉａｎ Ｆ， Ｒｅｚｖａｎｉ Ｍ， Ａｒｄａｋａｎｉ Ｍ Ｒ， Ｒｅｊａｌｉ Ｆ， Ｍｉｒａｎｓａｒｉ Ｍ． Ｉｍｐａｃｔ ｏｆ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｅ ｆｏｒｍａｔｉｏｎ ｏｎ ｔｈｅ ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ ａｎｄ ｈｅａｖｙ⁃ｍｅｔａｌ ｕｐｔａｋｅ ｏｆ
ａｌｆａｌｆａ． Ｃｏｍｍｕｎｉｃａｔｉｏｎｓ ｉｎ Ｓｏｉｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ ａｎｄ Ｐｌａｎｔ Ａｎａｌｙｓｉｓ， ２０１３， ４４（８）： １３４０⁃１３５２．
［４０］ 　 Ｐｉｅｔｉｋäｉｎｅｎ Ａ， Ｋｙｔöｖｉｉｔａ Ｍ ⁃Ｍ． Ｄｅｆｏｌｉａｔｉｏｎ ｃｈａｎｇｅｓ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｂｅｎｅｆｉｔ ａｎｄ ｃｏｍｐｅｔｉｔｉｖｅ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ ｂｅｔｗｅｅｎ ｓｅｅｄｌｉｎｇｓ ａｎｄ ａｄｕｌｔ ｐｌａｎｔｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ
Ｅｃｏｌｏｇｙ， ２００７， ９５（４）： ６３９⁃６４７．
［４１］ 　 Ｂｅｖｅｒ Ｊ Ｄ， Ｄｉｃｋｉｅ Ｉ Ａ， Ｆａｃｅｌｌｉ Ｅ， Ｆａｃｅｌｌｉ Ｊ Ｍ， Ｋｌｉｒｏｎｏｍｏｓ Ｊ， Ｍｏｏｒａ Ｍ， Ｒｉｌｌｉｑ Ｍ Ｃ， Ｓｔｏｃｋ Ｗ Ｄ， Ｔｉｂｂｅｔ Ｍ， Ｚｏｂｅｌ Ｍ． Ｒｏｏｔｉｎｇ ｔｈｅｏｒｉｅｓ ｏｆ ｐｌａｎｔ
ｃｏｍｍｕｎｉｔｙ ｅｃｏｌｏｇｙ ｉｎ ｍｉｃｒｏｂｉａｌ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ． Ｔｒｅｎｄｓ ｉｎ Ｅｃｏｌｏｇｙ ＆ Ｅｖｏｌｕｔｉｏｎ， ２０１０， ２５（８）： ４６８⁃４７８．
［４２］ 　 Ｌｅｒａｔ Ｓ， Ｇａｕｃｉ Ｒ， Ｃａｔｆｏｒｄ Ｊ Ｇ， Ｖｉｅｒｈｅｉｌｉｎｇ Ｈ， Ｐｉｃｈé Ｙ， Ｌａｐｏｉｎｔｅ Ｌ． １４Ｃ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｂｅｔｗｅｅｎ ｔｈｅ ｓｐｒｉｎｇ ｅｐｈｅｍｅｒａｌ Ｅｒｙｔｈｒｏｎｉｕｍ ａｍｅｒｉｃａｎｕｍ ａｎｄｓｕｇａｒ
ｍａｐｌｅ ｓａｐｌｉｎｇｓ ｖｉａ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ ｉｎ ｎａｔｕｒａｌ ｓｔａｎｄｓ． Ｏｅｃｏｌｏｇｉａ， ２００２， １３２（２）： １８１⁃１８７．
［４３］ 　 Ｗａｌｄｅｒ Ｆ， Ｎｉｅｍａｎｎ Ｈ， Ｎａｔａｒａｊａｎ Ｍ， Ｌｅｈｍａｎｎ Ｍ Ｆ， Ｂｏｌｌｅｒ Ｔ， Ｗｉｅｍｋｅｎ Ａ． Ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋｓ： ｃｏｍｍｏｎ ｇｏｏｄｓ ｏｆ ｐｌａｎｔｓ ｓｈａｒｅｄ ｕｎｄｅｒ ｕｎｅｑｕａｌ
ｔｅｒｍｓ ｏｆ ｔｒａｄｅ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｙ， ２０１２， １５９（２）： ７８９⁃７９７．
［４４］ 　 Ｅｇｅｒｔｏｎ⁃Ｗａｒｂｕｒｔｏｎ Ｌ Ｍ， Ｑｕｅｒｅｊｅｔａ Ｊ Ｉ， Ａｌｌｅｎ Ｍ Ｆ． Ｃｏｍｍｏｎ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋｓ ｐｒｏｖｉｄｅ ａ ｐｏｔｅｎｔｉａｌ ｐａｔｈｗａｙ ｆｏｒ ｔｈｅ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｏｆ ｈｙｄｒａｕｌｉｃａｌｌｙ ｌｉｆｔｅｄ
ｗａｔｅｒ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐｌａｎｔｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌ Ｂｏｔａｎｙ， ２００７， ５８（６）： １４７３⁃１４８３．
［４５］ 　 Ｒｅｎ Ｌ Ｘ， Ｌｏｕ Ｙ Ｓ， Ｚｈａｎｇ Ｎ， Ｚｈｕ Ｘ Ｄ， Ｈａｏ Ｗ Ｙ， Ｓｕｎ Ｓ Ｂ， Ｓｈｅｎ Ｑ Ｒ， Ｘｕ Ｇ Ｈ． Ｒｏｌｅ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｎｅｔｗｏｒｋ ｉｎ ｃａｒｂｏｎ ａｎｄ
ｐｈｏｓｐｈｏｒｕｓ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐｌａｎｔｓ． Ｂｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ Ｆｅｒｔｉｌｉｔｙ ｏｆ Ｓｏｉｌｓ， ２０１３， ４９（１）： ３⁃１１．
［４６］ 　 Ｆｉｔｔｅｒ Ａ Ｈ， Ｇｒａｖｅｓ Ｊ Ｄ， Ｗａｔｋｉｎｓ Ｎ Ｋ， Ｒｏｂｉｎｓｏｎ Ｄ， Ｓｃｒｉｍｇｅｏｕｒ Ｃ． Ｃａｒｂｏｎ ｔｒａｎｓｆｅｒ ｂｅｔｗｅｅｎ ｐｌａｎｔｓ ａｎｄ ｉｔｓ ｃｏｎｔｒｏｌ ｉｎ ｎｅｔｗｏｒｋｓ ｏｆ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ
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ａｓｓｅｍｂｌａｇｅｓ ｏｆ ｐｌａｎｔｓ ａｎｄ ｔｈｅｉｒ ｒｏｏｔ⁃ａｓｓｏｃｉａｔｅｄ ａｒｂｕｓｃｕｌａｒ ｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｌ ｆｕｎｇｉ． Ｐｌａｎｔ ａｎｄ Ｓｏｉｌ， ２０１５， ３８６（１ ／ ２）： ３４１⁃３５５．
７９７２　 １０期 　 　 　 张亮　 等：同位素示踪技术在丛枝菌根真菌生态学研究中的应用