全 文 ：植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2016, 51 (3): 322–334, www.chinbullbotany.com
doi: 10.11983/CBB15024
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收稿日期: 2015-02-12; 接受日期: 2015-09-07
基金项目: 国家自然科学基金(No.31070293)、国家十一五科技支撑计划(No.2006BAI06A13-06)和陕西省科学技术研究发展计划
(No.2014K-01-02)
* 通讯作者。E-mail: weihy@snnu.edu.cn; weigu@snnu.edu.cn
华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响
杨贺雨1, 3, 卫海燕2*, 桑满杰1, 2, 尚忠慧1, 2, 毛亚娟1, 2
王小蕊1, 3, 刘芳1, 3, 顾蔚1, 3*
1陕西师范大学, 西北濒危药材资源开发国家工程实验室, 西安 710062; 2陕西师范大学旅游与环境学院, 西安 710062
3陕西师范大学生命科学学院, 西安 710062
摘要 表型可塑性是指同一基因型的生物个体在不同环境条件下产生不同表型的特性, 这一特性促使物种适应异质环境,
具有更宽的生态幅。居群和物种水平广义的表型可塑性研究可揭示植物在自然环境中的生态意义并丰富对植物种群分布的
了解。华中五味子(Schisandra sphenanthera)是一种资源严重减少的常用野生药材物种, 对其进行研究和保护非常必要。
叶是华中五味子主要的光合作用器官, 随环境改变叶表型有很大变化, 因此从居群水平上对华中五味子叶表型可塑性进行
分析, 揭示叶表型可塑性大小, 探究环境因子对叶表型的影响, 可为华中五味子的保护提供依据。该研究运用GIS技术从较
大尺度(9省市26县27个居群)对华中五味子叶表型可塑性进行分析, 并用表型可塑性指数和变异系数2种方法对叶表型可塑
性进行评价, 运用隶属函数和最大熵模型将3类(土壤、气候和地形)13个环境因子对叶表型的影响进行分析。结果表明, 华
中五味子7个叶表型(叶长、叶宽、叶柄长、叶面积、叶形指数、叶齿数和二级叶脉数)均存在可塑性, 其中叶面积可塑性最
大, 叶形指数可塑性最小。3类环境因子中对叶表型影响最大的为土壤因子, 气候因子次之, 最小为地形因子。权重分析显
示, 土壤全钾含量对叶长和叶面积影响最大, 有机碳含量、海拔、土壤全磷含量、坡度和年降水量分别对叶宽、叶柄长、
叶形指数、叶齿数和二级叶脉数影响最大。研究结果表明, 对多个叶表型有影响的5个共有重要因子为土壤全钾含量、全磷
含量、有机碳含量、年降水量和坡度, 它们与对应叶表型间的隶属函数多为高斯型, 具有最优值, 可通过人工控制达到最优
值来促进其生长。该结果为华中五味子野生抚育和迁地种植提供理论参考。
关键词 环境因子, 最大熵模型, 隶属函数, 表型可塑性, 华中五味子, 权重
杨贺雨, 卫海燕, 桑满杰, 尚忠慧, 毛亚娟, 王小蕊, 刘芳, 顾蔚 (2016). 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的
影响. 植物学报 51, 322–334.
任何生物都有其相对固定的形态和结构特征, 即
表型(phenotype) (张睿等, 2014)。表型是基因型和环
境因素共同作用的结果(王江民等, 2013)。表型可塑
性(phenotypic plasticity)是指同一基因型的生物个体
在不同环境条件下产生不同表型的特性(Bradshaw,
1965)。表型可塑性在植物中普遍存在(耿宇鹏等 ,
2004; 卓露等, 2014), 但并非所有的表型可塑性都
是适应性的。适应性可塑性(adaptive plasticity)指在
特定环境中能够增强生物的机能, 进而可以增加适合
度的可塑性(Sultan, 1995)。表型可塑性可以增强物种
的入侵能力, 促使物种适应异质环境, 具有更宽的生
态幅 (Rejmánek and Richardson, 1996; Sultan,
2000); 也可以增加某些非入侵物种的生存能力, 使
其适应更广泛的生存环境。目前, 对表型可塑性的研
究大多局限于入侵物种(张亦默等, 2008; Droste et
al., 2010; 王坤等, 2010; Griffith et al., 2014), 而对
于非入侵物种的研究较少 (Pigliucci et al., 1998;
Peltonen-Sainio et al., 2011; 朱燕华, 2013)。植物的
表型可塑性受生物和非生物因子的综合影响, 如采食
者、光照、营养、水分以及温度等。在全球气候变化
的影响下, 植物的表型可塑性能否适应这种变化以及
这些变化会对植物的可塑性造成怎样的影响值得关
注(Sultan, 2000)。然而, 表型可塑性研究多为控制某
种因子(如水分或光照)的梯度实验(褚延梅等, 2014;
·研究报告·
杨贺雨等: 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响 323

