全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (4): 504–515, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB14097
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收稿日期: 2014-05-22; 接受日期: 2014-10-09
基金项目: 江苏省农业科技自主创新资金(No.CX(12)2014)
* 通讯作者。E-mail: qiaoyushan@njau.edu.cn
植物多倍体化中基因组和基因表达的变化
王涛, 陈孟龙, 刘玲, 宁传丽, 蔡斌华, 章镇, 乔玉山*
南京农业大学园艺学院, 南京 210095
摘要 多倍体化在植物进化的历史过程中频繁发生, 对新物种的形成产生了很大影响。伴随着多倍体化, 植物在基因组和
基因表达上发生了复杂的变化, 包括染色体数目变化、染色体重组、基因沉默、基因的非加性表达和表观遗传等变化。该
文对多倍体化引起的这些变化及其相应的机理进行了综述, 以期为了解多倍体化中植物新表型的产生机理和在进化中的意
义提供参考。
关键词 表观遗传, 基因表达, 基因沉默, 多倍体化
王涛, 陈孟龙, 刘玲, 宁传丽, 蔡斌华, 章镇, 乔玉山 (2015). 植物多倍体化中基因组和基因表达的变化. 植物学报 50,
504–515.
多倍体化是植物进化中的一种普遍现象, 也是新
物种形成的重要途径。据估测, 大约15%的被子植物
和31%的蕨类植物在新物种形成时都伴随着倍性的
增加(Wood et al., 2009)。开花植物中多倍体的比例
可能大于70%, 且其中大部分(超过75%)是异源多倍
体(Brochmann et al., 2004)。全基因组测序分析结果
表明, 即使是染色体组很小的模式植物拟南芥在进化
中也经历过多倍体化(The Arabidopsis Genome Ini-
tiative, 2000)。我们现在只能鉴别出大部分最近才发
生的多倍体化事件, 或许每种植物在进化史上都经历
过多倍体化的循环(Wendel, 2000)。
关于自然界中异源多倍体的形成, 有2个比较流
行的模型, 即两步和一步模型。两步模型认为异源四
倍体是通过2个二倍体物种杂交后形成杂种, 再经染
色体的自然加倍而成(Kihara and Ono, 1926); 一步
模型则认为异源四倍体是通过2个二倍体物种产生的
未减数配子融合, 或直接通过2个异源四倍体杂交产
生, 拟南芥异源四倍体即是如此(Comai et al., 2000;
Madlung et al., 2002; Wang et al., 2004)。未减数配
子融合可能是多倍体产生的主要原因, 因为几乎每种
植物都可以通过第1次或第2次减数分裂的异常产生
少量未减数配子(Mok and Peloquin, 1975)。很多植
物都是同源四倍体(Stebbins, 1971; Lewis, 1980)的
事实也支持这一观点。染色体加倍在被子植物中可能
是一个循环过程, 每轮加倍都伴随着二倍体化过程
(Edger and Pires, 2009)。根据形成多倍体的亲本染
色体组间的关系, 人们将多倍体分为同源多倍体和异
源多倍体。同源多倍体是同一物种经染色体加倍产生;
异源多倍体则融合了2个或多个不同的染色体组。由
于进化的原因, 不同染色体组间的关系有时难以确
定, 因此, 自然产生的多倍体有时很难区分为同源多
倍体或异源多倍体(Stebbins, 1971)。
与二倍体物种相比, 多倍体在多个方面表现出明
显的优势, 如更旺盛的生命力、更强的适应性和无性
生殖等。另一方面, 多倍体化也会给植物带来一定的
不利影响, 如细胞核与细胞体积的不协调, 不正常的
减数分裂以及表观遗传的不稳定等(Comai, 2005)。
在同一细胞核中结合多套染色体组, 多倍体化将会导
致基因组冲击(genome shock) (McClintock, 1984),
并由此产生一系列的变化, 如染色体重组、序列消除、
基因沉默、激活和表达水平的变化等。上述变化导致
多倍体产生新表型的机理是近年来多倍体研究的热
点。本文将对多倍体化后植物染色体组和基因表达的
变化以及导致基因表达变化的机理等研究进展进行
综述, 以期为了解多倍体化中植物新表型的产生机理
和在进化中的意义提供参考。
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王涛等: 植物多倍体化中基因组和基因表达的变化 505

1 基因组变化
多倍体化首先导致染色体组数目的加倍, 尤其是在异
源多倍体化过程中, 两个或多个不同的染色体组在同
一细胞核中的融合将可能诱导新的染色体数目变化、
染色体片段的重排和序列消除等变化。多倍体化对植
物基因组的影响因物种而异, 多种植物在多倍体化后
