全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (10): 989~999 989
收稿 2013-05-17　　修定 2013-07-11
资助 国家重点基础研究发展计划(2010CB126006)和中央高校
基本科研业务费专项资金(GK201305005)。
* 通讯作者(E-mail: jnyu@snnu.edu.cn; Tel: 029-85310288)。
PPR蛋白影响植物生长发育的研究进展
陆萍, 俞嘉宁*
陕西师范大学生命科学学院, 西安710062
摘要: 植物生长发育是一个极其复杂的生理生化过程, 受内外因素共同作用。PPR蛋白是核基因编码的具有重复PPR基序
的蛋白, 分布广泛, 在高等植物中数量巨大。PPR蛋白的靶标一般是线粒体和叶绿体中转录的RNA前体, 多数可与MORF互
作, 参与线粒体和叶绿体基因的RNA编辑。PPR蛋白缺失的突变体植株多数呈现异常表型, 影响植物的正常生长发育。本
文就近年来发现的PPR蛋白结构、分布, 与RNA编辑的关系, 及其对植物生长发育的影响进行了综述。
关键词: PPR蛋白; RNA编辑; 胚胎致死; 生长发育; 高等植物
The Affection of Pentatricopeptide Repeat Proteins in Plant Growth and
Development
LU Ping, YU Jia-Ning*
College of Life Sciences, Shaanxi Normal University, Xi’an 710062, China
Abstract: Plant growth and development is an extremely complex physiological and biochemical process,
which have been effected by internal and external factors. PPR proteins with repeat PPR motifs are encoded by
nuclear genes. These proteins distribute widely and have enormous quantity in high land plants. PPR proteins
always target to the transcriptived RNA precursor of mitochondria and chloroplasts, and most of them can
interact with MORF proteins. The function of PPR proteins usually involve in RNA editing of some organelle
genes. PPR protein mutant plants represent some abnormal phenotypes; even affect plants growth and
development. In this paper, we summarized that the structure, distribution of PPR proteins according to recent
years’ research. We also described the relationship between PPR proteins and RNA editing. At the last, the PPR
proteins might have an important role in plant growth and development was reviewed.
Key words: PPR protein; RNA editing; embryogenesis; growth and development; higher plants
植物生长发育是一系列极其复杂的生理生化
过程, 包括种子萌发、幼穗形成、花的产生、受
粉受精、结实、衰老等阶段, 每一阶段都要发生
不同的代谢变化。一方面, 这些不同的代谢变化
受环境条件的影响, 另一方面, 环境因素的改变诱
发了植株体内不同基因在时空上的顺序表达, 促
进了植株的生长发育。遗传与生理学的研究表明
植物叶片生长发育与RNA转录本的丰度有关
(Jiang等1993; Clouse 1996)。近年来, 已发现了大
量与植物生长发育相关的基因, 如拟南芥ICE1基
因通过调节赤霉素(GA)合成调控植株生长、开
花、育性形成等(陶园2009); URO基因参与生长素
