全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2013, 49 (2): 111~121 111
收稿 2013-01-08　　修定 2013-01-21
资助 转基因生物新品种培育重大专项(2011ZX08009-003-003)和
“十二五”农村领域国家科技计划(2012AA10A302-2)。
* 通讯作者(E-mail: zyshi@sippe.ac.cn; Tel: 021-54924078)。
水稻穗发育的分子生物学研究进展
卢寰1,2, 时振英1,*
1中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 上海200032; 2中国科学院大学, 北京100039
摘要: 穗型是水稻株型的重要组成部分之一, 也是影响水稻产量的关键农艺性状之一。穗的形成过程是一个涉及腋生分生
组织发育、花序结构建成和籽粒发育的复杂生理生化过程, 是众多基因参与调控的一个复杂有序的网络系统。本文简介
了水稻穗发育的一般过程, 总结了近年来同水稻穗发育相关的基因的研究情况, 分类叙述了这些基因调控穗型的机理以及
可能存在的相互关系, 讨论了植物激素信号途径的相关基因和miRNA参与调控植物穗发育的机制。
关键词: 水稻; 穗型; 腋生分生组织; 植物激素信号途径; miRNA
Molecular Research Progress of Rice Panicle Development
LU Huan1,2, SHI Zhen-Ying1,*
1Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai
200032, China; 2University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100039, China
Abstract: Panicle architecture is an important component in plant architecture in rice (Oryza sativa L); panicle
architecture is also a key ingredient that could influence yield. The process of panicle formation involves a se-
ries of complicated physiological and biochemical processes including the development of axillary meristems,
the establishment of inflorescence and the formation of seeds, panicle formation is a systemic process regulated
by many interlinking genes. In this review, the general progress of the development of a rice panicle is intro-
duced. Genes that have great influences on panicle development are categorized according to their different reg-
ulatory mechanisms. Genes function in the plant hormone signaling pathway may also influence panicle archi-
tecture, and miRNA-mediated regulations of panicle development are discussed.
Key words: rice; panicle architecture; axillary meristem; plant hormone signaling pathway; miRNA
全世界有一半以上人口以水稻为主食。我国
是人口大国, 稻谷年产量和消耗量占世界总量的
三分之一, 随着可耕地面积的减少和人口的增加,
提高粮食产量成为重大的社会问题。80年代末,
科学家们提出了水稻理想株型与优势利用相结合
的水稻超高产育种理论。水稻株型的构成因素包
括植株高度、分蘖数目、分蘖角度以及穗型等。
穗的形成过程是一个涉及腋生分生组织发育、花
