全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2016, 52 (4): 569–574　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2016.0028 569
收稿 2016-01-20　　修定 2016-03-11
资助 国家自然科学基金(31101750和31360086)和兰州大学中央
高校基本科研业务费专项资金(lzujbky-2013-200)。
* 通讯作者(E-mail: smwang@lzu.edu.cn)。
NaCl胁迫下沙芥的渗透调节作用
岳利军1, 崔彦农 1, 袁坤 1, 康建军2, 王锁民1,∗
1兰州大学草地农业科技学院, 草地农业生态系统国家重点实验室, 兰州730020; 2中国科学院寒区旱区环境与工程研究所内
陆河流域生态水文重点实验室, 兰州730000
摘要: 本文系统分析了荒漠资源植物沙芥在不同浓度NaCl下的渗透调节作用。结果表明, 随外加NaCl浓度从25 mmol·L-1升
高至200 mmol·L-1, Na+、Cl-、脯氨酸和总无机离子的含量及其对叶渗透势的贡献不断升高, K+和可溶性糖的含量及其贡献
先降低后升高, SO4
2-和PO4
3-的含量不断升高但其贡献变化不大; Na+、Cl-和K+对叶渗透势的贡献交替位列前三, 可溶性糖位
居第四。由上可知, 沙芥主要通过积累无机离子特别是Na+和Cl-进行渗透调节以抵御外加NaCl的渗透胁迫。
关键词: 沙芥; 渗透调节; 渗透胁迫; NaCl
渗透胁迫是盐胁迫对植物产生危害的主要因
素之一, 高浓度的盐分会降低植物生长基质中的
水势, 对植物造成渗透胁迫, 使植物吸水困难, 甚
至不能吸水, 影响植株的生长发育(Blumwald等
2000; 袁芳等2015)。经过漫长的适应性进化, 植物
亦形成了抵御外界渗透胁迫的有效机制(Xiong和
Zhu 2002a)。当遭受渗透胁迫时, 植物通常会主动
在体内合成有机小分子物质并从外界吸收无机离
子, 以提高细胞液的浓度、降低其渗透势, 从而维
持植株对水分的吸收, 减少乃至避免渗透胁迫对
植株产生伤害, 植物的这种主动适应性调节行为
被称为渗透调节作用(Marínez-Ballesta等2004)。
渗透调节作用是植物通过细胞内各亚细胞结构之
间以及细胞与外部环境之间的联动式渗透稳态重
建来平衡外界渗透胁迫的过程, 是植物应对外界
渗透胁迫最主要的途径(Chinnusamy等2005; Zhu
2001)。因此, 渗透调节作用在植物抵御外界盐分
引起的渗透胁迫中起着重要的作用, 对植物的耐
盐性至关重要(Tester和Davenport 2003)。研究耐
盐植物的渗透调节作用是揭示其耐盐机理的重要
内容, 可为改良作物的耐盐性提供必要的理论基
础(Blumwald等2000)。多年来, 有关植物在盐胁迫
下的渗透调节作用研究已被广泛报道和关注, 并
且相关的研究至今仍在持续深入(Flowers和Colmer
2008; Munns和Tester 2008; Xiong和Zhu 2002a)。
沙芥(Pugionium cornutum)属十字花科(Cruci-
ferae)沙芥属(Pugionium Gaertn.), 是二年生草本植
物, 主要分布于我国荒漠和半荒漠地区(庞杰等
2013)。沙芥集防风固沙、水土保持、食用蔬菜、
中药材及饲用牧草等用途于一身, 其不但是当地
重要的生态屏障, 而且种植沙芥已成为一些沙区
农牧民主要的收入来源(陈生永和贾洪文2005; 加
建斌和刘晓英2007)。然而, 在沙芥分布区, 灌溉引
起的土壤次生盐渍化日渐加剧, 严重威胁着这种
资源植物在当地的种植。目前在沙芥耐盐生理方
面的研究非常有限(郝丽珍等2005; 胡宁宝等2007),
同时关于沙芥在盐胁迫下渗透调节作用的研究还
未见报道。因此, 本文较为系统地分析了沙芥在
不同浓度NaCl处理下的渗透调节作用, 以期为沙
芥抗逆机制的阐明及其栽培管理和开发利用等奠
定基础。
材料与方法
1 植物材料培养
沙芥[Pugionium cornutum (L.) Gaertn.]种子于