与乙烯途径调控植物生长发育(周薇2007); ASD是
一个叶绿体发生和种子发育必需基因 (尹团章
2011); 玉米ABP9基因在正常生长条件下过量表达
即诱导转基因植株产生耐逆反应, 抑制植株的生
长发育(孟慧等2007)。此外, 还有大量的衰老相关
基因(senescence-associatedgenes, Sags)也陆续被发
现, 如petB、psbA、SAG12 (Lohman等1994)、
LSC54 (Buchanan-Wollaston 1994)等。除此而外,
随着大量物种测序工作的完成, 人们发现了一类
由核基因编码的作为反式作用因子起作用的PPR
(pentatricopeptide repeat protein)家族基因(Tillich等
2006)。PPR家族成员数量庞大, 集中分布于陆生
植物中, 其编码的蛋白质不仅参与CMS的育性恢
复, 还可通过参与RNA加工修饰调节植物的正常
生长发育, 如拟南芥PPR基因CLB19突变体中, 叶
绿体受损、子叶黄化、幼苗生长死亡(Chateigner-
Boutin等2008); OTP43基因突变影响nad1转录本
植物生理学报990
内含子1的顺式拼接, 导致突变体植株明显的发
育延缓、花期延迟、植株变小且叶子卷曲 (de
Longevialle等2007); 玉米PPR基因EMP5突变, 导
致成熟种子体积减小、种皮白色皱缩、胚或胚乳
缺失(Liu等2013)。因此, PPR蛋白与植株生长发育
的研究已引起人们的普遍关注。本文针对PPR蛋
白的研究现状, 介绍PPR蛋白结构、分布, 该蛋白
参与RNA编辑的可能机制, 以及PPR蛋白的缺失对
植物生长发育产生的影响。
1 PPR蛋白的发现、分类及分布
模式植物拟南芥基因组测序完成后, 进行大
规模序列筛选并预测与线粒体和叶绿体功能相关
的蛋白质时, 发现了一个与TPR家族相似的新的大
型基因家族, 共有466个家族成员, Small和Peeters
(2000)将其命名为PPR蛋白(pentatricopeptide repeat
protein)。PPR蛋白是由核基因编码的35个简并氨
基酸作为重复单位串联排列组成的蛋白质, 这些
由35个简并氨基酸组成的重复单位称为PPR基序
(motif)。在蛋白质分子中包含的PPR基序的数目
从2~26个不等, 平均是12个, 由于其串连重复排列,
约占蛋白质序列的2/3左右(Small和Peeters 2000)。
Lurin等(2004)研究发现了2个新的PPR相似(PPR-
like)基序 : PPR短基序(S-motif)和PPR长基序
(L-motif)分别含有31和35或36个氨基酸残基。这
两种新基序发现于已鉴定的PPR蛋白中, 与经典的
PPR基序(P-motif)按照P-L-S方式排列在蛋白质的
一级序列上。因此将这种PPR蛋白归为PLS亚家
族, 其他的PPR蛋白被归为P亚家族(图1)。大多数
PPR蛋白C末端具有高度的保守性, 在C末端序列
通常有3个保守的结构域, 分别为E、E+和DYW结
构域, 这3种PPR基序在拟南芥中的数目分别为
191、145和87。这些C末端结构域的发现将PLS亚
家族分为4个亚群: PLS亚群、E亚群、E+亚群和
DYW亚群。
虽然已报道的PPR蛋白都出现在真核生物中,
然而与其他真核生物相比, PPR蛋白在植物中的数
目非常大。Lurin等(2004)对PPR基因在不同的物
种中的分布情况进行统计分析发现, 在原核生物
和原生生物基因组中几乎没有PPR基因的存在, 但
在所有真核生物的基因组序列中都发现了PPR基
因。植物中, PPR基因数目庞大, 在2种藻类中分别
为10个和12个(Small和Peeters 2000), 在苔藓植物
的小立碗藓中有103个(O’Toole等2008), 拟南芥中
PPR基因约为480个(Lurin等2004; Rivals等2006),
水稻中PPR家族基因将近650个(Lurin等2004;
Wang等2006), 在葡萄和杨树中PPR家族基因也多
达600个。而动物中PPR基因数目却很少, 例如在
果蝇中只有2个PPR基因, 在人类基因组中PPR基
因的数目可能是6个。表明PPR基因的数量在植物
界和非植物界之间存在着很大的差异; 此外, PPR
基因可能起源于某种古老的陆生植物, 在植物由
低级到高级的进化过程中其PPR基因大致呈增加
趋势且逐渐发生分化。Okuda等(2006)推测陆生植
物中的RNA编辑过程与PPR基因家族的形成具有
图1 PPR蛋白分类及基序结构(引自Lurin等2004)