序结构建成和籽粒发育的复杂生理生化过程, 目
前已经克隆和研究了很多在各个层面影响水稻穗
发育的基因, 综合这些基因的功能, 对于进一步理
解水稻穗发育调控的分子机理是有帮助的(吕艳东
等2006)。
1 水稻穗的基本结构及其发育过程的特点
1.1 水稻穗的基本结构
单子叶植物的生殖单位一般被称作小花(flo-
ret), 若干小花再以组为单位聚集形成小穗(spike-
let)。每个水稻小穗由穗轴(main axis, MA)、两片
退化颖壳(rudimentary glume, RG)、护颖(empty
glumes, EG)、一朵小花(floret)组成, 其中, 小花由
内向外由第一轮的外稃(lemma)和内稃(palea)、第
二轮的两枚浆片(lodicule)、第三轮的六枚雄蕊
(stamen)和第四轮的一枚雌蕊(pistil)组成。由于水
稻花轴分生的小花梗(pedicel)越接近花序基部长
度越长, 而接近花序顶部逐渐缩短, 致使整个花序
从整体上看接近圆锥状, 因此水稻花序被称为圆
锥花序(panicle)。一般而言, 水稻花序的穗轴是高
度分枝的, 当发育时期转换时, 在一级枝梗(primary
branch)基础上形成二级枝梗(secondary branch)或
侧生小穗(lateral spikelet)。当每级枝梗上形成确
植物生理学报112
定数目的终端小穗(terminal spikelet)时, 一个可育
的穗即发育成熟。
1.2 水稻穗发育过程中分生组织的转换
营养生长期内 , 轮生叶序的顶端分生组织
(shoot apical meristem, SAM)产生叶原基(leaf pri-
modium, LP) (图1-A); 进入生殖生长期, 顶端分生
组织转化为一级枝梗分生组织(primary branch
meristem, PBM), 一级枝梗分生组织以144°的角度
呈螺旋状在穗轴上依次产生, 待适当数目的一级
枝梗形成后, 花序顶端分生组织则不再继续发育
而蜕变为退化点(degenerate point, DP)。在一级枝
梗分生组织上, 以两行交错的方式形成二级枝梗
分生组织(secondary branch meristem, SBM), 位于
一级枝梗上部的分生组织会继续分化为侧部小穗
分生组织(lateral spikelet meristem, LSM), 侧部小
穗分生组织具备产生侧生花序结构(lateral spikelet,
LS)的特性, 位于一级枝梗下部的分生组织称作小
穗枝梗分生组织(spikelet branch meristem, SM)则
形成小穗状花序; 一级枝梗分生组织的最顶端将
进一步分化为终端小穗分生组织(terminal spikelet
meristem, TSM) (图1-B、C和F)。随后, 退化颖
壳、护颖、内稃和外稃、以及雄蕊和雌蕊的原基
相继在花序结构中产生(图1-D、E) (Komatsu等
2003b)。
1.3 水稻苞叶发育与穗发育的关系
腋生分生组织多产生于苞叶基部, 苞叶发育
与穗发育紧密相关, 苞叶的发育是描述穗发育的
指标之一。未成熟小穗外围的苞毛是退化的苞
叶。当水稻茎端生长锥完成叶片发育后, 就在生
长锥上出现第一苞叶原基P1, 这标志着从叶片发
育转入小穗发育, 相应地, 水稻从营养生长转向生
殖生长。在时期划分上, 从完成顶端分生组织到
穗轴分生组织的转换开始到第一苞叶原基P1形成
的这段时间称为穗轴分生组织确立期。第一苞叶
原基出现于生长锥最基部, 此后, 伴随着生长锥的
长大, 从下而上依次出现第二苞叶原基P2、第三
苞叶原基P3, 直到第一苞叶的叶腋内出现第一个
突起, 即一级枝梗分生组织, 穗发育就从穗轴分生
组织确立期转入一级枝梗分生组织形成期。一级
枝梗分生组织以螺旋排列的方式在生长锥上由下
而上产生。此后, 所有一级枝梗同时开始延伸, 穗
发育进入到一级枝梗延长期。当生长锥最下方的
一级枝梗分生组织基部出现第一个突起, 即二级
枝梗分生组织, 并开始在高级枝梗上着生侧生花
序器官时, 就进入到高级枝梗分化期。二级枝梗
分生组织出现的次序也是自下而上, 当生长锥最
上部的一级枝梗分生组织上出现二级枝梗分生组
织时, 生长锥最基部的二级枝梗分生组织也按由
下而上的顺序依次长出若干小突起状的小穗分生
组织。这时, 穗发育进入到颖壳分化期。除穗轴
顶端的小穗分生组织最早出现外, 其他小穗分生
组织也在穗轴上自下而上产生, 当小穗分生组织
图1 水稻穗型发育模式(Komatsu等2003b)
