全 文 ：第 35 卷第 10 期
2015年 5月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.35,No.10
May,2015
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:江苏高校优秀学科建设工程资助项目(164320H106)
收稿日期:2013鄄06鄄24; 摇 摇 网络出版日期:2014鄄05鄄30
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: gxshi@ njnu.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201306241770
夏海威,施国新,黄敏,吴娟.一氧化氮对植物重金属胁迫抗性的影响研究进展.生态学报,2015,35(10):3139鄄3147.
Xia H W, Shi G X, Huang M, Wu J.Advances on effects of nitric oxide on resistances of plants to heavy metal stress.Acta Ecologica Sinica,2015,35(10):
3139鄄3147.
一氧化氮对植物重金属胁迫抗性的影响研究进展
夏海威,施国新*,黄摇 敏,吴摇 娟
南京师范大学生命科学学院 江苏省生物多样性与生物技术重点实验室, 南京摇 210023
摘要:一氧化氮(NO)作为一种重要的信号分子,在调节植物重金属胁迫抗性方面上起着非常重要的作用。 综述了 NO 在植物
体内的产生途径,重金属胁迫下植物体内内源 NO含量的变化以及外源 NO与内源 NO对植物重金属胁迫抗性的影响。 大量研
究表明外源 NO能够增强植物对重金属胁迫的抗性,一方面是通过增强植物细胞的抗氧化系统或直接清除活性氧,另一方面是
通过影响植物对重金属的吸收以及重金属在植物细胞内的分布。 然而内源 NO在调节植物重金属胁迫抗性上的功能角色仍存
在争议。 有些研究表明内源 NO是有益的,能够缓解重金属胁迫诱导的毒性;但是也有证据表明内源 NO是有害的,能够通过促
进植物对重金属的吸收以及对植物螯合素进行 S鄄亚硝基化弱化其解毒功能,从而参与重金属诱导的毒害反应和细胞凋亡过程。
关键词:外源 NO; 内源 NO; 重金属胁迫; 抗性
Advances on effects of nitric oxide on resistances of plants to heavy metal stress
XIA Haiwei, SHI Guoxin*, HUANG Min, WU Juan
Jiangsu Key Laboratory of Biodiversity and Biotechnology,College of Life Science,Nanjing Normal University,Nanjing 210023, China
Abstract: Heavy metal pollution has become an increasingly serious environmental problem because heavy metal can be
easily taken up by plants, leading to inhibition of plant growth and development. Hence, it is necessary to investigate
resistances of plants to heavy metal stress. As an important signaling molecule, nitric oxide ( NO) is involved in the
regulation of multiple plant responses to a variety of abiotic and biotic stresses. Recently, an increasing number of articles
have reported the effects of NO on resistances of plants to heavy metal stress. However, studies which systematically
summarize the molecular mechanisms of NO on resistances of plants to heavy metal stress are quite limited. This research
mainly reviews the pathways of NO production, changes of endogenous NO contents under heavy metal stress and influences
of exogenous and endogenous NO on resistances to heavy metal stress. The sources of NO production in plants involve not
only enzymatic reaction pathways which include nitric oxide synthase (NOS), nitrate reductase (NR), nitrite reductase
(Ni鄄NOR) pathways and etc. but also non-enzymatic reaction pathways. Many authors have noted discrepant reports on the
effects of heavy metal stress on endogenous NO content in plants and the observed differences in endogenous NO
accumulation are frequently ascribed to the use of different duration of treatment, heavy metal concentrations, species and
genotypes of plants and varieties of plant tissues. Interestingly, all plant cell suspensions show a visible increase in
endogenous NO accumulation under heavy metal stress, which is attributed to the fact that they are lacking of network
regulation between cells and cells. Meanwhile, it has been demonstrated that exogenous NO could enhance antioxidant
defence system of plant cells, act as an antioxidant promoting direct scavenging of reactive oxygen species, induce
metallothioneins (MTs) gene expression by displacing heavy metal bound to MTs, and affect the uptake of heavy metal into
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plants and the distribution of heavy metal in plant cells though regulating the metabolism of cell wall composition,
consequently relieve heavy metal toxicity and enhance resistances of plants to heavy metal stress. However, the functional
roles of endogenous NO in regulating resistances of plants to heavy metal stress are controversial. Some research show that
endogenous NO is helpful for alleviating heavy metal鄄induced toxicity. On the contrary, some evidences indicate that
endogenous NO is harmful, and participates in heavy metal鄄induced cell toxicity and programmed cell death through
accelerating the absorption of heavy metal and S鄄nitrosylation of phytochelatins. These conflicting data suggest that NO may
have a dual effect on resistances to heavy metal stress, but great efforts are required in order to clarify this speculation.
