全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (6): 802–812, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB14192
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收稿日期: 2014-11-15; 接受日期: 2015-02-26
基金项目: 国家自然科学基金(No.31200145)
* 通讯作者。E-mail: bjin@yzu.edu.cn
裸子植物传粉滴研究进展
王莉1, 程芳梅1, 陆彦2, 金飚1*
1扬州大学园艺与植物保护学院, 扬州 225009; 2扬州大学测试中心, 扬州 225009
摘要 传粉滴是裸子植物胚珠在传粉期所产生的一种分泌物, 在珠孔处聚集成液滴状。传粉滴的分泌和形成在裸子植物传
粉、花粉萌发和受精等有性生殖过程中发挥重要作用。该文综合国内外裸子植物传粉滴的研究进展, 并结合作者近年来所
取得的实验结果, 全面综述了传粉滴的产生、分泌规律、成分、收缩机制以及在有性生殖过程中的功能, 系统总结了传粉
滴选择和识别花粉功能, 以及促进花粉萌发与花粉管生长和防御病菌侵染等方面的作用。此外, 文中还提出了传粉滴研究
存在的一些问题, 并从生物化学和分子生物学层面进一步明确了传粉滴与花粉之间相互作用的分子机理。
关键词 传粉, 传粉滴, 裸子植物, 胚珠, 有性生殖
王莉, 程芳梅, 陆彦, 金飚 (2015). 裸子植物传粉滴研究进展. 植物学报 50, 802–812
裸子植物(gymnosperms)是起源较古老的种子
植物(spermatophytes, seed plants)类群。尽管目前
国际学术界对裸子植物分类等级存在争议 (Chris-
tenhusz et al., 2011), 但都认可将现存裸子植物分为
苏铁类(cycads)、银杏类(ginkgo)、松杉类(conifers)
和买麻藤类(gnetales)。由于裸子植物既保留了孢子
植物的部分原始特征, 又具有种子植物的进化特性,
因此在植物系统演化上处于重要的位置。裸子植物绝
大部分属于风媒传粉(wind pollination, anemophily)
植物(Lu et al., 2011; Jin et al., 2012b)。长期以来, 风
媒传粉通常被认为是具有较高花粉损耗的传粉方式,
带有较大的随机性, 因而受到较少关注。然而, 近年
来随着研究的不断深入, 发现风媒传粉的物种也拥有
许多有利于提高传粉效率的机制。如大多数风媒传粉
植物常常成片或成簇地生长, 减少了花粉必须穿越的
距离(黄双全和郭友好, 2000)。风媒传粉植物的雌性
结构具有许多结构适应特征和流体动力学性能, 并在
花粉扩散和捕获中起到重要作用(Ackerman, 2000;
Leslie, 2008; Hall and Walter, 2011)。因而裸子植物
风媒传粉这一曾被认为很简单的传粉现象, 事实上却
是复杂多样的。裸子植物在长期环境变迁和生态适应
的过程中, 为了获得更高的有性生殖适应性(fitness),
其在雌雄球花的发育及胚珠和花粉的形态与结构方
面逐渐分化形成了各种复杂的风媒传粉适应综合特
征(wind pollination syndrome)。与被子植物柱头直接
接受花粉有所不同, 裸子植物花粉需要经过传粉滴媒
介到达胚珠。因此, 裸子植物胚珠传粉滴的形成对风
媒传粉的顺利完成起到至关重要的作用(林金星等,
2013)。国际上, 已有多个实验室开展这方面的研究,
并取得了丰富的成果; 在国内也有少量相关研究报道
(Xing et al., 1999; Jin et al., 2012c)。
传粉滴是裸子植物胚珠在传粉期所产生的一种
分泌物, 通过珠孔渗出, 并在珠孔处形成液滴状, 富
含糖和氨基酸等营养物质。有研究表明种子蕨类及早
期裸子植物普遍可产生传粉滴(Rothwell,1977)。胚珠
分泌传粉滴早在蕨类植物中就出现了 , 莲座蕨属
(Angiopteris)、桫椤属(Cyathea)、檞蕨属(Drynaria)、
水龙骨属(Polypodium)和蕨属(Pteridium)等现存蕨类
植物均含有传粉滴(Koptur et al., 1982)。裸子植物中,
只有南洋杉科(Araucariaceae)植物因缺乏传粉滴体
系, 胚珠倒立生长, 珠心组织伸长到胚珠的珠孔外,
花粉粒可直接到达珠心组织并开始萌发(Gelbart and
Von Aderkas, 2002; Vázquez-Lobo, 2009), 所以不
含传粉滴。而对于裸子植物最大的类群松杉类而言,
传粉滴的产生已成为该类群植物的特征之一(Gelbart
and Von Aderkas, 2002)。如雪松属(Cedrus) (Ta-
·专题论坛·
王莉等: 裸子植物传粉滴研究进展 803
kaso and Owens, 1995)、黄杉属 (Pseudotsuga)
(Takaso and Owens, 1996a)和落叶松属 (Larix)
(Owens et al., 1994)植物均可产生显著的传粉滴。此
外, 在较原始的裸子植物苏铁类(Prior et al., 2013)以
及较进化的裸子植物麻黄属中也有传粉滴的分泌
