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摇 摇 摇 摇 摇 生 态 学 报
摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 (SHENGTAI XUEBAO)
摇 摇 第 31 卷 第 7 期摇 摇 2011 年 4 月摇 (半月刊)
目摇 摇 次
川南天然常绿阔叶林人工更新后土壤氮库与微生物的季节变化 龚摇 伟,胡庭兴,王景燕,等 (1763)…………
IBIS模拟东北东部森林 NPP主要影响因子的敏感性 刘摇 曦,国庆喜,刘经伟 (1772)…………………………
不同坡位沙棘光合日变化及其主要环境因子 靳甜甜,傅伯杰,刘国华,等 (1783)………………………………
氮、硫互作对克隆植物互花米草繁殖和生物量累积与分配的影响 甘摇 琳,赵摇 晖,清摇 华,等 (1794)………
海岛棉和陆地棉叶片光合能力的差异及限制因素 张亚黎,姚贺盛,罗摇 毅,等 (1803)…………………………
遮荫对连翘光合特性和叶绿素荧光参数的影响 王建华,任士福,史宝胜,等 (1811)……………………………
3 种木本植物在铅锌和铜矿砂中的生长及对重金属的吸收 施摇 翔,陈益泰,王树凤,等 (1818)………………
施氮水平对小麦籽粒谷蛋白大聚合体粒径分布的调控效应 王广昌,王振林,崔志青,等 (1827)………………
强光下高温与干旱胁迫对花生光系统的伤害机制 秦立琴,张悦丽,郭摇 峰,等 (1835)…………………………
环境因子和干扰强度对高寒草甸植物多样性空间分异的影响 温摇 璐,董世魁,朱摇 磊,等 (1844)……………
利用 CASA模型模拟西南喀斯特植被净第一性生产力 董摇 丹,倪摇 健 (1855)…………………………………
北京市绿化树种紫玉兰的蒸腾特征及其影响因素 王摇 华,欧阳志云,任玉芬,等 (1867)………………………
平衡施肥对缺磷红壤性水稻土的生态效应 陈建国,张杨珠,曾希柏,等 (1877)…………………………………
冬小麦种植模式对水分利用效率的影响 齐摇 林,陈雨海,周勋波,等 (1888)……………………………………
黄土高原冬小麦地 N2O排放 庞军柱,王效科,牟玉静,等 (1896)………………………………………………
花前渍水预处理对花后渍水逆境下扬麦 9 号籽粒产量和品质的影响 李诚永,蔡摇 剑,姜摇 东,等 (1904)……
低硫氮比酸雨对亚热带典型树种气体交换和质膜的影响 冯丽丽,姚芳芳,王希华,等 (1911)…………………
夹竹桃皂甙对福寿螺的毒杀效果及其对水稻幼苗的影响 戴灵鹏,罗蔚华,王万贤 (1918)……………………
海河流域景观空间梯度格局及其与环境因子的关系 赵志轩,张摇 彪,金摇 鑫,等 (1925)………………………
中国灌木林鄄经济林鄄竹林的生态系统服务功能评估 王摇 兵,魏江生,胡摇 文 (1936)…………………………
城郊过渡带湖泊湿地生态服务功能价值评估———以武汉市严东湖为例 王凤珍,周志翔,郑忠明 (1946)……
黄河三角洲植物生态位和生态幅对物种分布鄄多度关系的解释 袁摇 秀,马克明,王摇 德 (1955)………………
基于景观可达性的广州市林地边界动态分析 朱耀军,王摇 成,贾宝全,等 (1962)………………………………
红脂大小蠹传入中国危害特性的变化 潘摇 杰,王摇 涛,温俊宝,等 (1970)………………………………………
基于线粒体 Cty b基因的西藏马鹿种群遗传多样性研究 刘艳华,张明海 (1976)………………………………
不同干扰下荒漠啮齿动物群落多样性的多尺度分析 袁摇 帅,武晓东,付和平,等 (1982)………………………
秦岭鼢鼠的洞穴选择与危害防控 鲁庆彬,张摇 阳,周材权 (1993)………………………………………………
京杭运河堤坝区域狗獾的栖息地特征 殷宝法,刘宇庆,刘国兴,等 (2002)………………………………………
专论与综述
微生物胞外呼吸电子传递机制研究进展 马摇 晨,周顺桂,庄摇 莉,等 (2008)……………………………………
厌氧氨氧化菌脱氮机理及其在污水处理中的应用 王摇 惠,刘研萍,陶摇 莹,等 (2019)…………………………
问题讨论
海河流域森林生态系统服务功能评估 白摇 杨,欧阳志云,郑摇 华,等 (2029)……………………………………
研究简报
体重和盐度对中国蛤蜊耗氧率和排氨率的影响 赵摇 文,王雅倩,魏摇 杰,等 (2040)……………………………
虾塘养殖中后期微型浮游动物的摄食压力 张立通,孙摇 耀,赵从明,等 (2046)…………………………………
期刊基本参数:CN 11鄄2031 / Q*1981*m*16*290*zh*P* ￥ 70郾 00*1510*33*
室室室室室室室室室室室室室室
2011鄄04
封面图说: 日斜茅荆坝·河北茅荆坝———地处蒙古高原向华北平原过渡地带的暖温带落叶阔叶林,色彩斑斓,正沐浴着晚秋温
暖的阳光。
彩图提供: 国家林业局陈建伟教授摇 E鄄mail: cites. chenjw@ 163. com
生 态 学 报 2011,31(7):2008—2018
Acta Ecologica Sinica
http: / / www. ecologica. cn
基金项目: 国家自然科学基金项目(31070460,40801119); 国家 863 计划项目(2009AA05Z115)
收稿日期:2010鄄03鄄17; 摇 摇 修订日期:2010鄄05鄄18
*通讯作者 Corresponding author. E鄄mail:sgzhou@ soil. gd. cn
微生物胞外呼吸电子传递机制研究进展
马摇 晨1,2,3, 周顺桂1,*, 庄摇 莉1,武春媛1
(1. 广东省生态环境与土壤研究所,广州摇 510650; 2. 中国科学院广州地球化学研究所,广州摇 510640;
3. 中国科学院研究生院,北京摇 100049)
摘要:胞外呼吸是近年来发现的新型微生物厌氧能量代谢方式,主要包括铁呼吸、腐殖质呼吸与产电呼吸 3 种形式。 微生物胞
外呼吸与传统的有氧呼吸、胞内厌氧呼吸存在显著差异。 其电子受体多以固态形式存在于胞外;氧化产生的电子必须通过电子
传递链从胞内转移到细胞周质和外膜,并通过外膜上的细胞色素 c、纳米导线或自身产生的电子穿梭体等方式,最终将电子传
递至胞外的末端受体。 胞外呼吸的本质问题是微生物与胞外电子受体(铁 /锰氧化物、固态电极或腐殖质等)的相互作用,即微
生物如何将胞内电子传递至胞外受体。 胞外呼吸的研究丰富了人们对微生物呼吸多样性的认识,同时在污染物原位修复及清
洁生物能源提取方面具有重要应用前景,是当前研究的热点问题。 总结了胞外呼吸类型和胞外呼吸菌的多样性,重点阐述了胞
外呼吸的电子传递过程,并提出了其应用前景及今后的研究方向。
关键词:胞外呼吸;电子传递链;细胞色素 c;细胞外膜
Electron transfer mechanism of extracellular respiration: a review
MA Chen1,2,3, ZHOU Shungui1,*, ZHUANG Li1, WU Chunyuan1
1 Guangdong Institute of Eco鄄Environmental and Soil Sciences, Guangzhou 510650, China
2 Guangzhou Institute of Geochemistry, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510640, China
3 Graduate University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract: It has been well known that microbes can generate energy utilizing various strategies. However, only recently, it
has become clear that a growing number of microbes involve electron transfer to or from extracellular substrates. This novel
