全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2015, 50 (6): 790–801, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB14176
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收稿日期: 2014-09-25; 接受日期: 2014-11-16
基金项目: 国家自然科学基金(No.30671061)和山西省自然科学基金(No.2014011028-5)
∗ 通讯作者。E-mail: hhwrsl@163.com
植物响应UV-B辐射的研究进展
陈慧泽, 韩榕*
山西师范大学生命科学学院, 植物分子与环境胁迫响应山西省高校重点实验室, 临汾 041000
摘要 地表UV-B辐射的增强对植物的生长生理产生了多方面影响。随着研究的不断深入, 人们认识到UV-B辐射不仅是一
种胁迫因子, 而且是一个重要的信号调节分子。该文论述了近年来植物响应UV-B辐射研究的一系列成果, 包括UV-B辐射对
植物形态建成、生理代谢、UV-B光受体UVR8蛋白、细胞程序性死亡、细胞骨架和细胞周期的影响, 及其它因素与UV-B复
合处理对植物的作用; 并对植物响应UV-B辐射研究进行了展望。
关键词 UV-B辐射, 植物, 响应
陈慧泽, 韩榕 (2015). 植物响应UV-B辐射的研究进展. 植物学报 50, 790–801.
太阳光是地球能量的主要来源, 其中的紫外线波
长短, 能量高, 到达地面后会对生物体造成较大的影
响。而大气平流层中广泛分布有臭氧, 它可对太阳光
中的紫外线进行有效吸收, 进而保护地表生物。
紫外线(ultraviolet, UV)依据其波长的不同, 可以
分为3类: UV-A (315–400 nm)、UV-B (280–315 nm)
和UV-C (100–280 nm)。从其对生物的效应来看 ,
UV-A一般无杀伤力, 并且很少被臭氧吸收, 属于弱
效应波。臭氧可以吸收90%左右的UV-B, 但仍有约
10%的UV-B会到达地面 , 对生物产生一定的影响 ,
属于强效应波。而对生物有灭生性辐射的超强效应波
UV-C可以完全被大气层吸收, 并可引起光化学反应
制造出臭氧。
地表UV-B辐射的增强直接导致大气臭氧层变
薄。从近几十年的观测数据来看, 人类自身活动产生
的氟氯烃化合物的排放导致了大气中含量甚微的臭
氧减少。南极平流层臭氧空洞自20世纪70年代中期被
人们发现以来, 一直在地球上存在。目前, 最大的臭
氧层空洞仍存在于地球南极。2011年, 在地球北极首
次发现存在臭氧空洞, 引起了人们的高度关注。联合
国于1987年签署的《关于消耗臭氧层物质的蒙特利尔
议定书》在一定程度上限制了人们对臭氧层的破坏。
但是, 随着全球气候的变化, 大气环流的变动也会影
响到不同地区的臭氧水平及UV-B辐射的强度。
尽管UV-B是太阳光中最少的成分, 在到达地表
的光中占不到0.5%, 但它具有日光光谱中最高的能
量, 会对生物产生十分重要的影响。目前, 在地球表
面农作物生长季节的环境中UV-B的平均水平为2–12
kJ·m–2·d–1, 与1980年相比, 增加了6%–14%。2003
年, 英国国内UV-B辐射剂量的最大值为2.44 kJ·m–2·
d–1, 与19年前相比增加了30%。但是如此低的UV-B
剂量在世界上其它地区的种植季节中非常少见。例如,
在美国产棉区, 夏季UV-B辐射的剂量为4–11 kJ·
m–2·d–1, 而根据预测未来将会是4.56–12.54 kJ·m–2·
d–1。2002年, 中国大豆(Glycine max)产区环境中的
UV-B辐射强度平均值为8.85 kJ·m–2·d–1。这些地区未
来UV-B辐射的水平会增加30%, 从而极大地影响农
作物产量。根据1979–1992年的数据及环境条件, 使
用GISS (Goddard Institute for Space Studies)模型
计算得知, 在2010–2020年期间, 环境中的UV-B辐
射强度将会在北半球增加14%, 南半球增加40%。
1 UV-B辐射对植物生理代谢的影响
植物是光合自养型有机体, 因此必须不断适应环境条
件的变化。地表UV-B辐射强度的加剧使得UV-B辐射
作为胁迫因子对植物适应环境的机制发生改变。
UV-B辐射对植物的影响具有累积效应, 辐射时间越
·专题论坛·
陈慧泽等: 植物响应 UV-B辐射的研究进展 791

长, 对植物的影响也就越大。植物通过自身一系列生
理代谢活动的变化, 适应或抵抗环境中UV-B辐射的
变化。通常情况下, UV-B辐射对植物有强烈的负面效
应, 例如导致蛋白质损伤、膜脂变化和叶绿体损伤等。
近年来, 人们分别从低剂量和高剂量两个层次对植物
响应UV-B辐射进行了研究。在较低的UV-B辐射强度
下(<8 kJ·m–2·d–1), 植物通过自身形态建成的变化来
响应UV-B辐射。在这种条件下, 植物的响应过程是避
免或者降低UV-B对植物可能造成的损伤, 主要通过
UVR8 (UV RESISTANCE LOCUS8)蛋白介导的一
系列信号通路, 完成自身的光形态建成。而在高剂量
UV-B辐射条件下(>8 kJ·m–2·d–1), 植物会发生DNA
损伤、细胞膜变化和蛋白降解, 这些通常会导致遗传