会发生染色体片段重排和序列消除等变化。但在有些
多倍体植物中几乎检测不到这些变化, 比如新合成的
棉花异源多倍体的基因组, 除染色体和DNA数量上
的加倍外几乎没有发生其它改变(Liu et al., 2001)。采
用FISH方法分析表明 , 合成的同源多倍体节节麦
(Aegilops tauschii)与其二倍体亲本间除染色体和
DNA数量上的加倍外也无明显差异 (Zeng et al.,
2012)。这种多倍体化对不同植物影响的差异可能与
植物的遗传背景相关。
1.1 染色体数目的变化
多倍体化后染色体数目变异, 即非整倍体的产生已在
一些物种中发现。多倍体植物的细胞核结合了2套或
多套相同或相似的染色体组, 在减数分裂时可能产生
多条同源或部分同源染色体配对的情况, 即产生多价
体, 并导致之后分离到子细胞中的染色体数目不相
等。在过去80多年间多次产生的婆罗门参属植物
Tragopogon miscellus (2n=4x=24)自然群体并没有
固定的核型, 69%的个体为多了1或2条染色体的非整
倍体, 且85%的非整倍体因发生染色体替换而与整倍
体的染色体数目相同(Chester et al., 2012)。新合成的
甘蓝型油菜(Brassica napus) (2n=4x=38)异源多倍体
随着自交的延续, 子代染色体数目变异程度持续变
大, 变化范围为36–42, 但平均染色体数目还维持在
大约38条的水平, 并且其染色体的丢失和增加常伴随
着部分同源染色体的替换和补偿(Xiong et al., 2011)。
由于染色体间高度的同源性, 同源多倍体在减数
分裂时产生多价体的概率(28%)明显高于异源多倍体
(8%) (Ramsey and Schemske, 2002)。在一些自然
品系的Arabidopsis suecica体细胞中还发现了非整
倍体镶嵌的现象, 由此可能产生更加明显的子代变异
(Wright et al., 2009)。非整倍体导致的多倍体染色体
数目的不平衡可能会降低植物的适应能力。如对甘蓝
型油菜的研究发现, 适应性的减弱与染色体变化相
关, 并且适应性最好的是整倍体植株(Xiong et al.,
2011)。倍性的增加也可能增加植物对非整倍体和体
细胞镶嵌的耐受性(Ingram and Noltie, 1995)。
1.2 染色体重组
减数分裂中不仅非同源染色体间的配对会导致非整
倍体的产生, 而且非同源染色体间的交叉重组也是导
致染色体重组的原因 (Pikaard, 2001; Leitch and
Leitch, 2008)。观察合成的甘蓝型油菜第1次减数分
裂, 发现了大量不同亲本染色体间的配对和交换事件
(Szadkowski et al., 2010)。不仅在异源多倍体中, 而
且同源多倍体化同样会提高多倍体在减数分裂时的
重组率。通过2个连锁的可以产生不同荧光的转基因
来检测2个标记在拟南芥(Arabidopsis thaliana)二倍
体、同源四倍体和异源四倍体中的重组率, 发现2种
多倍体在减数分裂时的重组率都明显高于二倍体
(Pecinka et al., 2011)。不同染色体组间的融合对重
组率的提高可能要比染色体加倍的诱导作用更明显,
比如由甘蓝 (Brassica oleracea)和芜菁 (Brassica
rapa)杂交生成的F1代杂种 (Brassica oleracea ×
Brassica rapa)比由F1加倍得到的植株产生更多的染
色体重组配子(Szadkowski et al., 2011)。除了减数分
裂中的染色体重组, 转座子的转座行为也可能会导致
染色体断裂 , 并由此诱导染色体的易位和重排
(Madlung et al., 2005)。
多倍体中来自不同亲本染色体的重组是子代产
生新变异和表型的重要原因(Gaeta et al., 2007)。研
究表明, 部分同源染色体间的重排可能是导致多倍体
种子产量(Osborn et al., 2003a)、开花时间(Pires et
al., 2004)和抗病(Zhao et al., 2006)等方面变异的原
因。对新合成的异源多倍体甘蓝型油菜的分析结果表
明 , 其染色体交换发生频繁 , 并与表型变化相关
(Messing et al., 2004; Gaeta et al., 2007)。进一步对
开花最早和最晚株系的开花抑制基因FLC处的染色
体构成进行分析, 发现2个姊妹株系各自发生了不同
类型的染色体重排, 并导致2个株系间可见的表型差
异 , 且这些差异和FLC基因的转录水平变化相关
(Pires et al., 2004)。
1.3 DNA序列消除
多倍体化过程经常伴随着DNA序列的消除。关于序列
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消除最具说服力的例子是对玉米(Zea mays)的研究,
大约一半的重复基因在因多倍体化产生玉米后的