(Bino et al., 1984)。我们对银杏传粉过程的观察发现,
银杏胚珠在传粉期同样会分泌传粉滴 (Jin et al.,
2012a)。因此, 传粉滴几乎是裸子植物共有的特性(图
1A–O) (Labandeira et al., 2007; Coulter et al., 2012;
Flores-Rentería et al., 2013; Dörkena and Jagel,
2014)。
传粉滴可以增加胚珠接收花粉的面积, 保持花粉
活力, 并负责将花粉从胚珠外部运输进胚珠内。空气
中的花粉粒首先落在珠孔顶端的传粉滴上, 随后伴随
传粉滴的收缩进入胚珠 (Anderson and Owens,
2000)。但少数物种花粉并不直接落在传粉滴上, 或
在一定的时间与空间上被类似传粉滴的物质所净化
(Tomlinson, 1991)。在花粉着陆传粉滴后, 传粉滴渐
渐消退, 花粉伴随其收缩传至珠心表面, 并在此萌发
(Tomlinson et al., 1997; Mugnaini et al., 2007)。由
此可见, 祼子植物散粉期或之前产生的传粉滴在其生
殖过程中扮演着非常重要的角色。本文对裸子植物传
粉滴的形成与分泌、传粉滴的成分、传粉滴与花粉的
识别机制以及传粉滴功能等方面进行综述, 以期对深
入研究裸子植物传粉机制有所帮助, 并为裸子植物生
殖生物学研究提供参考。
1 传粉滴形成与分泌规律
传粉滴是由胚珠内部组织产生, 再经珠孔分泌出的液
体。对于传粉滴的产生机理曾有过不同解释。Takaso
和Owens (1996b)提出传粉滴可能起源于雌配子体。
也有认为珠心组织可能是液滴产生的部位(O’leary et
al., 2004), 且这种机制类似于植物的吐水过程
(Owens et al., 1980)。但裸子植物胚珠无维管组织和
传递细胞, 因此在维管系统和液滴之间并无联系, 且
传粉滴的成分与吐水的液体也不同(Seridi-benkad-
dour and Chesnoy, 1988)。随着研究的逐步深入, 相
关的一些理论与假设不断被否定。在对红豆杉属
(Taxus)植物的观察中发现, 其珠心表面具有高浓度
化学成分, 在高湿条件下可以形成小液滴, 且代谢抑
制剂不能阻止其形成, 普遍认为这种胚珠分泌物源于
珠心的非原生质体(Ziegler, 1959)。此外 , 对侧柏
(Platycladus orientalis)、日本三尖杉(Cephalotaxus
drupacea)、巨杉属(Sequoiadendron)、红豆杉(Taxus
chinensis)以及银杏(Ginkgo biloba)等植物珠心组织
超微结构的观察显示, 传粉滴均由珠心组织分泌而
来, 而非其它组织(Seridi-benkaddour and Chesnoy,
1988; Takaso and Owens,1996b; Xing et al., 2000;
Jin et al., 2012a, 2012c)。而且, 红豆杉属和麻黄属
(Ephedra)植物的传粉滴成分(如氨基酸类等)与珠心
细胞的提取物类似(Ziegler, 1959)。进一步对传粉滴
分泌过程的观察发现, 在传粉滴分泌产生之前, 珠心
细胞解体, 分泌细胞质膜不平, 具大量高尔基体及明
显内质网等特征, 因此认为传粉滴的形成与珠心组织
的降解产物直接相关(Xing et al., 2000)。同样, 在三
尖杉属 (Cephalotaxus) (Chesnoy, 1993)、柏木属
(Cupressus)和罗汉松属(Podocarpus) (Tomlinson,
1991)等植物中均有珠心组织破损的现象发生。不过,
巨杉属(Sequoiadendron)和叶状枝属(Phyllocladus)
(Takaso and Owens, 1996b)植物仅珠心的最上层产
生破损, 而雪松属(Takaso and Owens, 1995)、红豆
杉属 (Anderson and Owens, 2000)、落叶松属
(Owens, 1994)和黄杉属(Barner and Christiansen,
1962)等植物可产生传粉滴, 却无珠心退化现象。这
些研究结果表明, 不同物种间分泌传粉滴的组织和部
位可能存在差异, 但大部分裸子植物传粉滴主要由珠
心组织顶端在传粉期分泌形成(图2A, B)。
除了珠心组织分泌产生传粉滴, 传粉滴的形成还
受到环境湿度、胚珠和大孢子叶球结构的影响。本研
究团队把即将分泌传粉滴的银杏枝条进行实验室水
培, 结果表明, 当空气湿度增加时, 传粉滴的体积和
持续时间显著增加。当空气湿度达到饱和时, 传粉滴
的体积急剧增大, 可持续10天以上。同样在离体条件
下, 将传粉滴放置在载玻片上, 当空气湿度降低时,
传粉滴很快消失; 而增加空气湿度, 传粉滴体积不会
缩小, 反而会吸水膨胀(Jin et al., 2012c)。这些结果
充分说明, 传粉滴的形成还与空气中的湿度密切相
关。O’leary等(2006)通过连续2年对落叶松属传粉滴
的研究表明, 传粉滴的产生与松球和胚珠结构的水势
有关, 但与树体木质部的水势无相关性。
传粉滴分泌规律在不同物种中不尽相同, 如某些
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图 1 不同裸子植物珠孔分泌的传粉滴