Finally, interrelated perspectives are also discussed to further study the relationship between NO and resistances to heavy
metal stress.
Key Words: exogenous NO; endogenous NO; heavy metal stress; resistances
一氧化氮(Nitric Oxide, NO)是一种广泛存在于生物体内的水溶性和脂溶性气体小分子信号物质,在植
物体内参与多种生理过程,如诱导种子萌发[1]、抑制种子休眠[2], 调节植物光合作用[3]、花的形成[4]以及植
物的根向地性生长[5],延缓植物的衰老过程[6]等。 同时,NO 也参与调节植物对一系列非生物和生物胁迫的
抗性,在非生物胁迫抗性方面,NO能够增强植物抗盐性,抗旱性,抗涝性,抗极端温度,抗紫外线辐等[7];在生
物胁迫抗性方面,NO能通过增加 3忆5忆鄄环鄄磷酸鸟苷(cGMP)和水杨酸(SA)的水平来增强植物的抗病性[8]。
对重金属胁迫抗性而言,已有大量文献表明 NO 能够调节植物对重金属胁迫抗性,但对 NO 在植物重金
属胁迫抗性方面的具体机制做系统总结和概括的研究较少并且对内源 NO 在调节植物重金属胁迫抗性上的
功能角色也很少涉及。 本文结合国内外最新的研究进展,综述了 NO 调节植物重金属胁迫抗性的相关机制,
为研究植物重金属胁迫抗性机制提供了参考。
1摇 植物体内 NO的产生途径
1.1摇 酶促反应途径
1.1.1摇 一氧化氮合酶(NOS)途径
在动物体内,NO主要通过 NOS以 L鄄精氨酸、O2及 NADPH 为底物催化而成,FAD、FMN、血红素、四氢叶
酸、Ca2+ / CaM和 Zn2+为 NOS的辅基[9]。 在植物体内也有类似的 NOS,Neill等[7]发现植物能够通过氧化 L鄄精
氨酸形成瓜氨酸而产生 NO,并且动物 NOS抑制剂 L鄄硝基精氨酸甲酯(L鄄NAME)能够抑制拟南芥 NOS活性并
减少 NO的产生[10],另外人们已经在植物组织如豌豆的根、茎、叶中[11]以及各种细胞器如过氧化物酶体[12]和
叶绿体[13]中都检测到了 NOS活性。 然而植物 NOS的基因和蛋白序列与动物却并不相同,如最近发现的绿藻
(Ostreococcus tauri)中的 NOS蛋白序列已经被鉴定出来,结果其与动物的 NOS 蛋白序列仅有 45%的相似性,
而其结构模型与动物的反应区域却高等相似[14],另外 Guo 等发现拟南芥中 AtNOS1 基因编码的蛋白与蜗牛
中参与 NO合成的蛋白有相似序列,但这一蛋白与典型的动物 NOS蛋白序列没有相似性[15],并且体外重组的
AtNOS1也没有 NOS活性[16],实际上 AtNOS1 是一种 GTPase 而不是 NOS,因而命名为 AtNOA1[17],该蛋白可
能参与线粒体核糖体的生物合成以及翻译过程,并在此过程中间接参与 NO的合成[16]。
1.1.2摇 硝酸还原酶(NR)和亚硝酸还原酶(Ni鄄NOR)途径
在植物体内除了 NOS途径以外,细胞质的硝酸还原酶(NR)和根部特有的质膜亚硝酸还原酶(Ni鄄NOR)
也参与 NO的生成,NR和 Ni鄄NOR以 NAD(P)H作为电子供体进行还原反应将亚硝酸盐(NO-2)还原生成 NO。
已经在多种植物体内检测到了 NR的活性,如黄瓜[18]、向日葵、菠菜和玉米[19]等。 St觟hr 等在烟草根系中证实
了 Ni鄄NOR途径的存在[20]。
1.1.3摇 其他酶促途径
另外,植物体内还有其他的酶也参与 NO的产生,如辣根过氧化物酶[21]、黄嘌呤氧化酶(XOR)以及黄嘌