突变, 影响到许多生理过程, 并最终导致植物干物质
和产量的减少。
1.1 UV-B辐射影响植物的形态建成
植物响应不同胁迫因子的表型非常类似, 基本具有普
遍适用性。许多胁迫因子导致的植物表型变化, 最主
要为抑制细胞伸长、局部诱导细胞分裂及分化发生改
变, 也就是生长的重新分配而不是简单的生长中断。
目前, 报道最多的是UV-B辐射对植物地上部分
的影响。许多阔叶植物响应UV-B辐射表现出叶片栅
栏组织增多。UV-B辐射抑制了拟南芥(Arabidopsis
thaliana)种子的萌发、幼苗的生长及其黄化苗胚轴的
生长(李晓阳等, 2013)。后期研究发现, 这种抑制作用
是由于DNA二聚体积累导致细胞周期抑制的结果。在
大田实验中, 人们采用7.2 kJ·m–2·d–1的增强UV-B辐
射(eUV-B)处理大豆幼苗, 发现增强UV-B辐射导致大
豆叶面积、根瘤数目和总生物量显著减少。同时, 发
现对UV-B敏感性不同的大豆在UV-B辐射条件下
H2O2、黄酮类化合物、水杨酸和茉莉酸的累积存在差
异。对12个不同品种小麦(Triticum aestivum)响应不
同剂量UV-B辐射的比较研究表明, 低剂量的UV-B辐
射(3.24 kJ·m–2·d–1)抑制了植物的株高, 但却增加了
干重和光化学反射指数。而高剂量的UV-B辐射(5.4
kJ·m–2·d–1)抑制了植物生长的大部分参数指标, 尤其
是株高和鲜重。在12个供试小麦品种中, 农大6081
对两种剂量的UV-B辐射有最强的抗性 (Lv et al.,
2013)。对2种马齿苋属植物响应UV-B辐射的研究表
明, UV-B辐射对2种植物的种子萌发、生长、蛋白含
量、过氧化酶和蛋白酶活性都有很大的影响(Pey-
karestan et al., 2012)。
UV-B辐射也影响植物根的生长和根状茎的发
育。人们利用蛋白质组学方法研究植物根响应非生物
胁迫的过程中(Ghosh and Xu, 2014), 发现白菖蒲
(Acorus calamus)在低剂量UV-B辐射下, 根的生长
受到严重抑制(Kumari et al., 2009)。UV-B辐射导致
的植物根生物量的减少还存在于大豆(Feng et al.,
2003)、小叶菊(Dendranthema parvifolium) (Gwynn
Jones and Johanson, 1996)和黑麦草(Lolium per-
enne) (Comont et al., 2013)中。
UV-B辐射对植物花和果实等也有一定的影响。
在报春花(Primula malacoides)中发现, UV-B辐射影
响了不同的组织器官(叶片和花)内黄酮类化合物的产
生(El Morchid et al., 2014)。采摘后的西兰花(Bras-
sica oleracea)中叶绿体过氧化物酶参与了叶绿素的
降解过程, 而这个过程受UV-B辐射影响(Aiamla-Or
et al., 2014)。对采摘后西兰花花蕾的研究发现, 光
照、UV-B辐射和温度都会影响其维生素C的含量
(Rybarczyk-Plonska et al., 2014)。UV-B辐射还可减
轻冷存储对芒果(Mangifera indica)的伤害, 这个过程
通过增加芒果内源一氧化氮(NO)水平实现(Ruan et
al., 2015)。
在农业和林业上, 人们在种植和引种方面也需注
意UV-B辐射对植物的影响。黑麦草作为重要的牧草,
其分布非常广泛。而纬度变化导致的UV-B辐射变化
是影响黑麦草产量和质量的一个重要原因(Comont
et al., 2013)。通过模拟北纬30°、40°、50°、60°和
70°的UV-B辐射剂量, 测定黑麦草总生物量及总黄酮
含量, 分析UV-B辐射对黑麦草的影响, 以引导人们
未来种植黑麦草时注意UV-B辐射的强度。人们对起
源于北半球 , 但在南、北半球均有分布的山柳菊
(Hieracium umbellatum)响应UV-B辐射进行了研究,
发现它对UV-B辐射有高度的可塑性, 有足够的能力
改变自身生长发育以适应环境 (Beckmann et al.,
2012)。由于UV-B辐射的强度在未来会发生很大的变
化, 因此, 在引入一些植物的时候需考虑该区域的
UV-B辐射及植物对UV-B辐射的适应性。
1.2 UV-B辐射影响植物的生理及物质代谢
UV-B辐射在植物体内主要的目标底物是DNA、紫外
792 植物学报 50(6) 2015

吸收物的积累和光合作用等 (Khoroshilova et al.,
1990)。不管是原核生物还是真核生物, DNA是UV-B
诱导损伤的最关键因素之一。UV-B辐射可以导致不
同类型的DNA损伤, 如形成嘧啶二聚体(CPDs)、6-4
光产物及DNA双链破坏。在UV-B辐照下, CPDs可达
约75%。单细胞凝胶电泳检测结果可直接显示UV-B
辐射对植物DNA损伤量的大小(王静等, 2007)。对拟
南芥而言 , UVR2基因编码的光裂解酶PHR1只对
CPDs起作用, 而UVR3基因编码的光裂解酶只对6-4
光产物有作用。这两种损伤都可以在暗环境下通过切
除进行修复。在拟南芥中, 对γ射线引起的DNA损伤
敏感(ataxia-telangiectasia mutated, ATM)和对UV-B
辐射引起的DNA损伤的敏感 (ataxia-telangiectasia
and rad3-related, ATR)可以作为DNA损伤的传感器