许建平等, 2014)或少数地区的采样研究(Peltonen-
Sainio et al., 2011; 徐高峰等 , 2013; 钟梦莹等 ,
2013), 缺乏大区域和大尺度自然条件下的研究(Su-
ltan, 2010; Abraham et al., 2014)。广义的可塑性研
究致力于不同物种或居群在其生态环境中的响应
(Valladares et al., 2006; Gianoli and Valladares,
2012)。目前, 对表型可塑性的研究正逐步向广义的
可塑性方向发展。例如, 采集同一植株上的种子(Val-
ladares et al., 2006)、同一样地取材(王蕊等, 2012)、
不同居群取样(卓露等, 2014; Lamarque et al., 2014)
以及遗传分化较小的自然居群(刘晓等, 2011)等。居
群和物种水平广义的表型可塑性研究可揭示其在自
然环境中的生态意义并丰富对植物种群分布的了
解。
华中五味子(Schisandra sphenanthera)属五味
子科(Schisandraceae)五味子属(Schisandra)藤本植
物, 主要分布于陕西、山西、甘肃、河南和湖北等地,
生于海拔600–3 000 m的湿润山坡或灌丛中(中国科
学院中国植物志编辑委员会, 1996)。其干燥成熟果实
被称为南五味子, 具有收敛固涩、益气生津和补肾宁
心之功效(中国药典委员会, 2010), 临床应用广泛,
具有很高的药用价值, 加上酿酒、食品和保健品等用
途使其市场需求量不断增加。目前该资源已被过度掠
夺式开采, 抢青采摘和砍藤取果等现象屡禁不止, 华
中五味子目前已被我国纳入《国家重点保护野生药材
物种名录》, 属于三级保护野生药材物种, 即资源严
重减少的主要常用野生药材物种(顾蔚, 2010)。因此,
对华中五味子的研究和保护尤为重要。叶是植物对环
境变化最敏感的功能性状之一, 可以体现植物对不同
环境适应的显著性特征。叶作为植物光合作用和呼吸
作用的主要器官(刘长柱等, 2015), 与周围环境联系
紧密, 是植物体暴露于大气环境中面积最大的器官,
对环境因子的变化敏感(李颖等, 2014)。研究表明, 叶
柄长、叶面积和叶齿数分别随着海拔、水分和温度的
增加而增加 (Royer et al., 2008; 陈勇等 , 2013;
Böhnke and Bruelheide, 2013), 其变化都与生理功
能和植物的生长密切相关。华中五味子分布区跨越多
个省, 海拔跨度也较大, 不同采样地的叶表型具有多
样性(顾蔚, 2010), 叶表型随环境改变表现出巨大的
变化。表型差异和变化将会影响其生理功能, 研究叶
表型可塑性不仅可以揭示环境变化对植物的影响和
植物的生态适应性(苗艳明等, 2014), 而且可为叶生
理生态功能研究奠定基础, 从而为植物的生存和保护
提供帮助。
本文基于GIS (geographic information system)
技术, 运用隶属函数(membership function)和最大熵
模型(maximum entropy model), 在较大尺度和居群
水平上对华中五味子叶表型可塑性进行分析, 旨在揭
示叶表型可塑性, 探究环境因子对叶表型的影响, 为
华中五味子的保护利用提供依据。
1 材料与方法
1.1 实验材料
通过查阅文献(中国科学院西北植物研究所, 1974;
中国科学院中国植物志编辑委员会, 1996), 确定华
中五味子在全国的分布区。根据覆盖全国主要华中五
味子分布区的原则制定采样计划。于2007年8月至
2011年9月采样, 采样区域涵盖陕西、河南、甘肃、
山西、四川、重庆、浙江、安徽和湖北9省市26县27
个华中五味子天然居群(营盘和凤镇同属陕西柞水县)
(图1)。每个天然居群采集10–25株, 共采集447株。
每株随机选取10片成熟、健康且完整的叶(江建华等,
2009)。根据华中五味子叶生长和形态特征, 测量7个
表型: 叶长(leaf length, LL)、叶宽(leaf width, LW)、
叶柄长(petiole length, PL)、叶形指数(leaf shape
index, LSI)、叶面积(leaf area, LA)、叶齿数(number
of leaves teeth, NLT)和二级叶脉数(number of sec-
ondary veins, NSV)。
1.2 环境数据来源
气候数据 (bio1–bio19) 由人地系统专题数据库
(TDHES, http://www.data.ac.cn)提供。地形数据中海
拔(above sea level, ASL)由采样时GPS准确定位测
量, 坡度(slope, SLOP)和坡向(aspect, ASPE)以及
土壤数据中的土壤pH值(PH)、全氮含量(total nitro-
gen content, TN)、全磷含量(total phosphorus con-
tent, TP)、全钾含量(total kalium content, TK)和有机
碳含量(total organic carbon content, TOC)来自寒区
旱区科学数据中心(http://westdc.westgis.ac.cn/)。

324 植物学报 51(3) 2016


审图号: GS(2016)337号
图1 华中五味子采样点分布
1: 陕西茅坪(SN-MP); 2: 陕西宁强(SN-NQ); 3: 陕西宁陕(SN-NS); 4: 陕西太白(SN-TB); 5: 陕西镇坪(SN-ZP); 6: 陕西镇安
(SN-ZA); 7: 陕西旬阳(SN-XY); 8: 陕西留坝(SN-LB); 9: 陕西佛坪(SN-FP); 10: 陕西营盘(SN-YP); 11: 陕西凤镇(SN-FZ); 12: 陕
西华县(SN-HX); 13: 陕西陇县(SN-LX); 14: 陕西凤县(SN-FX); 15: 陕西眉县(SN-MX); 16: 陕西紫阳(SN-ZY); 17: 河南卢氏
(HN-LS); 18: 河南修武(HN-XW); 19: 甘肃舟曲(GS-ZQ); 20: 甘肃华亭(GS-HT); 21: 山西陵川(SX-LC); 22: 四川南江(SC-NJ); 23:
四川青川(SC-QC); 24: 浙江临安(ZJ-LA); 25: 重庆巫溪(CQ-WX); 26: 安徽金寨(AH-JZ); 27: 湖北恩施(HB-ES)