(A) 苏铁(http://www.montgomerybotanical.org/Pages/Current.htm); (B) 银杏(Jin et al., 2012c); (C) 乔赫松(Flores-Rentería et al.,
2013); (D) 欧洲刺柏(Nepi et al., 2009); (E) 美国扁柏(Coulter et al., 2012); (F) 地中海柏木(Nepi et al., 2009); (G) 侧柏(Dörkena
and Jagel, 2014); (H) 巨杉(Takaso and Owens,1996b); (I) 花旗松(Coulter et al., 2012); (J) 柱冠粗榧(https://facultystaff. rich-
mond.edu/~jhayden/landscape_plants/late_fall_woody_plants/Late Fall Woody Plants.html); (K) 罗汉松; (L) 欧洲紫杉(Nepi et al.,
2009); (M) 曼地亚红豆杉(Coulter et al., 2012); (N) 千岁兰(http://www.eoearth.org/view/article/51cbf2077896bb431f 6a7979); (O)
藤麻黄(http://nhc.asu.edu/vpherbarium/sbond/index.html)。Bar=1 mm

Figure 1 Ovular secretion in different gymnosperm species
(A) Cycas (http://www.montgomerybotanical.org/Pages/Current.htm); (B) Ginkgo biloba (Jin et al., 2012c); (C) Pinus johannis
(Flores-Rentería et al., 2013); (D) Juniperus communis (Nepi et al., 2009); (E) Chamaecyparis lawsoniana (Coulter et al., 2012);
(F) Cupressus sempervirens (Nepi et al., 2009); (G) Platycladus orientalis (Dörkena and Jagel, 2014); (H) Sequoiadendron gi-
ganteum (Takaso and Owens,1996b); (I) Pseudotsuga menziesii (Coulter et al., 2012); (J) Cephalotaxus harringtonia (https://
facultystaff.richmond.edu/~jhayden/landscape_plants/late_fall_woody_plants/Late Fall Woody Plants.html); (K) Podocarpus macrop-
hyllus; (L) Taxus baccata (Nepi et al., 2009); (M) Taxus media (Coulter et al., 2012); (N) Welwitschia mirabilis (http://www.eoearth.
org/view/article/51cbf2077896bb431f6a7979); (O) Ephedra antisyphilitica (http://nhc.asu.edu/vpherbarium/sbond/index.html). Bar=1 mm
王莉等: 裸子植物传粉滴研究进展 805
松杉类植物的传粉滴在授粉前可以持续分泌数天, 有
些甚至在人工抹去后还可再次分泌, 授粉后则迅速
收缩且不再分泌 (Brown and Bridgewater, 1987;
Mugnaini et al., 2007)。而云南红豆杉(Taxus yun-
nanensis)与云杉属 (Picea)的传粉滴可反复分泌
(Runions and Owens, 1996)。罗汉松科叶状枝属
(Phyllocladus)传粉滴的分泌仅发生于花粉被捕捉之
前, 一旦花粉到达传粉滴, 分泌便立即停止(Tomlin-
son et al., 1997)。对于银杏而言, 未授粉的传粉滴可
存在数天, 当授以具有活性的银杏花粉后, 传粉滴会
在数小时后完全消失 , 且不再分泌 (Jin et al.,
2012c)。同时银杏传粉滴的产生不受其它器官的影
响, 去除周围短枝和叶等仍能分泌传粉滴(Jin et al.,
2012a)。欧洲刺柏(Juniperus communis)在未授粉情
况下, 其传粉滴可以持续12天, 抹去后传粉滴仍可以
再次分泌, 最终收缩之前每个胚珠会分泌2–4次, 胚
珠的接受能力为数天, 当授以同源花粉后, 传粉滴会
迅速收缩, 并不再分泌(Owens et al., 1994)。落叶松
属(O’leary et al., 2004)和黄杉属还需要胚珠分泌物
传送生殖细胞, 但是与其它松柏类植物相比, 这些分
泌物发育迟缓(O’leary and Aderkas, 2006), 直到花
粉被捕获5–7周后, 胚珠仍然可以产生分泌物(Villar