1 100万年间丢失(Ilic et al., 2003; Messing et al.,
2004; Lai et al., 2004)。运用原位杂交法对不同倍性
的草莓(Fragaria ananassa)中5s rDNA和25s rDNA
位点数量进行研究, 当草莓倍性低于8时, 5s rDNA和
25s rDNA位点数基本随倍性增加而呈线性增加; 当
草莓倍性为8和10时, 5s和25s位点都明显少于预期
数量, 且各位点的杂交信号大小和位点丢失位置不
同。高倍体中位点的丢失表明了多倍体进化的复杂性
(Liu and Davis, 2011)。序列丢失是多倍体进化过程
中一种十分普遍的现象。结合3 008个被子植物的染
色体组数据的大规模分析发现, 每个基本染色体组的
DNA含量随着倍性的增加都有减小的趋势, 表明基
因组缩减是对多倍体化的一种普遍反应, 基因组缩减
也促进了多倍体基因组的二倍体化 (Leitch and
Bennett, 2004)。对合成的异源多倍体小麦的研究发
现, 当倍性增加时, 多倍体的基因组DNA含量明显小
于亲本的基因组DNA含量之和, 且基因组缩减在第1
代就已发生(Ozkan and Arumuganathan, 2003)。多
倍体小麦中亚基因组DNA序列的消除增加了部分同
源染色体间的差异, 由此产生了细胞生物学水平的二
倍体化(Feldman et al., 1997)。多倍体对DNA序列的
消除并不是随机的, 而是有一定的选择性。对拟南芥
最近的一次基因组加倍事件的分析, 发现某些种类比
如涉及转录和信号转导的基因被选择性地保留; 而其
它基因, 包括参与DNA修复和细胞器蛋白构成的基
因被选择性地消除(Blanc and Wolfe, 2004)。
2 基因表达的变化
多倍体化后, 随着染色体的加倍, 染色体上每个位点
等位基因的数目也会发生增倍, 并可能由此导致基因
表达的质和量的变化。基因组中重复基因可能有3种
不同的进化方向: 保持原有或相似的功能; 转换为其
它功能的基因 ; 通过突变或表观遗传修饰而沉默
(Wendel, 2000)。在新发生的多倍体中, 重复基因的2
个拷贝一般都会继续表达(Gottlieb, 1982; Crawford,
1990; Soltis and Soltis, 1990), 但在较为古老的多倍
体植物和动物中, 重复基因表达消失的现象却很普
遍。对Tragopogon miscellus异源多倍体的转录组进
行SNP分析, 发现2个亲本基因组69%的SNP表达水
平几乎相同, 22%呈明显的表达差异, 8.5%为明显的
亲本之一沉默。沉默的等位基因中65%为Tragopo-
gon dubius的, 35%为Tragopogon pratensis的。对其
基因组DNA的分析证明, 在27个沉默的部分同源基
因中 , 有23个是由序列丢失引起的 (Buggs et al.,
2010)。异源多倍体扁豆荚大豆(Glycine dolichocarpa)
叶片的转录本大约是亲本转录本之和的70%, 而其基
因组是亲本基因组之和的94.3%, 相比之下异源多倍
体在多倍体化之后转录组的减小程度要大于基因组
的减小(Coate and Doyle, 2010)。
2.1 基因的沉默和激活
Comai (2000)严格地将由表观遗传因素引发无效等
位基因的过程称为基因沉默(gene silencing), 认为
这主要是多倍体基因组中基因表达调控方式改变的
结果, 不涉及DNA序列的变化; 而将由于突变导致基
因失去表达活性的现象称为基因失活(gene inactiva-
tion), 认为这是假基因化的过程。基因的快速沉默是
植物多倍体化过程中非常普遍的现象, 通过基因沉默
关闭某些冗余基因的表达对多倍体植物的稳定至关
重要。从普通小麦(Triticum aestivum) (AABBDD)提
取得到的四倍体(AABB)小麦株系中缺失了几个蛋白
条带, 推测应该是位于D染色体上的基因产物。而当
用提取的四倍体和D染色体组的二倍体合成新的异源
六倍体时, 抑制效应又产生了。这一实验证明了多倍
化产生了染色体间的表达抑制作用。由突变和序列消
除产生的基因失活是一个长期的进化过程, 而冗余基
因的基因组间抑制却是在多倍化后快速发生的(Galili
and Feldman, 1984)。基因沉默涉及的基因包括转座
元件(Comai et al., 2000)、rRNA基因以及与植物代
谢、抗病和细胞循环相关的基因(Kashkush et al.,
2002a)。
在由同一拟南芥多倍体产生的同一批子代中, 编
码丝氨酸苏氨酸激酶的基因在7个植株中表达一个拷
贝, 而在另一植株中表达另一个拷贝, 即部分同源基
因的2个拷贝在不同的植株中可能沉默不同的拷贝,
说明了基因沉默对部分同源基因来说具随机性
(Wang et al., 2004)。对某些基因, 基因沉默却具有一
定的偏向性, 其中最明显的例子是核仁显性。种间杂
