全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月 721
收稿 2009-04-22 修定 　2009-05-21
资助 国家自然科学基金(30671250; 30871336)和湖南省自然
科学基金(0 9JJ3 043 )。
* 通讯作者(E-mail: tianyun79616@163.com; Tel: 0731-
4 6 3 5 2 9 2 )。
植物响应低温胁迫的应答机制
张操昊 1,2, 方俊 1,2, 田云 1,*, 卢向阳 1,2,*
1湖南省农业生物工程研究所, 长沙 410128; 2湖南农业大学生物科学技术学院, 长沙 410128
The Response Mechanism of Plant to Cold Stress
ZHANG Cao-Hao1,2, FANG Jun1,2, TIAN Yun1,*, LU Xiang-Yang1,2,*
1Hunan Agricultural Bioengineering Research Institute, Changsha 410128, China; 2College of Bioscience and Biotechnology,
Hunan Agricultural University, Changsha 410128, China
提要: 介绍了植物响应低温胁迫的生理生化和分子机制及其信号转导途径的研究进展。并对今后这一领域研究前景作了
展望和讨论。
关键词: 低温胁迫; 应答机制; 信号途径
植物对低温胁迫的响应是一种积极主动的应
激过程, 植物的抗寒性研究仍是当今的热点之一。
本文就此领域的研究进展作介绍。
1 植物响应低温胁迫的生理生化机制
作物在遭受低温冷害(0 ℃以上)时, 细胞膜的
损伤与自由基、活性氧所引起的膜脂质过氧化和
蛋白质活性降低甚至丧失有关, 进一步可引起作物
细胞的氧化伤害、细胞骨架破坏、光合作用和相
关信号途径应答反应紊乱(Sharma等2005), 能量产
生和物质合成受阻, 消耗增强, 作物处于饥饿状态,
从而影响作物的正常生长发育甚至导致死亡, 最终
使作物产量和农产品质量降低。
低温胁迫下, 植物细胞膜受阻的主要原因是由
于细胞脱水、破坏蛋白质分子以及原生质凝固变
性等引起的。植物冷驯化的关键是稳定原生质膜
的结构。低温胁迫不仅从数量上也从种类上影响
膜脂成分, 如植物在冷驯化过程中, 细胞内不饱和
脂肪酸和磷脂的含量都会增加, 以致膜脂的相变温
度降低, 细胞膜的流动性增强, 于是植物的抗寒性
提高(Cyril等 2002; Wang等 2006)。如拟南芥中的
FAD8编码一个ω-3-脂肪酸去饱和酶可以通过改变
质膜中脂类的不饱和度来增强植物的耐低温能力
(Matsuda等 2005)。
植株感受低温信号后, 一方面细胞骨架在低温
胁迫下即发生重组现象。有研究证实, 微管骨架在
细胞内担负着许多生理功能, 如维持细胞的形态和
结构, 参与细胞分裂和细胞内大分子、囊泡、细
胞器的运动, 参与物质流动、顶端生长、细胞分
化调控和信号转导等(Wasteneys和 Yang 2004)。
短期低温能引起细胞骨架的广泛解聚, 以致染色体
的正常排列受破坏。还有研究表明, 皮层微管通过
桥联结构与质膜相连(Gardiner等 2003), 而且这种
连接一直延伸至细胞壁。这一连接可能是通过微
管分子上的疏水基团或与连续的膜蛋白相互作用而
实现的。磷脂酶D (phospholipase D, PLD)的活化
可促使周质微管从质膜上脱离而引起细胞骨架重
组, PLD在拟南芥中过量表达后, 冷驯化中的拟南
芥的抗冻性提高(Li等 2004)。
细胞内也会主动积累大量统称为相溶性溶质
或渗透溶质的小分子代谢物质, 这包括氨基酸(如脯
氨酸、天冬氨酸、鸟氨酸等)、糖和糖的衍生物
(如糖、蔗糖、棉籽糖、甘露醇等)以及季铵类化
合物(如甜菜碱等)等物质。这些小分子物质可以
增加植物细胞的保水能力, 并不影响细胞的正常生
理功能, 起渗透调节作用。如在全能花(Pancratium
maritimum L.)中的 Δ1-吡咯啉 -5-羧酸合成酶(Δ1-
pyrroline-5-carboxylate synthetase, P5CS)的表达水
平提高, 可溶性糖和其他渗透调节物质的积累增加,
从而有利于细胞保持原生质体与环境之间的渗透平