et al., 1984; Takaso and Owens, 1996a)。不同植物
的传粉滴大小不一, 分泌数量不同, 持续时间也存在
差异, 这种变化可能与胚珠的数量、所处环境和到达
授粉滴的有效花粉数量等因素相关 (Nepi et al.,
2009)。
虽然在裸子植物传粉滴的分泌方面已经有了较
为深入的观察和分析, 但调控传粉滴产生的分子机制
研究仍为空白。相对而言, 与传粉滴功能较为类似的
被子植物花蜜的研究则较为深入。目前在被子植物中
通过高通量测序, 已经鉴定出大量可能参与花蜜形成
的调控基因(Kram et al., 2009), 相继验证了SUC-
ROSE-PHOSPHATE SYNTHASE 2F (SPS2F, AT5-
G11110) (Bender et al., 2012)、SWEET9 (Lin et al.,
2014)以及CELL WALL INVERTASE4 (AtCWINV4,
At2g36190) (Ruhlmann et al., 2009)有可能在花蜜的
产生中起到重要作用。然而, 裸子植物的基因组较大,
对基因组进行测序非常困难, 因此获得全基因组的裸
子植物很少, 此外传粉滴产生的量少, 收集困难, 这
些因素都大大制约了揭示裸子植物传粉滴产生的分
子机制。
2 传粉滴成分
裸子植物传粉滴中含有多种糖类物质, 其中果糖、葡
萄糖和蔗糖是目前在传粉滴中发现的主要糖类。糖在
传粉滴中的浓度差异较大, 如松科风媒树种(anemo-
philous conifers), 其传粉滴含糖量仅为 1%–2%
(Mcwilliam,1958), 而虫媒麻黄目属传粉滴含糖量可
达10%–80%, 接近于被子植物花蜜中糖的含量(Bino
et al., 1984a, 1984b)。风媒传粉植物传粉滴中糖的含
量要远小于虫媒植物, 其原因可能是虫媒传粉植物分
泌的花蜜或传粉滴可以吸引昆虫并成为昆虫的食物,
因而含糖量较高。在糖的组成中, 果糖在大多数裸子
植物传粉滴中占主导地位(Gelbart and Von Aderkas,
2002), 如欧洲刺柏、欧洲黑松(Pinus nigra)与日本粗
榧(Cephalotaxus drupacea)传粉滴中均含有高浓度
的果糖(Owens et al., 1980, 1994; Seridi-benkad-
dour and Chesnoy, 1988)。但卷柏的传粉滴中却具有
较高浓度的蔗糖(Ziegler, 1959)。崖柏属(Thuja)与红
豆杉属植物的传粉滴中, 除含有果糖和蔗糖等常规糖
类以外, 还有一些未被鉴别的糖类(Chesnoy, 1993)。
除了各种糖类物质以外, 传粉滴中还有一些糖醛
类物质。其中所含有的糖醛和半乳糖醛酸等可能是珠
心顶端细胞解体的产物, 它们会结合形成复杂的聚合
体结构 (Seridi-benkaddour and Chesnoy, 1988;
Carafa et al., 1992)。在日本粗榧的传粉滴中, 珠心
细胞解体后有大量糖醛酸释放 (Seridi-benkaddour
and Chesnoy, 1988)。崖柏属 (Thuja)与红豆杉属
(Taxus)的传粉滴中均含有一定量的糖醛酸(Barner
and Christiansen, 1962), 暗示传粉滴可能对一些病
原菌有抑制作用。此外 , 传粉滴中还含有钙离子
(Gelbart and Von Aderkas, 2002)。传粉滴的原子吸
收光谱表明针叶树种之间的钙离子浓度有所不同, 同
时也显示传粉滴在组成成分上有差异(Brewbaker and
Kwack, 1963)。
与被子植物花蜜的成分相似(Nepi et al., 2012a),
裸子植物传粉滴中也含有氨基酸类和蛋白类物质, 但
氨基酸的种类并不多。到目前为止, 仅在传粉滴中鉴
定出16种氨基酸, 而且这些研究大多集中在松科植
物中。如崖柏属植物的传粉滴中含有丝氨酸、氨基乙
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图 2 裸子植物传粉滴产生和收缩过程
(A) 胚珠珠心和珠被组织分化形成; (B) 传粉前珠孔尚未张开, 雌配子体开始发育, 珠心组织位于近珠孔端; (C) 珠心分泌形成传粉
滴, 并从珠孔处溢出, 传粉滴中富含糖类、氨基酸、钙离子和多种功能蛋白; (D) 传粉滴可以选择同源花粉, 排除异源花粉; 由于花
粉的刺激以及外界光照和空气湿度的影响, 传粉滴逐渐收缩; 同时, 珠心组织停止分泌传粉滴; (E) 传粉结束后, 传粉滴收缩, 花粉
随之进入胚珠内, 珠孔逐渐闭合。A: 颈卵器; I: 珠被; PD: 传粉滴; M: 珠孔; N: 珠心

Figure 2 Production and withdraw of pollination drops in gymnosperm
(A) The differentiation and formation of nucellus and integument; (B) Before pollination, the micropyle do not open, fe-
male gametophyte begins to develop, and nucellus locates near the micropyle; (C) Pollination drops are secreted by nucellus,