种和(或)新合成的异源多倍体中, 源于一个亲本的核
王涛等: 植物多倍体化中基因组和基因表达的变化 507

仁组织区(nucleolus organizer region, NOR)形成核
仁, 而另一亲本的NOR失去活性, 这一现象称为核仁
显性(nucleolar dominance) (Pikaard, 1999)。在自然
发生的异源四倍体Arabidopsis suecica中, 其亲本之
一拟南芥的rRNA基因处于沉默状态, 只有另一个亲
本Cardaminopsis arenosa的rRNA基因表达正常。而
在人工合成的四倍体中, 有些F1个体双亲的rRNA基
因表现共显性, 另一些个体只有Cardaminopsis ar-
enosa的rRNA基因正常表达。在F2个体中 , Arabi-
dopsis thaliana的rRNA基因完全沉默, 只有Carda-
minopsis arenosa的rRNA基因正常表达。当多倍体基
因组中不同基因组成分的比例发生改变 , 如从
A:C=1:1 (AACC)变到A:C=3:1 (AAAC)时, 这种显性
关系可以发生逆转(Chen et al., 1998), 表明细胞核
中染色体组的种类和比例是影响核仁显性的重要原
因。核仁显性在甘蓝型油菜中还表现出了组织特异性,
在营养组织中沉默的rRNA基因在全部的花器官中表
达, 并且核仁显性不依赖于母性影响、基因组倍性或
rRNA基因剂量(Chen and Pikaard, 1997a)。在合成
的棉花(Gossypium hirsutum)异源多倍体中, 有些基
因在一些器官中立刻沉默, 却在另一些器官中以不同
的水平继续表达(Adams et al., 2004), 表现出组织特
异性沉默。
多倍体化不但可以导致亲本基因的沉默, 而且也
可能会使原本沉默的基因在多倍体中激活。近年来的
研究发现, 被激活的基因很多都是反转录转座子, 如
在新合成的小麦异源四倍体中发现了反转座子的激
活(Kashkush et al., 2002b)。反转座子的激活也可能
导致相邻基因表达的改变, 如小麦异源四倍体中反转
座子转录量的提高改变了相邻基因的表达。被激活的
反转座子Wis2-1A两侧的DNA序列没有发生重排, 但
两侧有26个(7%)基因的表达发生了变化, 其中10个
在异源多倍体中被激活表达。
2.2 基因的非加性表达
基因数目的加倍可能导致多倍体基因表达水平与亲
本间出现差异, 即表现非加性表达, 尤其是那些编码
转录和调控因子的基因的非加性表达可用于重新调
节基因表达网络, 并产生新的表型。除了非加性表达
的基因, 大量基因的加性表达可能为功能上冗余的基
因的剂量平衡和补偿提供了分子基础(Veitia et al.,
2008)。这样可以使新产生的异源多倍体的发育保持
稳定。在不同倍性的玉米(Guo et al., 1996)和马铃薯
(Solanum tuberosum) (Stupar et al., 2007)中均发现
了因倍性改变而产生基因的非加性表达, 并检测到了
基因表达对奇数倍性高度敏感。转录组分析表明, 相
对于异源多倍体, 同源多倍体基因表达的变化要更小
些(Doyle et al., 2008)。为检测杂交和染色体加倍对
转录组的影响, Hegarty等(2006)比较了千里光属植
物异源六倍体(Senecio cambrensis, 2n=6x=60)与其
亲本及其三倍体杂种(Senecio vulgaris × Senecio
squalidus)间开花基因表达的差异。结果发现与亲本
的差异主要发生在三倍体杂种上, 表明多倍化中导致
基因表达发生变化的主要原因是杂交, 而且在三倍体
杂种中发生的转录组冲击(transcriptome shock)在六
倍体中因基因组加倍而被平复并稳定遗传。基因非加
性表达的发生并不是随机的。在两个独立合成的异源
四倍体拟南芥中, 也存在许多共同的非加性表达基
因。大部分在异源四倍体拟南芥中非加性表达的基因,
其在亲本中的表达量也不相等。这表明亲本间的转录
组差异在异源多倍体形成时被调节 (Wang et al.,
2006b)。对小麦亲本节节麦(Aegilops tauschii) (2n=
2x=14)和圆锥小麦(Triticum turgidum) (2n=4x=28)
及其种间杂种 (Aegilops tauschii × Triticum tur-
gidum)和异源多倍体植株小RNA进行高通量测序 ,
发现杂交种miRNA和siRNA的含量都与亲本中值相
似, 而多倍体中miRNA含量显著升高, siRNA含量则
显著降低(Kenan-Eichler et al., 2011)。许多胁迫响应
的基因在异源多倍体中被下调 (McClintock, 1984;
Pumphrey et al., 2009), 而有关光敏信号转导、叶绿
素合成和淀粉代谢的基因都被上调 (Wang et al.,
