全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (7): 1019~1026　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0152 1019
收稿 2014-04-09　　修定 2014-06-02
资助 国家自然科学基金(J1210056)。
* 通讯作者(E-mail: luw@njau.edu.cn; Tel: 025-84396484)。
强光下硫化氢通过促进光系统II的活性来缓解水稻的光抑制
段冰冰, 陆巍*
南京农业大学生命科学学院, 南京210095
摘要: 以水稻品种‘II优084’为材料, 测定了强光胁迫下, 水稻光合速率、叶绿素荧光快速诱导曲线(OJIP)以及O2¯·和H2O2在
水稻叶片中积累的影响。结果表明强光胁迫下, 水稻的净光合速率及气孔导度下降; 光系统II (PSII)反应中心关闭的比例
以及电子传递链中光系统II受体侧原初醌受体(QA)的还原程度增加; PSII反应中心电子传递的量子产额、能量以及传递到
下游电子链的比率下降; 光抑制下PSII的过剩能量向PSI的状态装换减少; 自由基的产生增加。而施加作为硫化氢(H2S)供
体的外源硫氢化钠(NaHS)后, 上述影响PSII活性的指标的负变化被缓解, 捕光天线复合体LHC通过在两个光系统之间的移
动, 来调节两个光系统的能量分配。强光下H2S处理能促进LHC离开PSII, 与PSI结合, 从而减少PSII分配的激发能, 增加PSI
分配的激发能, 缓解了PSII的过度还原。以上结果表明外源H2S通过促进PSII的光合活性来缓解水稻光抑制伤害。
关键词: 硫化氢; 光合作用; 光抑制; 光系统II; 活性氧
Hydrogen Sulfide Alleviates Rice Photoinhibition by Promoting the Activity of
Photosystem II in Strong Light Stress
DUAN Bing-Bing, LU Wei*
College of Life Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China
Abstract: Rice cultivar ‘IIyou 084’ is our study material. We determined the rice’s photosynthesis, fast chloro-
phyll fluorescence induction curve (OJIP), the accumulation of O2¯· and H2O2 in rice leaf in strong light stress.
The data revealed that rice’s photosynthesis and stomatal conductance were reduced; the proportion of the
closed PSII reaction centers and the degree reduction of the primary quinone acceptor of PSII acceptor side in
the electron transport chain (QA) were increased; the quantum yield of electron transfer and energy in PSII reac-
tion center, and the ratio of energy which passed to the downstream electronics chain were declined; the trans-
formation of excess energy of PSII to PSI under photoinhibition was declined; the production of free radicals
was increased. While treated with exogenous sodium hydrosulfide (NaHS), a donor of hydrogen sulfide (H2S),
these changes which have an negative effective on the activity of PS II were alleviated, especially can promote
more energy transform from PSII to PSI, thus easing the over-reduction of PSII and improving the activity of
PSII. These results illustrate that exogenous H2S can promote the photosynthetic activity of PSII to mitigate the
damage caused by photoinhibition.