and exudate from micropyle; The components of pollination drops are sugar, amino acids, calcium and some functional proteins;
(D) Pollination drops can distinguish self-pollen and eliminate foreign-pollen; Due to the stimulation of pollen grains, and the
effect of outside light and air humidity, pollination drop can withdraw, nucellus tissue stop secreting pollination drops; (E) After
pollination, pollen grains enter the ovule along with the pollination drop withdrawal, and micropyle gradually closes. A: Archego-
nia; I: Integument; PD: Pollination drop; M: Micropyle; N: Nucellus



图 3 不同种类花粉在银杏传粉滴中的行为(Jin et al., 2012c)
(A) 被子植物虫媒传粉花粉(牡丹); (B) 被子植物风媒传粉花粉(垂柳); (C) 裸子植物具气囊花粉(日本冷杉); (D) 裸子植物不具气囊
花粉(银杏)。P: 花粉; O: 胚珠。Bar=1 mm

Figure 3 Behavior of pollen from different species in the pollination drops of Ginkgo biloba (Jin et al., 2012c)
(A) Pollen of insect-pollinated angiosperms (Paeonia suffruticosa); (B) Pollen of wind-pollinated angiosperms (Salix babylonica);
(C) Saccate pollen of gymnosperm (Abies firma); (D) Non-saccate pollen of gymnosperm (Ginkgo biloba). P: Pollen; O: Ovule.
Bar=1 mm

酸、丙氨酸和谷氨盐等(Chesnoy, 1993)。而红豆杉
属植物的传粉滴中则含有谷氨酸酯、脯氨酸、丙氨酸、
谷氨盐和天门冬酰胺等。其中脯氨酸在裸子植物花粉
的游离氨基酸组成中占主导地位, 可作为花粉萌发的
营养物质, 也可参与合成富含羟脯氨酸的细胞壁蛋白
(Shiyanna, 2003)。但风媒传粉植物与虫媒传粉裸子
植物传粉滴中氨基酸的组成之间是否存在差异至今
尚未见相关研究报道。
王莉等: 裸子植物传粉滴研究进展 807
随着蛋白质组学的应用, 在多数裸子植物的传粉
滴中均发现含有蛋白质组分(图2C) (Poulis et al.,
2005; Wagner et al., 2007; O’leary et al., 2007)。鉴
定蛋白成分的前提是样品收集, 首先用10 μL的移液
枪收集裸子植物传粉滴至1.5 mL离心管中储存于
–20°C备用。蛋白提取依据Wagner的方法, 然后通过
SDS-PAGE可以检测到大量的蛋白和等电位点, 基
于肽质图谱和MASCOT, 根据蛋白功能的同源性搜
索, 并结合光谱测定技术鉴定蛋白氨基酸序列。应用
NCBI和EST蛋白数据库搜索比对分析蛋白质成分
(Wagner et al., 2007)。目前已经检测出的蛋白大致
可以分为5类 (Coulter et al., 2012; Nepi et al.,
2012b)。第1类是与糖修饰相关的蛋白。Polulis等
(2005)在道格拉斯冷杉(Douglas fir)的传粉滴中发现
6种糖苷水解酶, 包括2种木糖苷酶(xylosidases), 2
种半乳糖苷酶(galactosidases), 其作用是松弛细胞
壁, 从而有利于花粉萌发和花粉管的生长。此外还含
有2种转化酶(invertases), 可通过水解蔗糖使之分解
成单糖, 提供营养物质(Poulis et al., 2005)。第2类是
与防御相关的蛋白。glucan-β-1,3-glucosidases、几
丁质酶和类甜蛋白(thaumatin-like protein, TLP)等可
通过裂解真菌的细胞壁使其溶解(Koiwa et al., 1999;
Selitrennikoff, 2001; Kasprzewska, 2003), 达到抗
菌作用(Wagner et al., 2007)。O’Leary等(2007)在红
豆杉和一些松科植物传粉滴中检测出2个编码病程相
关蛋白(pathogenesis-related group 5, PR-5), 即酸
性类甜蛋白(acidic thaumatin-like protein)和基本类