(Nawkar et al., 2013)。
植物进行光合作用的器官需要接收光源, 因此不
可避免地会接收到UV-B辐射。光合作用是植物最重
要且敏感的代谢活动, 因为光合作用与生物产量直接
相关。UV-B辐射对光合作用的影响体现在直接和间
接效应上(Kataria et al., 2014)。UV-B辐射直接影响
植物类囊体膜的完整性(Swarna et al., 2012)、光系统
II (PSII)的活性(Chen and Han, 2014), 并导致CO2
固定减少(Allen et al., 1997)、叶绿素和淀粉含量减少
等(Cechin et al., 2007)。UV-B辐射对植物造成的间
接后果表现为影响植物气孔开闭(Jansen and Noort,
2000), 减少气体交换(Tossi et al., 2014), 改变叶片
的解剖结构(Kakani et al., 2003), 及整株植物的光合
作用被表层叶片影响(Zhao et al., 2004)。
在C3和C4植物中, 去除光照中的UV组分可以增
加植物的生长、光合作用和产量 (Kataria et al.,
2013)。滤去正常光照中UV组分后, 玉米(Zea mays)
叶片氧自由基和PSII活性升高(Shine and Gurupra-
sad, 2012)。采用不同波长的UV辐射(UV 254、UV
302和UV 365)处理一年生沙漠植物, 发现UV辐射使
得叶绿素、胡萝卜素和蛋白等含量均显著下降
(Salama et al., 2011)。高剂量(10 kJ·m–2·d–1)的UV-B
辐射极大地抑制了小麦光合作用的进行(Chen and
Han, 2014)。有的植物可以通过调整自身生理代谢来
适应一定剂量的UV-B辐射。在大田中, 对杨树和蚕豆
(Vicia faba)的研究发现, 在植物叶片发育过程中, 高
水平的光合有效辐射可以促进植物抵御UV-B辐射损
伤。若植物突然暴露在UV-B辐射环境中, 成熟叶片有
能力抵御低剂量UV-B (5–6 kJ·m–2·d–1)对其造成的伤
害(Barnes et al., 2013)。莴苣(Lactuca sativa)是一种
重要的农作物, 在田地中通常要接受剧烈的光照。对
莴苣气体交换和叶绿素荧光参数的测定发现, 其主要
通过上调自身光合性能和对代谢物的重新分配来适
应UV-B辐射和可见光(Wargent et al., 2015)。对香蕉
(Musa paradisiaca)叶片而言, UV-B辐射的增强不仅
降低了叶片的光合作用, 而且还降低了氮在光合循环
中的分配(孙谷畴等, 2000)。对生境一样, 且接受
UV-B辐射相反的两种绿色藻类的研究发现, UV-B辐
射导致不同藻类的DNA和PSII损伤; 同时, 研究结果
显示高速的PSII修复率可能是植物对自然界中UV-B
辐射适应的一种方式。
气孔的调节是另一个限制叶片光合作用的关键
因素。穿透入幼苗叶片的UV-B辐射小于入射辐射的
10% (Day et al., 1993; Barnes et al., 2008), 且任何
剂量的UV-B辐射透过叶片都要通过气孔和细胞的垂
周壁部分(Day et al., 1993)。已有研究显示, UV-B辐
射导致植物对CO2吸收减少是由于其减少了气孔开
度。而UV-B辐射对气孔密度的影响也会导致叶片光
合效率降低(Farquhar and Sharkey, 1982)。高剂量
UV-B辐射会通过影响保卫细胞的控制机制进而影响
气孔的运动(Dai et al., 1995)。在UV-B辐射诱导的拟
南芥气孔关闭过程中, 43.2 kJ·m–2·d–1的UV-B辐射诱
导了细胞质碱化, 这与H2O2的生成有很大的关系。细
胞质碱化导致了UV-B辐射引起的气孔关闭, 这种关
闭机制通过激活保卫细胞内H2O2的生成产生, 并且
H2O2的积累程度可以反馈增加细胞质的碱化程度
(Zhu et al., 2014)。这与UV-B辐射导致植物体内活性
氧(reactive oxygen species, ROS)的产生紧密相关。
另有研究发现, 不管是低剂量还是高剂量的UV-B辐
射都会导致体内ROS增加(Hideg et al., 2013)。ROS
的积累与UVR8的信号通路相连 , 因此 , 低剂量的
UV-B辐射是一种对植物有利的胁迫, 而这种信号通路
通过产生ROS保卫机制, 进而触动植物低警惕性信号
通路。此外, 人们发现拟南芥中UV-B辐射导致的气孔
关闭过程依赖于UVR8信号通路(Tossi et al., 2014)。
因此, 推测可能是UV-B对叶绿体和线粒体产生的损伤
导致了细胞内ROS增加; 同时通过UVR8蛋白启动下
游信号通路, 并最终表现为叶片气孔的关闭。
陈慧泽等: 植物响应 UV-B辐射的研究进展 793

黄酮是一类植物多酚次级代谢物的总称, 主要分
为花青素、黄酮醇、黄烷醇和原花色素。这些组分根
据植物的种类、器官发育阶段和生长条件的变化分布
有所不同(Debeaujon et al., 2001)。黄酮类化合物可
以吸收UV-B光, 故也被称为UV-B滤除器, 具有抗氧
化和吸收紫外线的功能, 在植物响应UV-B过程中起
保护作用(Agati and Tattini, 2010)。UV-B辐射导致黄
酮合成出现高度羟基化, 显示出强的抗氧化能力, 有