Fig.1 Classification of PPR proteins and sequence structure of the PPR motifs (cited from Lurin et al 2004)
陆萍等: PPR蛋白影响植物生长发育的研究进展 991
协同进化的关系。
大多数的PPR蛋白N端有定位信号序列, 这些
PPR蛋白的亚细胞定位可通过软件预测识别氨基
酸序列上可能的定位信号, 并通过连接报告基因
后, 观测其表达来确定PPR蛋白的亚细胞定位。如
绿色荧光蛋白(GFP)或其他细胞器特异性标记与
PPR蛋白的ORF融合, 并转染细胞使PPR蛋白与
GFP报告基因一起瞬时表达(Gothandam等2005;
Okuda等2006)。目前发现, 除了拟南芥PNM1蛋白
(Hammani等2011a)和拟南芥GRP23 (GLUTAMINE-
RICH PRO-TEIN23) (Ding等2006)定位于细胞核,
大多数PPR蛋白主要定位于质体和线粒体, 还有个
别PPR蛋白属于双定位, 如拟南芥PNM1既定位于
线粒体, 也定位于细胞核(Hammani等2011a); 玉米
PPR2263 (Sosso等2012a)、拟南芥RIP1 (Bentolila
等2012)和OTP87 (Hammani等2011b)双定位于线
粒体和叶绿体 (表1)。
2 PPR蛋白的结构特征及保守结构域
Lurin等(2004)对PPR蛋白的N末端和C末端的
氨基酸序列进行研究, 发现大多数PPR蛋白的N末
端含有细胞器定位的信号肽序列, 如定位于叶绿
体的转运肽和定位于线粒体的导肽。C末端序列
的3个保守结构域: E、E+和DYW, 一般在一个PPR
蛋白中一种基序只出现一次, 且在C末端依照E-E+-
DYW的顺序排列; 具有DYW基序的蛋白质一般都
有E和E+基序, 含有E+基序的蛋白也大都含有E基
序; 且这3种基序只存在于PLS亚家族和PCMPs
(plant combinatorial and modular protein)家族中。
目前, 绝大多数报道的RNA编辑反式作用因子都
属于E亚家族和DYW亚家族成员, 表明E结构域和
DYW结构域在RNA编辑过程中可能具有重要
的功能。一般认为E结构域是蛋白互作结构域, 能
够吸募未知的编辑酶(Shikanai 2006; Schmitz-
Linneweber和Small 2008); DYW结构域可能具有
核酸内切酶活性(Nakamura和Sugita 2008; Okuda等
2009); 也有人认为在DYW基序中含有激活位点
HXE…CXXCH, 其中氨基酸残基CXXCH参与RNA
拼接, 推测HXE…CXXCH对形成胞嘧啶脱氨酶活
性、并引起C - U的编辑是必需的 ( S a l o n e等
2007)。E和E+结构域容易退化, 而DYW结构域有
较高的稳定性, 尤其是半胱氨酸和组氨酸残基存
在时。
一些PPR蛋白还包含额外的结构域: RNA识
别结构域(RNA recognition motifs, RRM)、LAGLI-
DADG结构域(His-Cys box and GIY-YIG, H-N-H)
和与细菌小MutS同源的相关结构域(homology to
bacterial small MutS-related domains, SMR)。RRM
由非常保守的α-β (β1-α1-β2-β3-α2-β4)折叠形成, 可以
识别大量不同的RNA序列和形状, 是参与RNA结
合的基序中最广泛的(Daubner等2013)。如PPR4,
核基因编码的定位于叶绿体的PPR蛋白, 含有一个
RRM结构域(Schmitz-Linneweber等2006)。在绿藻
中, LAGLIDADG结构域由内含子编码, 并且在其
他真核细胞器、原核生物和古细菌中有多种分布
(Lucas等2001)。LAGLIDADG蛋白可以作为RNA
拼接因子 , 如拟南芥PPR蛋白OTP51中有2个
LAGLIDADG基序, 参与质体基因ycf3内含子2的
顺式拼接(de Longevialle等2008)。SMR结构域最
初是在细菌MutS2蛋白质中发现的, 在DNA重组和
修复过程中具有DNA结合和核酸内切酶活性
(Fukui和Kuramitsu 2011)。拟南芥中已鉴定出8个
PPR-SMR蛋白, 到目前为止只有4个PPR-SMR蛋白
实验数据被公布。其中pTAC2发现于叶绿体转录
活性提取物中, 在PEP转录和RNA程序中发挥功能
(Pfalz等2006)。GUN1, 筛选自质粒到细胞核信号
缺陷突变体中 , 在逆行信号中发挥调控功能
(Koussevitzky等2007)。ATP4, 玉米中的一个PPR
蛋白, 实验证明该基因突变会使atpB/E和atpA转录
本特异性减少 , 引起叶绿体AT P合成酶缺失