Figure 1 Map of sampling sites of Schisandra sphenanthera
1: Maoping in Shaanxi (SN-MP); 2: Ningqiang in Shaanxi (SN-NQ); 3: Ningshan in Shaanxi (SN-NS); 4: Taibai in Shaanxi
(SN-TB); 5: Zhenping in Shaanxi (SN-ZP); 6: Zhen’an in Shaanxi (SN-ZA); 7: Xunyang in Shaanxi (SN-XY); 8: Liuba in Shaanxi
(SN-LB); 9: Foping in Shaanxi (SN-FP); 10: Yingpan in Shaanxi (SN-YP); 11: Fengzhen in Shaanxi (SN-FZ); 12: Huaxian in
Shaanxi (SN-HX); 13: Longxian in Shaanxi (SN-LX); 14: Fengxian in Shaanxi (SN-FX); 15: Meixian in Shaanxi (SN-MX); 16:
Ziyang in Shaanxi (SN-ZY); 17: Lushi in Henan (HN-LS); 18: Xiuwu in Henan (HN-XW); 19: Zhouqu in Gansu (GS-ZQ); 20:
Huating in Gansu (GS-HT); 21: Lingchuan in Shanxi (SX-LC); 22: Nanjiang in Sichuan (SC-NJ); 23: Qingchuan in Sichuan
(SC-QC); 24: Lin’an in Zhejiang (ZJ-LA); 25: Wuxi in Chongqing (CQ-WX); 26: Jinzhai in Anhui (AH-JZ); 27: Enshi in Hubei
(HB-ES)

1.3 研究方法
分别对各个居群内和居群间叶表型数据作单因素方
差分析 (ANOVA) 。表型可塑性指数 (phenotypic
plasticity index, PPI)用来解释表型可塑性的大小。
PPI = (MAX–MIN)/MAX
式中, MAX和MIN表示某一环境下的最大平均值和最
小平均值, PPI取值为0–1 (王蕊等, 2012; Böhnke
and Bruelheide, 2013), 其值越大表示表型可塑性越
大。通过PPI计算叶表型可塑性大小, 并与常用的表
型可塑性指标变异系数(coefficient of variation, CV)
(CV=标准差/平均值)比较。
计算所用软件为SPSS 13.0。
使用GIS技术对收集的环境数据进行空间栅格
化。应用ArcGIS 9.3软件将采样点的经纬度转化成图
层数据, 并以此数据为基础通过DivaGIS 7.5.0提取
杨贺雨等: 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响 325

采集点的环境因子数据。由于气候因子数量较多(19
个), 且因子之间的相关性较强, 可能会对评价结果
产生一定影响(Dormann et al., 2007; Jaryan et al.,
2013)。因此先用SPSS 13.0对19个气候因子进行相
关性分析, 在相关系数大于等于0.8的2个因子中选择
1个(Yang et al., 2013), 最终筛选出5个气候因子,
包括年平均温度(annual mean temperature, bio1)、
平均日较差(mean diurnal range, bio2)、温度季节性
变动 (temperature seasonality, bio4)、年降水量
(annual precipitation, bio12) 和降水季节性变动
(precipitation seasonality, bio15), 加上5个土壤因子
及3个地形因子, 总计3类13个环境因子。
依据华中五味子叶各表型性状与环境因子间的
关系, 拟合二者间的回归曲线, 参考隶属函数特点
(胡宝清, 2010; Lu et al., 2012; 郭彦龙等, 2013), 拟
合各评价因子的隶属函数。将每个样点的原始统计数
据导入隶属函数公式, 把不规则分布和有单位的原始
数值转化为无量纲差异的隶属度, 从而实现原始统计
数据的标准化。利用环境因子变异程度以最大熵模型
(Weber, 2011)计算各环境因子的权重, 即经标准化
后因子变异程度越大, 熵值越小, 说明该因子提供的
信息量越大, 权重也应越大(Lu et al., 2012; 郭彦龙
等, 2013), 以此来判断环境因子对叶表型的影响。
2 结果与讨论
2.1 华中五味子叶表型可塑性分析
居群内方差分析显示, 叶长(LL)、叶面积(LA)和叶宽
(LW)在27个居群内均存在显著差异(P<0.05)或极显
著差异(P<0.01); 叶柄长(PL)、叶形指数(LSI)和二级
叶脉数(NSV)除在某一居群(分别为四川南江、陕西紫
阳和四川青川)无显著差异外, 在其余各居群内均存
在差异; 叶齿数(NLT)则在多个居群内无显著差异(表
1)。7个叶表型性状在居群间均存在极显著差异(P<
0.01) (表2)。由此可认为华中五味子叶表型具有可塑
性。表型可塑性大小用表型可塑性指数(PPI)和变异系
数(CV)表示, LA的PPI (0.49)最大, NLT的PPI (0.43)
次之, LSI的PPI (0.27)最小(图2A)。叶表型可塑性大小
排序为LA>NLT>NSV>PL>LW>LL>LSI。对于指标CV
的分析结果(图2B)与PPI基本一致, 除PL (25.95%)表
型可塑性仅小于LA (26.86%)外, 其余表型可塑性排
序均与PPI结果一致。这说明2种表型可塑性分析方法
的结果相似。在华中五味子叶表型性状中, LA表型可
塑性最大, LSI表型可塑性最小。
2.2 环境因子对华中五味子叶表型的影响
2.2.1 3类环境因子对叶表型的影响
环境因子对各表型影响的平均权重越大, 表明环境因
子对叶表型影响越大。3类因子的权重依次为土壤因子
(60.14%)>气候因子(23.58%)>地形因子(16.28%)。其
中, 土壤因子中全钾含量(TK)平均权重(22.46%)最
大, 土壤有机碳含量(TOC)和全磷含量(TP)对叶表型
影响的平均权重均大于10%, 全氮含量(TN)平均权重
(2.57%)最小。气候因子中, 年降水量(bio12)平均权
重(8.20%)最大, 年平均温度(bio1) (6.66%)次之, 温
度季节性变动(bio4)、降水季节性变动(bio15)和平均
日较差(bio2)的平均权重均小于5%。地形因子中, 坡
度 (SLOP)平均权重最大 , 海拔 (ASL)次之 , 坡向
(ASPE)最小(图3)。这些结果表明, 土壤因子对华中
五味子叶表型的影响最大, 气候因子次之, 地形因子
对叶表型的影响最小。其中TK是对叶表型影响最大的
因子, ASPE是影响最小的因子。
土壤因子中对7个叶表型平均权重最大为TK
(34.82%), TK对LL、LA和PL表型影响较大, 其次为
TP (24.45%), TP对NLT、LSI、PL和LW表型影响较
大 , TOC对 LW、 LA和 LL表型影响超过平均值
(18.31%), PH对NSV表型影响最大, TN对各表型影
响的权重均小于10% (图4A)。气候因子中, bio1对PL、
NLT 、 LL 和 LW 表型影响都较大且超过平均值
(27.23%), bio12对NSV和LW表型影响最大, bio2和
bio4分别对LA和LSI表型有较大影响, bio15对各表型
影响的平均权重最小(11.48%) (图4B)。地形因子中,
SLOP对LL、LSI和NLT表型影响的权重超过平均值
(46.54%), ASL对PL、NSV、LA和LW表型影响较大,
ASPE只对LA和LW表型有较大影响(图4C)。