2012年10月采自宁夏回族自治区陶乐县, 采集地
位于东经106°33′, 北纬38°35′, 海拔1 107 m, 年均
气温9°C, 年均最高气温16.4°C, 年均最低气温
2.8°C, 年均降水量176 mm, 年均风速2.3 m·s-1 (钮
海全等2013)。选取籽粒饱满的沙芥种子, 用10%
的NaClO浸泡5 min, 再用75%的乙醇浸泡5 min, 用
蒸馏水冲洗5次, 置于培养箱中暗催芽。待种子萌
发后, 将其移入装有石英砂的花盆(直径10 cm、高
8.5 cm)中, 花盆事先已置于盛有1/2Hoagland营养
液的托盘, 营养液透过花盆底部的通气孔渗入石
英砂, 为沙芥幼苗的生长提供营养。每盆移入1株
沙芥幼苗。所用1/2Hoagland营养液配方略有调整,
植物生理学报570
包含2 mmol·L-1 KNO3、0.5 mmol·L
-1 NH4H2PO4、
0.25 mmol·L-1 MgSO4·7H2O、0.25 mmol·L
-1
Ca(NO3)2·4H2O、46 μmol·L
-1 H3BO3、9 μmol·L
-1
MnCl2·4H2O、0.8 μmol·L
-1 ZnSO4·7H2O、0.3 μmol·L
-1
CuSO4·5H2O、0.35 μmol·L
-1 (NH4)6Mo7O24·4H2O和
30 μmol·L-1 Fe-citrate。沙芥的培养在温室中进行,
昼夜温度为(30±2)°C/(20±2)°C, 光照时长为16 h·d-1, 光
照强度约为800 μmol·m-2·s-1, 相对湿度为40%~50%。
2 实验处理
待沙芥幼苗生长5周, 第3对真叶完全展开后,
挑选长势一致的沙芥幼苗, 分别用含有0 (对照)、
25、50、100和200 mmol·L-1 NaCl的1/2Hoagland营
养液进行处理, 其中在进行100和200 mmol·L-1
NaCl处理时, NaCl浓度每天递增50 mmol·L-1, 待全
部处理达到设定浓度后, 开始计算处理时间。在
处理期间, 为了保持各处理NaCl浓度恒定, 每2 d更
换一次处理液。为了保证各处理植物材料生长条
件一致, 每2 d随机摆放一次植物材料的位置。待
植物材料处理7 d后, 取植株底部倒数第2对真叶测
定相关指标, 测定指标每处理5次重复。
3 测定指标
叶渗透势: 参照Martínez等(2005)的方法并略
有修正。用去离子水快速将叶片表面冲洗干净,
吸水纸吸干后立即放入液氮中, 15 min后取出, 置
于注射器中, 在室温下放置20 min, 冻融后挤出汁
液, 取10 μL挤出液用渗透压仪(Model 5520, Wes-
cor, Logan, UT, USA)测定叶片渗透势(MPa)。
叶Ca2+含量: 参照Wang等(2007)方法并略有修
正。将烘至恒重的样品捣碎, 放入试管中, 加100
mmol·L-1的冰乙酸10 mL, 密封试管, 在90°C下水浴
2 h, 冷却后过滤, 用火焰光度计(M410, Sherwood
Scientific Ltd., UK)测定Ca2+含量。以每克样品干
重所含的毫摩尔数表示Ca2+含量(mmol·g-1)。
叶Cl-、PO4
3-和SO4
2-含量: 参照Yang等(2008)
方法并略有修正。将烘至恒重的样品捣碎, 取0.1
g左右放入试管中, 加20 mL去离子水, 密封试管,
放入沸水浴中2 h, 用离子色谱仪(ICS 2000 离子色
谱系统, AS14A型色谱柱, ASRS 300 电导检测器,
流动相: 含有6 mmol·L-1 Na2CO3和5 mmol·L
-1 NaH-
CO3的混合溶液, DIONEX, Sunnyvale, USA)测定
离子含量。以每克样品干重所含的毫摩尔数表示
离子含量(mmol·g-1)。
叶脯氨酸和可溶性糖含量 : 参照Bate s等
(1973)用茚三酮法测定脯氨酸含量。参照Yemm和
Willis (1954)用蒽酮法测定可溶性糖含量。以每克
样品干重所含的毫摩尔数表示脯氨酸和可溶性糖
含量(mmol·g-1)。
渗透调节物质对叶渗透势的贡献: 参考Ma等
(2012)的方法并略有修正。通过Van’t Hoff公式可
