全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (4): 401~406　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2013.0415 401
收稿 2013-11-08　　修定 2014-01-13
资助 国家自然科学基金(31170237)和山东省自然科学基金
(ZR2010CM024)。
致谢 山东省泰山学者团队建设工程。
* 通讯作者(E-mail: liuxin6080@126.com; Tel: 0532-88030311)。
ABC转运体位于H2S上游参与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭
吴延朋, 李洪旺, 侯丽霞, 张丹丹, 刘新*
青岛农业大学生命科学学院, 山东省高校植物生物技术重点实验室, 山东青岛266109
摘要: 本文以拟南芥野生型、ABC转运体缺失突变体(Atmrp4、Atmrp5和Atmrp4/5)为材料研究了硫化氢(hydrogen sulfide,
H2S)和ABC转运体在盐胁迫诱导拟南芥气孔关闭中的作用及其相互关系。结果表明, 盐胁迫能够引起拟南芥叶片AtMRP4
及AtMRP5表达量显著升高, 诱导野生型拟南芥叶片气孔关闭, 但对Atmrp4、Atmrp5及Atmrp4/5气孔开度无显著影响; 而
ABC转运体抑制剂格列本脲(glibenclamide, Gli)可减弱盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭的作用, 表明ABC转运体参与盐胁迫
诱导的拟南芥气孔关闭过程。盐胁迫能够引起野生型拟南芥H2S合成相关酶L-/D-半胱氨酸脱巯基酶(L-/D-CDes)活性及
H2S含量显著升高, 而ABC转运体抑制剂格列本脲处理后则没有这种变化, 同时盐胁迫也不能引起Atmrp4、Atmrp5及
Atmrp4/5的L-/D-CDes活性及H2S含量显著升高, 表明ABC转运体位于H2S上游参与盐胁迫诱导气孔关闭过程。
关键词: 硫化氢; ABC转运体; 盐胁迫; 气孔关闭
ATP-Binding Cassettee Transporter Signals Salt-Induced Stomatal Closure in
Arabidopsis thaliana L. by H2S Pathway
WU Yan-Peng, LI Hong-Wang, HOU Li-Xia, ZHANG Dan-Dan, LIU Xin*
College of Life Sciences, Qingdao Agricultural University, Key Lab of Plant Biotechnology in Universities of Shandong Province,
Qingdao, Shangdong 266109, China
Abstract: Using Arabidopsis thaliana wild type, ATP-binding cassette (ABC) transporter deficient mutants
Atmrp4, Atmrp5, Atmrp4/5 as materials, the participation of hydrogen sulfide (H2S) and ABC transporter signal
pathway in salt-induced stomatal closure were studied. These results showed that AtMRP4 and AtMRP5
transcription rate in Arabidopsis leaves increased dramaticly under salt stress, and salt stress induced stomata
closure in wild type, but had no effect on Atmrp4, Atmrp5 and Atmrp4/5. The ABC transporter inhibitor
glibenclamide (Gli) inhibited the inducing effects of salt stress on stomata closure in wild type, it could be deduced
that ABC transporter participate in salt-induced stomatal closure in Arabidopsis. Salt-induced increase in L-/
D-cysteine desulfhydrase (L-/D-CDes, enzymes participate in H2S production) activities and H2S content could be
seen in wild type, but had no effect on wild type treated by Gli as well as Atmrp4, Atmrp5, Atmrp4/5. All these
results indicated that ABC transporter functions upstream of H2S in salt-induced stomatal closure in Arabidopsis.
