全 文 ：植物学报Chinese Bulletin of Botany 2009, 44 (2): 191-196, www.chinbullbotany.com
doi: 10.3969/j.issn.1674-3466.2009.02.007
收稿日期: 2008-04-17; 接受日期: 2008-06-06
基金项目: 国家自然科学基金(No.30225007)和中国科学院“百人计划”项目
* 通讯作者。E-mail: qjli@xtbg.ac.cn
j Pischtschan E (2006). Evolutionary Tendencies in Flowers of Marantaceae with Special Reference to the Style Movement
Mechanism. PhD Thesis. Mainz: University of Mainz. pp. 35-48.
.研究报告.
马来良姜花柱卷曲运动的结构基础
罗银玲 1, 2, 任盘宇 1, 李庆军 1*
1中国科学院西双版纳热带植物园, 云南勐腊 666303; 2中国科学院研究生院, 北京 100039
摘要 山姜属(Alpinia L.)植物的花柱具卷曲运动的能力, 该属植物的野生种群有两种表型的个体, 其花柱运动方向相反。该
文通过观察马来良姜(Alpinia mutica Roxb.)花柱的显微和超微结构来研究花柱卷曲运动的结构基础。结果表明两种表型的
花柱解剖结构相同。花柱仅形态学上端区域(约占花柱总长度的25%)有卷曲运动能力, 其它区域不能运动。运动区近轴侧分
布着几层直径较大、形状不规则、相对较短且细胞壁较薄的细胞, 远轴侧的细胞直径较小、狭长; 非运动区近轴和远轴侧的
细胞都呈狭长形。花柱运动区域近轴侧和远轴侧细胞结构和细胞层数的不对称可能是导致花柱卷曲运动的结构原因。
关键词 马来良姜, 解剖结构, 花柱卷曲
罗银玲, 任盘宇, 李庆军 (2009). 马来良姜花柱卷曲运动的结构基础. 植物学报 44, 191-196.
早在19世纪, Darwin(1880)就详细地描述了多种植
物的运动模式。随着研究的深入, 人们逐渐认识到, 尽
管植物营固着方式生长, 但是其很多器官都能根据环境
的变化做出相应的反应, 以更好地适应环境的变化, 或者
更有效地获取资源。根据运动方向与外界刺激方向的
关系, 植物运动可分为向性运动(tropic movement)和感
性运动(nastic movement)。其中, 向性运动的运动方
向和外界刺激方向紧密相关, 而感性运动的运动方向一
般来说与其自身结构相关(任海云, 1995)。在植物的器
官中, 根、茎、花序和叶片等器官都可以进行运动, 这
些器官的运动方式与其自身的结构特点相关( Ha r t ,
1990)。含羞草(Mimosa pudica L.)的感震性运动被认
为与其叶枕的结构有很大的相关性(潘瑞炽, 2002), 从解
剖结构上看, 含羞草复叶叶枕组织的上部及下部细胞的
构造不同, 上部的细胞壁较厚而下部的较薄, 下部组织的
细胞间隙也比上部的大(Toriyama and Satô, 1968;
Fleurat-Lessard and Millet, 1984)。在外界因素影响
下, 叶枕下部细胞的透性增大, 水分和溶质从液泡中透
出, 排入细胞间隙, 因此, 下部组织细胞的紧张度下降,
组织疲软; 而上部组织此时仍然保持紧张状态, 复叶叶柄
即下垂。含羞草小叶的运动机理与此相同, 只是小叶叶
枕的上部和下部组织中细胞的构造正好与复叶叶柄基部
叶枕的相反。在透骨草(Phryma leptostachya L.)植物
幼茎的感温性运动机理研究中, Endo 和Mi yauc hi
( 2 0 0 6 )发现进行过弯曲运动的茎具有束间韧皮层
(interfascicular libriform layers), 而直立生长的茎和未
进行弯曲但具有弯曲能力的茎都没有这种结构, 从而认
为透骨草茎的内部结构变化可以改变茎的柔韧程度。
竹芋科植物能进行爆发性传粉, 它的花柱在受到外力作
用后释放机关, 花柱会快速弯曲。P i s c ht s c ha n
(2006)研究发现, 竹芋科植物花柱具有弯曲能力的部位,
其细胞壁是多孔渗水的(porous), 而且在纵向上有较大
的细胞间隙, 细胞壁上的这些孔(hole)很明显地把相邻
的细胞连接起来, 使薄壁组织的细胞具有快速渗透的能
力 j。以上研究结果均表明植物运动器官的组织结构
与其运动行为紧密相关。
在植物界, 很多有花植物的花柱都具有运动能力。
其中, 山姜属植物所具有的花柱卷曲性运动机制是一种
主动避免植物近交的花柱运动形式(Li et al., 2001), 砂
仁属的一些种如九翅砂仁(Amomum maximum Roxb.)