利于去除植物细胞中的ROS (Agati et al., 2012)。黄
酮类物质可以通过调节生长素的动态平衡来影响植
物的极性生长(Peer and Murphy, 2007)。对UV-B辐
射后的叶片进行分析, 发现变厚的叶片中黄酮类物质
的含量显著升高(Klem et al., 2012)。对经285.12
kJ·m–2·d–1强度的UV-B辐射以及一氧化氮清除剂
(cPTIO)处理的玉米叶片进行研究, 发现清除NO后的
玉米叶片中没有黄酮类物质的积累。荧光标记的结果
显示, NO与黄酮类物质在玉米叶片内共定位。另外,
在此强度UV-B辐射处理下, 玉米叶片中参与黄酮类
物质合成的CHS和CHI基因表达水平均明显上调
(Tossi, 2012)。人们将玉米ZmFLS1基因转入野生型
拟南芥, 发现在UV-B辐射4小时后, 拟南芥花青素的
含量维持在很低的水平(Emiliani et al., 2013)。喜阴
植物中, 黄酮类化合物可保护叶绿体免受高强度阳光
照射的损伤; 同时它们也可以通过保护PSII使植物免
受UV-B辐射造成的伤害(Petrussa et al., 2013)。
Koyama等(2012)的研究发现, 遮挡光照中的UV组分
后, 一些黄酮基因的表达受到抑制。此外, 用滤膜过
滤掉光照中的UV组分后, 植物中原花青素的含量未
发生变化, 但是花青素的合成量却显著减少; 同时
FLS4基因的表达量也比未过滤UV组分时低。
植物体内其它代谢物质在植物响应UV-B辐射的
过程中也扮演着重要角色。UV-B辐射后, 番茄内源激
素、多胺及脯氨酸的变化严重影响了花粉的活力、种
子的数量及质量 (杨晖等 , 2007)。烟草 (Nicotiana
tabacum)中, 总维生素B6的含量在UV-B辐射12小时
后下降十分明显, 而辐射24小时与12小时的结果差
异不显著。近期人们还发现ABA-NO系统在植物响应
UV-B辐射中具有重要功能(Tossi et al., 2012)。玉米
接受UV-B辐射后, 其体内ABA和NO的含量都快速增
加。在玉米ABA缺失突变体中, UV-B不能诱导ABA和
NO的增加。相较于野生型, 突变体显示出了更多的致
死性。玉米和葡萄(Vitis vinifera)接受UV-B辐射后,
UV-B引起ABA浓度的增加, 从而激活pNOX和H2O2
生成及NO产生, 减少了UV-B导致的细胞损伤。玉米
中, UV-B辐射诱导了I类自主型转座子的转移。利用表
面增强激光解析电离飞行时间质谱技术(SELDI-TOF
MS), 人们发现UV-A和UV-B辐射诱导了8-甲氧基补
骨脂素(花椒毒素)的形成。
2 植物体内UV-B受体UVR8的研究
植物对UV-B辐射响应的光形态建成暗示了植物中存
在一种与其它已知光受体类似的UV-B光受体。但是
几十年来, 人们并未寻找到UV-B光受体。2002年,
Kliebenstein等在分离拟南芥突变体的过程中, 分离
到一种uvr8突变体。2011年, Rizzinidn等发现UVR8
蛋白可以感知UV-B辐射, 并证实其是UV-B的光受体
蛋白, 进而在该领域取得了突破性成就。植物对UV-B
辐射的响应均由UVR8蛋白介导, 这是植物适应UV-
B胁迫所必需的(Li et al., 2013)。之后, 人们确定了
UVR8蛋白的晶体结构, 发现UVR8是1个对称的二聚
体。在受到UV-B光刺激后, 二聚体解聚为单体, 然后
启动一系列的级联信号反应。随后, UVR8蛋白快速从
单体恢复到二聚体的形式(Heilmann and Jenkins,
2013)。Christie等(2012)研究发现, 植物UVR8光受体
通过α-氨基-3-吲哚丙酸介导的盐键断裂感知UV-B辐
射; 同时Wu等(2012)的研究结果显示, UVR8蛋白没
有任何外部的辅助基团作为发色团, 分布在单体结构
顶端的氨基酸残基之间存在电荷的互作 , 并确定
Trp285和Trp233为UVR8蛋白的发色团。
UVR8蛋白在细胞质和细胞核中都有分布, UV-B
辐射促进了其在细胞核内的分布。此外, UVR8蛋白似
乎是细胞的一种组成成分, 不受光照甚至UV-B辐射
的影响。因此, UV-B辐射可能导致了UVR8在细胞内
的重新分布。细胞核内的UVR8聚集速度非常快, 几
分钟之内即可完成。其在细胞核内的定位由UVR8的
活性决定, 但是这依赖于UV-B辐射刺激UVR8。在细
胞核中, UVR8与染色质上响应UV-B辐射的基因相结
合 , 说明UVR8可能直接调节其目标基因的转录。
UVR8也可能通过与染色质上的组蛋白结合起作用,
值得注意的是, UVR8和人细胞内的RCC1与染色质
结合的区域相同 (Brown et al., 2005; Cloix and
794 植物学报 50(6) 2015

Jenkins, 2008)。UVR8与染色质结合后的生物功能尚
不清楚。另一个关于UVR8活性的重要发现是其在
UV-B辐射后与E3泛素连接酶COP1结合发挥作用。
Cloix等(2012)的研究表明, UVR8蛋白以依赖于UV-B
的方式在细胞核内直接快速地与COP1结合, 并且两
种蛋白质都对UV-B辐射引起的光形态建成做出响
应。而且, UVR8蛋白C端的27个氨基酸区域对于其与
COP1结合是必需的, 删除这个区域, 植物中UVR8
的功能也会丧失。人们还发现拟南芥中SPA1通过
COP1与UVR8互作。而对已知的信号通路的调节表