衡和结构的完整性, 最终提高植物对低温的适应性
(Khedr等 2003); 水稻中的OsCOIN (Oryza sativa
cold inducible)的表达产物能通过上调脯氨酸合成相
关基因OsP5CS的表达而提高细胞中脯氨酸的含
植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月722
量, 从而提高水稻对低温、盐和干旱的耐受性(Liu
等 2007); 近年来的研究表明, 水稻的OsTPP1和
OsTPP2 (Oryza sativa trehalose-6-phosphate
phosphatases)基因, 经低温处理后, 可大量瞬时表
达, 胞内葡萄糖和果糖含量也上升, 两者产生的低
分子化合物可能是一类渗透调节物质(Shima 等
2007; Pramanik和 Imai 2005; Iordachescu和 Imai
2008); 植物冷驯化过程中天冬氨酸、鸟氨酸和瓜
氨酸含量上调, 表明尿素循环参与低温应答过程; 遭
遇冷刺激后的水稻体内精氨酸脱羧酶(OsADC1)活
性和游离的多胺物质(polyamines)含量显著增加, 显
示胺类物质代谢也是低温信号调控网络中的组成成
员之一(Akiyama和 Jin 2006)。
除了上面提到的低温引起植物发生的生理生
化变化以外, 糖代谢也在低温应答过程中起作用。
经低温处理的拟南芥, 其 α- 酮戊二酸、延胡索
酸、苹果酸和柠檬酸等三羧酸循环中的代谢物中
间产物含量增加, 于是植物御寒能力增强。众所周
知, 三羧酸循环中的众多中间产物均参与蛋白质和
核酸等胞内的代谢过程。因此可以认为, 植物对低
温的应答是一种全方位和深层次的综合调节过程。
2 植物响应低温胁迫的分子机制及其信号转导途
径
低温信号为膜识别后, 经众多的中间元件传递,
导致大量冷诱导基因表达。在拟南芥(Shinozaki等
2003; Gilmour等 2004; Chinnusamy等 2006;
Yamaguchi-Shinozaki和Shinozaki 2006; Zhu等2007)
和其他植物中有多种参与此过程的转录因子和酶分
子的报道(Zhang等 2004)。
迄今研究最为透彻的是拟南芥CBF (CRT/DRE
binding factor)调控网络。CBF类转录因子 CBF1、
CBF2和CBF3是感受上游传递的低温信号、并将
信号传给下游调控因子(图 1)。作为冷应答反应的
主要途径CBF/DREB调控网络属于非ABA依赖的
信号通路, 拟南芥等多种植物中存在大量的冷响应
(cold responsive, COR)基因, 它们的启动子内有
DNA顺式元件CRT (C-repeat)/DRE (dehydration re-
sponse element), 该元件的核心保守序列是CCGAC,
其在COR蛋白表达中起相当于开关的作用。COR
蛋白的表达不仅可以提高植物对冷害的耐性, 还能
增强植物抗旱能力。
采用基因芯片等技术分析的结果表明, 仅
10%~15%的低温胁迫应答基因受 CBF途径的调
控, 而剩余的分子调控机制尚待进一步研究(Hannah
等 2005)。根据已有的研究结果可以推测, 植物体
内除了有 CBF低温途径外, 还有其他抗寒应答机
制。迄今已发现还有2条旁路: 一条是依赖于ABA
的信号途径, 这条途径可能通过与CBF1、CBF2和
CBF3分子有较高同源性的CBF4分子而与下游基
因的作用, 增强植物的抗寒性。所不同的是, 后者
受干旱和ABA诱导, 而低温对其转录调控作用不明
显。CBF4也是通过靶基因 CRT/DRE顺式作用元
件调节相关胁迫基因(如 COR15a、COR78a等)的
表达而增强植物逆境耐受能力; 而另一应答过程不
依赖ABA, 参与其中的DREB2分子与CBF调节子
(CBF regulon)中的 CRT/DRE元件结合, 进而诱导
下游基因的表达。迄今在拟南芥、小麦、胡杨
和玉米等植物中均发现了类似的基因(Kobayashi等
2008)。
2.1 低温信号受体 已有的实验结果显示, 膜是低温
信号应答的主要部位, 而由膜蛋白识别的质膜流动
性改变在其中起主导作用。一般认为, 特定的外界
信号由专门的受体识别, 并进一步诱导胞内产生一
系列生理生化变化。然而迄今仅发现少数低温受
体, 如蓝细菌的HIK33、HIK19和枯草杆菌DesK