2.2.2 影响叶表型的重要因子
本文将累积权重大于90%的因子作为影响该表型的
重要因子(important factor)。结果表明(表3), 影响LL
表型的重要因子有3个, 分别为TK、TOC和SLOP, 其
中TK单独权重已达68.83%; 影响NSV表型的重要因
子有4个(bio12、PH、TK和TOC), 其中bio12对NSV
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表1 华中五味子居群内的叶表型方差分析结果
Table 1 Results of ANOVA analyses of leave phenotypes within populations in Schisandra sphenanthera
LL LW PL LA LSI NLT NSV Populationsa df
MS F value MS F value MS F value MS F value MS F value MS F value MS F value
SN-MP 14 5.30 2.81** 2.49 4.36** 1.24 2.33** 234.71 4.30** 0.16 1.906* 22.42 5.15** 21.33 14.36**
SN-NQ 9 8.73 9.80** 2.60 8.56** 1.27 4.22** 241.30 10.67** 0.27 3.89** 13.65 5.30** 12.63 9.93**
SN-NS 19 12.37 7.28** 4.27 9.61** 2.98 10.82** 511.60 9.63** 0.22 3.09** 16.36 5.01** 34.95 24.81**
SN-TB 16 13.98 5.98** 3.61 6.27** 2.42 5.18** 600.34 7.06** 0.29 3.06** 31.66 3.80** 4.90 4.75**
SN-ZP 24 8.76 4.27** 3.75 7.36** 1.13 3.21** 398.01 7.46** 0.28 2.085* 10.84 3.19** 7.29 3.89**
HN-LS 19 4.25 2.62** 2.63 4.56** 3.25 7.60** 191.05 3.19** 0.08 4.56** 3.33 1.42 1.99 3.73**
HN-XW 19 10.90 6.23** 4.46 7.35** 4.86 6.92** 448.17 6.89** 0.25 6.34** 8.02 10.71** 8.81 21.20**
GS-ZQ 19 4.93 5.45** 3.29 6.82** 2.09 4.93** 235.73 4.94** 0.24 10.32** 3.47 3.15** 5.43 8.25**
SX-LC 16 6.92 5.20** 5.01 11.28** 3.20 5.87** 347.08 8.71** 0.40 6.87** 1.32 3.645* 2.91 3.76**
SC-NJ 19 8.49 6.96** 3.12 6.07** 4.48 1.47 197.54 6.46** 0.53 8.17** 7.04 5.24** 1.56 3.54**
SC-QC 19 8.66 9.59** 1.79 4.29** 1.45 4.07** 155.13 5.87** 0.34 8.08** 1.51 1.37 0.65 0.93
SN-ZA 19 5.57 5.42** 3.02 6.83** 1.65 5.92** 237.55 5.45** 0.13 9.22** 2.14 3.89** 2.02 3.42**
SN-XY 19 5.34 5.36** 3.59 11.05** 1.59 3.18** 311.40 10.16** 0.15 3.88** 3.23 2.039* 4.04 4.51**
SN-LB 18 7.59 8.04** 5.58 13.70** 2.20 5.42** 349.77 10.91** 0.18 6.65** 8.53 14.65** 3.19 7.96**
SN-FP 19 5.06 9.48** 1.90 14.08** 2.67 2.44** 156.47 11.57** 0.28 10.41** 2.16 1.78 29.72 1.00**
SN-YP 9 6.20 5.48** 3.59 6.69** 1.98 3.37** 164.29 4.16** 0.70 10.22** 3.03 1.80** 3.39 7.86**
SN-FZ 13 7.28 7.55** 5.00 10.18** 3.21 10.27** 353.67 10.35** 0.27 6.31** 3.04 1.87 3.00 5.903**
SN-HX 9 8.72 5.37** 3.39 6.58** 4.29 6.19** 367.31 5.71** 0.16 6.66** 10.11 20.85** 1.65 3.10**
SN-LX 10 12.20 9.12** 2.82 3.91** 3.27 4.32** 378.26 6.18** 0.27 3.98** 9.06 16.55 3.43 7.253**
SN-FX 9 10.70 15.19** 9.47 26.50** 1.63 3.42** 943.12 31.33** 0.15 4.04** 0.69 1.01 3.75 11.16**
ZJ-LA 10 21.23 6.55** 5.90 5.67** 1.09 3.12** 1168.80 6.00** 0.13 5.30** 3.60 4.32** 2.27 2.72**
CQ-WX 14 15.17 6.84** 6.64 10.91** 4.90 16.15** 592.90 8.20** 0.20 5.56** 6.47 4.77** 2.44 4.90**
AH-JZ 10 19.67 8.93** 9.29 11.94** 2.82 11.10** 1101.73 11.89** 0.35 5.77** 11.65 19.38** 6.71 18.51**
GS-HT 9 21.70 8.12** 8.99 11.72** 2.62 5.13** 818.39 9.44** 0.86 8.75** 2.82 3.83* 2.89 4.56**
HB-ES 15 4.09 3.97** 6.19 10.36** 3.66 8.80** 397.61 8.93** 0.34 5.39** 6.77 4.47 2.21 3.16**
SN-MX 14 14.56 15.60** 2.16 6.25** 2.64 6.21** 400.21 12.39** 0.44 11.28** 3.23 1.71 8.51 17.20**
SN-ZY 14 4.99 2.33** 3.26 2.78** 1.24 1.82** 264.18 3.45** 0.07 1.02 0.30 0.19 3.58 5.19**
a居群缩写同图1。LL: 叶长; LW: 叶宽; PL: 叶柄长; LA: 叶面积; LSI: 叶形指数; NLT: 叶齿数; NSV: 二级叶脉数。无显著差异的F
值加粗表示。** P<0.01; * P<0.05
a The abbreviations of populations see Figure 1. LL: Leaf length; LW: Leaf width; PL: Petiole length; LA: Leaf area; LSI: Leaf
shape index; NLT: Number of leaves teeth; NSV: Number of secondary veins. The F values which have no significant different
are marked in bold. ** P<0.01; * P<0.05


