全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (4): 542~548　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0031542
收稿 2014-01-20　　修定 2014-03-10
资助 高等学校博士学科点专项科研基金项目(20113702110008)
和国家自然科学基金(31370276)。
* 通讯作者(E-mail: gaohy@sdau.edu.cn; Tel: 0538-8245985)。
氧气在黑暗-水淹诱导植物叶片光合机构损伤中的作用
樊杏利1, 杨天慧2, 高辉远1,*, 张子山1, 杨程1, 刘美君1
1山东农业大学生命科学学院, 作物生物学国家重点实验室, 山东泰安271018; 2潍坊科技学院蔬菜花卉研究所, 山东寿光
262700
摘要: 本研究排除了光照和根部信号的影响, 在完全黑暗条件下对离体叶片进行水淹处理, 并在处理过程中分别通入空气
或者氮气来控制水淹过程中水中的含氧量。通过分析叶片叶绿素含量、活性氧含量以及叶片光化学活性的变化, 探讨叶
片水淹时水中缺氧因素对叶片光合机构的直接影响及作用机制。结果表明, 与放置在湿润空气中的对照叶片相比, 黑暗-
水淹处理叶片的最大光化学效率(Fv/Fm)、捕获的激子将电子传递到QA以后的其他电子受体的概率(Ψo)均发生显著下降。
然而, 黑暗-水淹处理36 h后, 叶片的叶绿素含量并未下降, 叶片中H2O2含量也未大量增加。另外, 黑暗-水淹导致的叶片光
化学活性的下降随着水中含氧量下降的加剧而加剧, 补充氧气可以缓解甚至消除这一伤害。这表明黑暗-水淹处理过程中
叶片光合机构的伤害与叶片衰老或活性氧的积累无关, 而是由于水中缺氧因素对光合机构的直接伤害所致。
关键词: 黑暗-水淹; 光合机构; 光化学活性; 缺氧
Effect of Oxygen on the Damage of Photosynthetic Apparatus in Plant Leaves
Induced by Dark-Submergence
FAN Xing-Li1, YANG Tian-Hui2, GAO Hui-Yuan1,*, ZHANG Zi-Shan1, YANG Cheng1, LIU Mei-Jun1
State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Sciences, Shandong Agricultural University, Tai’an, Shandong 271018,
China; Institute of Vegetables and Flowers, Weifang University of Science and Technology, Shouguang, Shandong 262700, China
Abstract: Having excluded influence of light and root signals, in this study, we submerged the detached leaves
in the dark-submergence treatment (DST), and pumped air or N2 to control the oxygen content in the water, re-
spectively. By analyzing changes of chlorophyll content, ROS content, and photochemical activities of the dark-
submerged leaves, we explored the direct effect and mechanism of the hypoxia condition on photosynthetic ap-
paratus of leaves during leaf submergence stress. The results showed that both the maximum quantum yield of
PSII (Fv/Fm) and efficiency of electron moves beyond QA
- (Ψo) decreased significantly in leaves after DST com-
pared with the control leaves. However, the chlorophyll content remained unchanged and the H2O2 concentra-
tion did not increase in the leaves. In addition, the decline of photochemical activities of leaves after DST was
aggravated with the decrease of oxygen content in the water, and it could be alleviated or eliminated by oxygen
supply. These results indicate that the damage of photosynthetic apparatus in leaves induced by dark-submer-
gence was not related to leaf senescence and over-accumulation of ROS, but caused by the direct effect of hy-
poxia in the water.