Key words: hydrogen sulfide; photosynthesis; photoinhibition; PSII; reactive oxygen species
硫化氢(H2S)是一种具有臭鸡蛋气味的气体分
子。过去, 人们对H2S的研究主要是集中在其高浓
度的毒害方面(Lloyd 2006; Reiffenstein等1992)。
近年来, 研究表明H2S是继NO和CO后的第3种气体
信号分子(Wang 2002), 并参与调节动物的某些生
理过程, 如调节动物血压和血管, 平滑肌舒张, 脑
的发育(Yang等2008; Li等2006; Hosoki等1997)。
上世纪八十年代就有研究表明植物体可以释放
H2S (Hällgren和Fredriksson 1982; Sekiya等1982;
Wilson等1978), 內源H2S主要是由胱硫醚-β-合成酶
(cystathionine-β-synthase, CBS)和胱硫醚-γ-裂解酶
(cystathionine-γ-lyase, CSE)催化半胱氨酸降解生成
(李东波等2010)。近几年发现H2S能调控植物生长
发育以及参与抗性的调节, 如促进植物的光合作
用(Coyne和Bingham 2012; Chen等2011), 调节气孔
的运动(Lisjak等2010, 2011; Garcia-Mata和Lamattina
2010), 缓解干旱、渗透和金属离子等多种非生物
胁迫所造成的伤害(Christou等2013; Zhang等2010a,
b)。然而关于H2S能缓解光抑制胁迫下造成的氧化
性损伤还未有报道。
植物生理学报1020
强光胁迫也是一种非生物胁迫, 往往会损伤
植物光合机构的活性, 导致光抑制现象发生, 甚至
造成光破坏。这种破坏主要发生在光系统II (PSII),
有两个可能的伤害位点: 起源于受体侧和供体侧
的光破坏(Baker和Ort 1992; Barber和Andersson
1992; Prasil等1992)。目前的研究主要集中在受体
侧的光破坏, 认为这种破坏是由于CO2的同化受阻,
稳定的还原性质体醌(QA
-)大量积累, 从而促进三
线态P680的形成, 导致PSII复合体上D1蛋白受损,
从而影响PSII反应中心P680和去镁叶绿素a之间的
电荷分离以及PSII的电子传递(Allakhverdiev等
2002; 宋旭丽等2011; 许大全2002)。Henmi等
(2004)的研究表明强光胁迫下产生的羟自由基
(·OH)对放氧复合体(OEC)的破坏也是导致PSII光
抑制的一个原因。光抑制不一定是光破坏, 但光
抑制的程度取决于PSII的损伤与修复这一平衡
(Murata等2007)。大量研究集中在光破坏的防御
上, 如光能热耗散的调节起着重要的作用。
本文研究施加外源低浓度的H2S对水稻强光
胁迫下的保护作用, 探讨强光胁迫下H2S对水稻光
合机构过剩能量的转换以及分配的影响, 认为低
浓度的硫化氢能增加水稻对强光胁迫的抗性, 主
要是通过增强光合机构的忍耐能力来实现的。
材料与方法
1 化学试剂
硫化氢(H2S)的供体硫氢化钠(NaHS) (纯度
76.5%)购于Sigma (St Louis, MO, USA), 其他化学
试剂(分析纯)购于当地化学试剂公司。
2 材料和处理
水稻(Oryza sativa L.)品种‘II优084’种子购于
江苏明天种业公司。选择饱满且大小一致的种子
用10% H2O2消毒10 min后, 以流动水冲洗数遍, 在
25 ℃浸种24 h后催芽。待水稻幼苗长到三叶期时,
将幼苗转入到用国际水稻所(International Rice
Research Institute)标准营养液(Yoshida等1976)中,
置于25 ℃、12 h光照/12 h黑暗、PAR为1 000
μmol·m-2·s-1的光照培养箱中培养。待水稻长到四
叶一心期后, 用于NaHS浓度范围的确定以及其他
含硫化合物的排除: 用含不同浓度(0、0.01、0.1、