甜蛋白(basic thaumatin-like protein)。其中基本类甜
蛋白含量最多, 而酸性类甜蛋白也是传粉滴中的主要
蛋白组分。这两种蛋白在不同物种的传粉滴中具有保
守型, 并且广泛参与胚珠抗菌。第3类是与防冻相关
的酶, 如防冻蛋白。果甜蛋白(TLPs)除了具有防御抗
菌作用, 还有抗冻作用(Moffatt et al., 2006)。此类抗
冻蛋白具有双重调节功能, 不仅在分子水平上对于感
知温度具有调节作用, 而且可使植物免受其它威胁
(Griffith and Yaish, 2004)。第4类是与代谢相关的酶,
如氧化酶, 其主要作用是在传粉滴中产生活性氧中间
产物识别花粉, 溶解非同源不兼容花粉(Poulis et al.,
2005; Wagner et al., 2007)。第5类蛋白可促进花粉
管生长, 如天门冬氨酰(Poulis et al., 2005)、丝氨酸
羧肽酶(Poulis et al., 2005)和几丁质酶。其中几丁质
酶刺激分解阿拉伯半乳糖, 释放碳水化合物作为信号
调控, 从而刺激花粉管生长(O’leary et al., 2004)。在
被子植物中, 几丁质酶在种子中被分离出来, 对于植
物开花也起到积极作用(Lawton et al., 1994; Re-
galado et al., 2000)。
3 传粉滴对花粉的选择及其收缩机制
花粉到达传粉滴后, 不同种类的花粉在传粉滴中的表
现不同。譬如, 松科的许多花粉具气囊结构, 花粉飘
落到倒生胚珠的传粉滴上后, 可通过漂浮作用向上运
动, 进入珠孔, 完成授粉过程(Doyle, 2010)。具气囊
花粉的漂浮作用在离体和活体的实验中都得到了验
证。如Owens等(1998)观察到具气囊花粉在人造传粉
滴内通过上浮可到达吸管液面的最高点, 而不具气囊
的花粉则仍停留在传粉滴表面。Leslie (2008, 2010)
再次在离体实验中肯定了这一结论。然而, 有些具气
囊的花粉在直立胚珠中并不上浮, 而是下沉至珠孔
处。通过分析这种花粉的结构, 发现花粉的气囊上有
许多空隙, 水合后花粉体积膨大, 气囊中的气体被排
出, 所以花粉同无气囊花粉一样可以在直立的胚珠传
粉滴中下沉(Runions et al., 1999)。本研究团队曾分
别将银杏、苏铁、黑松和日本冷杉的花粉人工授到银
杏传粉滴中, 发现黑松和日本冷杉的具气囊花粉在银
杏传粉滴中会悬浮在传粉滴的上表面, 而银杏及苏铁
不具气囊花粉会沉至传粉滴底部(图3D) (Jin et al.,
2012c)。由于不同类型花粉在传粉滴中的运动行为有
差异, 传粉滴可以选择和过滤掉一部分异源花粉。譬
如, 当被子植物花粉授到银杏传粉滴中时, 花粉在传
粉滴的外部漂浮而无法进入传粉滴内部(图3A, B)。此
外, 因为银杏胚珠直立, 当具气囊花粉飘落到银杏传
粉滴时, 虽然可以发生水合作用, 但是由于花粉具有
气囊, 在传粉滴收缩过程中花粉始终漂浮在传粉滴的
顶部(图3C), 直至传粉滴完全消失, 花粉仍聚集在珠
孔处, 无法进入胚珠内(Jin et al., 2012c)。可以看出,
裸子植物在长期进化过程中已经形成了传粉滴与胚
珠着生方位及花粉形态结构相互适应的特性, 以利于
完成传粉进程。
传粉滴的收缩在裸子植物传粉过程中起到非常
重要的作用。传粉滴接触到花粉, 或与花粉发生水合
反应后会引起传粉滴的收缩, 但不同物种间传粉滴的
808 植物学报 50(6) 2015
收缩速率差异很大。影响传粉滴收缩的因素很多, 比
如花粉刺激和外界环境因子等。无可否认, 对于不同
物种而言, 传粉滴收缩的主导因素不同, 即便是在同
源花粉的刺激下, 不同物种间传粉滴的收缩速率差异
也很大。例如竹柏科(Nageiaceae)植物, 其传粉滴在
授粉后仅需4–20分钟即可完全收缩(Tomlinson et
al., 1997); 侧柏和北美香柏(Thuja occidentalis)的传
粉滴会在2小时内完全收缩(Xing et al., 1999); 银杏
传粉滴完全收缩大概要4–6个小时(Jin et al., 2012c);
而粗榧(Cephalotaxus sinensis)和红豆杉从授粉到传
粉滴完全收缩需要20–24小时(邢树平, 2000)。花粉对
传粉滴的收缩产生显著影响 , 如竹柏科 (Nageia-
ceae)、侧柏和北美香柏等, 其花粉均会引起传粉滴的
明显收缩(Xing et al., 1999)。对银杏传粉滴授以不同
数量的花粉, 其收缩速率存在差异, 授予有活性花粉
数量越多, 传粉滴收缩速率越快(Jin et al., 2012c)。
阿拉斯加花柏(Chamaecyparis nootkatensis)的传粉
滴在花粉刺激下消失速度比无花粉刺激下要显著加
快(Owens et al., 1980)。Tomlinson等(1997)观察到
简单短暂的物理刺激(睫毛与解剖针的接触)并不能引
起传粉滴的收缩。这些结果均表明, 花粉是刺激传粉
滴收缩的主要因素之一。此外, 花粉种类也影响传粉
滴的收缩速率。如银杏与侧柏传粉滴的收缩速率与所
授花粉的种类有关。不同植物种类的花粉会对传粉滴
产生不同的响应, 亲缘关系较远的花粉引起传粉滴收
缩速率较慢, 甚至不能引起传粉滴的收缩; 而亲缘关
系较近的花粉可以引起传粉滴的快速收缩(Möller et