Key words: H2S; ABC transporter; salt stress; stomatal closure
土壤盐渍化是严重威胁农业生产和生态平衡
的非生物逆境因素, 严重制约着农业经济的发展,
盐胁迫通过引发渗透胁迫、离子毒害和氧化胁迫
对植物造成巨大的伤害(陈莎莎和兰海燕2011)。
植物遭遇渗透胁境因素, 严重制约着农业经济的
发展, 盐胁迫通过引发渗透胁迫、离子毒害和氧
化胁迫对植物造成巨大的伤害(陈莎莎和兰海燕
2011)。植物遭遇渗透胁迫时会通过一系列信号转
导途径诱导气孔开度的适度减小, 减少蒸腾失水
以维持植物体内水分代谢的平衡(安国勇等2012)。
目前植物应答盐胁迫的信号转导途径主要有有盐
过敏感(salt overly sensitive, SOS)信号转导途径、
钙依赖型蛋白激酶(calcium-dependent protein kinase,
CDPK)级联反应途径、脱落酸(abscisic acid, ABA)
信号通路、磷脂信号通路和丝裂原活化蛋白激酶
(mitogen-activated protein kinase, MAPK)级联反应
途径等(陈莎莎和兰海燕2011), 许多信号分子都参
与了这一过程。
硫化氢(hydrogen sulfide, H2S)是继NO和CO之
植物生理学报402
后被确认的第三种气体信号分子, 参与植物生长
发育、对逆境的应答等多种生理过程的调节(Zhang
等2009, 2010; Jin等2011)。有报道, 植物体内L-/D-
半胱氨酸脱巯基酶(L-/D-cysteine desulfhydrase, L-/
D-CDes)途径是H2S的主要来源途径, H2S参与茉莉
酸(jasmonic acid, JA)、脱落酸(abscisic acid, ABA)、
干旱等诱导的气孔关闭过程(García-Mata和Lam-
attina 2010; 侯智慧等2011; 王兰香等2011), 外源
H2S能够缓解盐胁迫对小麦种子萌发和幼苗生长
的抑制(鲍敬等2011), 100 μmol·L-1 H2S能够通过
NO途径增强苜蓿种子萌发过程中抵御盐胁迫的能
力(Wang等2012), H2S位于SOS上游参与盐胁迫诱
导的拟南芥气孔关闭(车永梅等2012), 那么在盐诱
导的拟南芥气孔关闭中H2S与其他信号分子又存
在什么样的关系呢？
ABC转运体超家族广泛分布在原核生物和真
核生物中, 是一类高度保守的基因家族编码的膜
蛋白(Cai和Gros 2003)。植物ABC转运蛋白可以分
为13个亚家族, 通过生物信息学分析显示拟南芥
ABC超家族共有8个亚家族, 136个成员, 其中在叶
中表达的有AtMRP、AtWBC、AtNAP2和AtPDR
等。多药耐药相关蛋白(multidrug resistanceasso-
ciated protein, MRP)主要转运各种疏水性的不带电
荷的分子或者是水溶性的阴离子化合物。拟南芥
MRP蛋白亚家族有16个成员, AtMRP4和AtMRP5
主要存在于气孔保卫细胞中并与气孔运动密切相
关(Klein等2003, 2004; Gaedeke等2001; Bodin和
Burnstock 2001)。业已证明, AtMRP5参与了拟南
芥盐胁迫应答的过程(Lee等2004)。H2S与ABC转
运体都参与了植物对盐胁迫的应答过程, 那么在植
物应答盐胁迫过程中H2S与ABC转运体之间有什
么样的关系呢？至今未见文献报道。为此本文拟
以拟南芥野生型及相关突变体为材料, 研究ABC转
运体在盐诱导气孔关闭中的作用及其与H2S关系,
以期为植物耐盐机制的研究提供实验依据。
材料与方法
1 实验材料
拟南芥(Arabidopsis thaliana L.)野生型(生态
型为Col-0)、ABC转运体缺失突变体(Atmrp4、
Atmrp5和Atmrp4/5)购自美国的拟南芥生物资源中
心。将野生型和突变体种子经10% NaClO灭菌15
min, 无菌水冲洗5次后, 点种于无菌MS固体培养
基, 4 ℃条件下处理2~4 d打破休眠, 转入光照培养
箱(22 ℃, 16 h/8 h光周期)垂直生长约1周, 转入到
培养土(市售花卉营养土)和蛭石按体积比1:1混合
的培养介质中, 于光/暗周期16 h/8 h、温度18~22
℃、光照强度120 μmol·m-2·s-1、相对湿度70%下培
养。取4~5周后生长良好拟南芥完全展开的莲座
叶供实验用。
ABC转运体抑制剂格列本脲(glibenclamide,
Gli)、L-半胱氨酸及D-半胱氨酸均购于Sigma (美
国)公司, 其他药品均为国产分析纯。
2 实验材料处理
取培养4~5周生长良好的拟南芥完全展开的
莲座叶进行以下处理。(1)光诱导使气孔张开, 撕
取其下表皮, 置于表皮条缓冲液(10 mmol·L-1 Mes/
KOH、0.1 mol·L-1 CaCl2、50 mmol·L
-1 KCl, pH
