全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (1): 21~28　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0396 21
收稿 2014-12-02　　修定 2014-12-25
资助 国家自然科学基金项目(31271652和31301708)和黑龙江
八一农垦大学研究生创新科研项目(YJSCX2014-Y07)。
* 通讯作者(E-mail: zdffnj@263.net; Tel: 0459-6819181)。
赤霉素对拟南芥主根分生区和伸长区的调控
石英1, 韩毅强2, 郑殿峰1,*, 冯乃杰1, 刘涛1
黑龙江八一农垦大学1农学院, 2生命科学技术学院, 黑龙江大庆163319
摘要: 赤霉素是一类重要的植物激素, 在植物整个生长发育的调控过程中起重要作用。近年来, 人们发现赤霉素对拟南芥
主根生长存在促进作用。本文从根系的解剖结构、赤霉素的源靶部位、促进作用的机理、赤霉素信号转导途径以及与其
他激素的关系等方面, 综述了赤霉素对拟南芥主根分生区和伸长区的影响。
关键词: 赤霉素; 拟南芥; 根系; 信号转导
The Regulation of Gibberellins in the Meristem and Elongation Zone of the
Primary Root in Arabidopsis thaliana
SHI Ying1, HAN Yi-Qiang2, ZHENG Dian-Feng1,*, FENG Nai-Jie1, LIU Tao1
1 College of Agronomy, 2 College of Life Science and Technology, Heilongjiang Bayi Agricultural University, Daqing, Heilongjiang
163319, China
Abstract: Gibberellins (GAs) are a class of important phytohormone, which play significant roles in regulating
the plant growth and development during the whole life. Recently, it has been discovered that GA could pro-
mote the primary root growth in Arabidopsis thaliana. In this paper, the roles of GA in the meristem and elon-
gation zone of the root have been reviewed from the following aspects: the anatomical structure of root, the de-
rived and targeted site of GA, the mechanism of this facilitation, the GA signal transduction and the
relationships with other hormones.
Key words: gibberellins (GAs); Arabidopsis thaliana; root; signal transduction
拟南芥作为重要的模式植物之一, 其根系解
剖结构简单且易于获得突变体, 因此成为根系研
究的主要试验材料。植物的生长是由许多外界环
境和内源激素以及遗传物质所共同决定的(Achard
等2009), 而在细胞水平则受细胞增殖、分裂、伸
长等过程共同调控(González-García等2011; Frid-
man等2014)。在根系不同的区域中, 由于细胞增
殖和伸长的阶段不同, 在顶端-基部间形成了一个
发育梯度, 最终决定根系的长度(Petricka等2012)。