192 植物学报 44(2) 2009
也具有花柱卷曲运动的能力(Cui et al., 1996; Ren et
al., 2007)。具有花柱卷曲性的植物有 2种表型, 它们
的花柱在一天开花过程中分别进行2次方向相反的弯曲
运动(图1)。其中下垂型花的花柱在凌晨开花时相对于
花药向上卷曲(图1 A), 中午开始又向下卷曲(图1 B); 上
举型花的花柱则与下垂型相反, 凌晨开花时先向下卷曲
(图1 C), 中午开始向上卷曲(图1 D)。我们观察发现山
姜属植物花柱卷曲运动的方向与外界环境中刺激的方向
没有关系, 只是在发育的特定阶段相对于花药平面向上
或向下运动。而且花柱卷曲运动只发生在花柱前端, 花
柱靠近子房的一端并不具有卷曲的能力。据此推测山
姜属植物花柱自身的结构决定了它的这种运动能力和运
动方向。为了验证这一假设, 本研究采用马来良姜
(Alpinia mutica Roxb.)为研究材料, 进行了以下研究: (1)
确定花柱能够发生卷曲的区域; (2) 观察2种表型花柱结
构是否存在差异; (3) 比较花柱卷曲区域和不卷曲区域的
解剖结构。通过这些研究, 期望了解山姜属植物花柱卷
曲性的结构基础, 为进一步探讨其运动机制奠定基础。
1 材料与方法
1.1 植物材料
马来良姜(Alpinia mutica Roxb.)原产于马来西亚, 2001
年从泰国引种后栽培在西双版纳热带植物园苗圃内, 野
外无自然种群。该种植物为多年生草本, 株高 1.8 m,
叶片长约40 cm, 宽约4 cm, 聚伞花序茎端顶生, 长约
15 cm, 花序轴被短毛, 分支多而短, 每个分支上有2-3
朵花, 花白色, 苞片花时脱落, 唇瓣黄色, 有红色脉纹。
引种后的马来良姜每年有2个集中的花期, 第1次在6-
8月, 第 2 次在 10-12月。
观察发现山姜属植物的花柱, 在开花当天离体后, 只
要将其插入水中保证其不脱水, 它们仍然可以进行正常
的弯曲运动。因此本研究均采用离体花或花序完成。
1.2 花柱运动区域的确定
在花期内取当天开放的花, 在第1次花柱运动后和第2
次花柱运动前, 用双面刀片从前端沿纵向把花药纵剖开
不同长度, 然后从横向切除。根据花药被切除的程度分
为5个水平, 即处理1-5, 分别代表花药一侧被切除约
1/5、2/5、3/5、4/5和 5/5, 使得原来在 2 个花粉囊
中间夹着的花柱不同程度地游离出来, 以摆脱花粉囊的
束缚, 然后把花的基部包裹在加有蒸馏水的脱脂棉中。
每个处理重复5次, 记录花柱弯曲点的位置变化。
1.3 花柱解剖结构的观察
采用常规石蜡切片法(冯虎元和叶创兴, 2006)制作观察切
片。用LEIKA RM2016切片机切片, 切片厚度为8-10
mm。在1%番红溶液中染色, 脱色后在Leica DM LAM
型显微镜下观察, Leica DFC480照相记录。
1.4 花柱运动部位的超微结构观察
采用透射电镜观察花柱运动部位上下两侧细胞壁的厚度,
主要步骤为: 取当天开花的不同时期的花, 剥出花柱, 用
3.5%的戊二醛溶液(0.05 mol.L-1磷酸缓冲液, pH 7.8)
常温下抽气固定30分钟, 然后放在固定液中过夜, 磷酸
缓冲液清洗3次, 常规乙醇梯度脱水, 618环氧树脂包
埋, LKB-V型超薄切片机切片, 醋酸双氧铀染色, JEM-
图 1 山姜属植物花柱卷曲运动示意图
(A)和(C)分别显示下垂型和上举型花柱的第 1次卷曲过程; (B)和
(D)分别显示下垂型和上举型花柱的第 2 次卷曲过程。虚线箭头
指示运动的方向, 实线和虚线的柱头分别表示每次花柱运动前和运
动后的位置。
AdS: 近轴面; AbS: 远轴面
Figure 1 A sketch of style curvature in Alpinia
(A) and (C) indicate the first curvature of cataflexistyle and
anaflexistyle, respectively; (B) and (D) indicate the second
curvature, respectively. The arrow with a dotted line indicates
the direction of style movement. The stigma in solid line indi-
cates the position of style before curvature, and that in dotted
line indicates the position of style after curvature.