6.1)、100 mmol·L-1 NaCl、1.5 μmol·L-1格列本脲、
1.5 μmol·L-1格列本脲+100 mmol·L-1 NaCl中, 光下
处理30 min, 测定气孔开度。(2)用100 mmol·L-1
NaCl处理, 分别在处理0.5 h时测定L-/D-CDes活性,
处理1 h时测定H2S含量(车永梅等2012)。(3)在100
mmol·L-1 NaCl处理0、5、15、30、60、120和240
min时测定AtMRP4和AtMRP5表达量; 溶液均用
MES缓冲液配置。
3 实验方法
气孔开度的测定参照侯智慧等(2011)的方
法。取生长良好的4~5周龄拟南芥完全展开的莲座
叶, 光诱导使气孔张开。撕取其下表皮, 小心刷涂
上面粘附的叶肉细胞, 切成0.5 cm×0.5 cm的小块,
用显微测微尺测量气孔的初始孔径, 然后分别置于
含有不同处理液的MES缓冲液中, 在光下(光照强
度200 μmol·m-2·s-1)处理30 min, 记录终态孔径。
拟南芥叶片H2S含量的测定参照Sekiya等
(1982)的方法进行; L-/D-CDes活性测定参照侯智
慧等(2011)的方法进行。
用Trizol试剂盒(Invitrogen, 美国)提取拟南芥
总RNA, 按照M-MLV反转录试剂盒说明书合成
cDNA第一条链, 作为模板, 同时设立负对照。每
次加样, 每个模板重复3次。Real-time PCR的程序
为: 95 ℃ 60 s, 95 ℃ 10 s, 58 ℃ 20 s, 72 ℃ 15 s, 40
吴延朋等: ABC转运体位于H2S上游参与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭 403
个循环; 溶解曲线从72 ℃至99 ℃, 第1步维持45 s,
以后每升高1 ℃ 维持5 s。AtMRP4的正向和反向
引物序列分别为5 TATCAGGAATGCGATGTA 3
和5 TAACGAGTAATACGGTCTT 3。AtMRP5的
正向和反向引物序列分别为5 AAGAAGAGGAA-
CGAGTAA 3和5 TTGTGCGAGTATAATAAGAG 3。
β-actin的正向和反向引物序列分别为5 GGTAACA-
TTGTGCTCAGTGG 3和5 CACGACCTTAAT-
CTTCATGC 3。用熔解曲线法检测实时定量PCR产
物是否特异, 采用MyiQ software进行数据分析。
4 数据统计方法
每个样品每个处理进行3次重复。测定结果
用DPS数据处理系统作方差分析。
实验结果
1 ABC转运体参与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭
过程
1.1 ABC转运体抑制剂对盐胁迫诱导拟南芥气孔
关闭的影响
图1表明, 100 mmol·L-1 NaCl诱导拟南芥叶片
气孔开度显著减小, ABC转运体抑制剂Gli单独处
理对拟南芥气孔开度无显著影响, 而Gli可逆转盐
胁迫诱导的气孔关闭, 表明ABC转运体参与盐胁
迫诱导的拟南芥气孔关闭过程。
1.2 盐胁迫对ABC转运体缺失突变体气孔关闭的
影响
图2显示, 正常条件下ABC转运体缺失突变体
Atmrp4和Atmrp5及双突变体气孔开度与野生型无
显著差别。100 mmol·L-1 NaCl显著诱导野生型拟
南芥气孔关闭, 而Atmrp4和Atmrp5及双突变体气
孔运动几乎失去对盐的敏感性, 说明ABC转运体
图1 格列本脲对NaCl诱导拟南芥气孔关闭的影响
Fig.1 Effects of glibenclamide on NaCl-induced
stomatal closure in Arabidopsis
不同小写字母表示不同处理间差异显著(P< 0.05)。下图同此。
图2 NaCl对ABC转运体缺失突变体气孔开度的影响
Fig.2 Effects of NaCl on stomatal closure of Atmrp4,
Atmrp5 and Atmrp4/5 mutunts plants
参与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭。
1.3 盐胁迫对拟南芥叶片AtMRP4和AtMRP5基因
相对表达量的影响
100 mmol·L-1 NaCl能够诱导拟南芥叶片AtMRP4
和AtMRP5相对表达量增加, AtMRP4和AtMRP5相对
表达量分别于处理15和60 min时达最大值(图3),
综合以上结果, 推测ABC转运体参与拟南芥对盐
胁迫的响应过程。
图3 NaCl对拟南芥叶片AtMRP4和AtMRP5相对表达量的影响
Fig.3 Effects of NaCl on AtMRP4 and AtMRP5 relative
expression in Arabidopsis leaves
植物生理学报404
2 ABC转运体可能位于H2S上游参与盐胁迫诱导
拟南芥气孔关闭过程