al., 2000; Jin et al., 2012c)。同样, 在罗汉松科(Po-
docarpaceae)、陆均属 (Phyllocladus)和杜松 (Jun-
iperus rigida)等植物中, 外源花粉也会导致传粉滴的
收缩, 但收缩效果不如同源花粉明显(Tomlinson et
al.,1997; Möller et al., 2000; Jin et al., 2012c)。这些
结果表明, 传粉滴和花粉之间有着相互作用的亲和机
制和选择功能, 只有当传粉滴-花粉相互识别过程完
成后, 花粉才会随着传粉滴的收缩而被带入胚珠内,
完成授粉过程(图2D)。
引起传粉滴收缩的机制可能有3种。一种是代谢
性收缩, 即传粉滴在与花粉接触以后, 在其内部产生
某种信号抑制或减弱传粉滴的分泌过程(Owens et
al., 1998; Jin et al., 2012c), 从而引起不可逆转收
缩。第2种是非代谢性收缩, 即传粉滴的收缩主要由
蒸发作用引起, 是受空气相对湿度等环境因素影响的
简单物理过程(图2D, E)。如粗榧和红豆杉等植物的花
粉粒并不能引起传粉滴的明显收缩(邢树平, 2000)。
第3种是胚珠的主动吸收作用。本研究团队将带有传
粉滴的银杏胚珠进行直立和倒置2种处理, 并进行人
工授粉实验, 发现倒置胚珠的传粉滴中花粉下沉, 但
随着传粉滴的收缩, 花粉同样可以随传粉滴进入胚珠
体内。此外, 银杏胚珠传粉滴授粉后即使在100%饱
和空气湿度下仍然逐渐收缩。这些都表明胚珠自身存
在主动收缩作用(Jin et al., 2012c)。实际上, 传粉滴
的收缩常常是这几种收缩机制共同作用的结果。比如
对银杏而言, 花粉等外界刺激可能引起传粉滴的代谢
性收缩和主动吸收, 而空气相对湿度能明显影响传粉
滴的收缩速率。
4 传粉滴在有性生殖过程中的功能
被子植物的花蜜在传粉过程中具有吸引昆虫传粉, 为
传粉者提供食物以及防御微生物的作用(Heil, 2010;
Escalante-Pérez et al., 2012; Nepi et al., 2012a)。
化石资料考证, 裸子植物的传粉滴也可作为一些昆虫
的食物(Ren et al., 2009)。除此之外, 裸子植物传粉
滴通过收缩作用可携带花粉进入胚珠, 以完成授粉过
程。传粉滴还与花粉活性保持、花粉管萌发和受精等
有性生殖过程关系密切。从传粉滴的组成成分上推测,
传粉滴可能具有多种功能。首先, 裸子植物传粉滴中
含有与被子植物柱头分泌物类似的组成成分, 说明传
粉滴可能参与了花粉的萌发(Takaso and Owens,
1996b)。传粉滴中含有的糖类和氨基酸等营养物质为
花粉萌发提供营养来源。在对裸子植物花粉的体外培
养实验中发现, 蔗糖浓度对花粉的萌发有一定的影响
(Dumont-BéBoux et al., 1999, 2000)。欧洲刺柏花粉
在体外培养时, 当在培养液中加入与胚珠中类似的氨
基酸成分时, 可以促进其花粉管的生长(Duhoux and
Thi, 1980)。然而, 影响花粉萌发的另一个重要成分是
钙离子。裸子植物传粉滴中的钙含量很低, 也许还存
在其它途径提供充足的钙离子, 以满足花粉萌发的需
求(Coulter et al., 2012)。其次, 传粉滴中具有一些转
化酶, 它们与蔗糖含量的降低以及果糖和葡萄糖含量
的增加均有很大关系(Poulis et al., 2005)。转化酶还
能够调节传粉滴的渗透势。如松科植物花粉对渗透势
王莉等: 裸子植物传粉滴研究进展 809
很敏感, 通过渗透势可以选择同源花粉, 而排除异源
花粉(Rise, 2001)。第三, 花粉的萌发需要细胞壁的伸
长, 糖苷水解酶(glycoside hydrolases)和细胞壁扩展
蛋白 (expansins)影响细胞壁的伸长 (Poulis et al.,
2005; Wagner et al., 2007)。传粉滴中含有糖苷水解
酶, 如花旗松(Pseudotsuga menziesii)的传粉滴中含
有最多的蛋白之一就是糖苷水解酶。此外, 已证实在
传粉滴中含有脂类转运蛋白, 它能够提高细胞壁的松
弛度(O’leary et al., 2007)。然而, 至今没能在传粉滴
中检测到细胞壁扩展蛋白。也有观点认为, 这些酶也
许并不是花粉萌发所必需的, 它有可能只是促进了花
粉管的生长速率。第四, 被子植物花粉管的生长通常
具有一定的方向性, 一般总是向着卵细胞形成的方向
生长。与花粉管导向相关的成分主要是阿拉伯半乳聚
糖蛋白(chemotropic arabinogalactan)和钙离子。同
样, 在传粉滴中也存在这2种成分。通过免疫学的方
法在珠心组织的珠孔区检测到了阿拉伯半乳聚糖蛋
白, 但是并没有发现分布上存在梯度(O’leary et al.,
2004)。同样, 也没有研究证明钙离子的浓度梯度分
布现象。因此, 至今对裸子植物花粉管生长是否具有
方向性, 以及这种向性生长的调控因素是什么等问题
仍无法解释。第五, 由于裸子植物的胚珠裸露, 缺少
抵御外界病菌的结构, 在整个生殖过程中都非常容易
受到病菌侵害。为防止传粉滴受其产生真菌和细菌等
微生物的侵袭, 传粉滴中含防御蛋白, 包括glucan-β-
1,3-glucosidases、几丁质酶和果甜蛋白酶等。在生
殖期, 胚珠内会持续不断地产生传粉滴, 而且传粉滴
中的蛋白性状并未发生改变, 说明这种对病菌的防御