Key words: dark-submergence; photosynthetic apparatus; photochemical activity; hypoxia
水淹是植物在自然界经常遭受的一种非生物
逆境, 它严重限制了植物的生长和存活(Parolin
2009)。农业生产中, 水淹会导致农作物生长受抑,
产量大幅下降, 严重时甚至导致植物死亡(Voesenek
等2006; Parolin 2009)。研究表明水淹胁迫下, 植物
生长受抑主要与植物叶片光合作用受抑, 光抑制加
重有关(Mommer和Visser 2005; Voesenek等2006)。
近年来, 植物叶片遭受水淹胁迫时叶片光合
速率及光化学效率的变化已被学者们广泛研究
(Parolin 2009; Yin等2010; Maurenza等2012; Dat和
Parent 2012)。前人的研究认为植物叶片遭受水淹
胁迫时, 光合速率的下降主要有以下几方面原因,
一是由于水淹后土壤含氧量较低, 引起土壤氧化还
原电位下降(Kozlowski 1997)和根部呼吸受抑, 导致
根系对水和营养物质的吸收能力下降(Kozlowski
1997; Pezeshki 2001; Yordanova和Popova 2001; Li
樊杏利等: 氧气在黑暗-水淹诱导植物叶片光合机构损伤中的作用 543
等2007); 二是根部缺氧产生的一系列信号物质, 如
ABA和乙烯等, 被传递到地上部, 导致叶片气孔关
闭和叶片早衰, 进而引起光合受抑和光抑制的发
生(Terazawa等1992; Ahmed等2002; Else等2009);
三是由于在有光条件下, 植物叶片遭受水淹胁迫
时, 由于水中的气体交换较少, 水中CO2含量较低
(Crawford和Braendle 1996; Mommer等2005), 光合
碳同化受抑, 造成过剩激发能增加, 导致活性氧积
累从而引发光抑制(Waldhoff等2002; Parolin等
2010; Hossain等2009; Stanisavljević等2011)。有学
者利用这一原理将离体叶片沉入水中, 造成低CO2
环境, 再照以强光, 从而筛选耐光氧化的水稻种质
(焦德茂等1991; 吴密和唐湘如2004)。
然而, 以往的这些研究中只重视了弱光、低
CO2环境产生的过剩激发能以及植物长期水淹后
根部缺氧产生的一系列有害代谢产物和信号物质
对叶片光合机构的影响, 而叶片水淹过程中水中
缺氧因素是否可以直接伤害叶片光合机构迄今尚
未阐明。
为了避免过剩激发能和根部信号对叶片光合
机构的影响, 我们在完全黑暗条件下对离体叶片
进行水淹处理, 并在处理中分别通入空气或者氮
气来控制水淹过程中水中的含氧量, 通过分析叶
片叶绿素含量、活性氧含量以及叶片光化学活性
的变化, 探讨叶片水淹时, 水中缺氧因素对叶片光
化学活性的直接影响及伤害光合机构的可能机制。
材料与方法
1 试验材料及处理
1.1 试验材料
本实验选取自然条件下生长的C3植物萱草
[Hemerocallis fulva (L.) L.]以及田间正常生长的C4
植物玉米(Zea mays L.)为试验材料。实验时, 于日
出前将长势良好的植株新近完全展开功能叶取下,
用湿布包裹带回实验室进行处理。我们同时研究
了多个其他植物品种叶片, 为了便于阐述, 本文只
选用了萱草和玉米进行分析。
1.2 黑暗-水淹处理
将取好的叶片一部分以湿纱布包裹置于完全
黑暗条件下(CK), 另外一部分放入充满蒸馏水的
2 000 mL广口瓶中, 置于完全黑暗下(dark-submer-
gence treatment, DST), 并置于不同温度(15、25、
35 ℃)下处理, 分别于处理0、12、24、36 h进行光
化学活性的测定。用GXZ型光照培养箱(中国宁
波)控制处理温度。
1.3 通气处理
为了验证氧气在黑暗-水淹过程中的作用, 在
黑暗-水淹处理的同时向水中通入空气(DST+Air),
此外, 为了排除水的物理侵蚀作用, 将叶片用湿布
包裹以防止水分散失, 置于N2环境中处理(N2), 分
别于处理0、12、24、36、48 h进行光化学活性的
测定。
为了验证氧气在黑暗-水淹之后叶片恢复过
程中的作用, 在黑暗-水淹处理36 h之后分别向水
中通入空气(DST-Air)或N2 (DST-N2), 于黑暗-水淹
处理0、12、24、36 h以及通气后12、24、36 h进
行光化学活性的测定。
2 快速叶绿素荧光诱导动力学曲线的测定