计算Na+、K+的渗透势: 渗透势(MPa)=–nRT, 式中
R为气体常数, R=0.0083143 L·MPa·mol-1·K-1; 测定
温度为25°C, T=298.15 K; n表示溶质摩尔浓度(以
每升植物组织水中的溶质含量计算)。各种渗透调
节物质对沙芥叶渗透势的贡献(C溶质)表示为溶质
计算渗透势占测定渗透势的百分比, 即C溶质=溶质
计算渗透势/测定渗透势×100%。我们前期的数据
已算得Na+和K+对叶渗透势的贡献(岳利军等2016),
本文总无机渗透调节物质对叶渗透势的贡献为本
文已测各无机渗透调节物质与Na+和K+的贡献之
和, 总有机渗透调节物质对叶渗透势的贡献为本
文已测各有机渗透调节物质的贡献之和。
4 数据处理
用Excel制图, SPSS 19.0软件(SPSS Inc., USA)
对数据进行单因素方差分析(ANOVA), 用DUN-
CAN多重比较进行差异显著性分析(P<0.05)。
实验结果
1 不同浓度NaCl处理对沙芥叶中各渗透调节物质
含量的影响
沙芥叶中的Na+、K+含量随外加NaCl浓度升
高的变化趋势见岳利军等(2016)。沙芥叶中的Ca2+
含量随外加NaCl浓度的升高呈现出先降低后升高
的趋势, 25~100 mmol·L-1的NaCl使沙芥叶的Ca2+含
量分别比对照显著降低了35%、45%和10%, 而200
mmol·L-1的NaCl处理则与对照无显著差异(表1)。
沙芥叶中的Cl-、SO4
2-和PO4
3-含量随外加NaCl
浓度的升高呈现出持续升高的趋势 , 2 5 ~ 2 0 0
mmol·L-1的NaCl使沙芥叶中的Cl-含量分别比对照显
著增加了3倍、7倍、9倍和14倍, SO4
2-含量分别比对
照显著增加了35%、47%、115%和213%, PO4
3-含量
分别显著增加了61%、101%、116%和141% (表1)。
沙芥叶中的可溶性糖含量随外加NaCl浓度的
升高呈现出先降低后升高的趋势, 100 mmol·L-1的
NaCl使叶中的可溶性糖含量比对照显著降低了
岳利军等: NaCl胁迫下沙芥的渗透调节作用 571
表1 不同浓度NaCl下沙芥叶各渗透调节物质的含量
Table 1 Concentration of each osmolyte in leaf of P. cornutum treated with different NaCl concentrations
NaCl/mmol·L-1
渗透调节物种类/mmol·g-1
Ca2+ Cl- SO4
2- PO4
3- 可溶性糖 脯氨酸
0 0.12±0.01a 0.20±0.0e 0.13±0.02d 0.11±0.02d 0.57±0.06b 0.009±0.00d
25 0.077±0.01c 0.75±0.2d 0.17±0.02c 0.18±0.01c 0.52±0.04b 0.029±0.00c
50 0.065±0.01d 1.5±0.2c 0.18±0.03c 0.22±0.01b 0.46±0.06bc 0.051±0.01b
100 0.10±0.01b 2.0±0.2b 0.27±0.02b 0.24±0.02b 0.35±0.04c 0.059±0.01b
200 0.11±0.01ab 3.0±0.3a 0.39±0.04a 0.26±0.02a 0.73±0.09a 0.13±0.01a
　　表中数字为5个重复的平均值±标准偏差, 同列不同小写字母表示在0.05水平上差异显著。
38%, 而200 mmol·L-1的NaCl使其比对照显著增加
了28%, 其余浓度的NaCl处理则与对照无显著差
异; 叶中的脯氨酸含量随外加NaCl浓度的升高呈
现出持续升高的趋势, 25~200 mmol·L-1的NaCl使
叶中的脯氨酸含量分别比对照显著增加了2倍、5
倍、6倍和14倍(表1)。
2 不同浓度NaCl处理对沙芥各渗透调节物质贡献
叶渗透势的影响
随着外加NaCl浓度不断升高, Na+、Cl-和脯氨
酸对沙芥叶渗透势的贡献呈增加趋势 , 25~200
mmol·L-1的NaCl使Na+对叶渗透势的贡献分别比对
照增加了7倍、8倍、13倍和9倍, 使Cl-分别增加了
1倍、2.7倍、3.6倍和4.5倍, 脯氨酸则分别增加了1