以及酵母的 SLN1。它们均为跨膜二重双组分系
统, 既是跨膜受体, 又有组氨酸激酶活性, 具备感受
胞外环境变化和调节膜脂去饱和酶活性的功能。
在 sln1缺失型的酵母中表达 AtHK1 (Arabidopsis
thaliana histidine kinase1), 也可激活MAPK级联反
应, ATHK1是拟南芥信号转导中的候选受体分子。
2.2 低温信号中间传递体 低温条件下, 位于质膜上
的G蛋白被激活后, 调控磷脂酶 C (phospholipase
C, PLC)表达。后者进一步水解磷脂酰肌醇二磷酸
(phosphatidylinositol 4,5-biphosphate, PIP2), 产生信
号分子 1 , 4 , 5 - 三磷酸肌醇( i n o s i t o l 1 , 4 , 5 -
trisphosphate, IP3)。在 IP3参与介导的信号转导通
路中, 通路元件PLC受Ca2+激活后, 进而催化 IP3的
合成。与之相反的是, 在真核生物中 FIER Y1/
HOS2编码高度保守的1-肌醇多磷酸磷酸酶(Xiong
等 2004), 是参与降解 IP3的关键成员, PLC和 FI-
ERY1/HOS2共同维持胞内 IP3的平衡。
Ca2+作为第二信使, 在低温应答网络中起中间
传递体的作用。Ca2+感受器AtCBL1和CIPK双重
植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月 723
图 1 低温信号传导途径
根据 Chinnu samy等(2 007 )和 Sharma 等(2 005 )改绘。HOS1、SIZ1、ICE1、MY B1 5、LOS2、ZAT1 0、ZAT1 2、SFR6、
RAP2 .1、RAP2 .6、FIERY 1 /H O S2、CBF1、CBF2、CBF3、CBF4 和 D REB2 均为对应基因所编码的蛋白质。
植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月724
缺失突变体展现出胁迫应答基因 RD29A、KIN1、
KIN2及RD22的表达异常(Kim等 2003; Cheong等
2003); 另外, OsCIPK03、OsCIPK12、OsCIPK15
和OsCDPK7的超表达, 可增强水稻多方面的适应
能力(Xiang等 2007)。
随着胞内外的Ca2+流入细胞胞浆内, MAPK信
号通路通过MAP3K-MAP2K-MAPK依次磷酸化, 将
上游信号传递给下游应答分子。促分裂素原活化
蛋白激酶(mitogen-activated protein kinases, MAPK)
链是真核生物信号传递网络中的途径之一, 在基因
表达调控和细胞质运动等细胞行为中起关键作用
(Nakagami等 2005)。某些调控因子主要通过调节
胁迫基因的表达及其蛋白质活性而提高植物对低温
和其他逆境胁迫的耐受性。如: 低温可导致胞内
ATMEKK1、ATMPK3、ATPK19的mRNA的含
量上调, 从而有利于植物适应外界环境的变化(Teige
等 2004)。
2.3 低温应答基因上游调控因子 ICE1 (inducer of
CBF expression 1)作为 CBF的上游调控蛋白, 主要
通过与CBF3的作用, 调控相关冷诱导基因的活性,
从而提高植物对低温的耐受性(图1)。ICE1编码一
个MYC类bHLH转录激活因子, 通过与CBF3启动
子中的MYC识别序列特异性结合, 调节CBF3的表
达(Agarwal等 2006; Zarka等 2003)。已有研究证
实, 一种R2R3型MYB15基因编码的蛋白可以识别
CBF启动子内的MYB特异识别序列, 这一结合作
用需要MYC类转录因子的参与。ICE1的降解是
通过HOS1介导泛素化途径进行的, 当植株受到低
温胁迫时, 后者积聚在细胞核中, 并通过与磷酸化
的 ICE1相互作用介导 ICE1的泛素化降解, 从而抑
制 CBFs及其下游调控基因的转录表达(Dong等
2006)。与之相反的是, 拟南芥细胞中存在的一种
E3连接酶SIZ1通过对ICE1的蛋白质SUMO化, 减
缓HOS1参与的降解过程, 从而增强胞内ICE1的稳
定性。ICE1的 SUMO 化 /去修饰作用同时调节
MYB15转录, 成为CBF介导的低温信号应答网络中