主根分生区细胞以分裂为主, 因而分生区长度与
细胞增殖率呈正相关; 伸长区细胞逐渐停止分裂,
因而伸长区长度与细胞扩张率呈正比。因此, 分
生区细胞的分化数量和伸长区细胞尺寸决定着根
长(Beemster和Baskin 1998)。
赤霉素(gibberellins, GAs)是植物生长发育过
程中重要的植物内源激素之一, 它是一类四环二
萜的大家族(Jiang和Fu 2007), 广泛存在于植物、
细菌、真菌中(Peter和Stephen 2012), 在植物整个
生长发育的调控过程中起重要作用, 包括种子寿
命(Bueso等2014）、种子萌发(屈燕等2014)、延
缓衰老、下胚轴伸长、叶片发育、生殖器官发育
(Sun和Gubler 2004; Fleet和Sun 2005)、非生物胁
迫等(Colebrook等2014)。许多研究发现赤霉素影
响植物根系的生长发育, 例如拟南芥赤霉素合成
突变体(ga1-3和ga3ox1/ga3ox2)的根系分生区的尺
寸和细胞产率较野生型均降低, 外施赤霉素后抑
制作用得到解除(Ubeda-Tomás等2009); Gou等
(2010)发现赤霉素不敏感型(35S:PcGA2ox1)和赤
霉素缺陷型(35S:rgl1)的转基因杨树的侧根增殖和
伸长均呈增加趋势; 过表达赤霉素合成或信号转
导基因(35S:AtGA20ox1、35S:PttGID1.1、35S:
PttGID1.3)的杂交白杨和拟南芥的不定根均降低
(Mauriat等2014)等。其中一些研究发现拟南芥的
赤霉素缺陷性植株的主根长度较野生型变短, 外
植物生理学报22
施赤霉素后主根变长, 而外施赤霉素抑制剂时主
根生长受阻而变短(Fu和Harberd 2003; Griffiths等
2006; Ueguchi-Tanaka等2007), 从而得出赤霉素可
以促进主根生长的论断。Tanimoto (2012)发现1
nmol·L-1 GA3便能促进莴苣主根伸长, 而1 μmol·L
-1
GA3才能促进茎的伸长, 因此根系对GA3具有高度
敏感性。利用这一特点, 会促使植物在低浓度的
赤霉素条件下产生矮茎长根, 有利于提高根冠比,
这对于农业生产具有积极作用。
本文从拟南芥根系的解剖结构、赤霉素在主
根中的源靶部位、促进作用的机理、赤霉素信号
转导途径以及与其他激素的协同调控关系等方面
出发, 解析赤霉素对主根分生区和伸长区的促进
作用。
1 拟南芥主根的解剖结构及赤霉素突变体
拟南芥的根系是直根系, 包括主根和侧根, 其
侧根与主根的结构几乎相同(严小龙等2007)。其
主根结构简单, 在横切面上由外向内分别是外皮
层、皮层、内皮层、中柱鞘、维管束; 在纵切面
上划分为根冠、分生区、伸长区、成熟区等四个
区(Band和Bennett 2013) (图1-A)。根细胞从根尖
的干细胞开始快速分裂形成分生区, 多次分裂之
后进入伸长区停止分裂并进行快速的伸长和分化,
最后停止生长并进入成熟区(Hacham等2011)。
突变体是植物生长发育的分子基础研究的重
要材料, 通过对赤霉素相关的矮化突变体的研究,
已经发现了许多与赤霉素调节生长相关的基因。
根据矮化突变体对赤霉素的反应, 可将其分为赤
霉素缺陷型和不敏感型两类。赤霉素缺陷型矮化
突变体是赤霉素的生物合成途径被抑制或阻断,
使得植物体内源赤霉素缺乏, 外施赤霉素后, 可恢
复至野生型表型(武涛等2005)。例如拟南芥赤霉
素合成突变体ga1-3和ga3ox1/ga3ox2 (Ubeda-Tomás
等2009), 赤霉素不敏感型矮化突变体的内源赤霉
素水平变化不大, 这类突变体在外施赤霉素后不
能恢复到野生型表型。例如赤霉素信号转导途径
的突变株gai-t6、rga-24、rgl1-1等(Achard等2009)。
2 赤霉素在拟南芥根系中的源靶部位
赤霉素主要是在植物体内分裂旺盛的组织中
合成, 因而赤霉素是在根系的分生组织中合成, 汇
集至内皮层中, 随后运输到伸长区。研究发现赤
霉素合成基因在根系分生区细胞中表达旺盛, 而
在其他组织细胞中则表达甚少(Birnbaum等2003;