倍、2倍、2.2倍和6.5倍(表2)。而随着外加NaCl浓
度不断升高, K+、Ca2+和可溶性糖对沙芥叶渗透势
的贡献则呈现不同程度的减少, 25~200 mmol·L-1
的NaCl使K+对叶渗透势的贡献分别比对照减少了
52%、70%、61%和63%, 使Ca2+分别减少了62%、
72%、54%和63%, 可溶性糖则分别减少了45%、
59%、71%和50%; SO4
2-和PO4
3-对叶渗透势的贡献
较其他渗透调节物质的变化幅度则较小(表2)。
在未加NaCl的对照中, K+对沙芥叶渗透势的
贡献最大、是排在其后的可溶性糖的2倍, Cl-对叶
渗透势的贡献位列第三, SO4
2-和Ca2+排在第四(表
2)。不同浓度NaCl处理下, Na+、K+和Cl-对叶渗透
势的贡献始终交替处于前三位, 随着外加NaCl浓
度的不断升高, Na+对叶渗透势的贡献从第一位降
到了第二位, K+由第二位降到了第三位, Cl-则从第
三位逐渐升至第一位, 可溶性糖一直居于第四,
SO4
2-和PO4
3-交替处于第五和六位, Ca2+和脯氨酸始
终处于最后两位(表2)。
3 不同浓度NaCl处理对沙芥总无机和有机渗透调
节物质贡献叶渗透势的影响
在不同浓度的NaCl处理下, 本研究已测定的6
种无机离子对沙芥叶渗透势的总贡献有不同程度
的增加, 25~200 mmol·L-1的NaCl使其贡献分别比
对照增加了10%、26%、71%和61%; 两种有机渗
透调节物质对叶渗透势的总贡献则不同程度地减
少, 25~200 mmol·L-1的NaCl使其贡献分别比对照
减少了43%、55%、67%和39% (表3)。
表2 不同浓度NaCl下沙芥各渗透调节物质对叶渗透势的贡献
Table 2 Contribution of each osmolyte to leaf osmotic potential of P. cornutum treated with different NaCl concentrations
NaCl/mmol·L-1
渗透调节物质对叶渗透势的贡献/%
Na+ K+ Ca2+ Cl- SO4
2- PO4
3- 可溶性糖 脯氨酸
0 2.9 34 3.5 6.4 3.5 3.1 17 0.26
25 23 16 1.3 13 2.6 2.7 9.5 0.52
50 26 10 0.97 24 2.5 3.0 7.1 0.77
100 40 13 1.6 29 3.5 3.1 5.0 0.82
200 30 13 1.3 35 4.1 2.8 8.7 1.9
　　在0~200 mmol·L-1的NaCl下, 沙芥叶片渗透势的平均值分别为–1.0、–1.6、–1.8、–2.4和–2.9 MPa (岳利军等2016)。同时, 表中Na+和
K+的数据亦来自岳利军等(2016)文献。
植物生理学报572
的总贡献愈趋增大、是2种有机渗透调节物质总
贡献的6~16倍(表3), 叶中的Na+、Cl-、SO4
2-、PO4
3-
和脯氨酸等的含量不断升高(表1; 岳利军等2016),
值得注意的是Na+和Cl-的含量升高最快(表1; 岳利
军等2016), 它们逐渐成为了对叶渗透势贡献最多
的渗透调节物质、在本研究测定的8种渗透调节
物质中位居前两名(表2), 而SO4
2-、PO4
3-和脯氨酸
对叶渗透势的贡献非常有限(表2)。这些结果表明
沙芥主要通过吸收并积累无机离子来抵御外加
NaCl引起的渗透胁迫, 同时Na+和Cl-是沙芥抵御外
界盐分渗透胁迫最主要的渗透调节物质。沙芥的
这一渗透调节特征类似于多数双子叶真盐生植物
和旱生盐生植物(Flowers和Colmer 2008; Kamel
2008), 如盐地碱蓬(Suaeda salsa)和霸王(Zygophyl-
lum xanthoxylum) (Ma等2004, 2012; Yue等2012)。
渗透调节作用中积累的无机离子由植物从外
界摄入, 主动积累的有机渗透调节物质由植物在
体内合成(Marínez-Ballesta等2004; Tester和Daven-
port 2003)。与从外界直接摄入无机渗透调节物质
相比, 植物通过在体内合成有机渗透调节物质进