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呤脱氢酶(XDH) [22]、细胞色素 P450[23]等。
1.2摇 非酶促途径
植物体内还可通过非酶促反应途径合成 NO,如类胡萝卜素和光可以催化 NO-2 转化成 NO[24],另外在酸
性或者还原条件下,质外体能够通过非酶促反应将亚硝酸盐还原为 NO[25]。 另外,研究发现多胺也能够诱导
NO的产生[26]。
2摇 重金属胁迫下植物体内内源 NO含量的变化
重金属胁迫下,植物细胞内源 NO含量往往会发生显著变化,然而内源 NO 含量的变化却有众多的影响
因素。
如 100 滋mol / L的铜(Cu)、镉(Cd)、锌(Zn)短期处理 24 h以后,豌豆根内的内源 NO含量升高[27],而 100
滋mol / L的 Cu、Cd、Zn长期处理 14 d以后,豌豆根内的内源 NO含量却下降[28],说明重金属处理时间的长短能
够影响植物体内内源 NO含量的变化。
Leterier等用不同浓度的砷(As)对拟南芥处理 7 d 以后发现,当砷浓度小于 250 滋mol / L 时,拟南芥根内
的 NO含量没有增加,甚至在 250 滋mol / L 时出现了下降;而当砷浓度超过 500 滋mol / L 时,拟南芥根内的 NO
含量大幅增加,并且在 500 滋mol / L时达到最大[29],表明植物体内内源 NO含量的变化与重金属的浓度有关。
100 滋mol / L的 Cd处理 24 h以后,水稻根内的 NO含量下降[30],而在同样的 100 滋mol / L的 Cd处理 24 h
以后豌豆根内的 NO却增加[27];另外,Chen 等在研究大麦的两种基因型 weishuobuzhi 和 dong17 对 5 滋mol / L
的 Cd胁迫反应时发现,两种基因型大麦体内的 NO 含量变化不同,其中 weishuobuzhi 型大麦根内的 NO 含量
在第 1天达到最大值,而后随着处理时间的延长,NO含量迅速下降,而对 Cd敏感的 dong17型大麦根内的 NO
含量在第 10天达到最大,另外,weishuobuzhi和 dong17叶内的 NO含量都在第 1天达到最大[31]。 这些发现说
明重金属胁迫下,植物体内内源 NO含量的变化与植物的种类以及基因型和植物组织类型有关。
尽管大量研究证明植物在重金属胁迫下内源 NO含量的变化受植物种类与基因型,重金属浓度以及处理
时间等因素的影响,然而对植物悬浮细胞而言,重金属胁迫下其内源 NO含量总会增加[32鄄35],出现这一现象的
原因可能是植物悬浮细胞缺少细胞与细胞之间的网络调控。
3摇 外源 NO增强植物对重金属胁迫的抗性
3.1摇 外源 NO缓解重金属对植物细胞造成的氧化胁迫
活性氧(ROS)包括单线态氧( 1O2)、超氧阴离子(O·
-
2 )、过氧化氢(H2O2)、羟自由基(·OH)等。 在正常生
长过程中,植物细胞会产生 ROS参与生理代谢,如光合作用和呼吸作用[36]。 然而在包括重金属胁迫在内的
胁迫条件下,植物细胞会产生过量的 ROS,造成氧化胁迫,从而导致膜脂过氧化,蛋白质变性以及 DNA 和
RNA的损伤等[37鄄39]。 植物细胞内有一系列的抗氧化系统能够有效地清除 ROS,抗氧化系统包括抗氧化酶,如
超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化物酶(POD)、过氧化氢酶(CAT)、抗坏血酸过氧化物酶(APX)、谷胱甘肽过氧
化物酶(GPX)以及谷胱甘肽还原酶(GR)等,还包括抗氧化剂小分子如抗坏血酸(ASA)、谷胱甘肽(GSH)、脯