0.5和1 mmol·L-1) NaHS的营养液处理; 用0.01
mmol·L-1不同的含硫化合物(NaHSO3、Na2SO3、
NaHSO4、Na2SO4和NaHS)的营养液处理, 都用倒
二叶来测值。再将四叶一心期的水稻分成4组, I组
的处理为正常(PAR为1 000 μmol·m-2·s-1)光照; II组
的处理为正常光+NaHS; III组的处理为强光(PAR
为2 000 μmol·m-2·s-1)光照; IV的处理为强光+NaHS。
其中15 mL 0.01 mmol·L-1 NaHS溶液是喷施在叶片
表面上的, 对照同时喷15 mL的去离子水。同时处
理4 h后, 以倒二叶来测定各项指标。
3 气体交换指标的测定
水稻倒二叶净光合速率(Pn)、气孔导度(Gs)的
测定, 采用美国LI-COR公司生产的LI-6400便携式
光合测定系统测定, 利用仪器自带的红蓝光源, 大
气CO2的浓度为400 μmol·mol
-1, 测定光强为1 200
μmol·m-2·s-1, 叶室温度设置为25 ℃。测定时间为
上午8:30~11:30, 每个独立实验重复3次。
4 叶绿素荧光参数及荧光诱导动力学曲线的测定
水稻倒二叶绿素荧光等参数的测定使用FMS-2
脉冲调制式荧光仪(Hansatech, 英国)。测定指标包
括PSII反应中心关闭的反应中心所占的比例(1–
qP); 非光化学淬灭系数(NPQ)及其组分(qE, qT, qI)
(Horton和Hague 1988; Lichtenthaler等2005)。荧光
诱导动力学曲线采用连续激发式荧光仪(Handy
PEA, Hansatech, UK)。对充分暗适应后水稻‘II优
084’的叶片进行了测定, 获得OJIP曲线, 主要是反
映光合原初反应及光合机构结构和状态的变化
(Strasser等1995; Strasser和Govindjee 1992)。每个
独立实验重复3次。其中, 最大光化学效率用φPo表
示, 2 ms时关闭的PSII作用中心的含量用Vj表示,
QA的还原程度用1–qP表示, 单位反应中心捕获的
用于电子传递的能量用ETo/RC表示, 用于电子传
递的量子产额用φEo表示, 反应中心捕获的激子将
电子通过原初醌受体(QA)传递到其他电子受体的
概率用ψo表示, 用于热耗散的量子比率用φDo表示,
单位反应中心热耗散掉的能量用DIo/RC表示。
5 叶绿素含量的测定
叶绿素含量的测定参考Lichtenthaler (1987)方
法, 称取0.02 g水稻叶片置于10 mL的80%的丙酮
中, 摇匀, 黑暗浸提48 h, 之后于10 000×g离心10
min。离心结束后弃去沉淀, 上清液经稀释后, 于
UV-2450 Spectrophotometer (Shimadzu, Japan)上
段冰冰等: 强光下硫化氢通过促进光系统II的活性来缓解水稻的光抑制 1021
测定波长为662 nm和645 nm时的OD值。每个独
立实验重复3次。叶绿素含量按照Lichtenthaler
(1987)提出的公式计算: Ca=11.24A662–2.04A645;
Ca+b= 7.05A662+ 18.09A645。其中, Ca表示叶绿素a的
浓度, Ca+b表示叶绿素a和b的总浓度, 浓度单位均为
mg·L-1。
6 叶片中积累的O2¯·和H2O2的测定
O2¯·和H2O2在叶片中积累的测定参考Xia等
(2009)和Zhang等(2010a)的方法。O2¯·的测定用含
有0.1 mg·L-1 NBT的25 mmol·L-1 K-HEPES (pH 7.8)
缓冲溶液浸泡水稻叶片, 抽真空30 min, 黑暗放
置24 h。H2O2的测定用含有1 mg·L
-1 DAB的50
mmol·L-1 Tris-acetate (pH 5.0)的溶液浸泡水稻叶片,
抽真空30 min, 黑暗放置24 h。最后将叶片放入
80%乙醇中煮沸10 min, 于体视镜(桂光-YM200型
号)下观察拍照。
7 数据处理
采用Origin作图和SPSS 16.0软件对实验数据
进行统计分析。数据都用平均值±SD表示。