2006b)。有关生理钟调节的基因表达变化是多倍体生
长势增加的重要原因(Ni et al., 2009)。
目前对基因非加性表达的研究主要集中在转录
水平。实际上, 基因表达的变化不仅发生在转录过程,
也可能发生在翻译过程。但目前对这方面的研究还不
多, 主要是因为对蛋白的检测还不像核酸那样灵敏。
在1 000多个检测到的蛋白质中, 拟南芥二倍体和同
源四倍体间有大约6.8%的表达差异, 合成的异源四
倍体F1、F8与亲本平均值的表达差异分别约为8.3%和
8.2% (Ng et al., 2012)。对异源多倍体Tragopogon
mirus的研究表明, 在所有鉴定出的476个蛋白中, 32
508 植物学报 50(4) 2015

个因杂交发生非加性表达, 另有22个非加性表达蛋
白则是由加倍引起的(Koh et al., 2012), 说明杂交和
基因组加倍都可引起蛋白质表达的改变。在合成的甘
蓝型油菜异源四倍体中, 有三分之二编码非加性蛋白
的基因是加性转录的, 表明大部分蛋白的差异调节并
不是由转录改变引起的(Marmagne et al., 2010)。
2.3 基因表达的偏向性和组织特异性
在异源多倍体中, 表达水平的变化在不同亲本基因间
并不是中性的。如在拟南芥异源四倍体中被抑制的基
因60%–94%来自Arabidopsis thaliana (Wang et al.,
2004)。对异源四倍体陆地棉(Gossypium hirsutum)
(2n=4x=52)的研究表明, 多倍体中24%的偏向表达
基因是由杂交引起的, 76%则可能是长期进化的结果
(Flagel et al., 2008)。在对小粒咖啡(Coffea arabica)
的研究中发现各个亚基因组对多倍体转录本的贡献
差异微小, 说明小粒咖啡更强的适应能力并非由部分
同源基因的差别表达引起(Combes et al., 2013)。但
对多倍体棉花的研究结果使人们对基因偏向表达的
意义有了不同的认识。通过对异源四倍体棉花中棉纤
维发育基因和转录因子的分布研究, 发现来源于Dt亚
基因组的转录因子多于来源于At亚基因组的, 棉纤维
发育基因则是来源于At多于Dt。由此推断异源四倍体
中At亚基因组提供棉纤维发育的基因, 就像它能产生
纤维的A基因组祖先; Dt亚基因组(D基因组二倍体祖
先不产生纤维)提供更多的转录因子来调节At亚基因
组的棉纤维基因的表达(Xu et al., 2010)。多倍体中不
同亚基因组的偏向表达可能是植物产生新表型的原
因。
棉花中很多表达量不同的部分同源基因也呈现
了组织特异性表达的特征。有些基因位点在一种组织
中一部分同源基因发生沉默, 而在另一种组织中沉默
的却是另一部分同源基因, 或者在一种组织中两个部
分同源基因表达量相同, 而在另一种组织中却出现差
异 , 这些都表现了重复基因的亚功能化(Adams et
al., 2003, 2004)。亚功能化可能是基因新功能化的一
种过渡状态(Rastogi and Liberles, 2005)。多倍体中
部分同源基因间发生的这种差异性表达对植物的进
化及新物种的产生具有深远的影响。在多倍体化后迅
速发生的基因的亚功能化一方面保护了冗余基因, 防
止在长期进化过程中自然选择的淘汰; 另一方面, 不
同部分同源基因在不同的组织或器官中差异表达也
可能导致新表型的产生, 并促进植物的多样化和新物
种产生。
3 基因表达变化的机制
多倍体化导致了植物基因数量的增加, 不同亲本来源
的基因间和调控网络间的相互作用, 以及在染色体水
平和DNA序列水平上的遗传变化和表观遗传改变 ,
都会导致基因表达的改变。Osborn等(2003b)将导致
多倍体快速出现的新表型的原因分为3类: 基因的剂
量效应、调控网络间的相互作用和快速的遗传及表观
遗传改变。但基因表达的改变、代谢途径的变化以及
新表型的产生往往是多种因素交互作用的结果。
3.1 基因表达的剂量效应
多倍体基因表达水平常与基因的拷贝数呈正相关
(Roose and Gottlieb, 1980), 即剂量效应。而在剂量
补偿效应中, 基因的表达水平并不会随基因拷贝数的
增加而变化(Birchler and Newton, 1981; Guo et al.,
1996)。Guo等(1996)对玉米不同倍性(1倍、2倍、3
倍和4倍)植株的18个基因的表达量进行了研究, 发现
其中大部分基因的表达量与玉米的倍性呈正相关。多
倍化会导致植物基因复杂性的增加, 一个基因座上的
多个等位基因提高了基因位点的变异潜力, 虽然这不
一定能扩大表型的变化范围, 但可以增加中间状态表
型的多样性(Osborn et al., 2003b)。如拟南芥多倍体
因具有多个FLC基因位点而呈现比其亲本更多样的
开花时间变化(Schranz et al., 2002)。
3.2 调控网络间的相互作用
植物基因表达受由多种相互关联的调控因子构成的
调控网络的调节, 因此调控网络可能在多倍体基因表