参考Schansker等(2003)与Zhang等(2012)的方
法, 先将叶片暗适应20 min, 然后利用m-PEA (Han-
satech, 英国)测定叶片快速叶绿素荧光诱导动力学
曲线(OJIP曲线)。由5 000 μmol∙m-2∙s-1的红光诱导,
荧光信号记录从10 μs开始, 至2 s结束, 记录的初始
速率为每秒钟105个数据。
PSII最大光化学效率: Fv/Fm=1–(Fo/Fm); 捕获
的激子将电子传递到QA以后的其他电子受体的概
率: Ψo=ETo/TRo=1–VJ。
3 叶绿素含量的测定
将叶片用80%丙酮4 ℃黑暗浸泡72 h, 提取液
按照Porra (2002)的方法, 用UV-1601紫外分光光度
计(Shimadzu, 日本)测定叶绿素含量。
4 H2O2含量的测定
H2O2含量依据Brennan和Frenkel (1977)的方
法测定。
5 水中含氧量的测定
利用OXYTHERM氧电极(Hansatech, 英国),
在25 ℃条件下, 分别测定黑暗-水淹处理前后水中
的含氧量, 反应室温度由OXYTHERM氧电极的控
温装置自动控制。于水淹处理前后取2 mL处理容
器中的水, 加入氧电极反应杯中, 稳定2 min后读取
水中含氧量。
6 数据处理
采用Excel 2003软件进行数据统计分析并作
图。所有数据均为3~10次重复测定的平均值。
植物生理学报544
实验结果
1 黑暗-水淹处理对叶片光化学活性的影响
在室温(25 ℃)下, 置于黑暗条件下湿润空气
中的对照叶片的Ψo及Fv/Fm在36 h之内均保持不变
(图1), 然而, 黑暗-水淹处理的两种植物叶片Fv/Fm
均随着处理时间的延长而逐渐下降, 这表明, 水淹
会直接伤害叶片光合机构。我们同时研究了多种
其他植物叶片, 其他植物叶片对黑暗-水淹的反应
与玉米和萱草表现出相同的规律。为了便于阐述
和节省篇幅, 本文只选用了萱草和玉米进行分析。
为了进一步研究黑暗-水淹对光合机构的这种
伤害, 我们分别在不同温度(15和35 ℃)下对叶片进
行黑暗-水淹处理。结果表明, 15 ℃下, 水淹处理36
h后, 叶片的Fv/Fm及Ψo与对照组相比轻微下降; 但
是35 ℃下, 水淹处理后, 叶片的Fv/Fm及Ψo均大幅下
降, 下降程度显著大于25 ℃下水淹处理的叶片(图
1)。Ψo反映捕获的激子将电子传递到QA以后的其
他电子受体的概率, Fv/Fm反映叶片暗适应后的最
大光化学效率(Strasser和Strasser 1995; 李鹏民等
2005)。上述结果表明, 黑暗-水淹处理导致离体叶
片光系统II光化学活性显著下降, 且水淹对PSII的
这种伤害随着温度的升高而加剧。
2 黑暗-水淹过程中叶片叶绿素含量的变化
有研究表明, 水淹胁迫会导致叶片衰老从而
引起叶片光合机构活性下降(Ahmed等2002; Else
等2009)。叶绿素降解是叶片衰老的典型特征之一
(Smart 1994; Buchanan-Wollaston 1997; Dai等2004)。
黑暗-水淹处理36 h后, 两种植物叶片的叶绿素含
量与对照相比基本保持不变(图2)。这表明, 在36 h
之内, 黑暗-水淹造成叶片光合机构的伤害并不是
由于叶片衰老所导致的。
3 黑暗-水淹后叶片中过氧化氢(H2O2)含量的变化
早期研究表明, 植物叶片遭受水淹胁迫时, 在
有光的情况下, 叶片会积累大量活性氧从而伤害光
合机构(Hossain等2009; Ashraf和Akram 2009)。本
实验发现, 在完全黑暗条件下, 对叶片进行水淹处
理36 h后, 叶片中的H2O2含量并未大幅增加, 反而
低于对照(图3)。这表明, 水淹诱导的叶片光化学
活性的下降并不是由于活性氧的过量积累所致。
4 不同温度下黑暗-水淹处理过程中水中含氧量的
变化
排除了叶片衰老和活性氧的积累这两个可能
图1 不同温度下黑暗-水淹处理对植物叶片光化学活性的影响
Fig.1 Effect of dark-submergence treatment (DST) on the photochemical activities of plant leaves
A、B: 萱草; C、D: 玉米。CK是置于黑暗条件下湿润空气中的叶片, 3个温度处理是进行黑暗-水淹处理的叶片。同一处理时间的4个
数据点按从高到低顺序标注字母, 每种植物每个测定项目相同时间点上不同小写字母表示有显著性差异(P<0.05)。
樊杏利等: 氧气在黑暗-水淹诱导植物叶片光合机构损伤中的作用 545