明UV-B信号通路和影响率取决于ARIADNE12的转
录调节。拟南芥STO/BBX24负调控UV-B信号通路,
通过与COP1作用进而抑制HY5的活性。
植物通过UVR8蛋白响应UV-B辐射表现在植物
生长的各个方面。在此过程中, UV-B辐射的角色发生
了变化, 它从一个胁迫因子变成了调节因子(Jansen
and Bornman, 2012)。DNA芯片结果显示, UVR8调
控了拟南芥叶片70个基因的表达来响应UV-B辐射。
这些基因涉及黄酮合成、DNA修复和改善氧化损伤
等。进一步研究发现, UVR8调控的基因编码叶绿体蛋
白, 这就解释了为什么uvr8突变体与野生型相比经
UV-B辐射后光合能力受损严重。Favory等(2009)对
拟南芥幼苗的DNA芯片进行了分析, 发现UVR8调控
了几百个基因的表达, 且与叶片中UVR8调控的基因
一致。2013年, 研究人员发现拟南芥中UVR8在自然
光下可以调控基因的表达及生化组分的形成。这些基
因表达的调控显示出UVR8在植物适应UV-B辐射的
环境中具重要功能, 即可以帮助植物更容易地适应相
对较高强度的UV-B辐射。
虽然人们发现UV-B辐射可以调控植物的生长生
理, 但是尚不清楚植物响应UV-B辐射的具体通路,
仅知道一部分是通过UVR8信号通路。在拟南芥uvr8
突变体中, UV-B辐射可以强烈地抑制下胚轴的生长,
并导致根发育迟缓, 同时积累更多的黄酮类化合物。
UVR8的表达也影响叶面积, 拟南芥uvr8突变体比野
生型叶面积小是因为本身缺少UVR8介导的UV-B辐
射对表皮细胞的一种光刺激。而且UV-B辐射导致了
拟南芥野生型气孔数量增多, 可是这种刺激效应在
uvr8突变体中不存在(Wargent et al., 2009)。因此,
UVR8对UV-B辐射条件下表皮细胞的生长和发育是
必需的。目前, 人们对该调控的具体机制还知之甚
少。一个可能的机制是UVR8通过核内复制调控细胞
扩张。这会导致细胞内出现核内多倍体现象, 在特殊
的条件下促进细胞生长(De Veylder et al., 2011)。
uvr8突变体的表皮细胞经UV-B辐射后会出现多倍体
细胞, 可能会导致细胞扩展减少, 具体机制有待进
一步阐明。UVR8还参与调节代谢物的积累。在UV-A
和UV-B辐射条件下, 人们以野生型拟南芥和uvr8-2
突变体为材料进行研究, 发现两种材料维生素B6合
成的积累及叶片代谢产物等均发生了很大变化。此
外, 有专家推测UVR8可能也参与了茉莉酸调节的一
些生理过程。
UVR8蛋白调节植物在低剂量UV-B辐射下的保
护响应措施, 并导致植物光合作用的适应(Singh et
al., 2014)。UVR8调节很多基因的表达, 从而使植物
更容易适应环境的变化。UVR8直接作用于光合作用
的机制目前还不清楚, 但是人们已经证实, 它可以增
加一些叶绿体蛋白基因(如SIG5和ELIP)的表达。通过
调节合成次级代谢产物和光形态发生过程, 间接对光
合作用提供保护。UVR8调控的信号级联控制系统调
节了许多保护效应, 并促进了植物对抗胁迫以保护自
身存活。为了得到最大光合产量, 植物在生长过程中
会调节自身的生长方向, 这个过程被称作向光性。向
光性的本质是光传感器介导植物向蓝光和UV-A生
长。对拟南芥黄化苗朝向UV-B生长过程的研究, 发现
这种差异生长由向光蛋白介导, 且响应UV-B的过程
需要UVR8蛋白参与。在植物密集生长的环境中, 阳
生植物通过茎的伸长得到更多的阳光, 而这个过程是
通过UVR8作用于生长素和赤霉素来实现的。UVR8
信号与其它光受体调节生长素信号十分相近。
目前, 关于UVR8蛋白的研究主要集中在UVR8
在体内如何与其它光受体作用。更多的UVR8介导的
UV-B信号转导因子尚有待发现。自2002年UVR8被发
现以来, 人们已经对其进行了很多的研究, 但是关于
UVR8研究的内容还有很多。特别是需要人们在其它
物种中进行研究而不只是在拟南芥中, 此外在农业方
面也应该有更多的研究。
3 UV-B辐射导致植物细胞程序性死亡的
发生
UV-B辐射引起了多种动物细胞系死亡。在此我们主
陈慧泽等: 植物响应 UV-B辐射的研究进展 795

要关注UV-B辐射导致植物细胞程序性死亡。低剂量
的UV-B辐射会通过UVR8进入信号转导通路, 同时
引发次级代谢产物基因的表达, 而高剂量的UV-B辐
射会导致细胞死亡。植物的细胞死亡称为细胞程序性
死亡(programmed cell death, PCD), 该过程中的很
多成分与动物细胞凋亡一样, 但是至今没有证据表明
植物细胞内存在凋亡小体。因此, 植物细胞死亡被描
述成类似细胞凋亡的程序性死亡。
在植物中, 叶绿体和线粒体是产生ROS最重要
的两个细胞器。植物叶绿体的捕光能力对胁迫条件下
产生的ROS非常敏感, 且已知叶绿体参与了细胞死
亡的过程。通过异位表达动物细胞凋亡中的一个蛋白,
发现该蛋白可以阻止烟草细胞的程序性死亡。叶绿体
特异的ROS抑制剂DCMU可以减缓过度UV-B辐射造
成的细胞死亡。而且, 在持续的UV-B辐射条件下, 叶
绿体产生的ROS可以导致其临近的线粒体损伤。近年
来的研究发现, 在植物细胞中, ROS除了充当细胞损
伤的信号外, 还作为第二信使分子行使功能。植物通
过增加体内ROS的水平和膜上的NADPH氧化酶活性
来响应环境中UV-B辐射的变化。高剂量的UV-B辐射