2.1 ABC转运体抑制剂对盐胁迫下拟南芥L-/
D-CDes活性及H2S含量的影响
为探究在盐胁迫中H2S和ABC转运体之间的
关系, 分别在NaCl处理后L-/D-CDes活性和H2S含
量发生最显著变化的时间检测了野生型拟南芥经
ABC转运体抑制剂处理后L-/D-CDes活性和H2S含
量。结果(图4)表明, ABC转运体抑制剂格列本脲
单独处理对拟南芥L-/D-CDes活性和H2S含量无显
著影响。盐胁迫下, 野生型拟南芥的L-/D-CDes活
性和H2S含量显著增加, 而添加ABC转运体抑制剂
处理显著抑制L-/D-CDes活性和H2S含量的增加。
表明ABC转运体可能位于H2S上游参与拟南芥响
应盐胁迫应答过程。
图4 格列本脲对NaCl胁迫下拟南芥L-/D-CDes
活性及H2S含量的影响
Fig.4 Effects of glibenclamide on L-/D-CDes activities
and H2S content in leaves of Arabidopsis
under NaCl stress
2.2 盐胁迫对ABC转运体缺失突变体L-/D-CDes
活性及H2S含量的影响
为探究在盐胁迫中ABC转运体缺失突变体中
L-/D-CDes活性和H2S含量的变化规律, 分别在100
mmol·L-1 NaCl处理后的L-/D-CDes活性和H2S含量
变化最显著的时间检测了ABC转运体缺失突变体
中L-/D-CDes活性和H2S含量。结果(图5)表明,
NaCl胁迫后, 野生型拟南芥叶片L-/D-CDes活性和
H2S含量上升 , 而ABC转运体突变体叶片的L-/
D-CDes活性和H2S含量均有不同程度的降低。这
也说明ABC转运体可能位于H2S上游参与拟南芥
响应盐胁迫的应答过程。
讨　　论
气孔是植物体内水分散失的主要通道, 胁迫
图5 NaCl对野生型和ABC转运体缺失突变体叶片L-/
D-CDes活性及H2S含量的影响
Fig.5 Effects of NaCl on L-/D-CDes activities and H2S
content in leaves of Arabidopsis wild-type,
Atmrp4, Atmrp5 and Atmrp4/5
吴延朋等: ABC转运体位于H2S上游参与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭 405
条件下, 植物通过一系列信号转导, 调节气孔开度
适度减小以维持体内水分代谢基本平衡。气孔运
动机制的研究一直备受关注。H2S是继NO和CO之
后发现的第3种气体信号分子, 有研究表明, 外源
H2S可以提高植物的耐盐性(鲍敬等2011; Wang等
2012); 内源H2S介导了盐胁迫和干旱诱导的拟南芥
气孔关闭过程(王兰香等2012; 车永梅等2012)。
García-Mata和Lamattina (2010)研究发现, ABC转
运体抑制剂格列本脲抑制ABA诱导的蚕豆气孔运
动, 表明ABC转运体参与气孔运动的调控。ABC
转运体是否参与盐胁迫诱导的气孔关闭过程？其
与H2S是否存在相互作用？为此本文研究了H2S和
ABC转运体在盐胁迫诱导拟南芥气孔关闭中的作
用及关系。实验结果表明, ABC转运体抑制剂能
够抑制盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭过程(图1),
ABC转运体缺失突变体气孔对盐胁迫不敏感(图
2); 盐胁迫下拟南芥叶片AtMRP4和AtMRP5基因表
达量显著升高(图3), 说明ABC转运体参与盐胁迫
诱导的拟南芥气孔关闭过程。同时发现, 盐胁迫
下拟南芥野生型L-/D-CDes活性及H2S含量显著升
高, 而格列本脲处理则抑制了L-/D-CDes活性和
H2S含量的升高(图4), 盐胁迫对ABC转运体缺失突
变体L-/D-CDes活性及H2S含量没有显著影响(图
5), 初步说明盐胁迫诱导气孔关闭过程中ABC转运
体位于H2S上游。
拟南芥ABC转运体超家族中, MRPs亚族中的
AtMRP4和AtMRP5存在于气孔保卫细胞中, 参与
气孔运动调控(Klein等2003, 2004; Gaedeke等
2001)。Atmrp4突变体光下和暗处理气孔开度都大
于野生型, 动物细胞MRPs转运底物甲氨蝶呤处理
诱导野生型拟南芥气孔关闭, 但对Atmrp4突变体
无作用(Klein等2004); ABA不能诱导AtMRP5
T-DNA插入突变体mrp5-1气孔关闭, 但转AtMRP5
的mrp5-1恢复了对ABA的敏感性(Nagy等2009)。
本文研究表明, AtMRP4和AtMRP5参与了盐胁迫
诱导的拟南芥气孔关闭过程 , 证实AtMRP4和
AtMRP5是气孔运动信号转导过程中的重要组分,
参与多种刺激对气孔运动的调节。目前, AtMRP4
和AtMRP5转运底物的性质及其作用机制尚不明
确, 研究确定AtMRP4和AtMRP5底物的性质对于