的原因后, 为了进一步探讨水中含氧量与黑暗-水
淹导致的光合机构伤害的关系, 我们测定了不同
温度下, 黑暗-水淹处理过程中水中含氧量的变
化。结果如图4所示, 随着温度的升高, 水中的初
始含氧量明显减少(图4-A), 且随着处理时间的延
长水中含氧量逐渐下降, 温度越高, 含氧量下降速
度越快(图4-B、C), 含氧量的下降趋势与叶片光化
学活性的下降趋势一致。这表明水中含氧量较低
可能是导致黑暗-水淹处理下叶片光化学活性下降
的主要原因之一。
5 黑暗-水淹处理过程中氧气对叶片光化学活性的
影响
为了验证缺氧对黑暗-水淹处理条件下叶片
光合机构的影响, 我们在对叶片进行黑暗-水淹处
理的同时, 向水中通入空气。结果表明, 在通入空
气后, 水中含氧量迅速上升至对照水平(表1), 同时
叶片的Fv/Fm和Ψo均与对照基本保持一致(图5)。这
表明, 氧气在黑暗-水淹处理造成的叶片光合机构
损伤中起到重要的作用。
我们发现, 水淹处理后, 叶片背面会有不同程
度的水渍现象, 因此我们推测在水淹过程中水对
叶片具有一定的物理侵蚀作用。为了排除水的物
理侵蚀作用, 我们将叶片用湿布包裹置于空气或
氮气环境中, 结果发现处理36 h后, 在氮气环境中
叶片的Ψo和Fv/Fm显著下降, 而在空气环境中的叶
片的Ψo和Fv/Fm与对照叶片相比, 没有显著变化(图
5)。这表明缺氧是导致水淹过程中叶片光合机构
伤害的重要原因。
图2 黑暗-水淹过程中叶片叶绿素含量变化
Fig.2 Changes of the total chlorophyll content in the plant
leaves during the DST
各柱形上不同小写字母表示同一植物不同处理时间叶片叶绿
素含量的显著性差异(P<0.05)。
图4 不同温度下黑暗-水淹处理过程中水中含氧量的变化
Fig.4 Changes of O2 content in water during the DST at different temperature
A是没有叶片的空白对照水中含氧量, B是处理萱草叶片的水中含氧量, C是处理玉米叶片的水中含氧量。柱形上不同小写字母表示
相同处理时间不同处理温度间的显著性差异(P<0.05)。
图3 黑暗-水淹处理36 h后叶片中过氧化氢含量的变化
Fig.3 Changes of H2O2 content in the plant leaves before and
after 36 h of DST
各柱形上不同小写字母表示同一植物不同处理时间叶片H2O2
含量的显著性差异(P<0.05)。
植物生理学报546
6 黑暗-水淹处理后向水中通入空气或N2对叶片光
化学活性的影响
在黑暗-水淹处理36 h后, 接着向原来的水中
通入空气(DST-Air), 发现叶片光合机构的活性逐
渐恢复, 36 h后基本完全恢复; 而在黑暗-水淹处理
36 h后通入N2 (DST-N2), 导致叶片Ψo和Fv/Fm继续下
降(图6)。这表明黑暗-水淹处理对叶片光合机构
的伤害是可恢复的, 但是这个恢复过程是需要氧
气的。
图5 不同通气条件下叶片光化学活性的变化
Fig.5 Changes of photochemical activities of plant leaves under different aeration conditions
A、B: 萱草; C、D: 玉米。CK是置于黑暗湿润空气中的叶片, DST是进行黑暗-水淹处理的叶片, DST+Air是黑暗-水淹处理同时
向水中通入空气的叶片; N2是置于黑暗条件下湿润N2环境中的叶片。不同小写字母表示相同处理时间不同通气处理间的显著性差异
(P<0.05)。
表1 黑暗-水淹处理(DST)及水淹同时向水中通入空气
(DST+Air) 36 h时后水中的含氧量
Table 1 Changes of the oxygen content in the water of DST
and in the water with the air pumped into the water simultane-
ously (DST+Air) after 36 h treatment
植物材料 含氧量/nmol∙mL
-1
处理前 DST 36 h DST+Air 36 h
萱草 245±0.58a 49.10±0.71b 243.0±0.15a
玉米 245±0.50a 38.52±1.29b 225.7±1.00a
不同小写字母表示同一植物材料不同处理之间的显著性差异