氨酸(Pro)和类胡萝素(Car)等[40],近年来研究发现多胺(PAs)也属于抗氧化剂,能够有效地清除 ROS[41]。
一方面外源 NO能够提高植物细胞抗氧化系统,增强其清除 ROS 的能力,从而缓解重金属对植物细胞造
成的氧化伤害。 外源 NO能够增强大豆悬浮细胞的抗氧化酶特别是 SOD的活性,抑制 Cd 诱导产生的 O·-2 和
H2O2的过量积累[32];增强番茄 SOD、CAT 和 POD的活性,减少过量 Cu 诱导的氧化胁迫[42];增加水稻抗氧化
酶 CAT、GR、POD和 SOD的活性,并抑制 Cd 诱导的 ASA 和 GSH 含量的升高,从而增强水稻对 Cd 胁迫的抗
性[43];增加向日葵叶内的 SOD、CAT、APX、GPX 和 GR 活性以及 GSH 含量,缓解 Cd 对向日葵造成的氧化胁
迫[44];提高 CAT、APX和 GPX的活性以及 Pro含量,抑制镍(Ni)对油菜的氧化胁迫[45];提高人参根部抗氧化
酶 SOD、CAT、POD、APX和 GR活性,缓解过量 Cu造成的 O·-2 和 H2O2积累以及膜脂过氧化,并大幅降低细胞
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死亡率[46]。 Xu等发现在 Cd胁迫下,苜蓿根内的 GSH和 Pro 含量都下降,而外源 NO 处理能够显著增加 Pro
和 GSH的含量并抑制 Cd诱导的苜蓿根细胞 K+和 Ca2+的损失,缓解 Cd 对苜蓿造成的氧化损伤[47]。 研究还
发现外源 NO能够通过调节苜蓿 PAs代谢酶以及 Pro代谢酶活性增加 PAs和 Pro 含量[48],增加 Cd 胁迫下小
麦体内亚精胺(Spd)和精胺(Spm)的含量[49],并且增强吡咯啉鄄 5鄄羧酸合成酶(P5CS)的活性,增加 Cu 胁迫下
衣藻对 Pro的合成[50]。 由此可见,外源 NO能够增强植物体内的抗氧化系统,从而显著降低重金属对植物的
毒害,增强植物对重金属胁迫的抗性。
另一方面,NO能够直接清除 ROS,显著抑制重金属诱导的 ROS的积累,从而缓解重金属对植物造成的氧
化损伤。 如外源 NO能够减少 Cd诱导的 H2O2和膜脂过氧化产物丙二醛(MDA)的积累,缓解 Cd 对小麦根部
造成的氧化胁迫,并阻止 Cd诱导的抗氧化酶 SOD、CAT、GPX和 GR等活性的升高[51];能够抑制 As诱导水稻
体内的 O·-2 、H2O2和 MDA的积累以及抗氧化酶 SOD、CAT、APX 和 GPX 活性的升高[52];能够逆转锰(Mn)胁
迫诱导水稻体内 GSH和 ASA含量的下降以及抗氧化酶 SOD、CAT、APX、GPX 和 GR 活性的升高,并减少 Mn
诱导的 H2O2的积累和反应膜脂过氧化程度的硫代巴比妥酸反应物(TBARS)水平的升高[53];还能够逆转 Cd
诱导水稻的抗氧化酶 SOD、CAT、APX、GPX和 GR活性的升高以及 ASA 和 GSH 含量的下降,并抑制 H2O2的
积累,叶绿素和蛋白质的降解,缓解 Cd 对水稻的氧化胁迫[54]。 以上发现说明外源 NO 能够直接降低重金属
诱导的 ROS的积累,原因可能是 NO能够直接与 O·-2 结合形成过氧化亚硝酸盐(ONOO
-) [55],而 ONOO-对动
物细胞有极大毒性但对植物细胞代谢并不具有毒害作用[56],并且 ONOO-又能够与 H2O2相互作用产生 NO
-
2
和 O2 [57],因此 NO能够与 ROS直接结合,从而减少重金属诱导的 ROS造成的细胞毒性。 另外,重金属胁迫下
植物体内的抗氧化系统的能力大幅提高是因为重金属胁迫诱导产生了大量的 ROS,而 ROS 能够显著激活抗
