全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (3): 211~216 211
收稿 2011-12-14　　修定 2012-01-12
资助 国家自然科学基金(30900115和31070275)和中央高校基本
科研业务费专项基金 (DL09BA08)。
* 通讯作者(E-mail: lanxingguo@126.com; Tel: 0451-82191783)。
芸苔属植物自交不亲和性S-受体激酶的内吞作用及信号传递网络
杨佳, 李玉花, 蓝兴国*
东北林业大学生命科学学院发育生物学研究室, 哈尔滨150040
摘要: 文章就芸苔属植物自交不亲和性反应中S-受体激酶的内吞作用以及下游信号传递网络的研究进展作一综述。
关键词: 自交不亲和性; S-受体激酶; 内吞作用; Exo70A1; 细胞骨架
Endocytosis of S-Receptor Kinase and Signaling Networks of Self-Incompati-
bility in Brassica
YANG Jia, LI Yu-Hua, LAN Xing-Guo*
Department of Developmental Biology, College of Life Sciences, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
Abstract: This review highlights the recent progress toward understanding the role of endocytosis of S-receptor
kinase and intracellular signaling networks during self-incompatible responses in Brassica.
Key words: self-incompatibility; S-receptor kinase; endocytosis; Exo70A1; cytoskeleton
芸苔属植物自交不亲和性(self-incompatibility,
SI)是芸苔属植物重要的生殖保障, 具有避免自
交、促进异交的作用。SI反应是由花粉配体SCR
(S-locus cysteine rich)/SP11 (S-locus protein 11)与柱
头乳突细胞中的受体SRK (S-receptor kinase)特异
性地相互作用引起的胞内信号级联反应导致的
(Ivanov等2010; Tantikanjana等2010)。本文就芸苔
属植物SRK的定位及内吞作用、SI在柱头乳突细
胞内的信号传递、微管及肌动蛋白的动态变化等
的最新研究进展作一综述。
1 SI的配体与受体
芸苔属植物的SI反应是由花粉与柱头乳突细
胞间的识别引起的(王艳红等2009; Iwano和Ta-
kayama 2011)。S位点(S-locus)上两个紧密连锁的
基因SCR/SP11和SRK分别决定了花粉和柱头乳突
细胞的SI。花粉中的配体SCR/SP11是一个低分子
量的富含半胱氨酸的分泌蛋白, 特异性地在花粉
绒毡层细胞中表达 , 成熟时分泌到花粉胞被
(Schopfer等1999; Takayama等2000)。受体SRK是
一个位于柱头乳突细胞内的受体蛋白激酶, 由胞
外域、跨膜结构域和具有丝氨酸/苏氨酸激酶活性
的胞内激酶域组成, 属于植物类受体蛋白激酶(re-
ceptor-like kinase, RLK) S结构域亚家族的成员
(Stein等1991; Takasaki等2000; Shiu和Bleecker
2001)。在自交授粉后, 花粉中的配体SCR/SP11转
运到柱头乳突细胞的表面, 被同源的SRK的胞外域
识别(Kachroo等2001; Takayama等2001), 引起SRK
的胞内域磷酸化(Cabrillac等2001), 通过胞内的信
号级联反应, 最终导致了自交花粉停止生长。
2 SRK的内吞作用
跨膜的受体蛋白激酶是生物感知外界刺激的
重要方式之一, 受体的内吞及胞内运输是信号转