(Zoschke等2012)。SVR7 (SUPPRESSOR OF
VARIEGATION 7), 一个拟南芥PPR蛋白, 突变后
导致叶绿体合成受损使ATP合成酶水平特异性降
低, 而且降低了atpB/E和rbcL的转录(Liu等2010;
Zoschke等2013)。相对于SVR7在玉米中的同源蛋
白ATP4来说, SVR7在翻译方面的功能有所扩展,
这为PPR-SMR蛋白在双子叶植物和单子叶植物中
的功能都是保守的提供了证据。
PPR的基因结构还有一个显著特点, 基因序列
中几乎不含内含子。生物信息学方法分析显示,
约有大于80%的PPR基因没有内含子, 7%的PPR基
因含有1个以上的内含子, 如小立碗藓PPR蛋白
PpPPR_77只有1个内含子(Ohtani等2010)、拟南芥
植物生理学报992
表1 参与RNA编辑且影响植物生长发育的PPR蛋白
Table 1 Pentatricopeptide repeat proteins involved in RNA editing and affected plant growth and development
基因 来源 亚家族 定位* 编辑基因 突变体影响植物生长发育表现 胁迫因子 参考文献
PpPPR_43 Physcomitrella patens DYW M cox1 藓原丝体生长差 Ichinose等2012
PpPPR_56 Physcomitrella patens DYW M nad3, nad4 原丝质体不发育 Ohtani等2010
PpPPR_77 Physcomitrella patens DYW M cox2, cox3 原丝质体不发育 Ohtani等2010
PpPPR_78 Physcomitrella patens DYW cox1, rps14 原丝体生长略微减弱 Uchida等2011
PpPPR_79 Physcomitrella patens DYW M nad5 原丝体严重缓慢生长 Uchida等2011
PpPPR_91 Physcomitrella patens DYW M nad5 原丝质体不发育 Ohtani等2010
PPR531-11 Physcomitrella patens P P clpP 原丝体显著减少 Hattori等2007
ATP4 Zay mays SMR C atpB, atpE, 叶片淡绿色 Zoschke等2012
atpA, atpF,
psaJ
CRP1 Zay mays P C petA, psaC 细胞色素b6f复合体丢 Schmitz-Linne-
失, 光合系统I蛋白减少 weber等2005
EMP5 Zay mays DYW M rpl16, nad9, 成熟种子小, 有白色皱 Liu等2013
cox3, rps12, 缩表皮, 无胚或胚乳
atp6, cob, nad1
MPPR6 Zay mays P M rps3 1/4内核变小, 变形, 颜 Manavski等2012
色变白, 胚胎发育延迟,
淀粉层减少
PPR4 Zay mays C rps12 trans- 幼苗白化, 或幼苗轻微淡 Schmitz-Linne-
拼接 绿色但发芽后3周死亡 weber等2006
PPR5 Zay mays P C trnG-UCC 幼苗白化致死或淡绿色幼 Beick等2008
PPR10 Zay mays atpH, psaJ 苗黄化, 生长3周后死亡 Pfalz等2009
PPR2263 Zay mays DYW C,M cob, nad 颖果小, 叶片窄、短, 花 Sosso等2012a
期严重延迟
PPR8522 Zay mays P C psa, psb, atp, 颖果缺少印记盾牌和胚胎 Sosso等2012b
ndh, pet, ycf, 轴, 近轴侧有点半
rpl, rpo, orf 透明和倒塌
THA8 Zay mays P C ycf3, trnA类 种子白化不能发芽, 中间 Khrouchtchova
内含子拼接 莲座叶生长和绿化延迟 等2012
CISC(t) Oryza sativa DYW C rpoB 低温时苗白化 吴加旺2012
MPR25 Oryza sativa E nad5 生长迟缓, 叶片呈淡绿色 Toda等2012
OGR1 Oryza sativa DYW M nad2, cox2 种子发芽延迟, 生长缓慢, Kim等2009
植株矮小分蘖少, 不育
OsPPR3 Oryza sativa P C psaA, rbcL, 前三片叶会出现白色条 谭振华2012
cab2R 纹叶表型且不转绿
Rf1 Oryza sativa P M atp6 改变CMS相关基因的 Kazama和