Fig.1 Scheme depicting the development of the SAM of rice
lp: leaf primodium叶原基; pbm: primary branch meristem一级枝梗分生组织; ma: main axis穗; dp: degenerate point退化点; pb: primary
branch一级枝梗; sb: secondary branch二级枝梗; lsm: lateral spikelet meristem侧部小穗分生组织; ls: lateral spikelet侧生花序结构; sm: spike-
let branch meristem小穗枝梗分生组织; tsm: terminal spikelet meristem终端小穗分生组织; ts: terminal spikelet终端花序结构; rg: rudimentary
glumes退化颖壳; eg: empty glumes护颖; p: palea内稃; l: lemma外稃。
卢寰等: 水稻穗发育的分子生物学研究进展 113
内部从基部向顶端依次分化出退化颖壳、护颖、
外稃和内稃等各部分花器官的分生组织时, 穗发
育就进入了花器官分化期。顶部小穗出现花分生
组织后, 内外稃分生组织内再继续分化出雌雄蕊
原基, 花丝、花药、子房、柱头和浆片也逐渐形
成, 当内外稃纵向伸长闭合后, 颖花即发育完成,
此时, 穗发育进入到穗轴迅速延长及生殖器官成
熟期(徐是雄和徐雪宾1984; Ikeda等2004)。
2 控制水稻穗发育的重要基因及相关突变体
近年来, 一些在水稻穗发育过程中发挥调控
作用的重要基因陆续被克隆, 它们有的参与调控
腋生分生组织的起始, 有的参与调控穗发育过程
中分生组织发育时间的转换, 有的参与调控枝梗
及穗长, 有的参与调控花序结构内多种分生组织
的细胞特性。本文对这些基因进行了总结归纳。
2.1 腋生分生组织起始相关基因
2.1.1 LAX PANICLE1 (LAX1)基因和LAX PANI-
CLE2 (LAX2)基因 LAX1基因在顶端分生组织和
新产生的分生组织的边界处特异表达, 调控末端
小穗分生组织的发育进程(Komatsu等2003a; Tabu-
chi等2011)。lax1突变体的终端小穗分生组织形态
异常、苞叶增大, 取代了原本应该产生于这些位
置的腋生分生组织, 导致腋生分生组织缩小甚至
完全消失。虽然突变体中侧生小穗的形成严重受
抑, 但终端小穗的发育却几乎不受影响。说明lax1
突变体只能完成从穗轴分生组织向小穗分生组织
的部分转换。
LAX2基因是最近克隆到的一个与拟南芥
DRIP1和DRIP2转录因子具有相同保守功能域的
核蛋白编码基因, LAX2蛋白通过和LAX1蛋白直
接结合来调控水稻腋生分生组织的形成(Tabuchi
等2011)。lax2突变体和lax1突变体的表型极为相
似, 穗部分枝减少, 侧生小穗消失。而lax1lax2双突
变体的表型则更强烈: 营养生长期内, 完全不分蘖;
生殖生长期内, 二级枝梗及在一级枝梗上着生的
小穗的发育则被完全抑制, 这种表型的相似性和
它们两者之间的协同效应说明, LAX1与LAX2在维
持水稻腋生分生组织特性方面都发挥着重要功能
(Tabuchi等2011)。
2.1.2 FRIZZY PANICLE (FZP)基因 FZP基因
(又称BRANCHED FLORETLESS1, BFL1)是玉米
BRANCHED SILKLESS1 (BD1)基因在水稻中的同
源基因(Chuck等2002)。在突变体fzp2中, 终端小穗
分生组织和侧生小穗分生组织退化的时间点被阻
断, 不断在退化颖壳的叶腋处产生腋生分生组织,
在原本应该为小穗分生组织发育起始的时间点却
连续发生了几个循环的枝梗形成过程, 这种分生
组织不停重复产生的发育缺陷不仅产生了不断增
生的分生组织, 而且还使原本应发育的小穗及花
器官无法起始生长, 本应该形成小穗的部位被二
级枝梗代替, 最终导致fzp2突变体产生穗轴过度分
枝的异常表型。FZP基因通过抑制小穗分生组织
内腋生分生组织的过度生长, 来维持从小穗分生
组织到终端小穗的转换(Komatsu等2003b; Zhu等
2003)。双突变体lax1-1fzp2产生新的附加表型: 二
级和二级以上枝梗、终端小穗等结构完全消失。
说明LAX1基因和FZP2基因是分别作用于两条独
立的通路来完成对水稻穗型的控制(Komatsu等
2001)。
2.1.3 MONOCULM1 (MOC1)基因 MOC1基因通
过控制营养生长和生殖生长期内腋生分生组织的
形成, 影响分蘖数和穗部枝梗的数目。moc1突变