影响最大(43.38%); 影响LA表型的重要因子有6个
(TK、TOC、ASL、ASPE、TP和bio2); TP、PH、TK、
bio4、TOC、SLOP和TN 7个因子为LSI表型的重要
因子; 影响LW、PL和NLT表型的重要因子均为8个,
其中有4个(TP、TK、bio1和bio12)为共同影响这3个
叶表型的环境因子(表3)。以上结果说明各类环境因子
中均有影响叶表型的重要因子, 各类因子共同影响华
中五味子叶表型。

2.2.3 影响多个叶表型的共有重要因子
在影响华中五味子叶表型的重要因子中, 有些环境因
子同时影响多个叶表型, 我们将这些因子称为共有重
要因子(common important factor)。其中, TK是影响
全部7个叶表型的重要因子, TP和TOC对5个叶表型

杨贺雨等: 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响 327

表2 华中五味子居群间的叶表型方差分析结果
Table 2 Results of ANOVA analyses of leave phenotypes
among populations in Schisandra sphenanthera
Phenotype Range Mean
value
Mean
square
df F
LL (cm) 7.03 8.21 8.01 26 8.66**
LW (cm) 8.39 5.19 3.36 26 6.86**
PL (cm) 7.55 2.71 2.77 26 8.00**
LA (cm2) 53.92 28.55 309.22 26 7.31**
LSI 1.26 1.60 0.29 26 10.29**
NLT 9.30 9.02 9.56 26 7.31**
NSV 8.40 7.80 17.70 26 18.46**
LL、LW、PL、LA、LSI、NLT和NSV同表1。** P<0.01
LL, LW, PL, LA, LSI, NLT and NSV see Table 1.** P<0.01



图2 华中五味子叶表型可塑性指数(PPI)和变异系数(CV)
LL、LW、PL、LA、LSI、NLT和NSV同表1。

Figure 2 The phenotypic plasticity index (PPI) and coeffi-
cient of variation (CV) of leaves in Schisandra sphenanthera
LL, LW, PL, LA, LSI, NLT and NSV see Table 1.


有重要影响, bio12和SLOP对4个叶表型有重要影响
(表3), 表明这些环境因子对叶表型总体影响大。为了
进一步理解叶表型随环境变化的趋势, 我们对这5个
共有重要因子(TK、TP、TOC、bio12和SLOP)与表
型之间的关系作了进一步分析, 得到其与对应表型间


图3 环境因子对华中五味子叶表型影响的平均权重
bio1: 年平均温度; bio2: 平均日较差; bio4: 温度季节性变动;
bio12: 年降水量; bio15: 降水季节性变动; ASL: 海拔; SLOP:
坡度; ASPE: 坡向; PH: 土壤pH值; TN: 全氮含量; TP: 全磷
含量; TK: 全钾含量; TOC: 有机碳含量