达中发挥着关键作用(Comai, 2005)。在稳定的二倍
体中, 调控因子应该以一种持续协调的模式发挥作
用, 而随着倍性增加, 多倍体调控因子的种类和数量
都会增加, 来自不同亲本的调控因子相互作用将不可
避免, 它们共同调节着基因的表达。同源多倍体调控
因子数量的增加也会影响基因的表达, 但这种影响应
该小于异源多倍体中的情况(Osborn et al., 2003b)。
杂合植物由于其高度的杂合性常具有明显的杂种优
王涛等: 植物多倍体化中基因组和基因表达的变化 509

势, 这种优势与亲本基因组间等位基因的相互作用密
切相关(Chen, 2013)。具有2套或多套不同染色体组
的异源多倍体植物常表现出新的表型。杂种优势可能
是这一现象的一种解释, 但目前还没有这方面的实
例。在合成的甘蓝型油菜中 , 源自二倍体亲本的
BrFLC5基因沉默可能是由多倍体化诱导的调控网络
改变引起的(Pires et al., 2004)。
3.3 遗传和表观遗传变异
遗传和表观遗传改变是多倍体植物基因表达变化的
重要原因, 主要包括前文提到的染色体重组和序列消
除, 以及由转座子转座引起的染色体片段重排。表观
遗传变异并不涉及DNA序列改变, 而是通过几种相
关的修饰来发挥作用, 包括DNA甲基化、组蛋白修饰
和小RNA干扰。多倍体中部分同源基因的差异性表观
遗传修饰保护了因基因组加倍而产生的冗余基因, 使
其更容易避免因自然选择而被淘汰。Shitsukawa等
(2007)对异源六倍体小麦MADS-box基因WLHS1的
部分同源基因的遗传和表观遗传差异进行了阐述: A
基因组WLHS1-A的K结构域出现了一段新的序列 ,
且WLHS1-A蛋白无明显功能。B和D基因组的部分同
源基因WLHS1-B和WLHS1-D具完整的MADS-box
基因结构 , 但WLHS1-B因胞嘧啶的甲基化而沉默 ,
因此在六倍体小麦中仅WLHS1-D基因发挥正常功
能。
3.3.1 转座子与基因表达变化
转座元件占人类基因组约 40%、植物基因组
50%–80% (Feschotte et al., 2002)。转座子不仅通过
插入和转座改变基因的表达, 而且可以干扰基因与其
调控元件的关系或改变DNA的结构, 导致表观遗传
修饰沉默。小麦的一个反转座子插入到控制麦谷蛋白
合成的Glu21基因的编码区域, 导致其不能正常表达
(Harberd et al., 1987)。在异源四倍体小麦中, 被激活
的反转座子Wis2-1A的长末端重复序列可作为相邻基
因的启动子, 使其得到表达; 也可转录相邻靶基因的
反义RNA, 通过RNA干扰导致该基因沉默(Kashkush
et al., 2002b)。McClintock等(1984)认为转座子差异
是决定基因组不相容的一个重要因素, 也是导致产生
基因组冲击的重要原因。基因组中大部分转座子因
DNA甲基化而不具转座活性, 因此可以推断去甲基
化可能是转座发生的原因。但通过突变实验证实染色
体重组可能是比DNA去甲基化引起转座子激活的更
重要原因。在新合成的人工异源多倍体小麦(Kash-
kush et al., 2002a)和拟南芥(Comai, 2000)中转座子
的激活都是由染色体重组引发的。多倍体可能因转座
子的激活而改变基因的表达。但目前还没有更多的实
验证据来证明多倍化后植物会迅速发生大量的转座
事件。多倍化导致转座元件激活的同时, 也可因冗余
基因的缓冲效应而比二倍体对基因转座有更好的耐
受性。
3.3.2 DNA甲基化和组蛋白修饰
DNA序列常呈现不同的甲基化状态, 在植物中甲基
化位点包括CG、CHG和CHH (H代表除G外的任何核
苷酸) (Cokus et al., 2008), 而哺乳动物中大部分为
CG位点(Saze et al., 2012)。拟南芥全基因组全类型
胞嘧啶甲基化频率为 : 24%CG、 6.7%CHG和
1.7%CHH (Cokus et al., 2008)。在植物中, 基因组
DNA甲基化主要发生在转座子及其它重复序列, 基
因甲基化模式的改变影响植物的花期、育性、花及叶
片的形态等(Martienssen and Colot, 2001)。Lee和
Chen (2001)用转甲基酶抑制剂aza-dC处理自然存在
的拟南芥异源多倍体, 发现2个原本沉默的基因RFP
和TCP3被重新活化, 暗示了表观遗传修饰的基因沉
默是由甲基化引起的。检测发现多倍体中来源不同的
基因的有些位点的甲基化存在组织特异性(Chen et
al., 2008)。对异源多倍体大米草(Spartina anglica)
的研究表明, 相比于染色体加倍, 杂交是引起大部
分甲基化状态改变的原因(Salmon et al., 2005)。关
于DNA甲基化的产生途径, 在拟南芥中发现RNA可
能介导DNA的甲基化过程(Shen et al., 2012)。使用
SssI甲基化酶使芸苔属种间杂种(Brassica rapa ×