Mitchum等2006), Shani等(2013)发现荧光素标记的
赤霉素主要在伸长区的内皮层中积累(图1-B), 因
此认为伸长区积累的赤霉素是在分生组织中合成
或者从伸长区的表皮或者皮层运输而来。
为了确定赤霉素调控根系生长的作用位置,
Ubeda-Tomás等(2008)利用不能降解DELLA蛋白
的突变体gai, gai基因表达的组织其赤霉素响应会
中断。结果发现, 在伸长区, gai基因只要在内皮层
表达, 根系生长便显著下降; 而在其他任意组织中
表达都不会引起根系生长的变化。正是由于GA在
内皮层中起作用, 才会使得伸长区的各组织以相
同速率伸长。
图1 拟南芥主根的组织结构、区域划分的图解(A)和赤霉
素在细胞间的分布(B)
Fig.1 Schematic illustrations of the tissue organization and
zones within the Arabidopsis primary root (A) and the cellular
distribution of the hormone signal GA (B)
A: 外皮层、皮层、内皮层、中柱鞘、维管柱组成的同心圆
分别由不同颜色标记; B: 赤霉素的分布用红色表示。参考Band和
Bennett (2013)文献有所修改。
石英等: 赤霉素对拟南芥主根分生区和伸长区的调控 23
内皮层是调解根系生长的激素信号转导途径
的集散地(Miyashima和Nakajima 2011), 包括生长
素、脱落酸(abscisic acid, ABA)、独脚金内酯等
(Dinneny 2014)。生长素通过其运输蛋白PIN蛋白
的极性运输, 在根系内皮层中形成生长素浓度梯
度, 生长素在根尖处积累, 促进分生区细胞分裂。
在侧根形成的刚开始的垂周分裂时, PIN3蛋白被
严格限定在内皮层细胞靠近中柱鞘一侧, 从而促
进侧根的起始。Duan等(2013)认为存在于内皮层
中ABA与GA的信号转导途径相互作用, 影响着盐
胁迫下的根系的发育。独脚金内酯的信号转导存
在于内皮层, 通过对根尖生长素流的调节, 参与调
控分生组织的尺寸和侧根的形成(Koren等2013)。
Heo等 (2011)报道了一个新的GRAS蛋白——
SCARECROW-LIKE 3 (SCL3), 它是内皮层特有的
转录因子。SCL3转录受SHR/SCR (SHORT-ROOT/
SCARECROW)转录复合物的调控, 在内皮层中
SCL3还能衰减赤霉素调控的DELLA蛋白对细胞
伸长的抑制作用。因此, 赤霉素在根中的主要作
用部位是内皮层(Geldner 2013)。
3 赤霉素参与拟南芥主根伸长区细胞伸长
拟南芥主根伸长区细胞已基本停止分裂, 以
伸长为主, 体积也在不断扩大, 根的纵向生长主要
就是伸长区的延伸。DELLA蛋白能抑制植物细胞
伸长, 赤霉素则通过降解DELLA蛋白从而刺激细
胞伸长和分裂。研究发现GA合成或者信号转导途
径的组分突变时, 缺陷性植株主根与野生型相比
显著变短(Fu和Harberd 2003), 是由于赤霉素能够
促进伸长区细胞的伸长(Ubeda-Tomás等2008)和根
系分生组织的细胞增殖(Achard等2009; Ubeda-
Tomás等2009)所引起的。
Ubeda-Tomás等(2009)利用不能被赤霉素降解
的GAI蛋白的突变体gai, 使其在根系中不同组织
中表达, 发现仅在内皮层表达的gai的根系明显比
野生型短, 并且能引起相邻的皮层和表皮层严重
膨胀变形。因此认为gai突变株的根系生长变化源
于内皮层赤霉素信号转导途径的破坏。由于根系
各个组织细胞间以细胞壁相连, 根细胞的相异性
伸长与最慢的组织伸长速度一样缓慢。野生型植
株的根系纵向向异性伸长速度大于横向伸长, gai
突变株的根系纵向向异性伸长受阻, 其横向伸长
加速, 从而出现皮层和外表皮膨胀的现象。只有
gai在内皮层表达时才会产生径向膨胀的现象, 因
此仅在内皮层中存在的受赤霉素调控的DELLA蛋