microbial metabolism is so termed as “ extracellular respiration冶, in which microbes oxidize organic matters to carbon
dioxide and conserve energy for microbial growth coupling with transfer of electrons and protons along the respiratory chain
(a series of enzymes that function to transport protons and electrons inside the cells) to reduce extracellular electron
acceptors. Different from the conventional aerobic and anaerobic respirations, the unique characteristic of extracellular
respiration is its capability to use extracellular substrates as terminal electron acceptors. The well鄄known examples are Fe
(芋) / Mn(郁) respiration, humus respiration and electricigenic respiration, in which iron / manganese ( hydr) oxides,
humic substances and solid electrodes are served as the extracellular electron acceptors. “Extracellular electron transfer冶 is
defined as the process in which electrons derived from the oxidation of electron donors are transferred to the outer surface of
the cell to reduce an extracellular terminal electron acceptor. In the first step for electrons travelling between cells and
extracellular substrates, electrons are required to be transferred through electron carriers in the periplasm and come across
the non鄄conductive cell walls, which involves various functional genes and protein complexes (such as multi鄄hemes c鄄type
cytochromes inside the cell) . Afterwards, electrons can be directly or indirectly transferred from the outer membrane to the
extracellular electron acceptors via different mechanisms. In general, three main electron transfer mechanisms have been
proposed: (1) direct electron transfer to electron acceptor via membrane鄄bounded cytochromes; (2) direct electron transfer
to electron acceptor through conductive bacterial pili (“nanowires冶); (3) indirect electron transfer to electron acceptor by
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redox mediator that can shuttle between cells and extracellular substrates. The finding of extracellular respiration provides a
new perspective for understanding of the diversity and evolution of microbial respiration. Due to their environmental
significance and practical application, it has received a great deal of attention at present. Oxidation of organic matters
coupled with the reduction of Fe(芋) and Mn( IV) oxides plays an important role in the carbon, iron, and manganese
cycles in sedimentary environments, and also influences the fate of a diversity of trace metals and phosphate. Anaerobic
oxidation of organic contaminants with the reduction of Fe(芋) is important in groundwater bioremediation and stimulating
dissimilatory metal reduction has shown promise as a method for immobilizing toxic metals in the subsurface. In addition,
oxidation of organic matters coupled with electron transfer to electrodes is also a potential strategy for harvesting electricity
from the environmental and organic wastes. To date, many efforts have been made to identify how electrons are transferred
to the electron acceptors and the factors controlling the rate and extent of this process. An improved understanding of
electron transfer mechanism in extracellular respiration is still needed to optimize practical applications and to better model
natural processes. In this review, we summarized the types of extracellular respirations and the diversity of extracellular
respiratory bacteria. In particular, we mainly focused on the extracellular electron transfer processes and the molecular
mechanisms underlying the whole pathway involved.