Brassica oleracea) rDNA全部的CG位点甲基化后,
它在体外仍然是完全有活性的, 说明胞嘧啶甲基化
并不是导致基因沉默的充分条件 (Frieman et al.,
1999)。
植物中染色体的修饰不仅包括DNA甲基化, 而
且染色体组蛋白修饰以及组蛋白变异对植物基因转
录活性也有很大的影响(Deal and Henikoff, 2011)。
一些组蛋白修饰, 如组蛋白H3和H4的乙酰化以及H3
lysine4的三甲基化(H3K4me3)是常染色质标记, 常
510 植物学报 50(4) 2015

与活跃的转录相关; 其它修饰, 如H3K9和H3K27的
甲基化是异染色质标记, 与基因抑制相关(Jenuwein
and Allis, 2001; Li, 2007)。在拟南芥中, 约有75%的
基因的H3K4me1、2和3中至少有一个被修饰。
H3K4me3和基因的高表达相关, 而H3K4me1和DNA
的CG甲基化相关(Zhang et al., 2009)。拟南芥异源多
倍体中FLC基因表达的上调和下调可能有组蛋白修
饰的参与(Wang et al., 2006a)。胞嘧啶甲基化和组蛋
白去乙酰化与核仁显性中rRNA基因沉默的发生有关,
但这些染色质修饰的具体位点尚属未知(Chen and
Pikaard, 1997a, 1997b)。DNA甲基化和组蛋白修饰
并不是独立发挥作用的, 而是相辅相成共同起作用的
(郑小国等, 2013)。Baubec等(2010)认为, DNA甲基
化和组蛋白甲基化共同作用产生一个转录沉默的双
锁模式, 这样可以使表观遗传状态极其稳定, 因此要
使沉默位点激活就要同时恢复这两种修饰。
3.3.3 小RNA与基因的表达变化
基因表达的调控不仅发生在转录水平上, 也可发生在
小RNA介导的转录后过程。小RNA, 包括miRNA
(Bartel, 2004)、小干扰RNA (siRNA) (Baulcombe,
2004)和反式作用siRNA (ta-siRNA) (Vazquez et al.,
2004; Peragine et al., 2004), 它们调控mRNA的翻
译、DNA甲基化和染色质重构。在植物中, 小RNA调
节植物的生长和发育过程, 因此有必要研究多倍体中
小RNA的表达与作用。与亲本相比 , 异源多倍体
Arabidopsis suecica中 siRNA的表达更稳定 , 而
miRNA和ta-siRNA的表达模式却与亲本差异显著(Ha
et al., 2008)。比较二倍体、三倍体和六倍体小麦小
RNA的表达, 发现转座子相关的siRNA的表达随着倍
性的升高而降低, 表明小麦中杂交和(或)加倍可能导
致基因组的不稳定。miRNA的含量绝大多数呈加性效
应, 但也有明显的例外, 它们在多倍体中的表达明显
高于或低于亲本(Kenan-Eichler et al., 2011)。多倍体
化后, 植物小RNA变化也可能导致其靶基因表达的
变化。如拟南芥异源四倍体中许多miRNA的靶位点呈
非加性表达(Wang et al., 2006b), 这体现了miRNA
在缓解物种间基因组冲突方面的作用 (Ha et al.,
2008)。与重复序列相关的siRNA (repeat-associated
siRNA)的稳定遗传维持着染色质和基因组的稳定 ,
miRNA表达的变化则导致杂种或异源多倍体的基因
表达、生长势和适应性的变化(Ha et al., 2009)。
4 多倍体化在植物进化中的意义
多倍体化后植物发生大量的染色体水平和基因表达
水平的变化。虽然引起这些变化的具体机理还不是很
清楚, 但对多倍体基因组进化的研究证明, 长期的进
化过程最终导致多倍体植物的二倍体化 (Wolfe,
2001)。
多倍体因其倍性的增加, 基因拷贝数增多, 增加
了植物产生更多变异的可能性。正如半个世纪前
Stephens (1951)所强调的:“即可以增加新的功能,
又可以使旧的功能得以保持的机制将会产生很明显
的选择优势, 而获得这种优势的唯一可能的方式只能
是增加基因位点的数量”。因此, 基因组水平上的冗
余可能会导致进化上的优势。相比二倍体, 多倍体在
生长、自然选择和繁殖等方面有明显的优势。杂种优
势使多倍体具有比其亲本更旺盛的生长势, 基因冗余
可以屏蔽突变带来的负面影响, 无性生殖使多倍体可
以不通过有性配子进行繁殖。与此同时, 多倍化也不
可避免地给植物带来了负面的影响——细胞核和细
胞体积增大带来的扰乱, 有丝分裂和减数分裂可能产
生的非整倍体细胞, 导致非加性基因调控的表观遗传
的不稳定性(Comai, 2005)。现已证实多倍体具有更
好的适应能力, 但它在进化上的优势到底有多大, 这
个问题虽然已经在一些植物中有过研究, 但还没有得
出最终结论(Madlung, 2013)。已经确定多倍体化在被
子植物进化中频繁发生, 但依然不清楚多倍体化是否
会促进植物多样化(Mayrose et al., 2011; Arrigo and