体由于不能正常启动腋芽的发育, 导致其除主茎
外, 完全没有任何其它分蘖(Li等2003)。说明叶腋
细胞的分生能力、腋生分生组织的活力、苞叶原
基的分化能力在moc1突变体内均显著降低。Xu等
(2012)克隆到水稻TAD1基因, 通过编码细胞周期
后期促进复合体的辅激活因子, 在OsAPC10这一
锚定蛋白的协同作用下特异性地招募MOC1蛋白
进入APC/CTAD1复合体, 最终以细胞周期依赖性的
方式靶向降解MOC1蛋白, 使内源性的MOC1蛋白
的水平被维持在合理范围内, 从而实现对水稻分
蘖的调控(Xu等2012; Lin等2012)。
2.1.4 SQUAMOSA PROMOTER BINDING PRO-
TEIN-LIKE14 (OsSPL14)基因 SPL基因家族是一
类植物特有的基因, 也是水稻osa_miR156的靶基
因(http://bioinformatics.cau.edu.cn/PMRD/)。Os-
SPL14基因集中在叶原基、苞叶原基、成熟叶和
小穗中表达, 却不在分生组织中表达。OsSPL14可
以抑制水稻腋芽的过度发育, 将OsSPL14 mRNA
中osa_miR156的识别位点突变后, mOsSPL14转基
因植株穗部枝梗数增多, 籽粒数增加(Luo等2012),
植物生理学报114
因此, OsSPL14是一类既能控制营养生长期内分蘖
数目, 又可以控制每穗籽粒数的基因(Jiao等2010;
Miura等2010)。
2.2 调控穗发育过程中分生组织发育时间转换相
关的基因
2.2.1 RCN1和RCN2基因 RCN1和RCN2基因是拟
南芥中TFL1-like基因和金鱼草的CEN基因在水稻
中的同源基因, 影响穗发育过程中分生组织发育
时间的转换(Zhang等2005)。RCN1和RCN2基因及
TFL基因在单、双子叶植物间的功能上具有保守
性, 均为抑制开花。但TFL1主要通过在顶端分生
组织中行使功能来调控拟南芥的植株形态建成,
而水稻中的RCN1和RCN2却并非主要在顶端分生
组织表达。RCN1和RCN2超表达的转基因植株主
要通过延迟分枝结构的生长点向小花结构的生长
点的转换, 增多二级以及二级以上枝梗数来增加
籽粒数目(Nakagawa等2002), 体现在穗型上就是明
显的密穗表型。本实验室在以前的研究中对RCN2
基因也有较深入的研究, 35S启动子启动的超表达
转基因植株呈明显的密穗表型, 虽然2×35S启动子
启动的超表达转基因植株的生长点能够完成从营
养生长向生殖生长的转换, 但是转换时间严重延
迟, 并且随后的生殖生长停滞。RCN2超表达转基
因植株虽然籽粒总数增加, 但空瘪粒比例较高, 约
占50%, 同时其籽粒明显变小, 使得其千粒重显著
降低(黎凌等2010)。
2.2.2 ABERRANT PANICLE ORGANIZATION2
(APO2)/RFL基因 APO2/RFL基因是拟南芥LEAFY
(LFY)基因在水稻中的同源基因。但RFL基因和
LFY基因的功能并不相同: 水稻rfl突变体的花序
分生组织提前转变为小穗分生组织, 而拟南芥lfy
突变体从花序分生组织向小穗分生组织的转变
却被延迟。LFY基因及其同源基因对双子叶植物
开花时间的调控呈现保守性(Ikeda-Kawakatsu等
2012)。水稻rfl突变体的穗部整体缩小, 一级枝梗
数目减少, 花序分生组织确定性丧失, 说明RFL基
因对于花序分生组织特性的确立和维持是必须的
(Rao等2008)。进一步的研究指出RFL基因还会负
向调控与它在同一通路内的另一控制开花基因—
APO1基因的表达, RFL蛋白和APO1蛋白能以相互
作用的方式协同调控水稻穗发育(Ikeda-Kawakatsu
等2012)。
2.2.3 APO1基因 通常, 顶端分生组织转化为穗轴
分生组织标志着水稻从营养生长转向生殖生长,
穗轴分生组织会发育为侧生分生组织, 侧生分生
组织则进一步分化出一级枝梗。当侧生分生组织
发育到一定数量后, 穗轴分生组织停止发育继而
凋亡(Ikeda等2004)。APO1蛋白是一类负调控穗轴
分生组织凋亡的F-box蛋白, apo1突变体的一级枝
梗数减少, 而APO1超表达转基因植株的一级枝梗
数增加, 这意味着穗轴分生组织在apo1突变体提
前凋亡, 而在APO1超表达转基因植株内延迟凋亡
(Ikeda等2005, 2007; Ikeda-Kawakatsu等2009)。
2.2.4 LARGER PANICLE (LP)基因 LP基因在穗
轴分生组织、一级枝梗分生组织和二级枝梗分生
组织内表达, 穗轴分生组织在lp突变体凋亡的时