行渗透调节作用消耗ATP的量要高出一个数量级
(Munns和Tester 2008)。如植物从外界摄入1 mol
Na+需要3.5 mol ATP, 而植物在体内合成1 mol脯氨
酸和蔗糖则分别需要41 mol和近52 mol ATP (Munns
和Tester 2008)。因此, 从耗能角度看, 沙芥在盐胁
迫下积累无机渗透调节物质, 特别是积累极易获
取的Na+和Cl-作为主要的渗透调节物质来抵御外
加NaCl引起的渗透胁迫是较为节能的渗透调节方
式, 有利于沙芥抵御外界的盐分逆境。
2 NaCl胁迫下沙芥的渗透稳态重建
在盐分引起的渗透胁迫下, Na+在液泡中的区
域化是植物进行渗透调节最理想的方式(Flowers
等2015; Shabala 2013)。Na+区域化不仅能使Na+成
为一种有益的渗透调节物质、助力植物抵御外界
渗透胁迫, 也避免了Na+在细胞质中的大量积累而
危害细胞的正常代谢活动(Bao等2009, 2014)。然
而, Na+区域化会降低液泡内溶液的渗透势, 同时外
界盐分也会降低细胞外溶液的渗透势, 这两者会
对夹在之间的细胞质新增双重的渗透压, 使细胞
质遭受更强的渗透胁迫(Munns和Tester 2008; Yokoi
等2002)。植物通常会通过在细胞质中积累K+和有
机渗透调节物质降低自身的渗透势, 以平衡盐胁
表3 不同浓度NaCl下沙芥总无机和有机渗透调节物质对
叶渗透势的贡献
Table 3 Contribution of total inorganic and organic osmolyte
to leaf osmotic potential of P. cornutum treated with different
NaCl concentrations
NaCl/mmol·L-1
不同类型渗透调节物质对叶渗透势的贡献/%
无机渗透调节物质 有机渗透调节物质
0 53 18
25 59 10
50 67 7.8
100 91 5.8
200 86 11
　　在0~200 mmol·L-1的NaCl下, 沙芥叶片渗透势的平均值分别
为–1.0、–1.6、–1.8、–2.4和–2.9 MPa (岳利军等2016)。
讨　　论
1 NaCl胁迫下沙芥的渗透调节特征
盐分引起的渗透胁迫是盐渍环境危害植物正
常生长的主要原因之一, 外界盐浓度越高植物遭受
的渗透胁迫强度就越大(Blumwald等2000; Munns
2002)。在一定的渗透胁迫范围内, 植物通常能通
过自身的渗透调节作用降低体内的渗透势, 以维
持植株对外界水分的吸收, 避免或减少渗透胁迫
对植物的伤害(Tester和Davenport 2003)。我们的
实验结果表明, 沙芥叶的渗透势随外加NaCl浓度
从25~200 mmol·L-1的升高而持续降低(岳利军等
2016)。同时, 即使在100 mmol·L-1 NaCl产生的渗
透胁迫下, 沙芥叶的含水量与对照相比也并没有
显著差异(岳利军等2016)。这些结果表明在面对
盐分引起的渗透胁迫时, 沙芥能有效地进行渗透
调节作用, 并且具有较强的渗透调节能力。
渗透调节作用是通过植物主动积累各种无机
和有机渗透调节物质, 进而提高其体内细胞溶液
浓度来实现的(Xiong和Zhu 2002a)。其中无机渗透
调节物质包括K+、Na+、Ca2+、Cl-、SO4
2-和PO4
3-
等, 有机渗透调节物质包括脯氨酸和可溶性糖等
(Kamel 2008; Song等2006)。植物的渗透调节作用
不仅具有共性特征, 也存在着差异性特征, 其差异
性具体表现在不同植物积累渗透调节物质的种类
不同, 同一渗透调节物质在不同植物渗透调节作
用中的贡献不同等(Xiong和Zhu 2002b; 王文颖等
2015)。我们的实验结果表明, 随外加NaCl浓度的
升高, 本研究测定的6种无机离子对沙芥叶渗透势
岳利军等: NaCl胁迫下沙芥的渗透调节作用 573
迫下来自细胞内外新增的渗透压(Munns和Tester
2008; Yokoi等2002)。我们的实验结果表明, 在200
mmol·L-1的NaCl下, 沙芥叶中的脯氨酸和可溶性糖
含量较对照有显著增加(表1), 其对叶渗透势的贡
献分别为8.7%和1.9% (表2); 尽管沙芥叶中的Na+