与氧化胁迫中的植物ROS产生和基因表达非常类似。
UVR8蛋白调节植物适应性的增强对保护植物自身免
受UV-B辐射导致的氧化胁迫非常重要。研究发现,
ROS可以引起UV辐射导致的植物细胞死亡的过程。
ROS作为一个信号分子引起了线粒体膜渗透率增加,
从而释放出细胞色素c产生更多的ROS, 通过反馈作
用放大了原始胁迫信号引起的PCD。在热胁迫下, 烟
草细胞中依赖于线粒体膜的细胞色素c的释放暗示了
线粒体在植物PCD过程中具有重要作用。早期用暴露
在UV-C环境中的原生质体系统研究PCD的过程时也
确认了线粒体的重要角色。植物PCD过程中ROS和一
些植物激素(如水杨酸、茉莉酸和乙烯)也参与其中。
植物在UV辐射下会发生转录活性的变化和一些基因
表达的抑制。在UV-B辐射下, 植物中水杨酸水平增
加, 从而引起许多病理相关基因的表达增加。但在植
物中表达细菌的NahG基因, 经UV-B辐射后植物中水
杨酸含量维持在很低水平, 并显示出对UV-B辐射的
抗性(Surplus et al., 1998)。
在实验室条件下, 采用高剂量的UV-B辐射会导致
植物发生PCD。这种胁迫途径不依赖于UVR8蛋白所
介导的信号通路。过度暴露在UV-B环境中, 会使ROS
产生突然增多并瞬时打乱一些细胞器的功能, 失去线
粒体膜电位后释放大量的细胞色素c, 并激活大量的
metacaspase, 导致PCD的发生(He et al., 2008)。不
同的抗细胞死亡的基因(如AtDAD1、AtDAD2和AtBI)
都可抑制PCD的发生, 但目前尚无它们参与UV-B介
导的PCD过程的直接证据。此外, UV-B光受体参与调
节UV诱导的PCD过程的具体机制尚不清楚。因此, 研
究高辐射剂量下UV-B引导的信号通路显得尤为重要。
4 UV-B辐射对植物细胞骨架的影响
目前, 关于UV-B辐射导致的植物信号通路的研究较
多, 但是对细胞骨架是否可以作为响应UV-B辐射的
一个目标底物研究尚少。植物细胞骨架由完整的微
管、微丝、中间纤维及微丝微管相关蛋白等组成。植
物细胞骨架参与了细胞分裂、生长发育、细胞膜锚定、
细胞形态维持、细胞通讯和囊泡运输及胞质运动等过
程。细胞骨架通过重新组装来适应环境中的一些变
化。同时, 植物激素的运输和细胞内的调节分子(如钙
离子、H2O2和NO等)都通过细胞骨架的动态变化调控
其所介导的信号通路。根据细胞骨架响应这些胁迫因
素的相关研究, 推测它也会响应UV-B辐射并参与到
其诱导的信号通路中。
细胞骨架可能会感知UV-B辐射, 并将这种信号
传递给下游的作用底物。但该项研究的目标蛋白多种
多样且明显不同, 鉴定这些分子之间的作用非常具有
挑战性。总之, 目前对UV-B辐射引起的植物形态变化
的机制还知之甚少。关于UV-B辐射导致植物细胞骨
架重新分布方面仅有少量的报道。1993年, 人们发现
UV-B辐射后微管的长度变短了。2010年, 研究发现
在增强UV-B辐射条件下小麦叶片原生质体中微管发
生了明显的解聚 , 同时荧光强度降低。人们以转
GFP-MAP4的拟南芥主根为材料, 研究了其在UV-B
辐射(489.6 kJ·m–2·d–1剂量下辐射40–200分钟)下的
微管状态, 并探讨了转GFP-MAP4烟草细胞的程序
性死亡。结果发现, 植物微管在直接UV-B辐射及其诱
导的细胞程序性死亡过程中进行了重新组装, 证实了
植物微管通过重新组装响应UV-B辐射。这个过程包
括分布随机化、变成片段或者解聚。同时发现, 对
UV-B辐射最敏感的区域在根的伸长区和过渡区, 它
们在受到UV-B辐射后会立即发生解聚。之所以推测
796 植物学报 50(6) 2015

微管在根中作用很大, 是因为根的过渡区是一系列信
号回应的连接点(Krasylenko et al., 2013)。此外, 发
现植物细胞中NO水平的升高可以保护微管组织及依
赖微管的根的生长过程免受UV-B辐射的损伤(Kra-
sylenko et al., 2012)。
UV-B辐射对其它细胞骨架影响的研究还十分有
限。前期人们发现小麦根尖有丝分裂的细胞中, 微丝
通过排布的变化响应增强的UV-B辐射。后期发现, 微
丝参与了UV-B辐射增强导致的小麦体细胞出现异常
分裂的形成。
已有的数据显示, 细胞骨架参与了UV-B辐射诱
导的信号通路。主要体现在微管和微丝通过重新组装
和定位来响应这种胁迫因子。目前, 人们对细胞生物
学的认识已经发生了改变, 开始认识到细胞骨架不仅
是细胞的一个支架成分, 而且骨架蛋白还是一些信号
通路的关键组分。总之, 解析体内细胞骨架组分响应
UV-B辐射信号通路的机制, 及其与其它蛋白的互作
意义重大, 为研究增强植物抗性提供了一条新的思
路。
5 UV-B辐射对植物细胞周期的影响
细胞分裂和细胞扩张影响器官的大小。UV-B辐射通
过许多调节途径或胁迫介导的途径影响细胞的命运。
在哺乳动物中, UV-B辐射引起的DNA损伤可以阻断
细胞分裂的进行并诱导细胞凋亡。而相关机制, 在植
物中还不清楚。人们发现, 在大田环境下UV-B辐射影
响了玉米的细胞周期。在研究UV-B辐射对细胞生长
的影响时, 有些人认为是UV-B辐射抑制了细胞分裂,
另有些人认为是UV-B辐射抑制了细胞扩张, 还有些
人认为两者兼而有之。
韩榕等(2002)在研究增强UV-B辐射后小麦幼苗
根尖时, 发现了一种特殊的有丝分裂现象, 称为分束
分裂。在这种特殊的有丝分裂过程中, 染色体聚合成