系统在生殖过程中一直起作用(Poulis et al., 2005;
Wagner et al., 2007; O’leary et al., 2007)。第六, 不
同种植物传粉滴化学成分存在差异, 成分的差异可作
为传粉滴对花粉识别的直接方式, 胚珠会为同源花粉
提供适宜的环境 , 这种环境对异源花粉极为不利
(Gelbart and Von Aderkas, 2002)。简而言之, 传粉
滴本身具有多种功能, 在生殖过程中发挥着重要的作
用。
5 研究展望
虽然目前对裸子植物传粉滴的分泌、形成规律、成分
及收缩机制有了较多研究, 同时也认识到传粉滴与花
粉之间可能存在选择和识别过程, 但这些仍停留在对
生物现象的观察上, 而有关传粉滴是如何参与传粉过
程的分子机理仍未见报道。这需要进一步从物理化学
和分子生物学层面对传粉滴与花粉相互作用的机制
进行研究。比如利用新型的质谱分析仪器, 检测传粉
滴中小分子物质的分布情况, 对传粉滴和花粉外壁蛋
白进行分离和功能分析。传粉滴是一个动态分泌的过
程, 授粉后会收缩消失, 但如果授予不同物种的花
粉, 其收缩过程会存在差异。目前对于这种动态收缩
过程中传粉滴的成分变化尚缺乏研究, 而这方面的成
果可以让我们更好地认识传粉滴中哪些物质是与花
粉的选择和识别相关。此外, 高通量测序和生物信息
学技术为植物分子生物学研究提供了更多的数据。通
过这些技术平台, 对参与裸子植物传粉滴分泌的调控
基因进行筛选和功能分析, 有望从分子水平上揭示裸
子植物传粉滴分泌以及与花粉之间的作用机理。
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Research Progress in Pollination Drops of Gymnosperms
Li Wang1, Fangmei Cheng1, Yan Lu2, Biao Jin1*
1College of Horticulture and Plant Protection, Yangzhou University, Yangzhou 225009, China
2Instrumental Analysis Center of Yangzhou University, Yangzhou 225009, China
Abstract Pollination drops (PDs), as secreted fluid, are produced by ovules and protrude from the micropyle during
pollination and fertilization of gymnosperms. PDs play an important role in sexual reproduction, including pollen capture,
pollen germination and fertilization. In this review, based on recent advances in PDs of gymnosperms and our recent
progress in this field, we introduce in detail PD production, secretion behavior, components, PD withdrawal and PD func-
tion in gymnosperms. In particular, we highlight the role of PDs during wind pollination and fertilization and summarize the
multiple roles in distinguishing or carrying pollen and promoting pollen germination, apart from the defense function to
protect ovules from microbial infection. We describe existing problems in relation to future directions to reveal the mo-
lecular mechanism of pollen—PD interactions by biochemistry and molecular biology.
Key words pollination, pollination drops, gymnosperms, ovules, sexual reproduction
Wang L, Cheng FM, Lu Y, Jin B (2015). Research progress in pollination drops of gymnosperms. Chin Bull Bot 50, 802–
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———————————————
* Author for correspondence. E-mail: bjin@yzu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)