的上游调控环节(Miura等 2007)。最新的研究发
现, 其与 ICE1具有较高同源性的 ICE2能与 CBF1
相互作用而活化下游基因表达过程, 但其调节机制
尚不清楚(Fursova等 2009)。
ZAT12则是CBFs表达的负调控因子, 它通过
下调CBF基因的表达而减弱CBF产生的生理效应,
它的组成型表达会抑制 CBF1~3对冷胁迫的反应
(Vogel等 2005)。
在冷驯化过程中, CBF基因的表达受低温条件
的快速诱导, 通常植物在遭受低温后, 15 min内CBF
的表达即受到启动。Northern blot分析的结果显
示, 抑制 CBF3的表达可促进胞内 CBF2基因的转
录(Chinnusamy等 2006, 2007)。另外, CBF2在低
温信号途径中通过对CBF1和CBF3的阻遏作用而
导致这一过程的瞬时性和可控性(Novillo等2004)。
2.4 低温应答基因转录调控因子 在低温应答过程
中, SFR6突变体下游含有CRT/DRE元件的COR基
因的mRNA累积量会大幅度下降, 但 CBF基因的
表达量正常。SFR6基因对拥有 CRT/DRE作用元
件的基因影响较大, 主要是影响某些受低温、干旱
及高盐诱导的基因转录过程或其转录产物的稳定性
(Knight等 1999)。
HOS9-1和HOS10-1突变体中多个COR基因
的表达量上升, 而CBF的积累则没有明显变化。据
此推测, HOS9和HOS10可能是作为COR基因的负
调控因子而在非CBF依赖途径或CBF途径中的下
游环节中起作用的(Zhu等 2004, 2005)。
LOS2基因编码烯醇化酶, 是生物体内新陈代
谢过程中糖酵解的成员。在拟南芥植株中, LOS2
作用于与 c-myc 基因有相似启动子序列的 STZ/
ZAT10基因, 从而抑制 STZ/ZAT10的活性。而
STZ/ZAT10在植物遭遇冷胁迫时大量瞬时表达, 它
可与广泛存在于冷应答基因(COR15A, COR47,
KIN1和desaturase等)启动子区域的AGT重复序列
产生特异作用, 从而有效的应答低温的刺激信号
(Lee等 2002)。
2.5 相关胁迫应答基因表达产物 在低温逆境胁迫
下植物中基因表达也发生一系列变化, 于是大量的
基因受诱导。这些基因的表达产物主要分为两类:
一类为功能蛋白, 直接参与植物抗逆反应, 这包括
各类渗透调节分子生物合成所需的酶类和抗性蛋白
等。如植物在遭受低温胁迫时, 细胞内许多组分包
括细胞膜的不饱和脂肪酸、糖脂、蛋白质、糖
以及抗冻物质如多胺等的含量及其组分都会发生改
变, 离子通道和分子伴侣的活性也同时发生变化。
因此, 与此相关的各种代谢调控酶和抗性蛋白基因
的表达对提高植物的低温耐性具有作用。冷应答
基因中编码的最大一类多肽家族是 LEA (late em-
植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月 725
bryogenesis abundant)蛋白的同系物, 这类多肽在胚
胎发生晚期过程中合成, 且大部分成员都是由相对
简单的氨基酸组成的亲水分子, 这类冷应答基因主
要包括 COR15a、COR47、COR6.6和 COR78/
RD29等(Mahajan和 Tuteja 2005), COR15a的表达
产物可调节脯氨酸和某些糖类物质的合成, 超表达
植株在应答低温胁迫后膜中六角形 II期脂质的形
成下降, 因而膜的损害程度减少, 植物对低温的耐
性提高。另一类为调控蛋白, 它们参与植物对逆境
信号应答反应过程中的基因表达调节和信号转导,
这包括转录因子、蛋白激酶以及磷酸肌醇代谢关
键酶等。如植物中的 OsCDPK7、OsCDPK13、
ATMEKK1、MEK1/ATMKK2、ATMPK4、SAMK
和 PP2A、PP2B (protein phosphatase 2A、2B)等
蛋白酶, 以及 CBF、bZIP、Myb等多种转录因子,
它们均参与此过程。这些调控因子主要通过调控
胁迫基因的表达及其蛋白质活性而提高植物对低温
和其他逆境胁迫的耐受能力。
3 结语
低温作为最常见的制约植物生长发育的环境
因素之一, 也是影响作物产量和自然分布的限制因
子。人们已从低温信号的识别、传导、信号级
联放大等多方面对植物低温信号传递网络进行了深
入的剖析。迄今人们对于低温应答机制的认识大