间点延迟, 使lp突变体的一级枝梗数增加, 最终提
高了每穗总粒数和每穗实粒数, 并使其千粒重增
加。因此, LP基因能够通过促进穗轴分生组织凋
亡, 降低穗部一级枝梗的数目, 从而调控水稻理想
株型(Li等2011)。
2.3 调控花序结构内枝梗及穗长度相关基因
2.3.1 SHORT PANICLE1 (SP1)基因 sp1突变体
是一类枝梗延伸方面具有障碍的水稻突变体。营
养生长期内, 其植株外观相较于野生型无明显差
异, 但当进入生殖生长期后, sp1突变体的一级枝
梗原基的发育虽然可以正常起始, 但是基部一级
枝梗的延伸就出现严重障碍, 当野生型的一级枝
梗延伸至约3 cm时, sp1突变体的一级枝梗仍被包
裹在苞毛内, 最终导致其穗长和一级枝梗长度均
明显短于野生型, 这点与lax1突变体和moc1突变体
在一级枝梗原基发育起始时就有缺陷是不同的(Li
等2009)。SP1基因编码putative transporter belongs
to the peptide transporter (PTR)家族跨膜蛋白, 在酵
母和动物细胞中, 该类跨膜蛋白负责向胞内运输
寡聚肽键; 而在高等植物中, 这类跨膜蛋白负责运
输的底物范围更广, 包括二肽、硝酸盐、谷氨酸
盐、组氨酸、脯氨酸、瓜氨酸、铵盐、羧酸盐、
己糖等, 并参与光合同化物的质外体装载(Chiang
等2004)。
我们课题组在对水稻穗型的研究中, 克隆了
一个编码转录因子的基因。在该基因上调表达的
卢寰等: 水稻穗发育的分子生物学研究进展 115
转基因植株中, 穗部一级、二级枝梗及小花梗的
长度明显缩短, 结实率明显提高, 千粒重显著增加,
而在该基因的下调表达转基因植株中, 一级、二
级枝梗及小花梗的长度则明显延长。我们认为该
基因是调控水稻枝梗长度的一个比较重要的基因,
目前正在探讨该基因同其它基因之间的相互关系,
以便深入了解水稻穗部枝梗长度调控的分子机理
(未发表工作)。
2.3.2 PANICLE PHYTOMER1 (PAP1)基因 PAP1
基因的功能主要集中在对花器官和穗型的调控
上。其中 , 它对穗的调控侧重于对穗长的调控
上。PAP1基因突变后, 穗长缩短, 小穗数目增多,
花序基部的腋芽(最终发育成一级枝梗)退化, 一级
枝梗的茎节数减少、数目增多, 二级、三级枝梗
几乎完全消失, 苞叶过度发育, 退化颖壳和护颖变
长(Takahashi等1998)。同时, 与fon1单突变体相比,
pap1fon1双突变体的花器官数目显著增多, 说明
PAP1可以和FON1协同调控花器官的发育。
2.3.3 DENSE AND ERECT PANICLE1DEP1
(DEP1)基因 DEP1基因编码phosphatidyletha-
nolamine-binding protein (PEBP)磷脂酰乙醇胺结合
蛋白。营养生长时期内, DEP1基因集中在苞叶原
基的近轴面、一级枝梗和二级枝梗的叶腋原基处
表达, 生殖生长时期内, 在花序分生组织和居间分
生组织内表达, 其中在花序分生组织中, DEP1在心
皮和雄蕊原基中表达较弱, 而在外稃和内稃原基
处表达量较高(Huang等2009)。
2.4 调控穗中多种分生组织的细胞特性的基因——
ABERRANT SPIKELET AND PANICLE1 (ASP1)
基因
ASP1基因是最近克隆到的拟南芥TOPLESS
(TPL/TPR)基因和玉米RAMOSA ENHANCER LO-
CUS2 (REL2)基因在水稻中的同源基因, 它编码一
个转录因子, 可以影响花序分生组织(inflorescence
meristem, IM)、枝梗分生组织(branch meristem,
BM)、小穗分生组织(spikelet meristem, SM)等多
种分生组织内细胞的决定性及维持特性的能力。
asp1突变体的枝梗分生组织过早地转变为小穗分
生组织, 同时, 当一级枝梗分生组织开始分化时,
穗轴分生组织却不消失, 这说明asp1突变体的枝梗
分生组织的决定性部分丧失, 而穗轴分生组织的
非决定性却部分增强(Yoshida等2012)。
2.5 穗轴和花序分生组织的标记基因——ORYZA
SATIVA HOMEOBOX1 (OSH1)基因
OSH1基因是玉米KN1、拟南芥KNAT1在水稻
中的同源基因(Sinha等1993; Matsuoka等1993;
Chuck等1996)。在野生型水稻中, OSH1基因在穗
轴和花序分生组织中表达, 虽然OSH1基因的转录
本在发育初期的穗轴枝梗和穗轴枝梗原基中表达