表达, 育性恢复 Toriyama 2003
ABO5 Arbidposis thaliana P M nad2前体 生长停滞 ABA Liu等2010
RNA拼接,
AHG11 Arbidposis thaliana PLS M nad4 氧化还原失衡, 种子萌 Murayama等2012
发受影响
CRR2 Arbidposis thaliana PLS-PCMP C rps7, ndhB 叶绿素荧光流失 Hashimoto等2003
CRR4 Arbidposis thaliana PLS-PCMP P ndhD 叶片黄化 Boussardon等2012
CLB19 Arbidposis thaliana E+ P rpoA, clpP 叶绿体受损, 子叶黄化, Chateigner等2008
温室幼苗早期致死; 培
养基上生长淡黄色的
叶、角果和花
DG1 Arbidposis thaliana P C psbA, psbD, 叶片迟绿 Chi等2008
rbcL, rpoB
ECB2 Arbidposis thaliana DYW C accD, ndhF 子叶白化, 幼苗致死; 光 Yu等2009; Cao等
迟绿 2011
陆萍等: PPR蛋白影响植物生长发育的研究进展 993
基因 来源 亚家族 定位* 编辑基因 突变体影响植物生长发育表现 胁迫因子 参考文献
EMS15 Arbidposis thaliana PLS C trnK, petD, 植株白化, 幼苗致死 张国瑞(2011)
rps12, petB
LOI1 Arbidposis thaliana DYW M nad4, ccb203, 幼苗根短 Lovastatin Kobayashi等2007
cox3
LPA66 Arbidposis thaliana DYW C psbF 光合系统II蛋白减少 Cai等2009
MEF7 Arbidposis thaliana DYW C nad4L 胚胎致死, 生长缓慢 Zehrmann等2012
MEF8 Arbidposis thaliana DYW M nad5, nad6 胚胎致死 Verbitskiy等2012
MEF9 Arbidposis thaliana E M nad7 生长缓慢, 开花时间晚 Takenaka 2010a
2周
MEF10 Arbidposis thaliana DYW M nad2 生长缓慢, 延迟抽薹 Härtel等2013
MEF11 Arbidposis thaliana DYW C cox3, nad4, 根生长滞后 Lovastatin Verbitskiy等2010
ccb203
OTP43 Arbidposis thaliana M nad1内含子1 1/4种子更小更黑, 明显 de Longevialle等
的顺式拼接 的延迟发育、延迟花期, 2007
植株更小且叶子卷曲
OTP51 Arbidposis thaliana P P ycf3 内含子2 幼苗浅黄色, 正常光下 de Longevialle等
莲座叶淡黄色, 低光下 2008
嫩叶浅绿色
OTP70 Arbidposis thaliana E P proC1 幼苗浅黄色 Chateigner-Boutin
等2011
OTP87 Arbidposis thaliana E C, M nad7, atp1 生长发育延迟 Hammani等2011
PPR2 Arbidposis thaliana C 23S rRNA 胚胎延迟发育, 导致胚 Lu等2011
胎致死
PPR40 Arbidposis thaliana P M 电子传递链 生长缓慢 ABA, 盐 Zsigmond等2008
复合体III
PPR596 Arbidposis thaliana P M rps3 生长和花期延迟, 叶片 Doniwa等2010
卷曲
RARE1 Arbidposis thaliana DYW C accD 无明显不同 Robbins等2009
RIP1 Arbidposis thaliana C, M Nad7, nad9, 矮化 Bentolila等2012
ccmFn-2,
mttB等
SLO1 Arbidposis thaliana E M nad4, nad9 生长缓慢, 发育延迟 Sung等2010
SLO2 Arbidposis thaliana E+ M nad1, nad4L, 根生长受限, 叶生成延 葡萄 Zhu 等2012
nad9, mttB 迟, 开花晚 糖, 光
SLG1 Arbidposis thaliana E+ M nad3 根生长缓慢, 植株发育 ABA、 Yuan和Liu 2012
延迟 干旱