含量随外加NaCl浓度的升高而急剧增加, 但其K+
含量仍能维持较高水平(岳利军等2016)。在200
mmol·L-1的NaCl处理下, K+对叶渗透势的贡献为
13%、其贡献在本研究测定的8种渗透调节物质中
位居第三(表2)。这些结果表明在盐分引起的渗透
胁迫下, 沙芥通过在细胞质中积累K+、可溶性糖
和脯氨酸等渗透调节物质来平衡来自液泡和细胞
外新增的渗透压。
3 脯氨酸对沙芥抵御NaCl胁迫的作用
在盐胁迫下, 脯氨酸除了贡献于植物的渗透
调节作用之外, 其还具有清除细胞内自由基和稳
定亚细胞结构等对植物的直接保护作用(Chin-
nusamy等2005; Zhu 2001)。甚至在有些植物中, 如
双子叶真盐生植物盐芥(Thellungiella halophila)以
及甜土植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)、烟草
(Nicotiana tabacum)和水稻(Oryza sativa)等, 脯氨
酸在盐胁迫下起到的直接保护作用要大于其起到
的渗透调节作用(刘爱荣和赵可夫2005; Chinnusamy
等2005; Yokoi等2002)。我们的实验表明, 尽管沙
芥叶中的脯氨酸含量随外加NaCl浓度的不断升高
而持续升高(表1), 但脯氨酸对叶渗透势的最大贡
献仅为1.9% (表2)。这些结果表明在盐胁迫下, 脯
氨酸可能通过对细胞的直接保护作用来帮助沙芥
抵御外界的盐胁迫。
参考文献
Bao AK, Wang SM, Wu GQ, Xi JJ, Zhang JL, Wang CM (2009).
Overexpression of the Arabidopsis H+-PPase enhanced resistance
to salt and drought stress in transgenic alfalfa (Medicago sativa
L.). Plant Sci, 176 (2): 232–240
Bao AK, Wang YW, Xi JJ, Liu C, Zhang JL, Wang SM (2014). Co-ex-
pression of xerophyte Zygophyllum xanthoxylum ZxNHX and
ZxVP1-1 enhances salt and drought tolerance in transgenic Lotus
corniculatus by increasing cations accumulation. Funct Plant
Biol, 41 (2): 203–214
Bate LS, Waldren RP, Teare ID (1973). Rapid determination of free
proline for water-stress studies. Plant Soil, 39 (1): 205–207
Blumwald E, Aharon GS, Apse MP (2000). Sodium transport in plant
cells. Biochim Biophys Acta, 1465 (1-2): 140–151
Chen SY, Jia HW (2005). Preliminary study on the biological charac-
teristics and utilization of Pugionium cornutum. Sci Tech Info
Soil Water Conserv, (5): 41–42 (in Chinese) [陈生永, 贾洪文
(2005). 沙芥生物学特性及其开发利用研究初探. 水土保持科
技情报, (5): 41–42]
Chinnusamy V, Jagendorf A, Zhu JK (2005). Understanding and im-
proving salt tolerance in plants. Crop Sci, 45 (2): 437–448
Flowers TJ, Colmer TD (2008). Salinity tolerance in halophytes.