Key Words: extracellular respiration; extracellular electron transport chain; cytochrome c; outer membrane
微生物呼吸作用是指微生物氧化有机物释放电子,并偶联呼吸链产能的过程。 根据电子受体的不同,常
分为有氧呼吸、无氧呼吸和发酵作用[1]。 胞外呼吸是近年新发现的微生物能量代谢方式。 它是指厌氧条件
下,微生物在胞内彻底氧化有机物释放电子,产生的电子经胞内呼吸链传递到胞外电子受体使其还原,并产生
能量维持微生物自身生长的过程[2]。 它与传统胞内厌氧呼吸存在两点显著差异:(1)电子最终必需传递至胞
外。 与 NO-3、SO2-4 等可溶性电子受体不同,胞外呼吸的电子受体为固体(如铁 /锰氧化物、石墨电极)或大分子
有机物(如腐殖质),无法进入细胞[3],因此氧化过程产生的电子必须设法“穿过冶非导电的细胞壁,传递至胞
外受体;(2)电子传递途径不同。 与常规电子传递链相比,胞外呼吸产生的电子必须经过周质组分的传递到
达细胞外膜,然后通过外膜上的多血红素细胞色素 c、“纳米导线(Nanowires)冶或电子穿梭体等方式传递到胞
外,因而传递难度也显著加大。
胞外呼吸具有重要的科学意义及应用价值:它的发现拓宽了人们对微生物呼吸多样性的认识,可为微生
物呼吸方式的进化和微生物多样性的研究提供科学依据;胞外呼吸在污染物原位修复、污水处理与生物质能
的回收(如微生物产电技术)等方面表现出重要的应用前景[4鄄6]。 基于胞外呼吸的重要研究意义,本文将从胞
外呼吸类型和微生物多样性、胞外电子传递过程及其应用前景等方面进行综述。
1摇 胞外呼吸类型及微生物多样性
根据胞外电子受体的不同,胞外呼吸主要分为铁呼吸、腐殖质呼吸和产电呼吸 3 种形式。 具有胞外呼吸
特性的微生物统称胞外呼吸菌。 胞外呼吸菌的分离鉴定是当前研究的热点问题。 已发现的胞外呼吸菌多为
革兰氏阴性菌(G-),只有少数几株阳性菌(G+),主要集中在变形菌门(Proteobacteria)的不同亚门(琢鄄、茁鄄、酌鄄
及 啄鄄Proteobacteria)。 地杆菌科(Geobacteraceae)是胞外呼吸的优势菌群。 表 1 列出了胞外呼吸的部分代
表菌。
1. 1摇 铁(锰)呼吸
铁(锰)呼吸(Iron / manganese respiration),也称异化铁(锰)还原,是进化最早且研究最深入的胞外呼吸形
式。 它是指微生物以细胞外不溶性的铁(锰)氧化物(如针铁矿(琢鄄FeOOH)、赤铁矿(琢鄄Fe2O3)或 MnO2)为末
端电子受体,彻底氧化电子供体产能的过程[20]。 早在 20 世纪初,人们就发现:某些微生物可以还原铁(锰)氧
化物,但多数菌株不能从底物氧化过程获得生命活动的能量,且底物氧化不彻底。 直到 1988 年,Lovley 和
Phillips[5]才首次分离出可以完全氧化有机物产能的菌株 Geobacter metallireducens GS鄄15。 随后的研究发现,铁
9002摇 7 期 摇 摇 摇 马晨摇 等:微生物胞外呼吸电子传递机制研究进展 摇
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还原菌广泛分布在土壤、海洋 /淡水沉积物、活性污泥和废水等环境中,并可耦联污染物的原位降解和重金属
还原。 地杆菌属(Geobacter)和希瓦氏菌属(Shewanella)是目前研究最系统的铁呼吸菌属,常作为构建胞外呼
吸电子传递链的模型。 目前发现,大部分铁还原菌同时具有多种胞外呼吸能力,如表 1 中的 G. metallireducens
和 R. ferrireducens。 因而,深入揭示铁呼吸的电子传递过程,将有助于其他胞外呼吸研究的开展。
表 1摇 胞外呼吸部分代表菌
Table 1摇 Microorganisms capable of extracellular respiration
代表微生物
Microorganisms
所属科
Family
革染
Gram staining
胞外电子受体
Extracellular electron
acceptors
说明
Remarks
Geobacter metallireducens[6鄄7] Geobacteraceae G-
铁氧化物 / AQDS /
腐殖质 /电极 利用乙酸
G. sulfurreducens[8] Geobacteraceae G-
AQDS / HS /柠檬酸铁 /
电极 利用乙酸
Desulfuromonas acetoxidans[4] Geobacteraceae G- 铁氧化物 /电极 利用乙酸
Geopsychrobacter electrodiphilus[9] Geobacteraceae G- 铁氧化物 /电极 4益可生长
Desulfobulbus propionicus[10] Desulfobulbaceae G-
铁氧化物 /腐殖质 /
电极 利用单质硫
Rhodoferax
ferrireducens T118T [11]
Comamonadaceae G- 铁氧化物 /腐殖质 /电极
可利用多种糖,非光合自养,
4益可生长,紫色非硫细菌
Rhodopseudomonas palustris[12] Bradyrhizobiaceae G-
电极
不知是否完全氧化底物
与混合菌产电相当(2郾 72
W / m2),光合紫色非硫细菌
Enterobacter cloacae 13047T [13] Enterobacteriaceae G- 电极 利用纤维素,不还原水铁矿
Klebsiella pneumoniae L17[14] Enterobacteriaceae G- 铁氧化物 /电极 利用乙酸,不依赖铁还原生长
Pelobacter carbinolicus[15] Geobacteraceae G-
铁氧化物
不知是否完全氧化底物 不具产电能力
Ochrobactrum anthropi YZ鄄1[16] Brucellaceae G-
产电
不知是否完全氧化底物 不可利用铁氧化物
Corynebacterium sp. MFC03[17] Mycobacteriaceae G+ 腐殖质 /电极
嗜碱菌,Actinobacteria(门)
非完全利用底物
Acidiphilium cryptum[18] Acetobacteraceae G- 铁氧化物 /电极 嗜酸菌
Thermincola ferriacetica[19] Peptococcaceae G+
电极
不知是否完全氧化底物 嗜热菌,Firmicutes(门)
摇 摇 G-: gram negative, 革兰氏阴性; G+: gram positive,革兰氏阳性; HS: 腐殖质, humic substances; AQDS: anthraquinone鄄2,6鄄disulfonate, 铁氧
化物: iron oxides; 电极:electrode
1. 2摇 腐殖质呼吸
腐殖质(Humic substances, HS)是由动植物及微生物残体演化而成的高分子醌类聚合物,广泛存在于土
壤、沉积物和水生环境中。 它既可作为微生物胞外呼吸的电子受体,也可充当电子穿梭体促进其他形式的胞
外呼吸[17,21鄄22]。 腐殖质呼吸的具体过程如下:微生物在厌氧环境下氧化有机物,将产生的电子传给细胞外氧
化态的腐殖质,并产生能量维持自身生长。 1996 年 Lovley 等[23]首次发现腐殖质可作为铁还原菌 G.