导途径的基本环节(von Zastrow和Sorkin 2007;
Sorkin和von Zastrow 2009)。对哺乳动物系统中受
体蛋白激酶内吞作用的研究表明, 受体的内吞对
信号的下调及信号的正确传递有着重要的调控作
用(Johnsen等2006; Sorkin和Goh 2009; Platta和
Stenmark 2011)。当配体-受体结合, 激活的受体通
过内吞作用进入到细胞内, 首先运送到分选内体
(sorting endosome), 也称为初级内体(early endo-
some), 在这里进行分选, 然后被次级内体(late en-
综　述 Reviews
植物生理学报212
dosome)运往溶酶体降解掉, 或者被运回到质膜
上。并且内体也是信号传递的一个平台, 内吞的
受体在内体中可将信号传递给下游的信号因子
(Miaczynska等2004; Geldner和Robatzek 2008; Mur-
phy等2009)。
最近, Ivanov和Gaude (2009a)利用免疫细胞化
学技术对甘蓝SRK3亚细胞定位和细胞内运输的研
究表明, 只有极少量的SRK3定位在柱头乳突细胞
的质膜上, 而大部分定位在细胞内区室中, 主要定
位在分选内体上。质膜上SRK的分布是区域化的,
即所谓的“SI区域” (SI domain), 这种低含量、区域
化的分布使得在柱头乳突细胞中只有局部细胞对
自交花粉做出拒绝, 而其余的细胞能够同时对亲
和的花粉做出反应(Ivanov和Gaude 2009b)。分选
内体中的SRK3与负调控因子硫氧还蛋白THL1
(thioredoxin h-like protein 1)共定位, 而在柱头乳突
细胞的质膜上检测不到THL1, 表明质膜上的SRK
可能处在未被抑制的待激活状态, 或是被其他因
子所抑制。此外, 在邻近细胞膜的小泡中也检测
到SRK3, 表明SRK在质膜和内体间持续的运输。
并且研究还发现在SI反应过程中, 受体-配体间的
识别是在柱头乳突细胞的质膜上进行的, 然后受
体/配体复合体通过内吞作用, 运输定位到分选内
体, 激活的SRK3与THL1共定位, 从而可能导致信
号的衰减。目前对于分选内体在SI反应中的作用
还不清楚, 但在自交过程中SRK3的蛋白水平降低,
因此推测SRK在激活后被内体运输到液泡中进行
降解(Ivanov和Gaude 2009a; Ivanov等2010) (图1)。
植物中含有大量的类受体蛋白激酶, 拟南芥
中有600多个类受体蛋白激酶, 水稻中至少含有
1 100个类受体蛋白激酶(Shiu等2004; Morillo和Tax
2006), 但对它们的内吞作用以及信号调控方面的
了解还较少。亚细胞定位研究表明, 大多数的类
受体蛋白激酶定位在质膜上(Shah等2001; Hématy
图1 芸苔属自交不亲和反应模型
Fig.1 Model of the self-incompatibility response in Brassica
参考Ivanov等(2010)文献修改。在柱头乳突细胞中, 大部分的SRK位于内体, 与负调控因子THL1结合, 少量的SRK定位在质膜的“SI
domain”, SRK在质膜和内体间运输。当自交的花粉落在柱头乳突细胞上, SCR/SP11与SRK的胞外域结合, 使SRK的胞内域磷酸化, SRK进
一步磷酸化MLPK形成SI信号复合体。SI信号复合体通过ARC1介导的泛素化途径降解Exo70A1, 导致微管不能解聚, 抑制自交花粉的萌
发; 另一方面通过作用于肌动蛋白, 使微丝解聚, 抑制自交花粉的萌发。这些信号途径可能特异性的在授粉过程中某个阶段起作用, 或者
协同作用阻止了自交花粉的生长。受体/配体复合体通过内吞作用运输到内体, 与THL1结合, 然后输送到液泡中降解。
杨佳等: 芸苔属植物自交不亲和性S-受体激酶的内吞作用及信号传递网络 213
等2007; Leslie等2010; Burr等2011), 油菜素内酯受
体BRI1和拟南芥CRINKLY4受体大部分定位在质
膜并且有小部分定位在细胞内区室(Russinova等
2004; Gifford等2005; Geldner等2007), 拟南芥细胞