多是从双子叶植物拟南芥中获得的, 并发现了植物
在冷胁迫耐受中发挥作用的CBF/DREB应答途径。
即使如此, CBF/DREB调控网络中仍然有许多问题
亟待解决。如CDPK蛋白与 ICE1分子的作用方式
以及 CBF网络中众多应答基因的生理功能等。
此外, 在拟南芥和水稻等植物中也存有不依赖
于CBF/DREB的信号途径, 这也日益成为低温信号
调控网络的研究热点之一。这说明, 深入研究植物
的低温应答途径和植物耐寒的分子机制仍是必要
的。
转基因和基因组序列分析显示, 植物中的CBF/
DREB应答机制有很高的保守性。但一些粮食作
物如水稻、小麦和玉米等均是单子叶植物, 但单子
叶和双子叶植物之间是有差异的, 所以, 加强双子
叶植物的低温信号调控网络也值得重视。
此外, 在抗逆植物分子生物学研究中, 蛋白质
组学和代谢组学的研究已越来越受到重视。所以
这一领域的研究必应考虑。
参考文献
Agarwal M, Hao YJ, Kapoor A, Dong CH, Fujii H, Zheng XW, Zhu
JK (2006). A R2R3-type MYB transcription factor is in-
volved in the cold regulation of CBF genes and in acquired
freezing tolerance. J Biol Chem, 281: 37636~37645
Akiyama T, Jin S (2006). Molecular cloning and characterization
of an arginine decarboxylase gene up-regulated by chilling
stress in rice seedlings. J Plant Physiol, 164: 645~654
Cheong YH, Kim KN, Pandey GK, Gupta R, Grant JJ, Luan S
(2003). CBL1, a calcium sensor that differentially regulates
salt, drought and cold responses in Arabidopsis. Plant Cell,
15: 1833~1845
Chinnusamy V, Zhu J, Zhu JK (2006). Gene regulation during cold
acclimation in plants. Physiol Plant, 126: 52~61
Chinnusamy V, Zhu J, Zhu JK (2007). Cold stress regulation of gene
expression in plants. Trends Plant Sci, 12: 444~451
Cyril J, Powell GL, Luncan RR, Aird WV (2002). Changes in
membrane polar lipid fatty acids of seashore paspalum in
response to low temperature exposure. Crop Sci, 42:
2031~2037
Dong CH, Agarwal M, ZhangY, Xie Q, Zhu JK (2006). The
negative regulator of plant cold responses, HOS1, is a RING
E3 ligase that mediates the ubiquitination and degradation of
ICE1. Proc Natl Acad Sci USA, 103: 8281~8286
Fursova OV, Pogorelko GV, Tarasov VA (2009). Identification of
ICE2, a gene involved in cold acclimation which determines
freezing tolerance in Arabidopsis thaliana. Gene, 429: 98~103
Gardiner JC, Harper JDI, Weerakoon ND, Koon D, Collings DA,