metallireducens的胞外电子受体。 随后,在有机物含量丰富的沉积物、污染的土壤和污水处理厂的活性污泥中
分离到多株腐殖质还原菌[21]。 腐殖质的结构复杂且成分多样,给腐殖质呼吸的直接研究造成了困难。 因而
常以结构简单的 AQDS(anthraquinone鄄2,6鄄disulfonate,蒽醌鄄 2,6鄄二磺酸)作为研究腐殖质呼吸的模型物质。
腐殖质呼吸与其他胞外呼吸联系密切,多数腐殖质还原菌同时具有铁呼吸和产电能力[6],且在环境污染物修
复等方面表现出重要应用价值。
1. 3摇 产电呼吸
早在 1911 年,人们就发现微生物可以产电;近年,随着微生物燃料电池(Microbial fuel cell, MFC)的突破
性发展,产电呼吸的概念被明确提出。 产电呼吸是指在 MFC 阳极室中,微生物彻底分解有机物产生 CO2,并
耦联能量产生维持自身生长;释放的电子传递到阳极,并经外电路的传递最终还原阴极电子受体(O2等),以
0102 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 31 卷摇
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此循环产生电流的过程[4]。 产电效率是制约 MFC发展的重要因素,所以揭示产电微生物的胞外电子传递过
程,成为 MFC研究的热点。 目前已从有机废水、海水沉积物以及运行良好的 MFC 阳极液中分离出多种产电
微生物。 铁呼吸与产电呼吸联系密切[7],然而两者的电子传递过程可能存在一定差异[15鄄16,24]:(1)与铁 /锰氧
化物相比,产电呼吸的电子受体———阳极,是稳定的受体来源,并且不产生还原产物干扰电极的还原过程;
(2)产电呼吸不参与铁 /锰矿物的溶解反应,电子传递速率可量化;(3)阳极可直接作为检测电极表面“生物
膜冶微环境变化的工具。 所以,产电呼吸是研究胞外呼吸理论的良好模型。
除了上述 3 种胞外呼吸外,DMSO(Dimethyl sulfoxide,二甲基亚砜) [25]、黑色素[3]、放射性元素[3]V(V)、U
(VI)和 Se(IV)也是微生物有效的胞外电子受体。 因此,微生物采取胞外呼吸可能是对生存环境的长期适应
性表现。 有试验证明[26],在电化学“人为冶选择压力下,E. coli K12 表现出对环境的“适应性冶:分泌醌类衍生
物介导电子从细胞到阳极的传递,而且细胞表面变粗糙、表面网孔增大、通透性增强。 目前,已发现的胞外呼
吸类型和微生物类群还十分有限,借助于完善的分离体系和分子生物学等方法,将会有更多的胞外呼吸类型
被发现。
2摇 胞外呼吸的电子传递过程
呼吸作用的本质是底物氧化中产生的还原型辅酶 NADH2和 FADH2重新被氧化的过程。 其中,产生的电
子沿呼吸链传递到末端电子受体(如氧气);并偶联 H+转运到质膜外,形成跨膜质子动势合成 ATP,维持细胞
的生长。 呼吸链理论的研究一直是生物化学领域的热点问题。 经典呼吸链也叫电子传递链 ( Electron
transport chain, ETC),由一系列位于细胞质膜上,氧化还原电势从低到高排列的电子(或氢)传递体(或载体)
组成[27]。 在无氧呼吸中,电子受体的氧化还原电势比氧气低,因而电子供体与受体间的电势差小,产生的能
量也较少。 此外,电子受体只能接受低电势载体传递的电子,因而末端电子受体的氧化还原电势决定了电子
传递链的组成。 下图总体概括了有氧呼吸、胞内无氧呼吸和胞外无氧呼吸电子传递链的组成(图 1):
由图 1 可知,上述 3 种呼吸电子传递链的质膜部分基本相同。 最显著的差别是末端还原酶的组成和定位
不同:有氧呼吸的电子受体是氧气,其可以进入细胞内,所以末端还原酶位于细胞质膜内侧(图 1鄄I);而胞内
无氧呼吸的还原酶位于周质一侧,无氧呼吸的电子受体在周质中被还原(图 1鄄域);胞外无氧呼吸的电子受体
在细胞外,所以其产生的电子必须经过周质中电子载体的传递,最终被外膜上的还原酶还原(图 1鄄芋)。 由此
可见,胞外电子传递过程有以下两个特点:(1)与经典电子传递链相比,胞外呼吸的电子传递过程必须经过周
质和外膜组分的传递,最终到达外膜;(2)外膜上存在多种功能的细胞色素 c 或其他功能蛋白,通过多种作用
方式,最终将电子由细胞外膜传递到胞外电子受体。 下文将围绕上述两个特点论述胞外电子传递过程。
2. 1摇 电子从细胞质膜到外膜的传递过程
胞外电子传递过程将经典呼吸链组分从细胞质膜延伸到周质和外膜上。 其中,质膜上的电子载体可同时
传递氢质子和电子,并耦联能量的产生;而周质和外膜上的电子载体只具有电子传递的能力,不伴随 ATP 的
产生。
目前,胞外呼吸链质膜部分的研究刚起步。 Kim 等[30]考察了呼吸链抑制剂对废水中混合菌产电呼吸的
影响,发现 NADH脱氢酶、Fe / S蛋白和辅酶 Q是产电呼吸的必需组分,而其他经典呼吸链的重要组分 Cyt bc1
和末端氧化酶 Cyt aa3不参与产电呼吸。 但其试验的对象是混合菌群,结果有待实验进一步证实。 此外,
Woznica等[31]在 2003 年提出了 Aeromonas hydrophila KB1 还原柠檬酸铁的电子传递链模型(葡萄糖为供体),
发现甲酸盐还原酶、醌类和 Cyt bc1可能是必需组分,末端还原酶 Cyt aa3不参与此菌的铁还原呼吸。
胞外电子传递链的周质和外膜部分是胞外电子传递过程的研究重点。 已有研究显示,胞外呼吸菌的内
膜、周质和外膜上存在着一类重要的电子传递蛋白———细胞色素 c(Cyt c),其含有多个排列紧密的含铁血红
素,能介导电子的快速、长距离传递[32]。 血红素 c常通过半胱氨酸(Cys)的硫醚键与蛋白部分结合,形成完整
的细胞色素 c蛋白;中心元素“铁冶是电子的传递中心,其价态的变化决定了 Cyt c的氧化还原电位(图 2)。
Cyt c的功能和定位一直是胞外呼吸的研究热点。 现阶段,铁呼吸和产电呼吸电子传递相关 Cyt c的研究
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图 1摇 有氧呼吸、胞内无氧呼吸和胞外无氧呼吸电子传递链模型
Fig. 1摇 Electron transport chains of aerobic, intracellular and extracellular anaerobic respirations[28鄄 29]
图 2摇 血红素 c的结构及中心铁元素参与的氧化还原反应
Fig. 2摇 Structure of heme c and redox reaction of Fe(芋) [27]
较多,而腐殖质呼吸相关 Cyt c 的报道较少。 Richter
等[33]采用循环伏安法研究了 G. sulfurreducens(乙酸为
供体)电极还原的相关 Cyt c,发现 OmcZ 和 OmcB 是产
电呼吸必需组分(表 2),而铁呼吸中必需的 Cyt c———
OmcE不参与电极的电子传递。 最近,Hartshorne 等发
现“MtrCAB冶 同源体广泛存在于 琢鄄、茁鄄、酌鄄Proteobacteria
和 Acidobacteria的微生物类群中,介导多种胞外电子传
递[34]。 研究发现,甲基萘醌(Menaquinone)、OmcB、CymA、
MtrB是 S. oneidensis MR鄄1 还原 AQDS 的必需蛋白[6]。
另有研究证明,甲基萘醌基因缺失株无法进行腐殖质呼
吸[6]。 2009 年,Risso等[11]研究了 R. ferrireducens 底物
代谢和电子传递的详细途径,结果发现其含有 69 个可
能的细胞色素 c基因,多数位于周质或外膜,其中 45%
与 Geobacter spp.同源;仅发现了 OmcE 的同源体,未发
现 Geobacter spp. 胞外电子传递过程中其他必需的 Cyt
c,如 OmcB、OmcC、OmcS、OmcT的同源体。 这一研究结果显示,参与胞外电子传递的 Cyt c 可能存在种属差