氧化酶活性[58],因此外源 NO显著降低抗氧化系统能力的原因可能是 NO能够直接清除 ROS,使 ROS 水平大
幅降低,从而抑制了抗氧化系统能力的升高。
金属硫蛋白(Metallothioneins, MTs)是一种小分子的富含半胱氨酸的金属结合蛋白,通过巯基与重金属
结合形成无毒或低毒络合物,从而避免有害重金属对植物体的潜在毒性[59]。 在动物细胞中,有研究发现在肝
细胞中添加 NO的供体 V鄄PYRRO / NO,能够大幅增强 MTs 基因的表达,从而减弱 Cd 的毒性,增强肝细胞对
Cd胁迫的抗性[60]。 原因可能是 NO能够替换与 MTs结合的重金属[61鄄62],并且释放的重金属能够进一步促进
MTs基因的表达[62]。 在植物细胞中可能也存在类似的机制,Wang等研究发现外源 NO能够提高 MTs的含量
并增强番茄对 Cu胁迫的抗性,而对 MTs 敏感型番茄而言,外源 NO 并不能明显地增强番茄对 Cu 胁迫的抗
性,表明 MTs在介导 NO缓解重金属胁迫上起着至关重要的作用[42]。
3.2摇 外源 NO影响植物对重金属的吸收以及重金属在植物体内的分布
研究发现外源 NO能够影响植物对重金属的吸收,从而调节植物对重金属胁迫的抗性。 如外源 NO能够
减少苜蓿对 Cd的吸收[47],减少小麦和豌豆对 Zn的过量积累[63],抑制决明对铝(Al)的吸收[64]。 但也有研究
表明外源 NO缓解重金属胁迫并不是通过抑制植物对重金属的吸收。 如外源 NO缓解过量 Cu 对小麦种子萌
发的抑制作用,并且通过增强 SOD和 CAT的活性缓解过量 Cu 对小麦种子造成的氧化胁迫,然而外源 NO 并
不能抑制小麦种子对 Cu的吸收[65];外源 NO能够缓解过量 Cu对人参造成的毒害作用,但并不能显著降低人
参根细胞对 Cu的吸收[46];外源 NO供体硝普钠(SNP)处理能够缓解铅(Pb)对拟南芥的毒害,但不能减少拟
南芥对 Pb的积累[66]。 Xu等在研究中发现,对 Cd 的超富集植物龙葵而言,Cd 胁迫能够诱导显著的生长抑
制,促进 H2O2的积累并破坏膜的完整性,而添加外源的 NO 供体亚硝基谷胱甘肽(GSNO)能够增强 SOD 和
CAT的活性,增加 Pro含量,抑制 H2O2的积累,提高膜的完整性,从而缓解 Cd 对龙葵的毒害,并且添加 NO清
除剂 c鄄PTIO后能够加重 Cd对龙葵的毒害作用,这表明外源 NO能够缓解 Cd胁迫对龙葵造成的伤害,增强龙
葵对 Cd胁迫的抗性。 但另一方面添加 NO 清除剂 c鄄PTIO 能够减少龙葵对 Cd 的吸收,添加外源的 NO 供体
GSNO能够增加龙葵对 Cd的吸收,说明 NO促进龙葵根部对 Cd 的吸收[67],这些研究暗示了外源 NO 可能存
在相应的调节机制调节重金属在植物体内的分布。
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面对重金属胁迫,植物细胞也有一系列的防御机制,以最大程度减少重金属可能造成的伤害,其中作为抗
重金属胁迫的第一道屏障,细胞壁对吸收的重金属具有束缚作用[68]。 研究表明进入水稻细胞的 Al 80%—
85%分布在细胞壁,从而有效地阻止 Al 进入水稻细胞的细胞质[69],因此重金属在植物细胞壁的沉积是一种
十分重要的重金属抗性机制。 纤维素、半纤维素和果胶等是细胞壁的主要组成成分,研究发现外源 NO 能够
调节植物细胞细胞壁成分的代谢,如低浓度的 NO供体 SNP 能够促进番茄根部细胞壁纤维素的合成[70],增加
土豆嫩叶胼胝质的积累和沉积,而高浓度的 NO却起相反的效果[71];另外外源 NO能够减少烟草 BY鄄2悬浮细