量较低, 但在生长旺盛的穗的顶端分生组织及维
管组织里却有较高的积累, 与此同时穗轴分生组
织细胞分裂旺盛。而一级枝梗的数目取决于穗轴
分生组织丧失其活力的时间点, 穗轴分生组织分
裂越旺盛一级枝梗的数目就越多, 反之如果穗轴
分生组织活性维持的时间越短, 一级枝梗的数目
就越少。当小穗分生组织开始发育时, OSH1基因
的转录本在该分生组织内开始积累。由于OSH1基
因在所有可能转变为穗轴和花序分生组织的区域
内大量表达(Oikawa和Kyozuka 2009), 其表达水平
直接影响着这两种分生组织的活力状态, 所以目
前该基因已经发展成为标示穗轴分生组织及枝梗
分生组织的起始、维持状态的分子标记基因(Sen-
toku等2000; Komatsu等2003a)。
综上所述, 整个花序的大小、花序内小花的
数目都是影响水稻穗型的重要农艺性状。从这些
可能对穗型产生影响的基因入手, 不仅可以帮助
我们理解这些突变体产生畸变穗形态的原因, 而
且对于运用分子育种技术定向改造控制穗发育的
关键基因从而改良穗型具有关键意义。
另外, 由于与水稻产量相关的一些农艺性状
很多由数量性状位点(QTLs)控制, 很多基因也是
通过QTLs定位被发现的。如上述的OsSPL14基因
和DEP1基因。OsSPL14基因分别被两个研究组定
位为IPA和WFP位点。IPA1位点编码osa_miR156的
靶基因OsSPL14, ipa突变体在osa_miR156的靶位
点处存在突变, 从而影响osa_miR156对其功能的
调控(Jiao等2010); wfp位点是由于OsSPL14的甲基
化造成的, 从而也影响了osa_miR156对其进行调
控(Miura等2010)。DEP1是另一个可以控制穗
长、每穗枝梗数和每穗籽粒数的QTLs, dep1突变
体的穗长缩短, 结实率提高, 千粒重降低(Huang等
2009)。
植物生理学报116
3 植物激素信号途径中调控穗发育的各相关基因
及功能
在高等植物中腋生分生组织的产生及其分生
组织特性的确立是影响高等植物植株形态和花序
结构的决定性因素(Oikawa和Kyozuka 2009)。而
腋生分生组织的生长发育受到植物激素的调控
(McSteen 2009)。
3.1 生长素调控途径中的相关基因
生长素(auxin)在控制高等植物多类器官的
分生组织, 包括花序分生组织的极性生长方面发
挥着关键作用, 一些生长素合成、运输功能缺失
的突变体都表现出发育缺陷。如 : 拟南芥PIN-
FORMED1 (PIN1)基因编码一类生长素输出载体
蛋白, 拟南芥PINOID (PID)编码一类丝氨酸/苏氨
酸蛋白激酶, 负责磷酸化PIN1蛋白, 并调控PIN1蛋
白的亚细胞定位(Christensen等2000; Benjamins等
2001; Friml等2004; Michniewicz等2007)。拟南芥
的pin和pid突变体的花序为针状, 都不能正常开
花。拟南芥YUCCA (YUC)类基因家族编码依赖色
氨酸的生长素合成途径中的限速酶——黄素加单
氧酶, YUC蛋白是生长素局部合成所必需的(Gal-
lavotti等2008)。拟南芥的YUC1/YUC2/YUC4/YUC6
四突变体的花序也变为针状(Cheng等2006), 这暗
示生长素参与调控花序分生组织的发育(Zhao
2008)。近年来已从水稻和玉米中陆续分离出3个
PIN1同源基因座(Xu等2005; Carraro等2006; Gal-
lavotti等2008)。拟南芥PID基因在水稻中的同源
基因是OsPID, 当超表达水稻OsPID基因后, 能够
引起类似用生长素运输抑制剂处理后产生的表型:
不定根发育迟缓、茎严重扭曲、植株整体的向重
性缺失(Morita和Kyozuka 2007)。
用生长素运输抑制剂处理后, 玉米BA1基因的
表达会受到抑制, 甚至完全不表达, 证明BA1的表
达需要生长素的诱导(Wu和McSteen 2007)。玉米
ba1突变体的腋生分生组织不能正常起始(Wu和
McSteen 2007; Ritter等2002), 导致它不分蘖、无雌
蕊、雄蕊分枝减少(Ritter等2002), 而前述的LAX1
基因是玉米BA1基因在水稻中的同源基因(Komat-
su等2001)。其他的调控单、双子叶植物的腋生分
生组织起始的转录因子还有GRAS类转录因子, 如
拟南芥的LAS1基因及其在水稻中的同源基因 :
MOC1/SPA、番茄的LS (Schumacher等1999; Greb
等2003; Li等2003); MYB类转录因子家族, 如拟