异性。
总体来说,目前关于胞外电子传递链相关 Cyt c 的研究,大多集中在 S. oneidensis MR鄄 1 和
G. sulfurreducens。 如前所述,它们具有多种胞外呼吸能力,基因测序图谱完整,代谢途径较明确,是理想的胞
外呼吸模式菌株。 目前已发现 S. oneidensis MR鄄1 和 G. sulfurreducens分别有 42 个和 100 多个 Cyt c基因,但
2102 摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 31 卷摇
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这些基因的功能并不完全清楚,究竟哪些 Cyt c是胞外呼吸的必需组分,还需进一步研究确定。
表 2(附下)列出了两类代表菌胞外电子传递中部分重要的 Cyt c。 从中可知,Mtr / Omc系统参与多种胞外
电子传递过程。 微生物如何利用同一系统识别不同电子受体呢? Gralnick 和 Newman 推测[3]:(1)受体末端
还原酶具有专一性,它在外膜上的正确定位由特异性蛋白(如 MtrB)介导;(2)不同受体共用相同的末端还原
酶,而末端还原酶本身具有识别不同胞外受体的能力。
表 2摇 两株代表菌胞外呼吸 Cyt c种类和功能
Table 2摇 Different kinds and roles of Cyt c in extracellular respiration
代表微生物
Microorganisms
细胞色素 c类型
Kinds of Cyt c
定位
Location
参与的呼吸
Respiration
基本功能
Basic function
Shewanella
oneidensis CymA
[5] PM / PS 铁呼吸 / DMSO 呼吸 /产电呼吸 含有 4 个血红素,介导电子从醌泵到周质空间的传递;
MtrA[34] PS / OM
铁呼吸 / DMSO 呼吸 /产
电呼吸
含有 10 个血红素,介导电子从 CymA到外膜受体或直接
还原周质中可溶的 Fe(芋);
MtrB[34] Trans鄄OM
铁呼吸 / AQDS 还原 /产
电呼吸
不是细胞色素, 可能参与 MtrC 和 OmcA的转运和定位;
做保护鞘;
MtrC[32] OM 铁锰呼吸 /产电呼吸
与 OmcA形成蛋白复合体 /作末端还原酶;
参与纳米导线的组成;
OmcA[32] OM 铁呼吸 /产电呼吸
含有 10 个血红素;可能具有胞外受体识别能力
参与纳米导线的组成;
GspD / GspE[8] OM 铁呼吸 /产电呼吸
组成 T2S分泌系统,
可能参与 MtrC和 OmcA的转运;
DmsE
DmsF / DmsAB[25]
PS
OM DMSO 呼吸(此菌特有)
DmsF:可能保护末端还原酶
DmsAB:做末端 DMSO还原酶;
Geobacter
sulfurreducens MacA
[35] PS 铁呼吸 /产电呼吸 介导电子从醌到外膜电子传递体;
PpcA / PpcB[5] PS
铁呼吸 / AQDS 还原 /产
电呼吸
含有 3 个血红素;在乙酸代谢中可能是电子传递体
不影响氢为电子供体的电子传递;
OmcB[33] OM 铁还原 /产电呼吸
含有 12 个血红素;末端还原酶或将电子传递到末端还
原酶;
OmcE / OmcD[33] OM 铁呼吸
OmcD:含有 4 个血红素;OmcE:含有 6 个血红素
可能是末端铁还原酶,不参与可溶性铁还原,
OmcE不参与产电呼吸;
OmcS[33] OM 铁呼吸 /产电呼吸 将电子直接传给电极,不依赖纳米导线传导;
OmcZ[33] OM 产电呼吸 介导生物膜中同种细胞的电子传递;
OmcT[35] OM 铁呼吸 /产电呼吸 与 OmcS的表达有关;
OmcF[36] OM 铁呼吸 /产电呼吸 帮助其他 Cyt c转录和定位;
pilA[3] PM / PS / OM
铁呼吸 /产电呼吸
此菌特有
T4P菌毛系统的结构蛋白,缺少明显的血红素和金属结
合位点,内膜、周质和外膜都可接收电子
摇 摇 PM: plasma membrane; PS: periplasm; OM: outer membrane; 铁呼吸: iron respiration; 产电呼吸: electricigenic respiration
除了 Cyt c,一些调控基因(或蛋白)和分泌蛋白在胞外电子传递中也发挥了重要作用。 如直接作用于
OmcA的 fur(Ferric uptake regulator)基因[37];参与周质蛋白分泌的双精氨酸转运系统[37];参与胞外受体感应
的 RpoS系统[38]和外膜上的多铜蛋白[2]等。 此外,T2S(Type 域 secretion system)和 T4P(Type IV pili)在胞外
电子传递中的作用也十分重要。 T2S是 Shewanella的蛋白分泌系统,在铁呼吸中参与MtrC 和 OmcA的跨膜转
运和定位;T4P是 G. sulfurreducens的菌毛系统,横跨整个细胞壁,介导电子直接从胞内传递到胞外电子受体,
或经胞内呼吸链的传递,最终由 T4P系统将电子传递到胞外。 有研究证明,T2S和 T4P系统存在同源性,两者
的组成蛋白相似[32]。 可见,两者的胞外电子传递链组成可能存在相似性。 综合以上结果,图 3 比较了
S. oneidensisMR鄄1 和 G. sulfurreducens胞外电子传递链的组成。
2. 2摇 电子从细胞外膜到电子受体的传递过程
微生物将电子由胞内传递到外膜后,可通过以下两种方式,将电子转移到胞外电子受体:(1)直接接触机
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图 3摇 S. oneidensis MR鄄1 和 G. sulfurreducens 胞外电子传递链 Cyt c的排列
Fig. 3摇 The involvement of multi鄄heme cytochromes in S. oneidensis MR鄄1 and G. sulfurreducens[32, 34]
制。 即直接利用外膜上的 Cyt c或细胞表面附属物———“纳米导线冶 [35, 39]将电子传递至受体;(2)电子穿梭体
介导。 即微生物自身分泌的氧化还原物质(内生介体),接受胞内的电子,并将其“运出冶细胞,传递给胞外受
体后,以氧化态返回细胞再次接受电子,如此往返穿梭于胞内和胞外,介导电子的传递(图 4,芋)。 已确定的
内生介体包括微生物的初级代谢物(如 H2、H2S和氨等) [5,40]和次级代谢物(如吩嗪类色素[41]和核黄素[42] )。
相比而言,电子穿梭体机制常伴随底物的非完全氧化,且介体易随介质流动而损失,因而电子传递不如直接机
制有效,但它可以作为辅助性方式参与同种或异种细胞的远距离电子传递。 例如,在电子受体有限的自然环
境中,不同微生物(发酵细菌和产电细菌)常在胞外固态受体(阳极或铁锰氧化物)表面形成微生态系统———
“生物膜冶,运用上述两种机制,协同完成胞外电子传递(如图 4)。
图 4摇 生物膜中胞外电子的传递机制
Fig. 4摇 Mechanisms of extracellular electron transfer in biofilms[43鄄44]
最近,Harris等[44]在 Shewanella中发现一种新型的胞外电子传递机制———应电运动。 如图 4( IV)所示,
靠近胞外受体(MnO2或电极)的部分细胞,可以将氧化底物产生的电子储存在细胞表面,形成所谓的“生物电
容器冶,然后细胞通过“touch鄄and鄄go冶的方式将电子转移给胞外受体,即细胞利用鞭毛运动快速撞击受体表面,
释放电子并还原受体,瞬间接触后,脱离受体表面,参与下个循环。 这种电子拖曳机制与电子穿梭体机制有明