New Phytol, 179 (4): 945–963
Flowers TJ, Munns R, Colmer TD (2015). Sodium chloride toxicity
and the cellular basis of salt tolerance in halophytes. Ann Bot,
115 (3): 419–431
Hao LZ, Hu NB, Zhang JW, Wang P, Zhang WH (2005). Problems in
focus for the development and utilization of Pugionium cornu-
tum. Chin Veget, (3): 39 (in Chinese) [郝丽珍, 胡宁宝, 张进文,
王萍, 张卫华(2005). 沙芥开发利用中应注意的问题. 中国蔬
菜, (3): 39]
Hu NB, Wang P, Hao LZ, Gao QY, Zhang FL, Zhang WH, Li XJ,
Zhang JW, Zhao QY (2007). A survey and progress of study on
Pugionium Gaertn. J Inner Mongolia Agri Univ, 28 (3): 317–321
(in Chinese with English abstract) [胡宁宝, 王萍, 郝丽珍, 高巧
英, 张卫华, 李晓静, 张进文, 赵清岩(2007). 十字花科沙芥属
植物研究现状及展望. 内蒙古农业大学学报, 28 (3): 317–321]
Jia JB, Liu XY (2007). The value and utilization of Pugionium cornu-
tum. Anhui Agri Sci Bull, 13 (14): 82–83 (in Chinese) [加建斌,
刘晓英(2007). 沙芥的价值及开发与利用. 安徽农学通报, 13
(14): 82–83]
Kamel M (2008). Osmotic adjustment in three succulent species of
Zygophyllaceae. Afr J Ecol, 46 (1): 96–104
Liu AR, Zhao KF (2005). Osmotica accumulation and its role in os-
motic adjustment in Thellungiella halophila under salt stress. J
Plant Physiol Mol Biol, 31 (4): 389–395 (in Chinese with En-
glish abstract) [刘爱荣, 赵可夫(2005). 盐胁迫下盐芥渗透调节
物质的积累及其渗透调节作用. 植物生理与分子生物学学报,
31 (4): 389–395]
Ma Q, Yue LJ, Zhang JL, Wu GQ, Bao AK, Wang SM (2012). Sodium
chloride improves photosynthesis and water status in the succu-
lent xerophyte Zygophyllum xanthoxylum. Tree Physiol, 32 (1):
4–13
Ma XL, Zhang Q, Shi HZ, Zhu JK, Zhao YX, Ma CL, Zhang H (2004).
Molecular cloning and different expression of a vacuolar Na+/H+
antiporter gene in Suaeda salsa under salt stress. Biol Plant, 48
(2): 219–225
Marínez-Ballesta MC, Martínez V, Carvajal M (2004). Osmotic
adjustment, water relations and gas exchange in pepper plants
grown under NaCl or KCl. Environ Exp Bot, 52 (2): 161–174
Martínez JP, Kinet JM, Bajji M, Lutts S (2005). NaCl alleviates poly-
ethylene glycol-induced water stress in the halophyte species
Atriplex halimus L. J Exp Bot, 56 (419): 2421–2431
Munns R (2002). Comparative physiology of salt and water stress.
Plant Cell Environ, 25 (2): 239–250
Munns R, Tester M (2008). Mechanisms of salinity tolerance. Annu
Rev Plant Biol, 59: 651–681
Niu HQ, Li FQ, Tan H, Wang ZL, Zhang ZY (2013). Feasibility anal-
ysis of general weather conditions for airport site. Beijing Agri,
(30): 38–40 (in Chinese) [钮海全, 李凤琴, 谭华, 王忠莲, 张治
植物生理学报574
业(2013). 通用机场选址气象条件可行性分析. 北京农业, (30):
38–40]
Pang J, Hao LZ, Zhang FL, Zhao P, Yang ZR (2013). The response of
active oxygen species and ascorbic acid in Pugionium cornutum
(L.) Gaertn. leaves to drought stress. Plant Physiol J, 49 (1):
57–62 (in Chinese with English abstract) [庞杰, 郝丽珍, 张凤兰,
赵鹏, 杨忠仁(2013). 沙芥叶片活性氧和抗坏血酸对干旱胁迫
的响应. 植物生理学报, 49 (1): 57–62]
Shabala S (2013). Learning from halophytes: physiological basis and
strategies to improve abiotic stress tolerance in crops. Ann Bot,
112 (7): 1209–1221
Song J, Feng G, Tian CY, Zhang FS (2006). Osmotic adjustment traits
of Suaeda physophora, Haloxylon ammodendron and Haloxylon
persicum in filed or controlled conditions. Plant Sci, 170 (1):
113–119
Tester M, Davenport R (2003). Na+ tolerance and Na+ transport in
higher plants. Ann Bot, 91 (5): 503–527
Wang SM, Zhang JL, Flowers TJ (2007). Low-affinity Na+ uptake in
the halophyte Suaeda maritima. Plant Physiol, 145 (2): 559–571
Wang WY, Chai WW, Ma Q, Wang SM (2015). Research advances in
cyclic nucleotide-gated channels in plant. Plant Physiol J, 51 (11):
1799–1808 (in Chinese with English abstract) [王文颖, 柴薇薇,
马清, 王锁民(2015). 植物环核苷酸门控离子通道的研究进展.