Figure 3 The average weight of environmental factors on
leaf phenotypes in Schisandra sphenanthera
bio1: Annual mean temperature; bio2: Mean diurnal range;
bio4: Temperature seasonality; bio12: Annual precipitation;
bio15: Precipitation seasonality; ASL: Above sea level;
SLOP: Slope; ASPE: Aspect; PH: pH value; TN: Total nitro-
gen content; TP: Total phosphorus content; TK: Total kalium
content; TOC: Total organic carbon content


的隶属函数和最优值(叶表型值达到最大时对应的环
境因子的值) (表4)。用Matlab 2011对各因子的隶属
函数进行误差检验 , 得到隶属函数的拟合度为
75%–99% (表4)。隶属函数的平均值超过85%, 说明
其准确可用。根据环境因子与叶表型的关系, 拟合的
函数多为高斯型(有最优值)。如TK对7个叶表型的隶
属函数均为高斯型, 且大多为一次高斯函数, 说明随
着TK含量的增加叶表型值先增加后减少, LSI和LL表
型虽有波动但仍遵循这一趋势。当TK为1.50%时 ,
LW、LA和LL值达到最大; 当TK为0.87%时, LSI和
NLT达到最大, PL和NSV随着TK增大而逐渐增大; 当
TK达到1.90%和1.70%时, PL和NSV表型分别达到最
大, 之后则随着TK的增加而减小(表4)。TOC与LW、
LSI、NSV和LL表型, SLOP与LSI、NLT、PL和LL表
型, TP与LSI、PL和LA表型, 以及bio12与NLT、PL
和NSV表型的隶属函数也都为高斯型(表4)。环境因子
与叶表型间也呈现类似趋势。

328 植物学报 51(3) 2016



图4 土壤因子(A)、气候因子(B)和地形因子(C)对华中五味子
叶表型影响的权重
LL、LW、PL、LA、LSI、NLT和NSV同表1。TK、TN、TP、
PH、TOC、bio1、bio2、bio4、bio12、bio15、ASPE、SLOP
和ASL同图3。

Figure 4 The weight of edaphic factors (A), climatic factors
(B) and topographical factors (C) on leaf phenotypes in Schi-
sandra sphenanthera
LL, LW, PL, LA, LSI, NLT and NSV see Table 1. TK, TN, TP,
PH, TOC, bio1, bio2, bio4, bio12, bio15, ASPE, SLOP and
ASL see Figure 3.

2.3 讨论
2.3.1 叶表型可塑性
华中五味子为雌雄异株、风媒或虫媒授粉、广域分布
的物种。AFLP分子标记研究显示, 华中五味子居群内
遗传变异占总变异的86.51%, 居群间的遗传变异占
13.49% (顾蔚, 2010), 表明华中五味子遗传变异主
要存在于居群内, 居群间遗传变异很小。本研究方差
分析结果显示, 除NLT外, 其余6个叶表型在27个居
群内和居群间几乎都存在显著或极显著差异(表1, 表
2), 可认为影响NLT的主要因素为环境(居群间差异
极显著, 而9个居群内差异不显著)。而除NLT外的6
个叶表型受遗传和环境因素的影响都较大, 居群内的
差异可能主要来自遗传变异(86.51%), 居群间的变
异则主要源于环境的差异。这与顾蔚(2010)的研究结
果一致。环境对表型变异有很大影响 (张翠仙等 ,
2014)。累积权重表明环境因子对叶表型有重要影响
(表3), 尤其是5个共有重要因子。综上可知, 华中五
味子居群间叶表型差异主要源于环境影响, 说明华中
五味子叶表型具有可塑性 , 这与独叶草(Kingdonia
uniflora)叶中的研究结果(刘晓等, 2011)相一致。华中
五味子叶表型的可塑性可能使其能够适应更广阔的
环境。进一步探讨共有重要环境因子对华中五味子叶
表型的影响, 找到最适环境因子, 对于其就地保护和
迁地种植具有重要意义。

2.3.2 叶面积(LA)和叶柄长(PL)表型可塑性及其主
要影响因子
研究表明, 华中五味子叶表型具有可塑性, 居群间差
异均达到极显著水平。其中LA表型可塑性最大(图2),
影响LA表型的主要环境因子为TK、bio2、ASL和
ASPE (图4)。钾是植物必需的大量元素之一, 可促进
光合作用和物质运输等(潘瑞炽等, 1994; 姜存仓等,
2011), 对叶有十分重要的作用。ASL和ASPE主要影
响温度和光照(王志恒等, 2004)。温度可影响叶面积,
这与肖春旺等(2001)对柠条(Caragana intermedia)
和杨柴(Hedysarum mongolicum)的研究结果一致。
PL表型可塑性也较大, 这与罗成等(2010)对华中五
味子PL的研究结果一致。进一步分析得出影响PL的
主要环境因子为TK、bio1和ASL (图4)。华中五味子
随海拔升高叶柄变长, 与五列木(Pentaphylax eury-
oides)相似(陈勇等, 2013)。影响LA和PL表型的各环
境因子主要通过影响光合作用和水分运输起作用。当
海拔、温度和光照适合时, 植物通过增加叶面积来获
得更高的光能利用率(刘柿良等, 2013; Böhnke and
Bruelheide, 2013)。这种适应特性与许多草类相同,
如三裂叶豚草(Ambrosia trifida)和叉花草(Diflugossa
colorata) (王蕊等, 2012; 杨秉建等, 2014)。水分供应