Ritchie S, Gilroy S, Cyr RJ, Marc J (2003). A 90-kD phospho-
lipase D from tobacco binds to microtubules and the plasma
membrane. Plant Cell, 13: 2143~2158
Gilmour SJ, Fowler SG, Thomashow MF (2004). Arabidopsis
transcriptional activators CBF1, CBF2, and CBF3 have
matching functional activities. Plant Mol Biol, 54: 767~781
Hannah MA, Heyer AG, Hincha DK (2005). A global survey of
gene regulation during cold acclimation in Arabidopsis
thaliana . PLoS Genet, 1: e26
Iordachescu M, Imai R (2008). Trehalose biosynthesis in response
to abiotic stresses. J Integr Plant Biol, 50: 1223~1229
Khedr AH, Abbas MA, Wahid AA, Quick WP, Abogadallah GM
(2003). Proline induces the expression of salt-stress-respon-
sive proteins and may improve the adaptation of Pancratium
maritimum L. to salt-stress. J Exp Bot, 54: 2553~2562
Kim KN, Cheong YH, Grant JJ, Pandey GK, Luan S (2003). CIPK3,
a calcium sensor-associated protein k inase that regulates
abscisic acid and cold signal transduction in Arabidopsis.
Plant Cell, 15: 411~423
Knight H, Veale EL, Warren GJ, Knight MR (1999). The sfr6
mutation in Arabidopsis suppresses low-temperature induc-
tion of genes dependent on the CRT/ DRE sequence motif.
Plant Cell, 11: 875~886
Kobayashi F, Ishibashi M, Takumi S (2008). Transcriptional
activation of Cor/Lea genes and increase in abiotic stress
tolerance through expression of a wheat DREB2 homolog in
植物生理学通讯 第 45卷 第 7期，2009年 7月726
transgenic tobacco. Transgenic Res, 17: 755~767
Lee H, Guo Y, Ohta M, Xiong L, Stevenson B, Zhu JK (2002).
LOS2 , a genetic locus required for cold-responsive gene
transcription encodes a bi-funcional enolase. EMBO J, 21:
2692~2702
Li W, Li M, Zhang W, Wel TR, Wang X (2004). The plasma
membrane-bound phospholipase Dδ enhances freezing toler-
ance in Arabidopsis thaliana. Nat Biotechnol, 22: 427~433
Liu K, Wang L, Xu Y, Chen N, Ma Q, Li F, Chong K (2007).