显的区别,即电子拖曳无需通过介体,而是依赖细胞本身的“应电运动冶传递电子。 他们同时发现,高氧化还
原电势会加快应电运动的速率;MtrA, MtrB, CymA可能在应电运动中发挥着重要作用。
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不同胞外呼吸菌的电子传递方式存在差异。 例如,Shewanella 常以乳酸为电子供体,主要依靠分泌醌类
等电子穿梭体完成胞外电子传递,由于其电子传递效率低,不是自然环境中胞外呼吸的优势菌群;而 Geobacter
不可以分泌电子穿梭物质或螯合体,它主要依靠产生鞭毛和纳米导线[43]来传递电子,其传递效率高,是胞外
呼吸的优势菌群。 另外,同一株胞外呼吸菌也可能采取多种电子传递方式。 例如,本研究小组分离的铁还原
菌 Klebsiella pneumoniae L17[22],可在 MFC 阳极形成生物膜,并利用外膜 Cyt c 实现胞外电子传递[14];而用
0郾 22滋m微孔滤膜人为阻隔微生物(K. pneumoniae L17)与阳极直接接触时,发现其可以分泌 2,6鄄二叔丁基对
苯醌(2,6鄄DTBBQ),作为电子穿梭体介导电子传递[39]。
目前,胞外电子传递机制的研究主要集中在革兰氏阴性菌,只发现了少数几株革兰氏阳性菌具有胞外呼
吸活性,而且它们电子传递效率普遍较低[17,19]。 两类菌群细胞壁结构和组成的不同决定了两者胞外电子传
递能力的差异:革兰氏阳性菌的细胞壁结构紧密,周质空间狭小,多数成份是不导电的肽聚糖,脂蛋白含量很
少;而阴性菌的细胞壁结构疏松,周质空间大,其中含有丰富的 Cyt c或其他功能性蛋白,它们可作为有效的电
子传递体[45](图 5)。
图 5摇 革兰氏阴性菌和阳性菌细胞壁比较
Fig. 5摇 Comparison of cell walls between Gram鄄negative and Gram鄄positive bacteria[45]
3摇 胞外呼吸的应用
胞外呼吸的本质问题是微生物与胞外电子受体的相互作用,即微生物如何将电子从胞内转移至胞外受
体,并获取生命活动的能量。 在理论方面,胞外呼吸的发现为呼吸链电子传递、胞外电子转移、能量产生途径
等科学问题提供了新的视角;在应用方面,胞外呼吸在碳、氮、硫等元素生物地球化学循环、污染物转化消减和
微生物产电等方面发挥了积极作用[5鄄6]。 研究表明,铁氧化物、腐殖质和电极的还原过程,常耦联各种含氮染
料的降解、有机氯农药(R鄄Cl, 如 DDT等)的脱卤还原以及重金属和放射性元素 Mn(IV)、Cr(VI)和 U(VI)的
还原[4鄄6];此外,胞外呼吸菌(如 G. metallireducens)可以利用甲苯等芳烃类物质为电子供体,将其厌氧氧化降
解[21,46](图 6)
图 6摇 胞外呼吸介导的污染物转化机制
Fig. 6摇 Mechanisms of extracellular respiration stimulating organic pollutants transformation[4鄄5,21]
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微生物产电技术是胞外呼吸应用研究的焦点,其最基本的应用载体就是微生物燃料电池(Microbial fuel
cell, MFC)装置。 MFC利用胞外产电呼吸原理,以胞外呼吸菌为阳极催化剂,直接将有机物中的化学能转化
为清洁电能,同时达到去除污染物的功效。 目前, MFC的应用已经拓展到以下几方面:(1)应用于废水处理,
MFC可以有效降低废水的 COD、氨氮等污染物,同时产生清洁电能,有望投入大规模应用。 目前,Queensland
大学和 Foster忆s啤酒厂已建成并运行了两处中试规模的废水处理装置,其装置由 12 个高 3 m 的石墨电极组
成,有效体积可达 1 m3 [24]。 (2)将 MFC改造为功能性装置,利用阳极微生物的产电呼吸促进阴极污染物的
降解、重金属的去除[24,47]和生产有价值的工业产品。 例如,在阴极室富集氢气、过氧化氢、甲烷、烧碱、丁醇等
化学工业产品。 (3)最近,Cao 等改进了 MFC 的分隔膜组分,设计出新型的脱盐装置,进一步扩大了 MFC 的
应用范围[48]。 (4)MFC也是良好的实验工具,可用于研究胞外呼吸菌的生理生化特性、模拟复杂微生物系统
的电子流动和验证生态学理论[24]。
4摇 研究展望
目前,胞外呼吸的研究还处于起步阶段,有许多问题尚未解决。 今后的研究重点应着眼于以下几点:(1)
揭示更多胞外呼吸的电子受体形式。 将现有的研究范围扩展到极端环境,以期发现微生物新型底物利用方式
和电子受体形式;(2)分离高效胞外呼吸菌。 目前报道的胞外呼吸菌的数量只占自然界的极小部分,且电子
传递效率普遍不高,限制了其在微生物产电等方面的应用。 借助于更完善的微生物分离系统和分子生物学方
法,将进一步发现和丰富胞外呼吸的微生物资源;(3)完善胞外电子传递过程的分子学机制,将成为今后研究
的热点。 目前建立的胞外电子传递链只局限在 Shewanella和 Geobacter的铁呼吸过程,完整传递链的组成和必
需 Cyt c的功能和定位还不完全清楚。 运用生物化学、分子生物学和电化学等多学科交叉技术,进一步确定电
子传递链必需组分的分子学性质,并将电子传递链的研究扩展到其他胞外呼吸菌和胞外呼吸形式;(4)研究
复杂条件下胞外电子的传递过程。 不同自然环境下,同种微生物电子传递链的组成和传递机制是否相同、哪
种方式是主导机制,不同菌群如何协同完成胞外电子传递,都是有待解决的问题;如前所述,本实验室分离的
一株铁还原菌 Klebsiella pneumoniae L17,具有产电活性,将其接种到以葡萄糖为燃料的 MFC阳极室中,电池的
最大输出功率密度可达 409. 71 mW / m2。 实验证明,此菌可以利用生物膜机制直接将电子传递到胞外电
极[14]。 同时发现,当用 0. 22滋m微孔滤膜包裹阳极碳毡时(即阻隔微生物与阳极直接接触),仍可产电,但输
出电压与未包裹的对照相比稍有降低。 进一步实验证明,此菌可以分泌 2,6鄄二叔丁基对苯醌(2,6鄄DTBBQ),
作为电子穿梭体介导电子到胞外电极的传递[39]。 从而证明,同种微生物可能存在多种胞外电子传递途径。
(5)拓展胞外呼吸的应用范围,并研究其在污染物修复和微生物产电等方面的深层机理。 目前,微生物燃料
电池的产电效率不高,离实际应用还有很大差距。 因而提高 MFC的输出功率是胞外呼吸的研究热点和难点。
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ACTA ECOLOGICA SINICA Vol. 31,No. 7 April,2011(Semimonthly)
CONTENTS
Seasonal variation of soil nitrogen pools and microbes under natural evergreen broadleaved forest and its artificial regeneration
forests in Southern Sichuan Province, China GONG Wei, HU Tingxing, WANG Jingyan, et al (1763)…………………………
Sensitivity analysis for main factors influencing NPP of forests simulated by IBIS in the eastern area of Northeast China
LIU Xi, GUO Qingxi, LIU Jingwei (1772)
……………
…………………………………………………………………………………………