AdS: Adaxial side; AbS: Abaxial side
193罗银玲等: 马来良姜花柱卷曲运动的结构基础
100CX型透射电镜下观察和照相。
2 结果与讨论
2.1 花柱运动区域的确定
对上举型花柱而言, 如图2所示, 在处理1-3的情况下,
花柱弯曲点始终靠近切口处, 但是在处理4和5中则观
察到, 花柱弯曲点不再靠近切口, 而是保持在被切除约
3/5时的位置; 当花药被全部切除, 整个花柱都无机械阻
力的情况下, 花柱的弯曲点仍然保持在切除3/5花药的
位置(图2A)。对下垂型花柱而言, 由于在各种处理下花
柱运动均没有受到阻碍, 花药被切除不同长度后, 下垂的
弯曲部位也没有差异, 都是运动前弯曲部位的反向互补
位置 (图2B)。这些结果表明花柱卷曲运动只发生在花
柱的形态学上端, 其它部分不具备卷曲运动的能力。
我们仔细观察了几种山姜属植物花柱的外形, 发现
花柱上端运动区域和下端非运动区域的直径不同, 上端
的直径稍大, 而下端非运动区域的直径较小。以马来良
姜为例, 上举型花柱形态学上端的直径为 0.83±0.08
mm, 下端的为0.54±0.05 mm; 而下垂型花柱则分别为
0.85±0.07 mm和0.58±0.06 mm。直径较大的为花柱
的运动部位(curvature part), 直径较小的为花柱的非运
动部位(non-curvature part), 在2种表型中两者的差异
都达到极显著水平(t检验: 上举型t＝17.068, P<0.01;
下垂型 t＝ 13.798, P<0.01)。2个表型花柱运动区域
占整个花柱的长度, 上举型为25.49±1.19%, 下垂型为
25.55±1.53%, 没有显著差异(t检验: t＝ 0.183, P>
0.05)。2种表型的花柱, 花柱运动区域的部位和长度都
相同, 即位于花柱顶端, 约占花柱总长度的 25%。
2.2 两种表型花柱解剖结构比较
以花柱中间的花柱道为界, 将花柱分为近轴侧(adxial
side, AdS)和远轴侧(abxial side, AbS)。对上举型花
柱而言, 开花前因为花柱还没有进行弯曲, 所以花柱本身
没有弧度; 开花时花柱首先向下弯曲, 所以近轴侧在弧度
的外侧; 开花过程中花柱逐渐向上弯曲, 到下午开花过程
结束前, 远轴侧又在弧度的外侧。而下垂型花柱的运动
方向以及同一时刻的近轴、远轴侧则与上举型花柱相
反。结果表明, 山姜属植物2种表型的花柱, 虽然运动
方向相反, 但是它们在解剖结构上没有差异(图3-5)。2
种表型花柱运动区域的结构都存在明显的不对称性(图3,
4), 近轴侧有2个维管束, 远轴侧有1个(图4D); 除此之
外, 近轴侧和远轴侧的细胞形状也有很大差异(图3C)。
远轴侧的细胞狭长, 形状比较规则, 直径为5-10 mm, 长
度为60-90 mm, 细胞层数较少, 9-12层; 近轴侧在紧
邻花柱道处也具有与远轴侧结构相同类型的细胞, 但是
除了这类细胞之外, 近轴侧还分布有8-10层细胞, 其形
状相对不太规则, 直径 8-20 mm, 长度为 20-40 mm。
另外在花柱运动的后期, 2种表型的花柱道中, 都可以观
察到明显的花粉管束穿过其中(图3C, F)。
2种表型花柱非运动区域的结构也相似, 在花柱道两
侧, 除了表皮之外, 就是几层狭长的细胞(图5)。马来良
姜2种表型花柱在同一时刻其运动方向相反, 但不论是
运动部位还是非运动部位, 2种表型的结构却是相同的。
这与2种类型的花柱在一天的开花过程中都要完成2次
卷曲运动有关, 上举型花柱刚开花时花柱伸长并向下弯
曲, 中午开始花柱继续伸长并改变运动方向, 向上弯曲;
而下垂型花柱刚开花时花柱伸长并向上弯曲, 中午时分
其长度达到最大值, 在随后的下垂过程中花柱并不再继
图 2 马来良姜花柱在花药被切除不同长度后弯曲点位置的变化
(A) 上举型花柱; (B) 下垂型花柱
数字代表一侧花药被切除的程度, 1-5 分别为1/5、2/5、3/5、
4/5和 5/5(全部)的一侧花药被切除。
Figure 2 Change of curvature site after different parts of
half anthers of Alpinia mutic a were removed from exci sed
styles
(A) Anaflexistylous morph; (B) Cataflexistylous morph
The numbers denoted the degree of half anther remove. 1-5
represented 1/5, 2/5, 3/5, 4/5, 5/5 of half anther was removed,
respectively.