Barker, 2012)。有研究表明, 相对同类二倍体, 新形
成的多倍体植物的多样化速率更低(Mayrose et al.,
2011)。这支持了多倍体化是进化死胡同的说法, 但
绝大多数植物都经历过多倍化的事实, 又表明多倍化
确实是一条成功的进化线路。现存很多二倍体植物都
是古多倍体二倍体化的结果, 多倍体化和二倍体化可
能是植物进化中两个交替的过程, 是促使新物种产生
的动力。
5 总结与展望
植物进化过程中频繁发生的多倍体化事件、自然界中
多倍体植物的广泛分布以及大量农作物的多倍性及
王涛等: 植物多倍体化中基因组和基因表达的变化 511

其优良的农艺性状, 使多倍体成为全世界关注的热
点。
目前, 对多倍体的研究已经取得了一定的进展,
主要集中在少数几种模式植物多倍体化对基因组结
构和基因表达的影响上。在遗传水平上, 染色体组加
倍往往伴随着非整倍体的出现; 多条同源或部分同源
染色体存在于同一细胞核中增加了染色体重组的概
率, 并可能诱导序列的消除。在表观遗传水平上, 多
倍体化可能导致转座子的激活, DNA甲基化和组蛋白
修饰的改变, 以及小RNA表达和作用的变化。这些遗
传和表观遗传因素, 与基因的剂量效应和基因调控网
络一起调节着多倍体化后植物基因的表达。植物基因
表达方式的改变, 包括基因的沉默和激活、非加性表
达、基因表达的偏向性和组织特异性等, 促进了植物
对基因组加倍的适应, 并诱导多倍体植物新表型的产
生。随着各种分子标记、qRT-PCR、基因芯片及转
录组测序技术的发展, 更加深了我们对多倍体基因表
达变化的了解。然而引起多倍体产生新表型的因素可
能存在于染色体水平、基因的转录调控水平、翻译水
平上以及基因产物间的相互作用等多个过程中。目前,
在基因的转录水平上已经进行了大量研究并取得了
一定成果, 对转录后的翻译, 即蛋白质的检测, 以及
导致多倍体新表型产生的具体发生途径应是今后的
研究重点, 同时多倍体在植物进化上的意义也需要进
一步探索。
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Changes in Genome and Gene Expression During Plant
Polyploidization
Tao Wang, Menglong Chen, Ling Liu, Chuanli Ning, Binhua Cai, Zhen Zhang, Yushan Qiao*
College of Horticulture, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China
Abstract Polyploidization frequently occurs in the evolutionary history of plant species and has a significant influence on
speciation. Along with polyploidization, plants always show complicated changes in genome and gene expression, in-
cluding changes in chromosome number, chromosome recombination, gene silencing and expression, and epigenetic
modifications. Here, we reviewed polyploidization-induced changes and related mechanisms to provide references for
understanding the generation of novel phenotypes during polyploidization and its implication in plant evolution.
Key words epigenetics, gene expression, gene silencing, polyploidization
Wang T, Chen ML, Liu L, Ning CL, Cai BH, Zhang Z, Qiao YS (2015). Changes in genome and gene expression during
plant polyploidization. Chin Bull Bot 50, 504–515.
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* Author for correspondence. E-mail: qiaoyushan@njau.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)