南芥的RAX1、2、3, 番茄的BLIND (Schmitz等
2002; Keller等2006; Muller等2006); 第Ⅲ类HD-ZIP
转录因子家族, 如: 拟南芥的REV、水稻的OsHB3
(Otsuga等2001; Itoh等2008); NAC类转录因子, 如:
CUC1、2、3。OsTIL1是CUC1、2、3在水稻里的
同源基因, 超表达OsTIL1不仅会促进水稻腋生分
生组织发育的起始, 而且可以增强水稻腋生分生
组织细胞的分裂能力(Vroemen等2003; Hibara等
2006; Mao等2007; Ramen等2008)。由此可以推断,
通过调节生长素合成和运输来控制腋生分生组织
起始的机制在单、双子叶植物之间是保守的。
拟南芥的axr1是一种生长素拮抗型突变体,
表现为丛生多分蘖(Lincoln等1990), 拟南芥yuc突
变体由于生长素的合成水平降低, 导致顶端优势
丧失(Cheng等2006); 相似的机制在单子叶植物中
也存在, 降低生长素的运输能力能促进分蘖, 水稻
OsPIN1突变体就以自身生长素运输能力的削弱为
代价换来分蘖的过度生长, 表现在分蘖数的增多
及孽角的增大等(Xu等2005)。由于生长素不能直
接进入腋生分生组织来阻止腋芽的生长, 从而造
成了顶端优势的丧失, 引起多分蘖的表型(Booker
等2003)。细胞分裂素却能从根传输至茎继而直接
进入腋芽, 促进腋芽的发育(Ongaro和Leyser 2008),
而生长素则会通过抑制细胞分裂素的合成 , 间
接抑制腋芽的发育(Nordström等2004; Tanaka等
2006)。
3.2 细胞分裂素调控途径中的相关基因
细胞分裂素(cytokinin)可以控制顶端分生组
织的大小。CYTOKININ OXIDASE (CKX)细胞分
裂素氧化酶可以降解植物体的内源细胞分裂素
(Sakakibara 2006), 将拟南芥的6个编码细胞分裂素
氧化酶基因(AtCKX1~6)分别超表达后所得的拟南
芥转基因植株的细胞分裂素的合成能力显著降
低, 其中, 35S:AtCKX1和35S:AtCKX3转基因拟
南芥植株晚开花, 严重者不能完成从营养生长向
生殖生长的转换, 植株生长停滞在营养生长期, 同
时由于顶端分生组织细胞分裂活力的降低, 35S:
AtCKX1和35S:AtCKX3转基因拟南芥植株顶端优势
部分丧失 , 分蘖增多(Werner等2003)。将水稻
卢寰等: 水稻穗发育的分子生物学研究进展 117
OsCKX2的表达下调后, 会引起细胞分裂素在转基
因植株的顶端分生组织内持续积累, 使该分生组
织内细胞分裂能力增强, 进而产生更多的一级和
二级枝梗分生组织, 最终导致每穗籽粒总数的增
加(Ashikari等2005)。
3.3 赤霉素调控途径中的相关基因
赤霉素(gibberellin acid, GA)是一种双萜类植
物激素, 可以促进植物种子萌发、叶片扩展、茎
节延伸和促进开花等。Ueguchi-Tanaka等(2005)从
水稻中分离出一类赤霉素受体蛋白GIBBEREL-
LIN INSENSITIVE DWARF1 (GID1) (Ueguchi-
Tanaka等2005), 当赤霉素在体外与GID1蛋白结合
后, 可以再与SLR1蛋白直接结合形成GA-GID1-
SLR1异源三聚体(Itoh等2005), 而SLR1是一种拮抗
GA作用的DELLA蛋白, 当GA-GID1-SLR1异源三
聚体被SCFGID2以蛋白酶体途径降解后(Sasaki等
2003), 就能解除DELLA蛋白介导的赤霉素依赖性
的生长抑制, 释放GA响应相关基因的表达, 此时植
株就对GA的生长诱导发生响应。而茉莉酮酸酯
(jasmonate, JA)会延迟GA介导的DELLA蛋白的降
解, 拮抗GA对植株的生长诱导反应。COI1是水稻
中的JA受体蛋白, 当OsCOI基因表达下调后, 由于
JA与受体结合效率降低, 导致DELLA蛋白被加速
降解, 水稻OsCOIRNAi转基因植株的穗变长, 对外
界环境中GA的生长响应更灵敏(Yang等2012), 类
似的响应在玉米中也存在 (Nickerson等1959,
1960)。
3.4 独角金萌发素内酯调控途径中的相关基因
独角金萌发素内酯(strigolactone)是最新发现
的一种产生于植物根部的类胡萝卜素衍生物, 具
有刺激寄生植物种子萌发和促进丛枝菌根真菌菌
丝分枝的作用(Bouwmeester等2007)。最近的研究
发现, 它作为一类植物激素, 可以同生长素、细胞
分裂素协同调控植物侧枝的发育, 从而调控植物
株型。