杨贺雨等: 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响 329

表3 环境因子对华中五味子叶表型影响的累积权重
Table 3 The cumulative weight of environmental factors on leaf phenotype in Schisandra sphenanthera
Phenotypes’ cumulative weight Factors
LL LW PL LA LSI NLT NSV
TK 68.83% 70.92% 43.92% 41.06% 64.25% 87.10% 86.75%
TOC 88.62% 40.85% 99.68% 62.39% 80.33% 100.00% 90.38%
SLOP 93.71% 93.22% 71.28% 98.82% 86.54% 23.48% 98.88%
TP 95.84% 60.79% 80.15% 86.14% 39.75% 68.24% 99.88%
bio1 96.79% 75.49% 58.36% 99.47% 99.68% 45.37% 93.88%
ASPE 97.41% 97.25% 100.00% 79.10% 100.00% 82.07% 99.32%
ASL 97.91% 91.08% 27.72% 71.05% 97.21% 94.12% 95.45%
bio12 98.40% 80.04% 91.53% 97.26% 99.10% 90.88% 43.38%
bio15 98.80% 95.27% 96.40% 100.00% 98.30% 57.94% 98.18%
bio2 99.18% 100.00% 98.32% 91.12% 95.63% 96.87% 96.83%
bio4 99.55% 98.97% 88.84% 98.14% 72.85% 76.86% 99.65%
PH 99.86% 84.43% 94.16% 95.56% 54.14% 99.12% 80.90%
TN 100.00% 88.58% 85.46% 93.61% 91.10% 98.12% 100.00%
TK、TOC、TP、PH、TN、bio12、bio1、bio4、bio15、bio2、SLOP、ASL和ASPE同图3。LL、LW、PL、LA、LSI、NLT和NSV
同表1。
TK, TOC, TP, PH, TN, bio12, bio1, bio4, bio15, bio2, SLOP, ASL and ASPE see Figure 3. LL, LW, PL, LA, LSI, NLT and NSV see
Table 1.


充足也会增加叶面积(徐高峰等, 2013), 促进植物充
分利用有利的环境因子。叶柄可以供给叶片蒸腾作用
所散失的水分, 同时对叶片进行支撑和扭转, 避免叶
片相互遮蔽(刘柿良等, 2013), 使之更好地接受光照,
促进生长。

2.3.3 叶齿数(NLT)和二级叶脉数(NSV)表型可塑性
及其主要影响因子
以往对叶表型的研究多为叶长、叶宽和叶面积, 而本
研究又增加了NLT和NSV表型, 二者也具有较大的可
塑性(图2)。NLT和NSV平均值分别为9.02和7.80 (表
2), 而两者极差分别达到9.30和8.40, 变异范围较
大。影响NLT和NSV权重最大的气候因子分别是bio1
和bio12 (图4B)。华中五味子NLT随bio1的升高而增
多, 这与加州黑栎(Quercus kelloggii)和红花槭(Acer
rubrum)的研究结果(Royer et al., 2008)不同。加州黑
栎NLT与温度无明显关系。红花槭NLT与温度呈明显
负相关, 低温下红花槭有较大叶面积, 随之NLT也较
大。叶齿被认为是植物散失水分的导管(Royer et al.,
2005)。温度升高时, 华中五味子以散失更多水分来
保证叶片温度的稳定, 因此高温下华中五味子叶齿数
较多。叶脉的主要功能是物质运输和支撑作用(李乐
等, 2013)。二级叶脉越多, 植物运输水分和养分的能
力越强, 植物生长越旺盛。本研究表明, bio12越大,
华中五味子的二级叶脉越多(图4B), 这与华中五味子
喜湿润气候的特点相符。

2.3.4 3类环境因子对叶表型的影响比较
植物固着生长, 缺少真正意义上的行为, 不能像动物
一样趋利避害, 因此可塑性在植物适应环境过程中发
挥重要作用(Schlichting, 1986)。土壤为植物提供了生
长的基质和营养来源(陆建忠等, 2005), 土壤的差异
对植物的影响直接且重要。本研究结果(图3)显示, 土
壤因子对华中五味子叶表型的影响最大(60.14%),
其中TK、TOC和TP对叶表型的影响相对较高。在5
个共有重要因子(TK、TP、TOC、bio12和SLOP)中, 有
3个为土壤因子(表4), 再次证明土壤因子对叶表型的
影响最大。有研究表明, 水分和温度对植物光合作用
有显著影响(郭亚奇等, 2011; 战伟等, 2012; 钟楚等,
2012; 闫慧等, 2013), 而叶是植物最重要的光合器
330 植物学报 51(3) 2016


杨贺雨等: 华中五味子叶表型可塑性及环境因子对叶表型的影响 331

官, 即水分和温度对叶有重要影响。本实验结果显示,
气候因子对叶表型影响的权重为23.58%, 其中bio12
和bio1对叶表型影响较大, 可见此结果与上述相关研
究具有一致性。地形因子权重(16.28%)最少, 相比土
壤和气候因子其对叶表型的影响较小。