Diurnal changes of photosynthetic characteristics of Hippophae rhamnoides and the relevant environment factors at different slope
locations JIN Tiantian, FU Bojie, LIU Guohua, et al (1783)……………………………………………………………………
Interactive effects of nitrogen and sulfur on the reproduction, biomass accumulation and allocation of the clonal plant Spartina
alterniflora GAN Lin, ZHAO Hui, QING Hua, et al (1794)………………………………………………………………………
Difference in leaf photosynthetic capacity between pima cotton (Gossypium barbadense) and upland cotton (G. hirsutum) and
analysis of potential constraints ZHANG Yali, YAO Hesheng, LUO Yi, et al (1803)……………………………………………
Effects of shades on the photosynthetic characteristics and chlorophyll fluorescence parameters of Forsythia suspensa
WANG Jianhua, REN Shifu, SHI Baosheng,et al (1811)
…………………
…………………………………………………………………………
Growth and metal uptake of three woody species in lead / zinc and copper mine tailing
SHI Xiang, CHEN Yitai, WANG Shufeng,et al (1818)
…………………………………………………
……………………………………………………………………………
GMP particles size distribution in grains of wheat in relation to application of nitrogen fertilizer
WANG Guangchang, WANG Zhenlin, CUI Zhiqing,et al (1827)
………………………………………
…………………………………………………………………
Damaging mechanisms of peanut (Arachis hypogaea L. ) photosystems caused by high鄄temperature and drought under high irradiance
QIN Liqin, ZHANG Yueli, GUO Feng,et al (1835)………………………………………………………………………………
The effect of natural factors and disturbance intensity on spacial heterogeneity of plant diversity in alpine meadow
WEN Lu, DONG Shikui, ZHU Lei,et al (1844)
……………………
……………………………………………………………………………………
Modeling changes of net primary productivity of karst vegetation in southwestern China using the CASA model
DONG Dan, NI Jian (1855)
………………………
…………………………………………………………………………………………………………
The characteristics of Magnolia liliflora transpiration and its impacting factors in Beijing City
WANG Hua, OUYANG Zhiyun, REN Yufen,et al (1867)
…………………………………………
…………………………………………………………………………
Ecological effects of balanced fertilization on red earth paddy soil with P鄄deficiency
CHEN Jianguo, ZHANG Yangzhu,ZENG Xibai,et al (1877)
……………………………………………………
………………………………………………………………………
Effects of planting patterns on water use efficiency in winter wheat QI Lin, CHEN Yuhai, ZHOU Xunbo,et al (1888)………………
Nitrous oxide emissions from winter wheat field in the Loess Plateau PANG Junzhu, WANG Xiaoke, MU Yujing, et al (1896)……
Effects of hardening by pre鄄anthesis waterlogging on grain yield and quality of post鄄anthesis waterlogged wheat (Triticum aestivum
L. cv Yangmai 9) LI Chengyong, CAI Jian, JIANG Dong, et al (1904)…………………………………………………………
Effects of simulated acid rain with lower S / N ratio on gas exchange and membrane of three dominant species in subtropical forests
FENG Lili, YAO Fangfang, WANG Xihua, et al (1911)
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Molluscicidal efficacy of Nerium indicum cardiac glycosides on Pomacea canaliculata and its effects on rice seedling
DAI Lingpeng, LUO Weihua, WANG Wanxian (1918)
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Spatial gradients pattern of landscapes and their relations with environmental factors in Haihe River basin
ZHAO Zhixuan, ZHANG Biao, JIN Xin, et al (1925)
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The assessment of forest ecosystem services evaluation for shrubbery鄄economic forest鄄bamboo forest in China
WANG Bing,WEI Jiangsheng,HU Wen (1936)