拟南芥max系列突变体、水稻dwarf突变体、
豌豆rms突变体和矮牵牛dad突变体是已知的独角
金萌发素内酯缺陷型突变体。用独角金萌发素内
酯类似物GR24直接处理max和rms突变体的腋芽,
max和rms突变体的分枝数会减少(Gomez-Roldan
等2008)。而用GR24处理水稻dwarf突变体后, dwarf
的腋生分生组织的发育则被完全抑制(Umehara等
2008)。独角金萌发素内酯调控枝梗发育的功能在
单、双子叶植物间也存在差异, 例如: 生长素诱导
豌豆RMS1基因和水稻D10基因在茎中表达(Arite
等2007), 但却诱导拟南芥max4基因在根中表达
(Bainbridge等2005); 这种差异可能是由于生长
素、细胞分裂素和独角金萌发素内酯在不同物种
内相互协同或拮抗的作用力有强弱之分而引起的
(McSteen 2009)。
4 miRNA对水稻枝梗发育的调控
近年来, 在动植物发育调控的研究中, microR-
NA (miRNA)由于其影响的广泛深远和调控机制的
简约而备受关注。随着研究的深入, 植物中越来
越多的miRNA被克隆和鉴定, 功能体现在植物发
育的诸多方面; 同时, 很多miRNA在穗型发育中的
功能也被揭示。
植物中已经鉴定出很多在花的发育、发育时
段转换和开花等过程中发挥重要作用的miRNA
(Aukerman和Sakai 2003; Chen等2004; Lauter等
2005)。以拟南芥的ara_miR156s/ara_miR172s为
例, ara_miR156s抑制其靶基因SPL9的表达, 而
SPL9是ara_miR172b表达的促进因子, SPL10转录
本的积累又会负反馈增强ara_miR156s表达, 与之
协同巩固拟南芥营养生长时期分生组织特性; ara_
miR172s则通过抑制其靶基因AP2的表达, 促进拟
南芥从营养生长时期的顶端分生组织向小穗分生
组织转化并维持小穗分生组织的生殖生长特征
(Wu等2009)。水稻osa_miR172的靶基因AP2转录
因子家族成员的SNB对于从小穗分生组织向小花
分生组织的转换是必须的, snb突变体小穗分生组
织向小花分生组织的转换被延迟, 花序结构内出
现了很多以互生叶序排列的苞片类似结构取代了
原本应出现的退化颖壳, 导致了整个小穗形态的
异常。原位杂交显示SNB起初在枝梗原基及小穗
分生组织中表达, 而后在小穗和颖苞原基的边界
处表达, 当小穗分生组织完全转变成花分生组织
时 , SNB的表达明显减弱(Lee等2007)。Zhu等
(2009)的研究发现osa_miR172和SNB都集中在﹤1
cm幼穗内高表达, 这也暗示着osa_miR172可能通
过抑制其靶基因SNB的表达控制穗发育过程中小
穗分生组织向花分生组织的转换、小穗分生组织
植物生理学报118
决定性及花器官的决定性(Zhu等2009)。我们课题
组在研究m i R 1 7 2及其靶基因的过程中发现 ,
miR172在调控水稻花器官发育中起到重要作用
(未发表工作)。
拟南芥miR166/165及其靶基因HD-ZIPIII转录
因子家族: REV、PHB、PHV、ATHB15、ATHB8
通过调节WUS-CLV负反馈循环控制顶端分生组织
的细胞分化(Jung和Park 2007)。最近的研究指出,
水稻miR172的靶基因AP2转录因子家族的两个成
员OsIDS1和SNB, 对于决定枝梗分生组织的分枝程
度是必须的(Lee和An 2012)。
5 结语
穗型(穗部形态)作为与水稻籽粒产量和品质
密切相关的因素之一, 已经成为分子生物学家和
育种学家关注的重点研究方向之一。但由于穗的
产生与形成过程是一个包含花序结构确定性的建
立、腋生分生组织发育的起始和特性的维持, 以
及腋生分生组织、顶端分生组织、穗轴分生组
织、侧部小穗分生组织、终端小穗分生组织这几
类分生组织之间原基细胞数目、活力的动态平衡
等的复杂过程。所以, 水稻穗发育的分子调控方
面仍有许多亟待解决的问题, 例如未知的调控水
稻穗发育的基因的克隆及鉴定, 未知基因的表达
模式及其在调控水稻穗发育过程中的不同机理,
未知基因的进化历史, 未知基因是否与已知基因
的功能具有关联性, 是否与已知基因之间存在相
互作用等。虽然目前已经对调控水稻穗形态建立
的关键基因及其工作机制有了一定的认识, 但这
些认识还有待于进一步深化。随着这些未知新基
因的鉴定及功能研究的逐步深入, 人们势必对水
稻穗发育的分子生物学机理了解得更为深入。
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