白的降解会促进向异性伸长。无论是从内皮层特
异表达gai的突变体在根系生长的变化, 还是对细
胞向异性生长的影响, 都能得出根系伸长区的内
皮层在赤霉素调控的细胞伸长作用中起关键作用
这一结论, 也正是这一简单的结构布局, 使得分生
区各组织的细胞在赤霉素存在的情况下以相同速
率伸长。
Band等(2012)等利用数学测量方法计算了伸
长区细胞的伸长速率, 结果发现其伸长速率近似
是恒定的, 但发育到成熟区时突然降为0。根系解
剖区的转录组数据证实在伸长区赤霉素存在一个
由高到低的浓度梯度, 相反DELLA存在由低到高
的梯度, 因而伸长区末端的细胞伸长变短。细胞
伸长引起赤霉素稀释 , 赤霉素的稀释又导致
DELLA的升高, 从而抑制细胞的伸长, 因此细胞伸
长与赤霉素稀释相互作用、相互影响。
4 赤霉素参与拟南芥主根分生区细胞分裂
拟南芥的根尖分生区主要以细胞分裂为主,
根系生长取决于根尖的细胞增殖, 细胞增殖决定
着根尖分生组织的尺寸(Okushima等2014)。人们
认为生长素和细胞分裂素决定着分生组织的尺寸
(Dello Ioio等2007; Moubayidin等2010), 而Achard
等(2009)发现赤霉素缺陷或不敏感突变体的根系
分生组织的尺寸变短, 外施多效唑(paclobutrazol)
后分生组织尺寸和成熟细胞长度都降低。应用gai
基因在静止中心或近端分生组织的的特异表达,
发现赤霉素的调控部分是近端分生组织细胞而非
静止中心。
Ubeda-Tomás等(2009)等利用新发现的细胞壁
标记物KNOLLE量化细胞有丝分裂活性, 结果发
现赤霉素合成突变体植株的根系的细胞板(代表细
胞分裂活性)数量减少。真核生物的细胞分裂受一
系列的细胞周期蛋白 /依赖细胞周期蛋白激酶
(CYC/CDK)复合体调控, 这两种酶主要负责调节
细胞周期中G1/S和G2/M转换。植物特有的保守的
CDK抑制物(CKIs)主要是Kip-related蛋白(KRP)和
SIAMESE (SIM) (Scofield等2014)。Achard等
(2009)发现在赤霉素缺陷性突变(ga1-3)的拟南芥
植物生理学报24
根系分生区, CKIs的转录水平升高, CKIs通过结合
并抑制CYC/CDK复合体来负调控细胞周期。通过
对KRP2的表达水平和SIM基因家族的成员调控,
赤霉素信号转导才能控制细胞增殖速率。因此,
DELLA蛋白之所以能抑制细胞循环的活性, 是通
过增强CKIs的积累, 尤其是增加植物专属的SIM基
因家族的成员的表达(Komaki和Sugimoto 2012)。
因此, 赤霉素通过依赖DELLA蛋白的途径来促进
有丝分裂活性, 从而控制根系分生组织尺寸。
由于受与其共享细胞壁的相邻组织的限制,
分生区的内皮层细胞在分裂前必须进行细胞加倍
伸长, 才能保证正在分裂的内皮层细胞带动分生
区其他组织细胞以相同速率增殖(图2)。因此赤霉
素对分生区细胞的作用包括两个方面: 一方面, 赤
霉素通过促进细胞有丝分裂活性来加速细胞增殖;
另一方面, 赤霉素通过促进分生区细胞伸长, 确保
分生区各组织细胞的共同增殖。
5 赤霉素在拟南芥根系中的信号转导途径
植物通过调控其自身生长来应答外界环境变
化, 因而能存活于不利环境条件下。赤霉素在这
些适应性响应中起重要作用, 这一作用主要依赖
刺激生长抑制性的DELLA蛋白的降解实现。人们
先后发现拟南芥的细胞核内存在5种DELLA蛋白:
GA insensitive (GAI)、REPRESSOR of ga1-3 (RGA)、
RGA-LIKE1 (RGL1)、RGL2和RGL3 (Peng等1997;
Silverstone等2001; Lee等2002), DELLA蛋白通过
限制细胞的增殖和伸长来控制植物的生长发育
(Peng等1997)。Fu和Harberd (2003)发现赤霉素能
够调控拟南芥根系生长, 并且GAI和RGA作为赤霉
素的功能抑制剂共同调控主根生长, Ubeda-Tomás
等(2008, 2009)也认为内皮层中的赤霉素信号转导
调控主根生长。2005年, 赤霉素受体GID1首次在