(P<0.05)。
讨　　论
本研究发现, 黑暗-水淹处理会导致叶片光合
机构的伤害, 但是这种伤害与叶片衰老和活性氧
的积累无关, 而是由水中的缺氧环境对光合机构
的直接伤害所导致。
有研究表明, 植物遭受水淹胁迫时, 由于长时
间缺氧, 致使根部产生大量信号物质, 如ABA和乙
烯等, 并运输至地上部, 导致叶片叶绿素降解和叶
片提前衰老(Terazawa等1992; Ahmed等2002; Else
等2009)。叶片衰老伴随着光合机构的降解, 从而
导致光化学活性逐渐下降。但本实验发现, 在研
究的时间段内, 黑暗-水淹处理过程中叶片的叶绿
素含量仍保持不变(图2), 这表明黑暗-水淹处理所
导致的叶片光合机构的伤害并不是由叶片衰老所
导致。此外有报道指出, 植物遭受完全水淹时, 会
产生大量活性氧从而伤害叶片光合机构(Hossain
等2009)。然而上述水淹情况是在有光的条件下发
生的, 有光存在时, 由于水中的CO2浓度较低, 叶片
樊杏利等: 氧气在黑暗-水淹诱导植物叶片光合机构损伤中的作用 547
碳同化受抑, 光合电子无法被碳同化消耗, 过剩的
光合电子传递给氧气生成活性氧。然而, 本实验
中没有光照, 因此不会通过光合电子传递产生活
性氧。本实验结果显示, 黑暗-水淹处理36 h之后,
叶片中H2O2含量并未大幅增加(图3), 这表明黑暗-
水淹处理所导致的叶片光合机构的伤害不是由活
性氧积累引起的。
本研究中我们观察到, 黑暗-水淹处理后, 叶片
光化学活性的变化与温度有关, 温度升高会加剧叶
片光化学活性的下降, 且温度升高时, 水中含氧量
的下降也随之加快(图4), 因此我们推测, 黑暗-水淹
处理导致的叶片光化学效率的下降主要与水中氧
气含量的下降有关。这个假设得到了以下结果的
支持: (1)在黑暗-水淹处理同时向水中通入空气, 保
持水中含氧量不变(表1), 则叶片光合机构活性没
有显著下降(图5); (2)黑暗-水淹处理之后向水中通
入空气, 叶片下降的光化学活性可以得到恢复, 但
通入N2后则不能恢复(图6); (3)将叶片置于湿润的
N2环境中, 也会导致光合机构发生伤害(图5)。
本研究证实黑暗-水淹条件下对叶片光合机
构造成的伤害与光照和根部信号无关, 而是由水
中的缺氧环境所导致。在缺氧条件下, 植物叶片
由有氧呼吸转为无氧呼吸, 无氧呼吸会积累大量
的有害代谢产物, 如乙醇等, 它们可能扩散到叶片
光合机构, 对其造成伤害。而且, 在缺氧条件下,
叶片线粒体内的氧化磷酸化受抑, 从而导致ATP的
合成减少, 造成能量供应不足, 这可能会导致光合
机构合成和修复等过程受到抑制。在本研究中,
我们观察到黑暗-水淹处理叶片的Ψo发生显著下降
(图1), Ψo的下降反映了QA向QB的电子传递受阻, 这
表明在缺氧条件下, QA之后某个或部分的电子传
递体受到破坏, 导致电子传递不能正常由QA向QB
传递, 从而造成整个光合电子传递链受到抑制。
另外, 也可能是与QB结合的D1蛋白在缺氧下不能
正常周转所导致。PSII的核心蛋白D1蛋白是一个
快速周转的蛋白, 在光合电子传递链中, D1蛋白的
合成和降解处于动态平衡状态, 一旦降解速度大
于合成速度, 则会发生D1蛋白的净降解, 导致Fv/Fm
的下降(Muruta等2007)。D1蛋白的合成是一个耗
能过程, 在缺氧条件下, 由于ATP的供应减少, 必然
会导致D1蛋白的合成受抑, 这可能是缺氧条件导
致光合机构伤害的一个主要原因。
图6 黑暗-水淹处理后向水中通入空气或N2对叶片光化学活性的影响
Fig.6 Effect of pumping air or N2 into the water after the DST on the photochemical activities in plant leaves
A、B: 萱草; C、D: 玉米。CK是置于黑暗湿润空气中的叶片, DST-Air是进行黑暗-水淹处理之后向水中通入空气的叶片, DST-N2是
进行黑暗-水淹处理之后向水中通入N2的叶片, 箭头表示开始通气的时刻。不同小写字母表示相同时间不同通气处理间的显著性差异(P<
0.05)。
植物生理学报548
综上所述, 黑暗-水淹处理会造成叶片光合机
构的损伤, 且这种损伤是由于水中的缺氧环境所
致。关于无氧呼吸产物对光合机构直接伤害的具
体机制以及缺氧对D1蛋白合成的影响还需要更多
的研究来阐明。
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