实验结果
1 NaHS浓度范围的确定以及其他含硫化合物的排除
为了确认H2S供体NaHS对水稻作用的浓度范
围, 实验中用不同浓度的NaHS处理水稻并测得其
Pn和Gs, 结果表明0.01 mmol·L
-1 NaHS处理的水稻
其Pn比对照增加13.7%, 比1 mmol·L
-1 NaHS处理的
水稻Pn高32.8%, 且1 mmol·L
-1 NaHS处理的水稻其
Pn比对照降低14.4% (图1-A); Gs也是0.01 mmol·L
-1
处理时最高(图1-B)。同时为了进一步排除其他含
硫化合物的影响, 实验中用0.01 mmol·L-1的不同含
硫化合物处理水稻并测得其Pn和Gs。结果表明与
其他含硫化合物相比, 0.01 mmol·L-1的NaHS处理
的水稻Pn和Gs最高, 且与其他差异显著(图1-C、
D)。说明了0.01 mmol·L-1即低浓度的NaHS对水稻
叶片的Pn有促进作用且NaHS能作为H2S的供体。
2 强光胁迫下外源H2S对水稻光合速率和气孔导
度抑制以及叶绿素降解的缓解
强光胁迫下水稻的Pn与正常光处理下相比, Pn
图1 不同处理条件下水稻的净光合速率(A、C)和气孔导度(B、D)的变化
Fig.1 The changes of photosynthesis (A, C) and stomatal conductance (B, D) of rice in different treatments
图中平均值±标准误由3个独立实验完成, 各处理间不同字母表示差异显著(P<0.05)。下图同此。
植物生理学报1022
下降了13%; 与正常光+NaHS处理相比, Pn下降了
24.8%; 与强光+NaHS处理相比, Pn下降了19%, 而
正常光+NaHS与正常光处理相比, Pn上升了16%
(图2-A)。Gs的变化是强光处理比正常光处理下降
16%; 比正常光+NaHS处理下降32%; 比强光+
NaHS处理下降22%, 而正常光+NaHS与正常光相
比, Gs上升了30.4% (图2-B)。叶绿素(a+b)和叶绿
素a的含量在强光处理下都是最低的且与正常光、
正常光+NaHS和强光+NaHS差异显著(图2-C、
D)。结果表明强光胁迫下, 水稻的Pn和Gs下降, 叶
绿素也被降解, 而施加外源低浓度的H2S能缓解这
种抑制和降解。
3 强光胁迫下外源H2S增加PSII能量的消耗
强光处理的水稻叶片叶绿素荧光快速诱导曲
线(OJIP)发现明显变化 , 最大荧光显著下降(图
3-A)。为了进一步了解施加NaHS的水稻对强光胁
迫的响应, 我们对OJIP曲线进行了分析。结果表
明强光处理的最大光化学效率(φPo)比正常光处理
下降了16.2%, 比强光+NaHS处理下降了12.2%; 2
ms时, 关闭的PSII作用中心的含量(Vj)强光处理比
正常光处理增加20.9%, 比强光+NaHS处理增加
11.6%; QA的还原程度(1–qP)强光处理比正常光处
理增加18.8%, 比强光+NaHS处理增加16.9% (图
3-B)。
单位反应中心捕获的用于电子传递的能量
(ETo/RC)强光处理比正常光处理下降17.8%, 比强
光+NaHS处理下降13.6%; 用于电子传递的量子产
额(φEo)强光处理比正常光处理下降26.5%, 比强光+
NaHS处理下降16.7%; 反应中心捕获的激子将电
子通过原初醌受体(QA)传递到其他电子受体的概
率(ψo)强光处理也比正常光处理和强光+NaHS处
理低, 并且差异显著(图3-C)。
用于热耗散的量子比率(φDo)强光处理比正常
光处理增加65.1%, 比强光+NaHS处理增加30.6%;
图2 四种处理下水稻的光合速率(A)、气孔导度(B)以及叶绿素(a+b)含量(C)和叶绿素a含量(D)的变化
Fig.2 The changes of photosynthesis (A), stomatal conductance (B) and the content of chlorophyll (a+b) (C) and chlorophyll a (D)