水稻中被发现(Ueguchi-Tanaka等2005), Nakajima
等(2006)随后克隆出拟南芥的赤霉素受体: GI-
D1a、GID1b、GID1c。在拟南芥茎中赤霉素与受
体GID1结合, 与DELLA蛋白的N端相互作用, 形成
GA-GID1-DELLA复合体(Murase等2008)。F-box
蛋白SLY1/GID2能够使DELLA蛋白与SCFSLY1E3连
接酶复合体结合, 从而促使DELLA蛋白泛素化, 进
而被26S蛋白酶体降解(Dill等2004; Sun 2011)。目
前已经明确了植物体内的赤霉素信号转导的基本
路径——GA-GID1-DELLA信号通路 (岳川等
2012)。当赤霉素水平下降时, DELLA蛋白积累;
相反的, 当活性赤霉素水平升高时, DELLA蛋白的
降解加速。因此, GA促进DELLA抑制蛋白的降解
和GA介导的生长响应(Heo等2011), 赤霉素信号转
图2 赤霉素调控根系分生组织尺寸的模型
Fig.2 Model for GA regulating root meristem size
A: 分裂次数的增加将产生更长的分生组织。B: 在内皮层中减少的GA水平或GA响应条件下, 细胞将减少伸长和分裂次数, 导致分生
区变短。黑色箭头分生组织的细胞伸长过程, 黑条代表抑制细胞伸长, 红线代表与分裂一致的细胞板。图中不同的组织分别是中柱(St)、
中柱鞘(P)、内皮层(En)、皮层(C)、外表皮(Ep)。参考Ubeda-Tomás等(2009)文献, 有所修改。
石英等: 赤霉素对拟南芥主根分生区和伸长区的调控 25
导途径被认为是一种解除抑制的调控模式(Gao等
2011)。
DELLA蛋白被广泛认为具有转录因子的作
用, 尽管它们没有结合DNA的区域(Claeys等2014;
Yoshida等2014)。DELLA蛋白C端具有一些序列
(LHRI-VHIID-LHRII-PFYRE-SAW), 能够参与同
其他蛋白的作用和聚合(Gallego-Bartolomé等2012;
Bai等2012)。在DELLA的功能中, 蛋白与蛋白的
相互作用发挥重要作用。它们能与其他转录因子
形成引物相关联的复合物影响转录, 例如BOS1
INTERACTOR (BOI)蛋白(Park等2013)。它们还能
衰减其他转录因子 , 影响其DNA的结合 , 例如
PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR4
(PIF4) (Locascio等2013; Hong等2012)、BRASSI-
NAZOLE RESISTANT1 (BZR1) (Yoshida等2014;
Gallego-Bartolomé等2012)、SQUAMOSA PRO-
MOTER BINDING-LIKE (SPL) (Yu等2012) 和 AL-
CATRAZ (ALC) (Arnaud等2010)等。DELLA蛋白
与JAZ (jasmonate ZIM-domain)蛋白(Yang等2012;
Hou等2010, 2013)、SCL蛋白(Zhang等2011)相互
竞争, 阻止DELLA蛋白连接或抑制PIFs。除此之
外, DELLAs与SWI/SNF (SWItch/Sucrose NonFer-
mentable)染色体重组复合物SWI3C亚基相互作用,
在GA信号转导中起作用并且与GA调控引物相关
(Archacki等2013; Sarnowska等2013)。通过这些相
互作用 , DELLA蛋白阻止DNA与转录因子(如
PIF4)连接, 或者抑制转录调控物质(JAZ蛋白)的活
性。也有研究发现DELLA蛋白也可以通过非转录
途径发挥作用(Yu等2012)。
6 赤霉素在调控拟南芥主根生长时与其他激素的
关系
在根尖分生组织形成、细胞增殖调控中, 生
长素和细胞分裂素分别起促进细胞分裂和分化的
作用, 而赤霉素则参与调解生长素/细胞分裂素的
拮抗作用(Vanstraelen和Benková 2012)。SHY2