194 植物学报 44(2) 2009
续伸长。由此可见, 2种表型的山姜属植物, 它们的花柱运
动在结构基础上是相同的, 而且都要进行2次卷曲运动, 只
是当一个表型上举的时候另外一个表型下垂, 反之亦然。
2.3 花柱运动和非运动部位结构的比较
2种表型花柱的相同部位在结构上没有差别, 但是同一花
柱不同部位的结构是有区别的(图6)。花柱的形态学下
端, 即靠近子房一侧的非运动部位, 近轴和远轴两侧的细
胞结构相似, 都是狭长形细胞, 细胞层数相对较少, 直径
较小, 细胞排列紧密(图6C, E)。而花柱的形态学上端,
即靠近柱头一侧的运动部位, 远轴侧只有9-12层细胞,
直径5-10 mm, 长度60-90 mm, 呈狭长形(图6A, D);
近轴侧的细胞层数较多, 除靠近花柱道侧有与远轴侧相
似的细胞外, 还有8-10层形状不规则的细胞, 直径8-
20 mm, 长度 20-40 mm(图 6A, D)。运动部位和非运
图 3 马来良姜 2种表型花柱的运动部位在不同发育阶段的纵切图
(A)、(B)和(C )分别显示上举型花柱在开花前、花柱弯曲运动前
和运动后的结构; (D )、(E )和(F )为下垂型花柱在这 3 个阶段的
结构 。
AdS: 近轴面; AbS: 远轴面; SC: 花柱道; PTB: 花粉管束。 Bar=
100 µm
Figure 3 Longitudinal sections of curvature part of Alpinia
mutica styles at different developmental stages
(A) , (B) and (C) i ndi c ate the anatomic al str uc ture of
anaflexistyles at three stages— before flowering, before cur-
vature and after curvature, respectively; (D), (E) and (F) indi-
cate the anatomical structure of cataflexistyles at the same
stages.
AdS: Adaxial side; AbS: Abaxial side; SC: Style channel; PTB:
Pollen tube bundle. Bar=100 µm
图 4 马来良姜 2种表型花柱的运动部位在不同发育阶段的横切图
(A)、(B)和(C )分别显示上举型花柱在开花前、花柱弯曲运动前
和运动后的结构; (D )、(E )和(F )是下垂型花柱在这 3 个阶段的
结构 。
VB: 维管束; 其它缩写见图3。Bar=100 µm
Figure 4 Transverse sections of curvature part of Alpinia
mutica styles at different developmental stages
(A) , (B) and (C) i ndi c ate the anatomic al str uc ture of
anaflexistyles at the three stages— before flowering, before
curvature and after curvature, respectively; (D), (E) and (F)
indicate the anatomical structure of cataflexistyles at the same
stages.
VB: Vascular bundle; other abbreviations see Figure 3. Bar=
100 µm
图 5 马来良姜 2种表型花柱非运动部位的解剖结构
(A) 横切; (B) 纵切。
图中缩写见图3和图 4。Bar=100 µm
Figure 5 The anatomical structure of non-curvature part of
ana- and cata-flexistylous morph in Alpinia mutica
(A) Transverse section; (B) Longitudinal section
Abbreviations see Figure 3 and Figure 4. Bar=100 µm
195罗银玲等: 马来良姜花柱卷曲运动的结构基础
动部位之间的花柱状态处于过渡水平(图6B)。总之, 花
柱运动部位比非运动部位结构复杂, 主要体现在细胞类
型较多, 细胞层数近轴和远轴侧存在差异(图6A, D), 而
非运动部位结构简单, 细胞类型单一, 近轴和远轴侧细胞
层数相似(图 6C, E)。
除了细胞类型和层数的差异之外, 花柱运动部位近
轴和远轴侧细胞细胞壁的厚度也有差异, 近轴侧外围靠
近表皮的细胞壁较薄(图7B, D), 而远轴侧细胞的细胞壁
较厚(图7A, C), 比近轴侧外围细胞约厚2-3倍。
花柱运动只发生在花柱的形态学上端约25%距离
处, 这个位置以下的花柱不具有卷曲能力。与之相对
应, 这两个部位的解剖结构存在明显的差异, 与非运动部
位相比, 运动部位近轴面比远轴面多了8-10层直径较
大、长度较短、细胞壁较薄的细胞, 这些细胞位于近
轴侧的表皮下方(图6A, D); 而非运动部位近轴和远轴侧
的细胞都是较狭长的细胞(图6C, E)。在马来良姜花柱
的运动部位, 由于近轴侧细胞层数比远轴侧的多, 且细胞
壁相对远轴侧较薄, 花柱的卷曲运动可能与两侧水分在
细胞间的转移有关, 因为细胞层数少、细胞壁厚的一侧
(远轴) 在得到或丧失水分的过程中, 细胞体积的变化幅
度与细胞层数多、细胞壁薄的一侧 (近轴) 不一样, 使
得两侧组织的伸缩难易程度不同, 从而导致花柱的卷曲
运动。总的来说, 花柱无运动能力的一端, 其细胞类型
在近轴侧和远轴侧是一样的, 而花柱具运动能力的一端,
其细胞类型在两侧存在不对称性。这种结构上的不对
图 6 马来良姜花柱不同部位的解剖结构
(A) 花柱运动部位横切图; (B) 花柱运动和非运动部位的过渡区横
切图; (C) 花柱非运动部位横切图; (D) 花柱运动部位纵切图; (E)
花柱非运动部位纵切图