2.3.5 影响叶表型的重要因子及其意义
通常认为, 累积贡献率达到80%–85%, 事物基本可
以得到解释或评价(Siddiqui et al., 2010; 朱建平,
2012)。本研究为了更好地解释环境因子对表型的影
响, 将累积权重大于90%的因子作为重要因子。结果
显示, 对每个叶表型影响的重要因子均有多个(表3),
这些因子共同作用对叶表型产生影响, 其中TK对7个
叶表型均有重要影响, TP和TOC对5个表型有重要影
响, bio12和SLOP对4个叶表型有重要影响(表3)。对
上述共有重要因子与叶表型的隶属函数分析表明, 随
着TK含量的增高 , 叶表型值先增加后减少 , TP、
TOC、bio12和SLOP也与多个叶表型呈类似趋势。当
这些因子达到最优值时, 表型值达到最大, 因此可以
通过控制这些因子来促进华中五味子的生长。研究表
明, 对华中五味子叶表型起重要作用的因子大多可以
人为控制。例如, 土壤养分含量(TK、TP和TOC)可以
通过施肥控制, 降水不足时可以通过灌溉补充, 这为
华中五味子的人工栽培或者迁地保护的可行性提供
了依据。
本研究从较大尺度居群水平上分析了华中五味
子叶表型的可塑性, 确定了华中五味子7个叶表型均
具有可塑性。进一步采用隶属函数和最大熵模型相结
合的方法, 分析了3类13个环境因子对华中五味子叶
表型的影响, 通过标准化方法量化了各环境因子对表
型的影响, 最终确定了影响叶表型的环境因子。总体
来看, 土壤因子对叶表型的影响大于气候因子, 而地
形因子对叶表型的影响最小。在土壤因子中, TK是影
响最大的因子。在地形因子中, ASPE是影响最小的因
子。更为重要的是, 我们发现5个共有重要因子(TK、
TP、TOC、bio12和SLOP)对叶表型的影响最大。可
通过人工调控这些因子获得叶表型最优值, 从而促进
华中五味子的生长。本研究结果对华中五味子的野生
抚育和迁地种植具有重要的指导意义。
致谢 本研究野外采样工作得到陕西师范大学任毅
教授、田先华教授和王孝安教授的大力支持; 在采样
及数据统计方面先后得到卜海东、魏南玉、齐永平、
罗成、李宗霖、孙茂、刘锦、吴生、熊宇婷、徐敏、
刘小霞和张维等研究生的帮助; 人地系统专题数据库
和寒区旱区科学数据中心为本文提供数据支持。在此
一并表示感谢。
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334 植物学报 51(3) 2016

Phenotypic Plasticity of Schisandra sphenanthera Leaf and the
Effect of Environmental Factors on Leaf Phenotype
Heyu Yang1, 3, Haiyan Wei2*, Manjie Sang1, 2, Zhonghui Shang1, 2, Yajuan Mao1, 2
Xiaorui Wang1, 3, Fang Liu1, 3, Wei Gu1, 3*
1National Engineering Laboratory for Resource Development of Endangered Chinese Crude Drugs in Northwest of China,
Shaanxi Normal University, Xi’an 710062, China; 2College of Tourism and Environment, Shaanxi Normal University,
Xi’an 710062, China; 3College of Life Sciences, Shaanxi Normal University, Xi’an 710062, China
Abstract With phenotypic plasticity, plant individuals with the same genotype show different phenotypes in different
environments. The characteristic lets species adapt to heterogeneous environments and have wider niches. Broad stud-
ies of phenotypic plasticity at the population and species levels are revealing the ecological significance of wild plants and
also enrich the understanding of population distribution. Schisandra sphenanthera is a main species used for wild me-
dicinal materials but is becoming scarce. Research and protection of the species is necessary. Leaves are the main or-
gans of photosynthesis of S. sphenanthera, whose phenotypes vary with environmental changes. Analysis of phenotypic
plasticity of leaves at the population level will reveal the plasticity of leaves, explore the effect of environmental factors on
leaf phenotypes and provide the basis for the protection of S. sphenanthera. In this study, we analyzed the phenotypic
plasticity of S. sphenanthera leaves on a large scale (9 provinces/cities, 26 counties, 27 populations) by using GIS tech-
nology. The 2 methods we used were phenotypic plasticity index and variation coefficient. We analyzed the effect of en-
vironmental factors on leaf phenotypic plasticity by using membership function and maximum entropy modeling. The
environmental factors were of 3 types (edaphic, climate and topographic), including 13 factors. The results suggested that
7 kinds of leaf phenotypes (leaf length, leaf width, leaf petiole length, leaf area, leaf shape index, number of leaves teeth
and number of secondary veins) all had plasticity. The plasticity of the leaf area was the greatest and leaf shape the least.
The effect of the edaphic factor was the greatest among the environmental factors, followed by the climatic factor and the
topographic factor. Weight analysis showed that total soil kalium content had the greatest effect on leaf length and area.
Total organic carbon content, altitude above sea level, total phosphorus content, slope and annual precipitation had the
greatest effect on leaf width, petiole length, shape index, number of leaf teeth and number of secondary veins, respec-
tively. Five common important factors with effects on multiple leaf phenotypes including total soil kalium content, total
phosphorus content, total organic carbon content, annual precipitation and slope. The membership functions of common
important factors and their corresponding leaf phenotype were almost Gaussian-type and had optimum value. Achieving
optimum value by manual control could promote S. sphenanthera growth. This study provided reference data for wild and
ex situ cultivation of S. sphenanthera.
Key words environmental factor, maximum entropy model, membership function, phenotypic plasticity, Schisandra
sphenanthera, weight
Yang HY, Wei HY, Sang MJ, Shang ZH, Mao YJ, Wang XR, Liu F, Gu W (2016). Phenotypic plasticity of Schisandra
sphenanthera leaf and the effect of environmental factors on leaf phenotype. Chin Bull Bot 51, 322–334.
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* Authors for correspondence. E-mail: weihy@snnu.edu.cn; weigu@snnu.edu.cn
(责任编辑: 白羽红)