分裂素受体AHK2/AHK3/AHK4主要定位在内质
网上(Wulfetange等2011), 而SRK主要定位在分选
内体上, 少量的SRK定位在柱头乳突细胞的质膜上
(Ivanov和Gaude 2009a)。对BRI1内吞作用研究表
明, BRI1内吞作用是组成型的, 不依赖于配体, 并
且油菜素内酯信号是从内体中传递的, 内吞的受体
BRI1又被运回 , 重新定位在质膜 ( G e l d n e r等
2007)。而受体SRK的内吞作用是配体依赖型的,
在质膜上配体与受体结合后, 激活的受体被内吞
到内体。THL1定位在内体, 与SRK结合使SI信号
下调。然而, SRK的内吞作用及在SI信号转导方面
的作用仍需要进一步的研究。
3 SI的信号传递网络
3.1 SRK与MLPK形成受体复合物
激活的SRK与M位点蛋白激酶(M-locus pro-
tein kinase, MLPK)相结合组成受体复合物, 将SI信
号传递到柱头乳突细胞细胞内。MLPK被认为是
SI的一个正向调控因子, 其隐性突变体(mlpk/mlpk)
彻底打破了柱头的SI。MLPK在结构上只含有胞
内丝氨酸/苏氨酸蛋白激酶结构域, 而不含有胞外
域和跨膜结构域, 属于类受体胞质蛋白激酶(recep-
tor-like cytoplasmic kinase, RLCK)家族中的成员
(Murase等2004; 于凯等2010)。MLPK具有两种不
同类型的转录本(MLPKf1和MLPKf2), 是由于不同
的转录起始位点引起的。这两种异构体蛋白分别
通过其不同的N端豆蔻酰化基序或疏水功能域锚
定在质膜上, 而且膜定位对于其SI功能是十分重要
的(Kakita等2007a)。在结构上MLPK没有胞外域
和跨膜结构域, 不能够参与配体的识别, 但在体外
激酶反应中MLPK能够被SRK磷酸化, 并且MLPK
能够更有效的磷酸化ARC1 (Kakita等2007a, b;
Samuel等2008)。因此认为, MLPK与SRK两者的
结合起到SI信号放大的作用, 更利于下游信号的传
递。但在SRK内吞作用过程中, MLPK的作用目前
尚不清楚。
3.2 SRK下游的SI信号传递因子ARC1
ARC1 (arm repeat containing 1)是通过酵母双
杂交系统筛选出的一个与SRK相互作用的蛋白质,
它含有UND结构域(U-box N-terminal domain)、
U-Box结构域和ARM结构域(arm repeat domain)
(Gu等1998; Stone等2003; Samuel等2006)。在转
ARC1反义基因的植株中有部分打破SI的现象, 因
此认为ARC1是SRK的一个下游底物(Stone等
1999)。体外泛素化实验发现ARC1具有依赖U-box
功能域的E3泛素连接酶活性, 激活的SRK使ARC1
定位到26S蛋白酶体/CSN (COP9 signalosome), 并
且自交授粉中柱头内蛋白质的泛素化水平特异性
地增加(Stone等2003; 蓝兴国等2010; Samuel等
2011)。因此认为, ARC1将雌蕊中促进花粉萌发亲
和因子降解, 从而导致不亲和花粉的拒绝反应。
3.3 ARC1的下游底物Exo70A1
为了探究ARC1作用的底物, Samuel等(2009)
以ARC1的UND结构域为诱饵筛选油菜柱头cDNA
文库, 得到一个与ARC1相互作用的蛋白Exo70A1。
Exo70A1是植物Exo70基因家族的成员之一, 是多
亚基复合体Exocyst的一个亚基, 参与调控细胞胞
吐和囊泡转运(Synek等2006; He和Guo 2009; Chong
等2010)。在体外的泛素化实验中, Exo70A1能够
被ARC1泛素化, 这说明Exo70A1可能是SI信号传
递过程中被降解的底物。在转基因实验中, 过量
表达Exo70A1的油菜自交不亲和植株具有部分打
破SI的现象; 功能丧失的亲和植株干扰了亲和花粉
早期的水合及萌发。对油菜花粉的水合速率及花
粉管生长情况测定表明, 柱头乳突细胞中Exo70A1
对亲和花粉的水合、萌发及花粉管的生长起着重
要的作用。此外, 亚细胞定位研究表明, 在激活的