SVR7 Arbidposis thaliana SMR C atpF, atpH, 叶片小, 轻微淡绿色, 发 低温 Liu等2010;
atpB/E, psaJ, 育延迟, 植物组织漂白 Zoschke等2012
rbcL
YS1 Arbidposis thaliana DYW C rpoB 子叶和/或叶片绿化缓慢 光 Zhou等2009
　　*: 亚细胞定位结果来自突变体实验或是软件预测; 其中M: 线粒体; C: 叶绿体; P: 细胞质; N: 细胞核。
续表
PPR蛋白AtPPR2含有1个内含子(Lu等2011)、而小
立碗藓PPR蛋白PpPPR_78含有3个内含子(Uchida
等2011)。
3 PPR蛋白的功能
近年来的研究表明, PPR基因在植物中大量存
在, 但目前为止, 仅对少数不同生物的PPR基因进
行了功能分析。研究发现PPR基因在植物的生长
发育和细胞器的形成过程中具有不可或缺的作用,
能够参与细胞质雄性不育的育性恢复、RNA的转
录后加工(包括RNA编辑、顺式及反式拼接、转录
产物的稳定化和去稳定化等)、细胞核与细胞器之
间的反向信号传递、逆境防御等。本文将重点介
绍PPR蛋白参与RNA编辑的可能机制, 以及PPR蛋
白的缺失对植物生长发育的影响。
植物生理学报994
3.1 PPR蛋白作为反式作用因子参与RNA编辑
自RNA编辑现象发现以来, 对其编辑机制的
研究一直是人们感兴趣的话题。目前对RNA编辑
机制研究比较详细的有锥虫、阿米巴虫、哺乳动
物载脂蛋白B和谷氨酸受体离子通道。近年来, 在
叶绿体RNA编辑机制方面的研究取得了较大进
展。许多数据表明具有基因专一性的反式作用因
子负责编辑中的识别作用, 已有实验间接证明一
个或几个编辑位点可由一些核基因编码的反式作
用因子识别 , 而这些反式作用因子可能是一种
RNA结合蛋白, 即PPR蛋白。当这些PPR蛋白家族
的基因在突变体中被破坏时, 突变体中会有一个
或多个编辑位点缺失或编辑效率受损。如小立碗
藓PpPPR_79 (Uchida等2011)蛋白和PpPPR_91
(Ohtani等2010)蛋白都是定位于线粒体的DYW亚
家族蛋白, 它们分别参与nad5转录本C598位点和
C730位点的RNA编辑, 当它们突变时, 藓原丝质体
的生长严重减慢, 甚至不发育; 玉米PPR4蛋白是叶
绿体定位的PPR蛋白, ppr4基因突变造成转录本
rps12的顺式拼接受损, 导致玉米幼苗呈现白化或
淡绿色, 种子发芽后3周死亡(Schmitz-Linneweber
等2006); 水稻OGR1编码一个DYW亚家族的PPR
蛋白, 在其纯合突变体中, nad2、nad4、ccmC、
cox2和cox3 5个转录本中有7个特异性RNA编辑位
点受影响, 导致种子发芽延迟、植株生长受限、
矮化和不育等多种表型的出现(Kim等2009)。SLO2
是拟南芥线粒体PPR蛋白, slo2突变导致nad4L、
nad7和mttB转录本的多个位点的编辑缺失, 影响线
粒体复合体I、复合体III和复合体IV的合成, 使突
变体植株生长发育延迟(Zhu等2012)。PPR蛋白作
为反式作用因子参与RNA编辑, 在线粒体和叶绿
体RNA转录后调控过程中是十分必要的, 而特定
编辑位点的缺失或是编辑效率的改变, 会影响植
物的正常生长, 包括影响光合作用、花粉发育、
胚胎发育(Yu等2012)和植物胁迫耐受性(Yuan和
Liu 2012)等, 造成植物叶片生长延迟、形状改变、
呈现白化或黄化等多种不正常表型的发生(表1)。
Takenaka等(2012)发现了一类细胞器RNA编
辑因子(multiple organellar RNA editing factor,
MORF), 这些基因编码形成一个蛋白家族, 家族成
员具有100个氨基酸组成的保守中心结构域——
MORF box。目前共发现了9个MORF蛋白(表2),
大多数的MORF蛋白之间可以发生互作, 形成异源
或同源的二聚体。MORF家族蛋白不仅可以参与
植物线粒体和质体的RNA编辑, 还可以选择性地
与PPR蛋白互作, 形成一个更复杂的编辑体, 共同
参与特异性位点的RNA编辑(Takenaka等2012)。
这种现象分别存在MORF1和MEF21 (cox3-257)、
MORF1和MEF19 (ccmB-566) (Takenaka 2010b,
2012)、MORF3和SLO2 (mttB-144、mttB-145、nad7-
739和nad4L-110) (Zhu等2012)、MORF8和MEF10
(nad2-842) (Härtel等2013)中都有发现(表2)。
3.2 PPR蛋白参与CMS植株育性恢复
雄性不育恢复系能抑制CMS的性状, 使雄蕊