(SHORT HYPOCOTYL 2)基因是分生组织的重要调
控者, 既是生长素信号转导途径的重要抑制剂, 又
受细胞分裂素的正调控。在种子萌发初期, 根尖
生长素浓度高, 生长素能调节SHY2蛋白的降解,
维持PIN基因的活性, 只有ARR12转录SHY2, 因而
导致细胞分裂大于细胞分化, 形成分生区; 随后,
ARR1和ARR12共同转录SHY2, 抑制了生长素的转
导和PIN表达, 促使细胞分化和细胞分裂的平衡,
形成分生区与伸长区的过渡区, 最终决定了分生
区的尺寸(图3) (Moubayidin等2010)。因此在分生
组织的发育过程中, 生长素和细胞分裂素之间存
图3 根尖分生组织形成过程中赤霉素参与生长素和细胞分裂素的拮抗作用的模型
Fig.3 Model for gibberellin participating in auxin-cytokinin interaction during root meristem growth
A: 萌发后3 d, 生长素促进赤霉素降解RGA来抑制ARR1的表达, 维持生长素的极性运输, 以细胞分裂为主, 形成分生区。B: 萌发后5
d, 赤霉素合成下降, 促使ARR1和ARR12共同转录SHY2基因, 生长素极性运输和赤霉素合成均下降, 细胞分裂和分化平衡, 进入过渡区。
参考Moubayidin等(2010)文献, 有所修改。
植物生理学报26
在着拮抗作用。生长素能促进赤霉素降解DELLA
蛋白, DELLA蛋白(RGA)通过ARR1来促进SHY2
蛋白的表达, 因此赤霉素参与调解生长素/细胞分
裂素的拮抗作用(Perilli等2012; Garay-Arroyo等
2012)。
在主根伸长区, 生长素和赤霉素协同调节细
胞的伸长和分化, 生长素通过增强赤霉素对RGA
蛋白(DELLA蛋白之一)的降解作用来促进主根的
伸长。乙烯通过稳固RGA蛋白来抑制拟南芥主根
生长, 并且能增强DELLA蛋白对赤霉素降解作用
的抵抗力(Achard等2003)。因此, 在拟南芥主根伸
长方面, 生长素和赤霉素促进主根伸长; 相反的,
乙烯则抑制主根伸长, 并且生长素、赤霉素和乙
烯具有交叉作用, 交叉位点是DELLA蛋白。说明
植物激素通过彼此相互作用调节主根生长(邢国芳
和马建华2012)。Hacham等(2011)发现存在于表皮
层中的油菜素内酯信号转导途径调控着主根分生
区的尺寸, Zhang等(2010)发现通过促进静止中心
的静止和抑制干细胞和子细胞的分化, 脱落酸能
够促进拟南芥主根分生区干细胞的维持。目前未
发现油菜素内酯、脱落酸与赤霉素在主根分生区
发育方面存在联系。
7 展望
赤霉素在根系的分生组织中合成, 随后运输
到伸长区, 但其运输途径尚不清楚。赤霉素的作
用部位位于内皮层细胞中, 主要通过抑制DELLA
蛋白来实现其促进作用, 虽然拟南芥茎中的赤霉
素信号转导途径已经明确, 但根系中的信号转导
途径仍有待探索。近年人们开始用数学和计算机
的模型(Middleton等2012; Band等2012)来研究激素
调控植物生长发育的机理, Band等(2012)通过建立
根系生长的动力学模型 , 并结合赤霉素浓度和
DELLA蛋白的mRNA的变化, 认为分生区细胞向
基部逐渐变短主要是由于赤霉素浓度的稀释而非
DELLA蛋白的降解产生的, 这为研究赤霉素调控
提供了新的思路(Voß等2014)。过去, 对激素调控
根系生长发育的研究大多集中于部分器官或器官
的部分部位, 并且已经建立了不同层面的根系调
控模型, 人们逐渐将这些模型集成化, 建立了功能
结构模型。目前, 在根系成像系统、现行的基因
分型技术和测序平台的辅助下, 根系表型研究将
与全基因组研究关联, 从而加速根系统发育相关
的基因和信号通路的研究(Jung和McCouch 2013)。
未来, 将基因网络、信号转导、空间相互作用与
生理过程结合起来, 才能不断完善根系统功能结
构模型, 加深对根系生长发育的了解。
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