胞细胞壁果胶、半纤维素和纤维素的含量[72],这些研究都暗示了外源 NO 可能通过调节植物细胞壁成分含量
进而调节植物细胞对重金属胁迫的抗性。 实际上,Xiong 等证实了在 Cd 胁迫下,外源 NO 能够增加水稻根细
胞细胞壁果胶和半纤维素的含量,增加 Cd 在根和茎细胞壁中的积累,减少 Cd 在叶片可溶性成分中的分布,
从而增强水稻对 Cd胁迫的抗性[73];Zhang等也发现外源 NO能够逆转 Al胁迫诱导的水稻根细胞细胞壁果胶
和半纤维素含量的增加,并且显著降低 Al在水稻根尖和水稻幼苗细胞壁中的积累,从而减少 Al 胁迫诱导的
根的生长抑制和膜脂过氧化,增强水稻对 Al胁迫的抗性[74];另外外源 NO能够降低小麦和黑麦根尖细胞细胞
壁对 Al的吸附,增强 Al胁迫抗性[75]。 因此上述的外源 NO缓解重金属胁迫,但并不减少植物对重金属的吸
收可能是因为外源 NO能够调节植物细胞细胞壁成分,促进了重金属在细胞壁的分布,减少了在细胞可溶性
成分中的分布,但总体上并没有减少植物体内的重金属,但也可能是因为存在其他的调节机制。
4摇 内源 NO参与调节植物重金属胁迫抗性
尽管大量的研究表明低浓度的外源 NO能够缓解重金属胁迫对植物造成的伤害,增强植物对重金属胁迫
的抗性,然而内源 NO在调节植物重金属胁迫抗性上的功能角色仍存在争议。 有研究发现内源 NO 是有益
的,能够缓解重金属胁迫诱导的毒性,如 Tian等发现 Al胁迫能够减少芙蓉葵体内的内源 NO 含量,并且抑制
芙蓉葵根的伸长,添加 NO的供体 SNP 能够缓解 Al 对根的伸长抑制,而 NO 清除剂 c鄄PTIO、NOS 抑制剂 L鄄
NAME以及 NR抑制剂钨酸盐(Tungstate)却能够加重 Al的抑制作用或者抑制外源 NO的缓解作用,表明内源
NO能够促进根的伸长,增强 Al 胁迫抗性[76];Qiu 等研究发现微波处理能够提高小麦抗氧化酶 SOD、POD、
CAT、APX、GPX和 GR活性以及 GSH、ASA 和 Car 含量,缓解 Cd 胁迫对小麦的氧化伤害,而 NO 清除剂 c鄄
PTIO则能够逆转微波的缓解效果,表明内源 NO能够增强小麦体内的抗氧化系统,参与微波增强植物对重金
属胁迫的抗性反应[77];Talukdar等发现内源 NO与外源 NO都能缓解 As对菜豆造成的生长抑制和氧化胁迫,
增强菜豆 As胁迫抗性[78];在荠菜中也有类似的发现,即外源 NO 与内源 NO 都能够缓解 Cd 诱导的膜质过氧
化,增强荠菜对 Cd胁迫的抗性[79]。
然而,近年来也有研究表明植物细胞内源 NO是有害的,并参与重金属诱导的毒害反应和细胞凋亡过程。
如 100 滋mol / L Cd能够显著抑制小麦和拟南芥根的生长,而添加 NO 清除剂 c鄄PTIO 都能够缓解这种抑制作
用,表明内源 NO参与 Cd诱导的小麦和拟南芥根的生长抑制[49, 80];100 滋mol / L 或者 150 滋mol / L 的 Cd 能够
诱导 NO的大量产生,并导致拟南芥悬浮细胞凋亡,而添加 NOS 抑制剂 L鄄NMMA 以后,显著抑制其细胞凋
亡[33];研究还发现添加 NO清除剂 c鄄PTIO能够减少 Cd诱导产生的 O·-2 和 H2O2的积累,减少黄羽参豆根细胞
对 Cd的吸收,并显著抑制 Cd 诱导产生的细胞凋亡[81];150 滋mol / L Cd 能够诱导烟草悬浮细胞产生大量的
NO,并且诱导明显的细胞凋亡,而 NOS抑制剂 L鄄NAME和 NO清除剂 c鄄PTIO能够减少烟草细胞对 Cd的吸收
并且显著降低烟草悬浮细胞的细胞凋亡[35],这些发现表明重金属胁迫下,植物体内源的 NO 是有害,并且参
与重金属诱导的毒害反应和细胞凋亡。 另外,30 滋mol / L Cd 能够促进拟南芥内源 NO 的大量释放并且促进