Overexpression of OsCOIN, a putative cold inducible zinc
finger protein, increased tolerance to chilling, sa lt and
drought, and enhanced proline level in rice. Planta, 226:
1007~1016
Mahajan S, Tuteja N (2005). Cold, salinity and drought stresses:
an overview. Arch Biochem Biophys, 444: 139~158
Matsuda O, Sakamoto H, Hashimoto T, Iba K (2005). A tempera-
ture-sensitive mechanism that regulates post-translational
stability of a plastidial ω-3 fatty acid desaturase (FAD8) in
Arabidopsis leaf tissues. J Biol Chem, 280: 3597~3604
Miura K, Jin JB, Lee J, Yoo CY, Stirm V, Miura T, Ashworth EN,
Bressan RA, Yun DJ, Hasegawa PM (2007). SIZ1-mediated
sumoylation of ICE1 controls CBF3/DREB1A expression
and freezing tolerance in Arabidopsis . Plant Cell, 19:
1403~1414
Nakagami H, Pitzschke A, Hirt H (2005). Emerging MAP kinase
pathways in plant stress signalling. Trends Plant Sci, 10:
339~346
Novillo F, Alonso JM, Ecker JR, Salinas J (2004). CBF2/DREB1C
is a negative regulator of CBF1/DREB1B and CBF3/DREB1A
expression and plays a centra l role in stress tolerance in
Arabidopsis. Proc Natl Acad Sci USA, 101: 3985~3990
Pramanik MHR, Imai R (2005). Functional identification of a
trehalose-6-phosphatase gene that is involved in transient
induction of trehalose biosynthesis during chilling stress in
rice. Plant Mol Biol, 58: 751~762
Sharma P, Sharma N, Deswal R (2005). The molecular biology of
the low-temperature response in plants. Bioessays, 27:
1048~1059
Shima S, Matsui H, Tahara S, Imai R (2007). Biochemical charac-
terization of rice trehalose-6-phosphate phosphatases sup-
ports distinctive functions of these plant enzymes. FEBS J,
274: 1192~1201
Shinozaki K, Yamaguchi-Shinozaki K, Seki M (2003). Regulatory
network of gene expression in the drought and cold stress
responses. Curr Opin Plant Biol, 6: 410~417
Teige M, Scheikl E, Eulgem T, Doczi R, Ichimura K, Shinozaki K,
Dangl JL, Hirt H (2004). The MKK2 pathway mediates cold
and salt stress signaling in Arabidopsis. Mol Cell, 15: 141~152
Vogel JT, Zarka DG, Van Buskirk HA, Fowler SG, Thomashow
MF (2005). Roles of the CBF2 and ZAT12 transcription
factors in configuring the low temperature transcriptome of
Arabidopsis. Plant J, 41: 195~211
Wang X, Li W, Li M, Welti R (2006). Profiling lipid changes in
plant response to low temperatures. Physiol Plant, 126:
90~96
Wa steneys G O, Y ang Z (20 04) . N ew views on the pla nt
cytoskeleton. Plant Physiol, 136: 3884~3891
Xiang Y, Huang Y, Xiong L (2007). Characterization of stress-
r esponsive CIPK genes in r i ce for s t r ess to lera nce
improvement. Plant Physiol, 144: 1416~1428
Xiong L, Lee H, Huang R, Zhu JK (2004). A single amino acid
substitution in the Arabidopsis FIERY1/HOS2 protein con-
fers cold signaling specificity and lithium tolerance. Plant J,
40: 536~545
Yamaguchi-Shinozaki K, Shinozaki K (2006). Transcriptional
regulatory networks in cellular responses and tolerance to
dehydration and cold stresses. Annu Rev Plant Biol, 57:
781~803
Zarka DG, Vogel JT, Cook D, Thomashow MF (2003). Cold
induction of Arabidopsis CBF genes involves multiple ICE
(inducer of CBF expression) promoter elements and a cold-
regulatory circuit that is desensitized by low temperature.
Plant Physiol, 133: 910~918
Zhang X, Fowler SG, Cheng H, Lou Y, Rhee SY, Stockinger EJ,
Thomashow MF (2004). Freezing-sensitive tomato has a
functional CBF cold response pathway, but a CBF regulon
that differs from that of freezing-tolerant Arabidopsis. Plant
J, 39: 905~919
Zhu J, Dong CH, Zhu JK (2007). Interplay between cold-respon-
sive gene regulation, metabolism and RNA processing during
plant cold acclimation. Curr Opin Plant Biol, 10: 290~295
Zhu J, Shi H, Lee B, Damsz B, Cheng S, Stirm V, Zhu JK, Hasegawa
PM, Bressan RA (2004). An Arabidopsis homeodomain tran-
scription factor gene, HOS9, mediates cold tolerance through
a CBF-independent pathway. Proc Natl Acad Sci USA, 101:
9873~9878
Zhu J, Verslues PE, Zheng X, Lee BH, Zhan X, Manabe Y,
Sokolchik I, Zhu Y, Dong CH, Zhu JK et al (2005). HOS10
encodes an R2R3-type MYB transcription factor essential
for cold acclimation in plants. Proc Natl Acad Sci USA, 102:
9966~9971