植物生理学报, 51 (11): 1799–1808]
Xiong L, Zhu JK (2002a). Molecular and genetic aspects of plant re-
sponses to osmotic stress. Plant Cell Environ, 25 (2): 131–139
Xiong L, Zhu JK (2002b). Salt tolerance. In: Somerville CR, Meye-
rowitz EM (eds). The Arabidopsis Book. Rockville: American
Society of Plant Biologists, 1: e0048
Yang CW, Shi DC, Wang DL (2008). Comparative effects of salt
and alkali stresses on growth, osmotic adjustment and ionic
balance of an alkali-resistant halophyte Suaeda glauca (Bge.).
Plant Growth Regul, 56 (2): 179–190
Yemm EW, Willis AJ (1954). The estimation of carbohydrates in plant
extracts by anthrone. Biochem J, 57 (3): 508–514
Yokoi S, Bressan RA, Hasegawa PM (2002). Salt stress tolerance of
plants. JIRCAS Working Report, 23 (1): 25–33
Yuan F, Leng BY, Wang BS (2015). Research progress in salt secre-
tion of salt glands in plants. Plant Physiol J, 51 (10): 1531–1537
(in Chinese with English abstract) [袁芳, 冷冰莹, 王宝山(2015).
植物盐腺泌盐研究进展. 植物生理学报, 51 (10): 1531–1537]
Yue LJ, Li SX, Ma Q, Zhou XR, Wu GQ, Bao AK, Zhang JL, Wang
SM (2012). NaCl stimulates growth and alleviates water stress
in the xerophyte Zygophyllum xanthoxylum. J Arid Environ, 87:
153–160
Yue LJ, Yuan K, Li HW, Kang JJ, Wang SM (2016). Adaptive re-
sponses of eremophyte Pugionium cornutum seedlings to differ-
ent concentrations of NaCl. Acta Pratacul Sin, 25 (1): 144–152 (in
Chinese with English abstract) [岳利军, 袁坤, 李海伟, 康建军,
王锁民(2016). 荒漠植物沙芥苗期对不同浓度NaCl的适应机
制. 草业学报, 25 (1): 144–152]
Zhu JK (2001). Plant salt tolerance. Trends Plant Sci, 6 (2): 66–71
The osmotic adjustment in Pugionium cornutum subjected to salt stress
YUE Li-Jun1, CUI Yan-Nong1, YUAN Kun1, KANG Jian-Jun2, WANG Suo-Min1,∗
1State Key Laboratory of Grassland Agro-Ecosystems, College of Pastoral Agricultural Science and Technology, Lanzhou Univer-
sity, Lanzhou 730020, China; 2Key Laboratory of Inland River Basin Ecohydrology, Cold and Arid Regions Environmental and
Engineering Research Institute, Chinese Academy of Science, Lanzhou 730000, China
Abstract: The osmotic adjustment traits of Pugionium cornutum under osmotic stress induced by different
NaCl concentrations (25, 50, 100 and 200 mmol·L-1) were investigated. The results show that, with NaCl con-
centrations increase from 25 to 200 mmol·L-1, the concentration of Na+, Cl-, proline and total inorganic ions and
their contribution to leaf osmotic potential all increased, the concentration and contribution of K+ and soluble
sugar firstly decreased and then increased, the concentration of SO4
2- and PO4
3- both increased but there were
little change in their contribution. The contribution of Na+, Cl- and K+ to leaf osmotic potential were in the top
three, and the contribution of soluble sugar ranked fourth. In conclusion, inorganic ions, especially Na+ and Cl-,
were mainly accumulated and used for osmotic adjustment in P. cornutum exposed to osmotic stress induced by
NaCl.
Key words: Pugionium cornutum; osmotic adjustment; osmotic stress; NaCl
Received 2016-01-20 Accepted 2016-03-11
This work was supported by National Natural Science Foundation of China (Grant Nos. 31101750 and 31360086) and the Fundamental Research
Funds for the Central Universities (Grant No. lzujbky-2013-200).
*Corresponding author (E-mail: smwang@lzu.edu.cn).