Cd在拟南芥根部的大量积累,从而显著诱导拟南芥根的生长抑制,而添加 NOS 抑制剂 L鄄NAME 以后,拟南芥
根部积累的 Cd大量减少,并显著缓解了 Cd 胁迫诱导的根的生长抑制,表明 Cd 胁迫诱导的内源 NO 是有害
的,促进拟南芥根部对 Cd的吸收,进而促进 Cd对拟南芥细胞造成的毒性[30];caspase鄄 3是一种半胱氨酸蛋白
酶,是细胞凋亡过程中最主要的终末剪切酶,在细胞凋亡中起着不可替代的作用,研究发现 100 滋mol / L Cd 诱
3413摇 10期 摇 摇 摇 夏海威摇 等:一氧化氮对植物重金属胁迫抗性的影响研究进展 摇
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导 NO的大量合成,显著激活拟南芥 caspase鄄 3的活性,从而诱导拟南芥细胞凋亡,而添加 NO 清除剂 c鄄PTIO
能够显著抑制 caspase鄄3的活性,减少其细胞凋亡,表明内源 NO参与 Cd诱导拟南芥的细胞凋亡过程[80],以上
研究进一步证明了内源 NO是有害的,并参与重金属诱导的毒害反应和细胞凋亡过程。
植物螯合素(Phytochelatins, PCs)是一种由半胱氨酸、谷氨酸和甘氨酸组成的含巯基螯合多肽,GSH是植
物螯合素的前体,在植物螯合素合成酶催化下合成植物螯合素,植物螯合素能够与进入细胞内的重金属离子
螯合,并把重金属隔离在液泡内,从而减轻重金属对细胞质中活性物质的毒害,增强植物对重金属胁迫的抗
性[59]。 NO能够促进 酌鄄ecs和 gshs基因的表达,从而增加苜蓿根内 GSH的含量[82],而 GSH是植物螯合素的前
体,因此可以推断出 NO也可能促进植物螯合素的合成,但事实并非如此,在 100 滋mol / L和 150 滋mol / L Cd胁
迫下,拟南芥悬浮细胞内的植物螯合素含量大幅升高,而添加 NOS 抑制剂 L鄄NAME 后,植物螯合素含量进一
步升高,表明内源 NO抑制植物螯合素含量的升高,进一步研究发现是因为 Cd诱导的内源 NO能够通过 s-亚
硝基化作用与植物螯合素的半胱氨酸残基(Cys)结合形成 NO鄄PC2、NO鄄PC3和 NO鄄PC4,从而弱化植物螯合素
对 Cd的解毒作用,促进拟南芥悬浮细胞的细胞凋亡[33],Elviri等也证实了 NO与植物螯合素的 s-亚硝基化结
合[83]。 由此可见,内源 NO能够使植物螯合素 s鄄亚硝基化,减弱植物螯合素对重金属胁迫的解毒功能,从而
促进重金属对植物的毒害。
5摇 研究展望
尽管国内外已对 NO在调节植物重金属胁迫抗性方面做了大量研究,但是 NO 的具体作用机制仍然不是
很清楚。 建议未来相关研究应该加强以下几个方面的工作:
(1) 重视 NO与其他信号分子如 Ca2+、茉莉酸(JA)、水杨酸(SA)和乙烯(ET)等存在的交叉调控。 研究
表明其他的信号分子也参与调节植物重金属胁迫抗[84],并且 NO 可能与其他信号分子共同作用来调节植物
重金属胁迫抗性,因此加强 NO与其他信号分子的交叉调控尤为必要。
(2) 加强对 NO靶标分子的研究。 NO作为一种信号分子,必然通过刺激靶标分子而发挥作用,而 NO正
是通过靶标分子进而调节植物对重金属胁迫的抗性,因此加强对 NO靶标分子的研究很有意义。
(3) 加强对内源 NO作用机制的探讨。 重金属胁迫下,内源 NO 对植物重金属胁迫抗性起着更为重要的
作用,并且研究发现内源 NO对重金属胁迫具有双重作用,因此内源 NO 在重金属胁迫抗性上具体的功能角
色有待研究。
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