SRK的作用下, ARC1和Exo70A1共定位到与内质
网相连的26S蛋白酶体/CSN上(Samuel等2009)。因
此认为, Exo70A1可能是促进花粉水合、萌发及花
粉管生长的亲和因子, 在SI反应途径中被ARC1参
与的泛素/26S蛋白酶体途径降解, 从而导致自交花
粉的拒绝(图1)。但ARC1-Exo70A1途径不能完全
打破SI, 这说明SI信号网络可能存在其他的分支。
3.4 微管的动态变化与SI反应
Samuel等(2011)采用2D-DIGE (two-dimen-
sional difference gel electrophoresis)结合MALDI-
TOF/TOF质谱技术对油菜自交授粉过程中差异表
达蛋白进行研究发现, 微管蛋白(tubulin)在自交授
植物生理学报214
粉过程中的表达量特异性的下调。微管蛋白是微
管的基本构件, 共聚焦显微镜观察发现, 自交授粉
过程中微管的变化不明显, 而在异交授粉30 min
后, 花粉着落处的微管大量的减少或消失变成缩
短的碎片。用促进微管稳定的药物紫杉醇处理油
菜W1亲和植株的柱头抑制了亲和花粉的萌发, 而
用促进微管解聚的除草剂处理的柱头加快了亲和
花粉的萌发(Samuel等2011)。这些结果表明, 在亲
和反应中柱头乳突细胞的微管发生解聚, 促进了
花粉的萌发。此外, 在含有GRP-TUA3的转基因烟
草BY-2细胞中转入RFP-Exo70A1导致至少70%的
微管发生降解, 而在转入RFP的细胞中微管网络保
持完整, 这表明Exo70A1可使微管解聚(Samuel等
2011)。这就表明微管的解聚可能是亲和授粉过程
中由Exo70A1引发的一个下游事件。对于Exo70A1
是如何使微管解聚的, 目前还不是很清楚, 但有研
究表明一个完整的微管网络与Exo70和Exocyst复
合体的定位有关(Vega和Hsu 2001)。
3.5 肌动蛋白的动态变化与SI反应
除了微管蛋白以外, 细胞骨架的另一重要组
分肌动蛋白也参与了SI反应。对芜菁自交及异交
授粉过程中柱头乳突细胞中肌动蛋白的动态变化
的研究发现, 在异交过程中柱头乳突细胞顶端的
肌动蛋白明显增加, 聚合成束; 在自交过程中肌动
蛋白减少, 发生重组(Iwano等2007)。定量研究肌
动蛋白的重组发现在SI反应中肌动蛋白发生了解
聚, 这种解聚持续了1个多小时。用超高压电子显
微镜(ultra-high-voltage electron micropy, HVEM)观
察芜菁柱头乳突细胞在自交和异交授粉过程中液
泡三维结构的变化表明, 异交授粉使液泡向花粉
附着的位点延伸(Iwano等2007)。这些研究结果表
明, 在异交过程中柱头乳突细胞内的肌动蛋白聚
合, 形成肌动蛋白束, 使液泡结构和位置发生变化,
促进了亲和花粉的萌发; 而在SI过程中肌动蛋白发
生重组、解聚, 从而阻止了花粉的萌发(图1)。
4 研究展望
芸苔属植物SI是植物生殖生物学研究的热点,
虽然人们已经鉴定出一些信号通路中的调控因子,
但对于其分子机制仍有待阐述。芸苔属植物SI反
应的生理学实验显示: 自交的花粉落到柱头上以
后 , 花粉水合、花粉代谢的激活、花粉管的形
成、花粉管穿入柱头乳突细胞壁等过程不能正常
的进行, 这说明SI反应发生在花粉萌发和生长的多
个阶段, 也表明SI信号转导网路是复杂的, 可能存
在多条信号传递途径, 并且ARC1-Exo70A1信号途
径不能完全地打破SI, 也暗示着SI信号网络存在其
他的分支。Isokawa等(2010)在芜菁中筛选获得
TSC4和TSC28两株自交亲和的突变株系, 分析表
明其突变的基因不同于S位点或者其他已知SI相关
基因。随着研究的深入, SI不再是一个单一的、线
性的分子调控机制, 而被认为是对亲和反应的负
调控, 但具体作用机制是怎样的, 自交的花粉是如
何停止生长的, 以及内吞的受体的命运是什么, 信
号是怎样传递的等许多问题尚未解决。相信随着
人类探索脚步的不断前进、植物分子生物学方法
的快速发展, 对于芸苔属植物SI的调控机制将有更
加全面深入的认识。
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