of rice under four treatments
段冰冰等: 强光下硫化氢通过促进光系统II的活性来缓解水稻的光抑制 1023
图3 水稻在4种处理下的叶绿素荧光参数的变化
Fig.3 The change of chlorophyll fluorescence parameters of rice under four treatments
单位反应中心热耗散掉的能量(DIo/RC)强光处理
比正常光处理增加77.5%, 比强光+NaHS处理增加
35.6% (图3-D)。而正常光处理与正常光+NaHS处
理的这些指标差异都不显著(图3-B~D)。
4 强光胁迫下外源H2S对非光化学淬灭及其组分
的影响
强光处理的非光化学淬灭荧光(NPQ)明显增
加且与正常光处理和强光+NaHS处理差异显著(图
4-A)。其中依赖类囊体膜内外的质子浓度差的热
耗散组分(qE)强光处理比正常光处理增加了15.8%,
比强光+NaHS处理也增加了12.3% (图4-B); 与光
抑制的相关的组分(qI)强光处理比正常光处理增加
29.8%, 比强光+NaHS处理增加了11.6% (图4-C);
而光合机构的中间相组分(qT)强光处理只占5%, 而
正常光处理和强光+NaHS处理分别占21.2%和
15.3% (图4-D)。正常光处理与正常光+NaHS处理
的上述指标没有差异(图4-A~D)。
5 强光胁迫下外源H2S对叶片中H2O2和O2¯·积累的
影响
为了进一步探讨在强光胁迫下低浓度的NaHS
对水稻的影响, 本研究还测了叶片中H2O2和O2¯·的
积累情况(图5-A、B)。由图5可知, 强光处理的水
稻叶片中H2O2和O2¯·的积累情况明显多于正常光处
理下的水稻叶片, 而强光+NaHS处理的水稻叶片
中H2O2和O2¯·的积累情况明显比强光处理的少。结
果说明外源H2S对强光胁迫下叶片中H2O2和O2¯·积
累有缓解作用。
讨　　论
有很多研究表明NaHS在动植物中能作为H2S
的供体(Wang等2012; Hosoki等1997), 本实验中用
不同的含硫化合物处理水稻, 只有NaHS处理的水
稻Pn和Gs值达到最大, 确定了只有NaHS而不是硫
营养能促进水稻光合作用(图1-C、D)。且正常光
照下低浓度的NaHS能促进植物的光合速率和气孔
导度以及叶绿素含量(图1-A、B和图2-C、D), 这
一结果与Chen等(2011)、Coyne和Bingham (2012)
的结果一致。Chen等(2011)的研究表明外源H2S主
要是通过促进叶绿体的生成、光合酶的表达以及
巯基氧化还原的修饰来促进菠菜的光合作用的。
植物生理学报1024
而本实验中关于外源H2S促进水稻的光合作用主
要研究的是气孔方面, 认为外源H2S能够促进水稻
光合作用, 主要是通过调节水稻叶片气孔开放来
实现的, 而光呼吸下调参与了气孔开放这一过程
(Duan等2014)。NaHS浓度范围的确定是将外源
NaHS加入到营养液中, 而强光处理时是将NaHS喷
施在叶片上, 之所以强光处理时采用喷施, 是为了
保证强光与NaHS尽量同时作用在叶片的同一部
图5 水稻在4种处理下叶片中H2O2 (A)和O2¯·
(B)的积累情况
Fig.5 The accumulation of H2O2 (A) and O2¯·
(B) in rice leaf under four treatments
图4 水稻在4种处理下的非光化学淬灭荧光及其组分的变化
Fig.4 The change of non-photochemical quenching fluorescence and its components of rice under four treatments
段冰冰等: 强光下硫化氢通过促进光系统II的活性来缓解水稻的光抑制 1025
位, 强光处理时间若太长, 将造成不可逆伤害。由
于同时测了NaHS喷施到叶片上的Pn, 趋势与NaHS
加入到营养液中的趋势一致(数据未列出), 因此喷
施时我们依旧采用0.01 mmol·L-1的NaHS, 或许对