恢复正常, 育性恢复, 并能自交结实。CMS已经在
150多种植物中发现, 目前通过对育性恢复机制的
研究确认了一些育性恢复基因, 玉米Rf2 (Cui等
1996)、牵牛花Rf (Bentolila等2002)、萝卜Rfk1
表2 已发现的MORF蛋白及作用
Table 2 A list of found MORF proteins and their function

蛋白 蛋白定位
影响的编辑
互作的MORF蛋白 互作的PPR蛋白及RNA编辑位点
位点数目
MORF1 (At4g20020) M 56 MORF1、MORF2、MORF3、MORF9 MEF21 (cox3-257), MEF19 (ccmB-566)
MORF2 (At2g33430) CP 33 MORF1、MORF2、MORF9
MORF3 (At1g06790) M 46 MORF1 SLO2 (mttB-144, mttB-145, nad7-739, nad4L-110)
MORF4 (At1g44780) M 1 —
MORF5 (At1g32580) M — —
MORF6 (At2g35240) M 1 MORF9
MORF7 (At1g72530) M — —
MORF8 (At3g15000) M/CP — — MEF10 (nad2-842)
MORF9 (At1g11430) CP 32 MORF1、MORF2、MORF6
陆萍等: PPR蛋白影响植物生长发育的研究进展 995
(Rfo) (Bentolila等2002; Brown等2003; Desloire等
2003; Koizuka等2003)、高粱Rf1 (PPR13) (Klein等
2005)和水稻Rf-1 (Akagi等2004; Komori等2004;
Wang等2006)。到目前为止除了玉米中育性恢复
基因Rf2外, 在不同植物中发现的其他育性恢复基
因都编码PPR蛋白, 牵牛花Rf、萝卜Rfk1 (Rfo)、高
粱Rf1 (PPR13)和水稻Rf-1基因编码的蛋白分别含
有14、16、14和18个串连的PPR重复序列。PPR
蛋白与其他育性恢复蛋白的育性恢复机制不同,
它们改变CMS相关基因的表达(Bentolila等2002;
Wang等2006), 与线粒体转录程序呈线性相关。在
牵牛花Rf、萝卜Rfo和水稻Rf-1植株中分别有CMS
相关PCF (petunia fused gene)蛋白(Nivision和
Hanson 1989)、ORF152蛋白(Koizuka等2003)和
atp6 RNA转录本(Kazama和Toriyama 2003)的积
累。所有的PPR蛋白在N末端都含有一个线粒体
定位预测序列, 这些定位序列之间没有相似性, 推
测育性恢复基因编码的PPR蛋白依赖于物种进化
程度, 而不是相似的育性恢复机制(Saha等2007)。
3.3 PPR基因突变导致胚胎致死
通过反向遗传和发育的方法, 发现一些PPR基
因在植物发育过程中是不可缺少的, 否则将影响
胚胎的形态发生。在植物中, 许多PPR蛋白在早期
胚胎发育的相关过程中是必须的。PPR蛋白EMB175
(Arabidopsis embryo-defective 175, At5g03800)
(Cushing等2005)发现于拟南芥胚胎缺陷型175突
变体株系中, 是第一个被证实的发育相关基因, 对
早期胚胎发育是必须的。EMB175编码具有14个
PPR基序且定位于叶绿体, emb175突变体中胚胎的
发育在球形期转变为心形期的早起阶段被抑制。
PPR8522 (Sosso等2012b)来自玉米胚胎特异性
(emb)表型突变体, 它包含10个PPR重复序列和一
个叶绿体信号肽。缺失PPR8522的突变体, 授粉后
3 d (3DAF)的胚胎与正常发育的胚胎开始发生偏
离, 与野生型相比, 9DAF前突变体胚细胞数量较
少, 尺寸也较小, 在9DAF后突变体胚胎的发育几
乎停滞, 但在24DAF细胞壁开始降解且细胞开始
坏死。拟南芥AtPPR2 (At3g06430) (Lu等2011)与
玉米PPR2具有高度的序列相似性, 编码含有10个
PPR基序的叶绿体蛋白, Atppr2突变损害雌雄配子
的发育, 导致胚胎发育延迟和胚胎形态异常, 其纯
合突变体造成胚胎致死, 杂合突变体表现为部分
胚胎致死, 长角果变短。
3.4 PPR蛋白影响细胞器生物合成及发育
一些PPR蛋白缺失突变体, 会导致植株出现白
化、黄化、生长缓慢或植株的早期死亡等不正常
表型, 其中大多数是由于线粒体和叶绿体等细胞
器早期合成受阻或缺损造成的。于庆波等(Yu等
2009)克隆了拟南芥PPR基因AtECB2, 它编码含有
11个PPR基序的蛋白质, 参与叶绿体转录本accD和