3–6束, 向细胞两极运动。同时伴随多核现象发生, 这
可能与核内复制现象有很大的关系。后期研究发现,
UV-B辐射导致了小麦细胞内非按期DNA的合成(Han
et al., 2002), 暗示了细胞周期进程在通过检验点时
出现了阻碍。UV-B辐射导致的细胞骨架损伤与重组
也与这种特殊现象的发生有关。
UV-B辐射可以抑制拟南芥细胞周期的进程
(Jiang et al., 2011)。这是由于UV-B辐射损伤DNA,
减慢了G1–S期的进程(王静等, 2009)。对于这种延迟
的发生, 人们认为是由于切除CPDs后才进行DNA复
制的结果, 这样就延缓了正常细胞周期的进行。许多
过氧化胁迫也会影响细胞周期的进行, 故导致了“氧
化胁迫检验点”假说的形成。细胞周期的抑制, 促进
了DNA修复, 以便更快地通过检验点。但是, 也会导
致细胞数量减少或者核内复制发生。尤其是UV-B辐
射可下调转录因子E2Fe/DEL1的转录水平, 该转录
因子又可抑制核内复制。这种下调表达的抑制导致了
细胞扩张的增加及细胞数量的减少。
在拟南芥中, ASF1A和ASF1B主要在新生组织
中表达, 并且在细胞周期过程中被E2F调控。UV-B辐
射后, ASF在转录水平上有所增加。RNA干扰ASF表
达后, 植物显示出对UV-B辐射敏感度增强。进一步研
究发现, ASF1与乙酰基化后的H3和H4组蛋白N末端
作用, 并且与组蛋白乙酰转移酶亚家族作用。而这两
种蛋白均参与细胞周期的调控和DNA损伤的修复。拟
南芥中的ASF1蛋白参与UV诱导的DNA损伤修复过
程, 并且由E2F转录因子调控来影响细胞周期(Lario
et al., 2013)。在拟南芥叶片中, UV-B辐射抑制生长调
节因子GRF对细胞增殖的调控, 且这种抑制作用不
依赖于UV-B的受体UVR8, 而依赖于MPK3信号通路
(Casadevall et al., 2013)。
6 UV-B辐射与其它因子复合作用对植物的
影响
植物不是生长在单一因子的环境中, 对UV-B辐射的
响应过程同样与周围环境中的其它因子相关。目前,
UV-B辐射与其它因子复合作用对植物影响的研究开
始受到了广泛关注。
随着海拔的不同, 二氧化碳、温度及UV-B辐射的
强度(4.12–7.95 kJ·m–2·d–1)都有很大差异, 这些环境
因素可能对植物的碳积累产生很大的影响。将这3种
环境因子结合在一起, 人们研究了白桦(Betula platy-
phylla)响应复合胁迫因子的机制。结果发现, 温度和
二氧化碳浓度的变化降低了UV-B辐射增强后诱导的
植物所产生的黄酮类化合物的含量。对柳树(Salix
myrsinifolia)响应UV-B辐射和温度变化的研究发现,
雌性柳树比雄性柳树能适应更长时间的UV-B辐射和
陈慧泽等: 植物响应 UV-B辐射的研究进展 797

温度升高。而在柳树响应增强UV-A、UV-B和温度的
研究中, 发现UV-B辐射与温度复合处理对植物造成
了叠加的损伤效应(Nybakken et al., 2012)。
植物生长环境中重要的影响因子还包括土壤中
的水分和金属离子。在干旱环境中, UV-B辐射可以提
高白桦树的抗旱能力。这是由于UV-B辐射导致的细
胞壁弹性变化及细胞内等渗液体的积累都可以缓解
干旱胁迫对白桦造成的损伤。而在模式植物拟南芥中,
人们发现干旱和UV-B辐射都会对植物的生长起一定
的抑制作用, 但是UV-B辐射对植物的影响更大。尽管
植物可以在UV-B辐射后得到一定程度的恢复, 但恢
复时间的长短会影响发育的滞后程度。干旱和UV-B
复合处理对植物生长具叠加抑制作用。推测可能的原
因是UV-B辐射抑制了可溶性糖的积累, 从而限制了
渗透调节在干旱胁迫中的作用。此外, 人们还发现,
UV-B辐射改变了小麦适应干旱及镉胁迫的过程。在
研究植物吸收CdTe量子点的过程中, 人们发现这些
量子点可以被植物吸收, 引起植物代谢变化。在外加
UV-B辐射后, CdTe量子点表面氧化释放出大量的重
金属Cd离子, 从而对植物产生更大的毒性(Chen et
al., 2014)。
UV-B辐射也影响植物生存环境中的杂草、微生
物及昆虫。UV-B辐射导致了杂草对除草剂抗性的增
强(Yin et al., 2012)。究其原因可能是UV-B辐射使杂
草叶片蜡质大幅度增加。UV-B辐射可导致土壤微生
物DNA的损伤, 进而影响外施化学药品对植物的作
用(Wang et al., 2012)。在UV-B辐射剂量为60和120
kJ·m–2·d–1时, 人们发现辐射后的植物可以影响周围
环境中的昆虫(蚜虫)分布, 目前这个机理还不清楚
(Hu et al., 2013)。在对莴苣的研究中, 人们也发现大
田中UV-B辐射不仅是影响植物的关键因子, 而且也
影响到了其它昆虫对植物的作用及土壤微生物类群
的分布等(Paul et al., 2012)。
此外, 人们发现一些物理化学因子, 如氮离子的
注入、激光、红色LED灯、水杨酸和花青素等可以缓
解或消除UV-B辐射对植物造成的损伤。将氮离子注
入预处理小麦后, 发现适当剂量的氮离子预处理可以
缓解UV-B辐射增强对小麦造成的损伤。Han等(2002)
对He-Ne激光修复增强UV-B辐射后小麦的损伤进行
了深入的研究, 发现低剂量的He-Ne激光可以通过暗
修复途径促进小麦DNA损伤的修复。Chen和Han
(2014)在小麦抗氧化系统及光合作用的研究中, 证实