图中缩写参见图3。Bar=100 µm
Figure 6 The anatomical structure of different parts of style
in Alpinia mutica
(A) Transverse section of curvature part; (B) Transverse sec-
tion of tr ansition part between curvature and non-curvature
part; (C) Transverse section of non-curvature part; (D) Longi-
tudinal section of curvature part; (E) Longitudinal section of
non-curvature part
Abbreviations see Figure 3. Bar=100 µm
图 7 马来良姜花柱运动部位上下侧的透射电镜图片, 示细胞壁
厚度
(A) 上举型花柱远轴侧细胞的超微结构; (B) 上举型花柱近轴侧直
径较大细胞的超微结构; (C) 下垂型花柱远轴侧细胞; (D) 下垂型
花柱近轴侧直径较大细胞
CW: 细胞壁; V: 液泡; N: 细胞核; IS: 细胞间隙
Figure 7 The transmission electronmicrographs of curvature
part of Alpinia mutica style, displaying the thickness of cell
wa ll
(A) Ultrastructure of abaxial cell of anaflexistyle; (B) Ultra-
structure of long-diameter cell in adaxial side of anaflexistyle;
(C) Ultrastructure of abaxial cell of cataflexistyle; (D) Ultra-
structure of long-diameter cell in adaxial side of cataflexistyle
CW: Cell wall; V: Vacuole; N: Nucleus; IS: Intercellular space
196 植物学报 44(2) 2009
Structural Fundamentals of Style Curvature in Flexistylous Alpinia mutica
Yinling Luo1, 2, Panyu Ren1, Qingjun Li1*
1Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303, China
2Graduate School of Chinese Academy of Sciences, Bei j ing 100039, China
Abstract The styles of Alpinia have the ability to curve. The natural population of this genus has two morphs, the styles of which
move towards opposite directions. We researched the structural fundamentals of the style curvature by micrography and electron
ultramicrography. The anatomy of the two morphs was the same. The apical part (about 25% of total length) can curve, and other
part cannot. The abaxial side of the curvature part had long and narrow cells. The adaxial side, besides containing these cells, also
contained some cells with larger diameter, irregular shape, short length and thin cell wall. The cell type in the two sides of the non-
curvature part was similar: long and narrow. The differences in cell structure and magnitudes of cell layers between adaxial and
abaxial sides may be the structural fundamentals of style curvature.
Key words Alpinia mutica, anatomical structure, style curvature
Luo YL, Ren PY, Li QJ (2009). Structural fundamentals of style curvature in flexistylous Alpinia mutica. Chin Bull Bot 44, 191-196.
* Author for correspondence. E-mail: qjli@xtbg.ac.cn
(责任编辑: 刘慧君)
称性导致花柱两侧在卷曲运动中生长速率产生差异
(allometric growth), 可能是花柱卷曲运动的结构基础。
山姜属植物的花柱卷曲运动, 其运动时间和运动方
向都很特殊。这种同一时刻2种表型花柱运动方向相反
的现象, 除了与其自身结构相关之外, 也与它们的基因表
达时序和信号转导有关, 需要进行深入的生理学和分子
生物学研究。
致谢 中国科学院西双版纳热带植物园杨淑霞、段友
爱、李靖及孙杉等在实验中给予了帮助, 在此一并感谢。
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