ndhF的RNA编辑, 曹志林等(Cao等2011)发现了该
基因等位突变体ecb2-2, 他们的研究结果都表明在
ecb2突变体中accD和ndhF的编辑效率降低, 导致
叶绿体在早期形成时就停滞, 突变体表现出子叶
白化、幼苗致死或植株迟绿。玉米PPR2263基因
编码一个即缺少3个PPR基序又缺少E、E+和DYW
结构域的PPR-DYW蛋白。在PPR2263突变体中
nad5-1550的编辑缺失, 导致复合体III活性极度降
低且这些改变强烈诱导AOX2的产生, 最终造成线
粒体内膜严重减少, 甚至消失, 推测线粒体结构的
改变使其无功能或功能降低, 所以突变体表现出
幼苗黄化, 颖果小, 叶片窄、短且花期严重延迟的
表型。累积的数据表明PPR蛋白在调节植物细胞
器基因表达方面发挥着重要和广泛的作用(Sosso
等2012a)。水稻突变体ysa (Su等2012)在三叶期前
发育为白化叶片, 但是突变体逐渐变绿至六叶期
恢复正常绿色, 进一步研究显示, 在ysa突变体中叶
片颜色的改变与叶绿素含量和叶绿体发育有关。
图位克隆显示YSA编码一个由16个PPR基序的PPR
蛋白并且YSA的表达受光调节。
3.5 PPR蛋白的其他生物学作用
众多证据表明, PPR作为反式作用因子参与
RNA编辑, 特定编辑位点的缺失或是编辑效率的
改变, 会影响植物的正常生长。但目前已有证据
表明, PPR蛋白除了参与RNA编辑外, 可能参与植
物细胞器RNA加工修饰的所有阶段, 包括成熟、
稳定性和翻译等。如玉米MPPR6 (Manavski等
2012)可以促进rps3转录本5′成熟和翻译起始, 其突
变导致胚胎发育延迟, 淀粉层减少; PPR5 (Beick等
2008)蛋白通过直接结合和保护核酸内切酶敏感位
点trnG-UCC使其处于稳定状态, 当PPR5发生插入
突变会导致叶绿体核糖体不足, 幼苗白化致死或
植物生理学报996
呈现淡绿色; SMR蛋白ATP4 (Zoschke等2012)促进
叶绿体atpB和atpE转录本的翻译, 其突变将使叶片
呈现淡绿色; 拟南芥SVR7 (Liu等2010; Zoschke等
2012)可以调控植物叶绿体和线粒体核酸代谢, 在
其突变体植株中叶绿体ATP合成酶亚基的翻译被
破坏, 造成植株发育延迟, 植物组织白化。
PPR蛋白是一种RNA结合蛋白, 在拟南芥中
发现有多于200个蛋白含有RNA结合基序, 大多数
对应于RRM和KH (K-homology)类, 其他包括RNA
螺旋、PABP (poly A-binding proteins)、GRP
(glycine-rich proteins)和拟南芥花期调控基因FAC
(flowering time control gene in Arabidopsis)。已知
PPR4蛋白中同时存在RRM和PPR基序, 而在拟南
芥PPR596 (Doniwa等2010)、OTP43 (de Longe-
vialle等2007)、MEF9 (Takenaka 2010a)等ppr基因
突变体中, 花期严重延迟, 这些PPR基因是否属于
花期调控基因有待于进一步的研究。此外, 一些
PPR蛋白还能参与逆境防御, 如拟南芥中的PPR蛋
白SLO2 (Zhu 等2012)、SLG1 (Yuan和Liu 2012)、
YS1 (Zhou等2009)等分别使植株具有葡萄糖、
ABA及干旱和光的胁迫耐受性。
4 展望
PPR基因是近年来发现的一大类新的基因家
族。PPR基因在原核生物、藻类以及原生生物基
因组中几乎不存在, 但在所有真核生物的基因组
序列中都发现了PPR基因(Lurin等2004), 尤其在高
等植物中, PPR基因数目庞大。O’Tool等(2008)推
测高等植物中的PPR基因家族可能是通过逆转座
介导的基因重复来增加其数量, 这些基因在进化
中功能逐渐发生分化, 表明PPR基因可能起源于藻
类分化之后, 维管束植物和苔藓植物分化之前。
同时, 由于C→U的RNA编辑方式是陆生植物所特
有的, 推测陆生植物中的RNA编辑过程与PPR基因
家族的形成协同进化。目前, 关于PPR基因家族的
起源与进化问题尚不明确且有争议, 有待进一步
研究。此外, 相比高等植物中已知的PPR蛋白的数
量, 目前研究了功能的只是很少一部分, 且目前对
PPR基因的功能分析还只停留在初级阶段, 与这些
基因相互作用的底物, 以及相互作用模式还不十
分清楚。因此, 大部分PPR蛋白的作用还有待深入
研究。相信随着对PPR蛋白家族成员功能的深入
解析, 将会更好的揭示植物生长发育的奥秘。
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