于水稻不是最佳浓度, 但属于低浓度范围, 依旧有
缓解伤害的作用。
强光处理的Pn和Gs与正常光处理对比明显下
降。当施加外源H2S后 , 这种抑制得到缓解(图
2-A、B), 而关于H2S增加植物抗逆性的报道大多
集中在对盐、干旱和重金属等的抗性上(Wang等
2012; Jin等2011; Zhang等2010a, b, 2008)。强光处
理4 h后, 水稻能看见明显的光漂白现象, 而强光+
NaHS只有少许的光漂白, 强光处理的叶绿素(a+b)
的含量明显低于正常光, 正常光+NaHS和强光+
NaHS处理, 其叶绿素总含量的降低主要表现在叶
绿素a的降低(图2-D)。
PSII是光抑制的主要部位(薛延丰和刘兆普
2008)。强光胁迫下水稻叶片的OJIP曲线和φPo明
显下降, 而施加0.01 mmol·L-1的外源NaHS后, 能缓
解下降程度(图3-A、B), 表明低浓度的H2S能减轻
PSII的光抑制。强光处理的水稻Vj和QA的还原程
度(1–qP)明显高于强光+NaHS的处理(图3-B), 表明
了低浓度的外源H2S能增加强光胁迫下PSII反应中
心的活性, 从而促进水稻光合能力。强光处理后
水稻的φEo和ETo/RC明显被抑制, 且ψo, 即PSII向下
游电子链传递电子的能力(孙山等2008)也明显受
阻, 而强光+NaHS的处理却能增加电子的传递效
率以及电子流(图3-C), 表明强光胁迫下外源低浓
度的H2S能促进过剩能量的利用, 从而增加PSII反
应中心的耐受能力。强光胁迫下PSII反应中心的
活性被抑制, 出于自身的保护, 会以热耗散的形式
消耗过剩的能量(许大全2002), 因此强光处理下的
φDo以及DIo/RC显著增加, 而强光+NaHS处理的水
稻其PSII反应中心的活性被外源H2S促进, 提高了
过剩能量的利用, 因此用于热耗散的能量明显低
于强光处理下的(图3-D)。
植物受到外界胁迫时 , 非光化学淬灭荧光
(NPQ)会增加, NPQ由qE, qT, qI三组分组成(D’Am-
brosio等2008; 许大全2002)。强光处理的qI在这3
组分中占了33%, 显然PSII发生显著光抑制甚至光
破坏, 而强光+NaHS处理下的qI比单独强光处理下
降了10.4% (图4-C), 说明这种破坏被缓减。qT表示
光系统间的状态转换, 强光处理下的qT只占5%, 而
强光+NaHS处理下的qT占了15% (图4-D), 表明强
光胁迫下, 外源低浓度的H2S能显著促进过剩能量
从PSII向PSI的转换, 从而减少PSII过剩光能的积
累, 减轻PSII QA的还原, 促进PSII的反应活性, 进一
步提高光合速率。
植物在正常生长条件下, 代谢过程也会产生
活性氧, 但由于有效的抗氧化系统, 这些活性氧会
被及时清除, 不会破坏光合机构。但在外界胁迫
如强光、低温、盐、重金属等条件下, 抗氧化系
统受到影响, 可能导致O2¯·和H2O2的积累(Foyer等
1994)。强光处理下水稻叶片中O2¯·和H2O2的积累
与正常光、正常光+NaHS和强光+NaHS的处理相
比较明细增加(图5-A、B)。说明强光胁迫下, 施加
外源低浓度H2S的水稻产生的自由基较单独强光
处理的要少, 是因为减少了PSII分配的激发能, 以
及过剩激发能的积累, 进而减少ROS的产生, 从而
减少光合机构的氧化损伤, 维持PSII的活性, 从而
促进光合能力。
本研究的结果表明强光胁迫下, 外源低浓度
的H2S能缓解水稻的光抑制损伤, 主要是通过保护
PSII反应中心的活性来实现的。而PSII反应活性
的增加主要是以减少PSII作用中心的关闭, QA的还
原; 增加反应中心的电子传递量子产额和电子传
递到下游的能力; 促进PSII反应中心过剩能量向
PSI的转换, 从而减少活性氧的产生来实现的。而
NaHS促进过剩能量在PSII向PSI的转换尤其显著,
可能是光胁迫下减小水稻过剩能量对PSII损伤的
主要途径。
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