了He-Ne激光辐射可以缓解UV-B辐射对小麦的损伤。
最近, 人们利用红色LED灯和增强UV-B辐射处理研
究绿豆(Vigna radiata)的光合作用及紫外吸收物成
分, 发现相较于对照组, 红色LED灯处理绿豆可以增
加植物的根长并提高光合效率, 而UV-B辐射抑制了
茎的生长, 并诱导紫外吸收物的合成。对离体红芸豆
(Phasedus vulgaris)叶片的研究表明, 外施NaHSO3
可以极大地缓解UV-B辐射对叶片造成的损伤(李东波
等, 2008)。
UV-B辐射和镉胁迫下的大豆幼苗, 其干重、色素
含量、光合速率、气孔导度和蒸腾速率都明显下降。
而经水杨酸预处理的大豆会减轻这种损伤(Li et al.,
2013), 且花青素组成的半酮缩醇可以保护植物免受
UV-B辐射对其造成的伤害(Costa et al., 2015)。在葡
萄中, 人们发现DRT100的过表达植株在致死剂量的
UV-B辐射下仍能够健康生长, 暗示了DRT100蛋白
可能增强了植物对UV的抗性(Fujimori et al., 2014)。
此外, 不同结构的黄酮苷和对羟基桂皮酸也可缓解
UV-B辐射对植物造成的损伤(Neugart et al., 2012)。
7 研究展望
环境中UV-B辐射已经不仅是一种胁迫因子, 更多的
是作为一种信号分子参与植物代谢的各个方面。UV-
B辐射对植物生理生化不同水平的影响, 从根本上说
是一系列信号转导调节基因表达的结果, 整个调节过
程完整而有序。
目前, 已知植物体内存在UV-B光受体UVR8蛋
白, 植物接收UV-B辐射信号后, UVR8蛋白与COP1
结合, 通过HY5调控基因的表达。但是, 目前还不能
完整解释植物在形态和细胞周期层面对UV-B辐射的
响应过程。在植物响应UV-B辐射的研究中, 人们对
UV-B辐射剂量的选择存在较大分歧。有学者提出低
剂量UV-B辐射下植物通过UVR8途径适应环境的变
化, 高剂量UV-B辐射下则发生细胞程序性死亡。但这
种辐射剂量高低的区分还没有一个客观且让人信服
的标准。这使人们相信, 植物体内可能还存在其它类
型的UV-B辐射的光受体参与了较高UV-B辐射强度下
植物的响应过程。此外, 细胞骨架作为植物体内的重
要组成成分, 参与了植物的大多数活动过程, 但其响
798 植物学报 50(6) 2015

应UV-B辐射的具体机制还不清楚。参与细胞通讯的
细胞骨架分子是否参与了UV-B信号在植物体内的转
导, 及UVR8蛋白介导的信号转导过程尚不清楚。在
高剂量UV-B辐射下植物细胞出现的程序性死亡过程
中, 自身基因表达调控与外界信号诱导之间的相互关
系还不清楚。更重要的一点是, 目前绝大多数研究是
在实验室条件下, 模拟环境中UV-B辐射的变化, 与
真实环境中的辐射条件会有一定的差别。因此, 未来
更多的实验应该在实际环境中开展。目前, 人们虽然
在植物响应UV-B辐射的研究中取得了很多的成果,
但是还有许多关键的细节问题没有解决, 需要更多的
研究对其补充完善。
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Plants Respond to UV-B Radiation: a Review
Huize Chen, Rong Han*
Higher Education Key Laboratory of Plant Molecular and Environmental Stress Response in Shanxi Province, College of Life
Sciences, Shanxi Normal University, Linfen 041000, China
Abstract Enhancement of UV-B radiation on earth’s surface influences many aspects of plant growth and physiology.
UV-B radiation should be considered an environment stress but also an important signal molecule. Here we review some
positive results as to how plants respond to UV-B radiation, including the effects of UV-B radiation on plant morphology,
physiological metabolism, UVR8, programmed cell death, cytoskeleton, cell cycle and the combined effects of other
stressors.
Key words UV-B radiation, plant, response
Chen HZ, Han R (2015). Plants respond to UV-B radiation: a review. Chin Bull Bot 50, 790–801.
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* Author for correspondence. E-mail: hhwrsl@163.com
(责任编辑: 孙冬花)