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Evaluation on service value of ecosystem of Peri鄄urban transition zone lake: a case study of Yandong Lake in Wuhan City
WANG Fengzhen,ZHOU Zhixiang,ZHENG Zhongming (1946)
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Explaining the abundance鄄distribution relationship of plant species with niche breadth and position in the Yellow River Delta
YUAN Xiu, MA Keming, WANG De (1955)
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Forestland boundary dynamics based on an landscape accessibility analysis in Guangzhou, China
ZHU Yaojun,WANG Cheng,JIA Baoquan,et al (1962)
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Changes in invasion characteristics of Dendroctonus valens after introduction into China
PAN Jie, WANG Tao, WEN Junbao, et al (1970)
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Population genetic diversity in Tibet red deer (Cervus elaphus wallichi) revealed by mitochondrial Cty b gene analysis
LIU Yanhua,ZHANG Minghai (1976)
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Multi鄄scales analysis on diversity of desert rodent communities under different disturbances
YUAN Shuai,WU Xiaodong,FU Heping,et al (1982)
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Cave鄄site selection of Qinling zokors with their prevention and control LU Qingbin, ZHANG Yang, ZHOU Caiquan (1993)…………
The habitat characteristics of Eurasian badger in Beijing鄄Hangzhou Grand Canal embankment
YIN Baofa,LIU Yuqing,LIU Guoxing,et al (2002)
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Review and Monograph
Electron transfer mechanism of extracellular respiration: a review MA Chen, ZHOU Shungui, ZHUANG Li, et al (2008)…………
The biochemical mechanism and application of anammox in the wastewater treatment process
WANG Hui, LIU Yanping, TAO Ying, et al (2019)
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Discussion
Evaluation of the forest ecosystem services in Haihe River Basin, China
BAI Yang, OUYANG Zhiyun, ZHENG Hua, et al (2029)
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Scientific Note
Effects of body size and salinity on oxygen consumption rate and ammonia excretion rate of Mactra chinensis Philippi
ZHAO Wen,WANG Yaqian,WEI Jie,et al (2040)
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Study on microzooplankton grazing in shrimp pond among middle and late shrimp culture period
ZHANG Litong, SUN Yao, ZHAO Congming, et al (2046)
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2009 年度生物学科总被引频次和影响因子前 10 名期刊绎
(源于 2010 年版 CSTPCD数据库)
排序
Order
期刊 Journal
总被引频次
Total citation
排序
Order
期刊 Journal
影响因子
Impact factor
1 生态学报 11764
2 应用生态学报 9430
3 植物生态学报 4384
4 西北植物学报 4177
5 生态学杂志 4048
6 植物生理学通讯 3362
7
JOURNAL OF INTEGRATIVE
PLANT BIOLOGY
3327
8 MOLECULAR PLANT 1788
9 水生生物学报 1773
10 遗传学报 1667
1 生态学报 1. 812
2 植物生态学报 1. 771
3 应用生态学报 1. 733
4 生物多样性 1. 553
5 生态学杂志 1. 396
6 西北植物学报 0. 986
7 兽类学报 0. 894
8 CELL RESEARCH 0. 873
9 植物学报 0. 841
10 植物研究 0. 809
摇 绎《生态学报》 2009 年在核心版的 1964 种科技期刊排序中总被引频次 11764 次,全国排名第 1; 影响因
子 1郾 812,全国排名第 14;第 1 ~ 9 届连续 9 年入围中国百种杰出学术期刊; 中国精品科技期刊
摇 摇 编辑部主任: 孔红梅摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 执行编辑: 刘天星摇 段摇 靖
生摇 态摇 学摇 报
(SHENGTAI摇 XUEBAO)
(半月刊摇 1981 年 3 月创刊)
第 31 卷摇 第 7 期摇 (2011 年 4 月)
ACTA ECOLOGICA SINICA
摇
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摇
Vol郾 31摇 No郾 7摇 2011
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