研究其在气孔运动中的作用具有重要意义。胞外
ATP (extra-cellular ATP, eATP)参与气孔运动的调
控(Clark等2011; Hao等2012), 而ABC转运体的转
运作用是植物细胞中eATP重要来源, 那么AtMRP4
和AtMRP5是否参与胞内ATP的分泌？Nagy等
(2009)在酵母细胞中异源表达拟南芥AtMRP5, 表
明AtMRP5编码一种高亲和的肌醇六磷酸转运体。
在介导盐胁迫诱导的气孔关闭过程中, AtMRP4和
AtMRP5的底物的性质还需进一步研究。Suh等
(2007)研究表明, AtMRP5缺失突变体Atmrp5中,
ABA和Ca2+对S-型阴离子通道的活化作用及ABA
对质膜Ca2+透过性Ica通道的调节作用受到损伤, 认
为AtMRP5可能存在于气孔运动信号转导途径中,
对阴离子通道和Ca2+通道活性进行调节; 在动物中,
H2S抑制TASK-K
+ 通道, 导致膜去极化进而诱发电
压门控的Ca2+内流 , 诱导I型细胞兴奋(Buckler
2012)。在介导盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭过程
中AtMRP4和AtMRP5及H2S对质膜阴离子通道、
Ca2+通道等有无调节作用？H2O2是气孔运动信号
转导过程中的重要信号分子, 在干旱诱导气孔关
闭过程中H2S位于H2O2下游(王兰香等2012), 在盐
诱导拟南芥气孔关闭过程中H2S与H2O2关系怎
样？这些问题的值得我们进一步探究, 以完善盐
胁迫诱导气孔关闭的信号转导过程。
参考文献
安国勇, 李保珠, 武桂丽, 宋纯鹏(2012). H2O2作为根源信号介导
盐胁迫诱导的蚕豆气孔关闭反应. 植物生理学报, 48 (3):
265~271
鲍敬, 丁同楼, 贾文娟, 王灵燕, 王宝山(2011). 外源H2S对盐胁迫下
小麦种子萌发的影响. 现代农业科学, (20): 40~42
车永梅, 邹雪, 王兰香, 张丹丹, 刘新(2012). H2S位于SOS上游参
与盐胁迫诱导的拟南芥气孔关闭. 植物生理学报, 48 (11):
1098~1104
陈莎莎, 兰海燕(2011). 植物对盐胁迫响应的信号转导途径. 植物生
理学报, 47 (2): 119~128
侯智慧, 刘菁, 侯丽霞, 李希东, 刘新(2011). H2S可能作为H2O2的下
游信号介导茉莉酸诱导的蚕豆气孔关闭. 植物学报, 46 (4):
396~406
王兰香, 侯智慧, 侯丽霞, 赵方贵, 刘新(2012). H2O2介导的H2S产生
参与干旱诱导的拟南芥气孔关闭. 植物学报, 47 (3): 217~225
Althaus M (2012). Gasotransmitters: novel regulators of epithelial Na+
transport? Front Physiol, 3: 83
Bodin P, Burnstock G (2001). Purinergic signalling: ATP release.
Neurochem Res, 26: 959~969
Buckler KJ (2012). Effects of exogenous hydrogen sulphide on
calcium signalling, background (TASK) K channel activity and
mitochondrial function in chemoreceptor cells. Pflugers Arch-
植物生理学报406
Eur J Physiol, 463 (5): 743~754
Cai J, Gros P (2003). Overexpression, purification, and functional
characterization of ATP-binding cassette transporters in the yeast
Pichia pastoris. Biochim Biophys Acta, 1610 (1): 63~76
Clark G, Fraley D, Steinebrunner I, Cervantes A , Onyirimba J, Liu
A, Torres J, Tang WQ, Kim J, Roux S (2011). Extracellular
nucleotides and apyrases regulate stomatal aperture in
Arabidopsis. Plant Physiol, 156 (4): 1740~1753
García-Mata C, Lamattina L (2010). Hydrogen sulphide, a novel
gasotransmitter involved in guard cell signalling. New Phytol,
188 (4): 977~984
Gaedeke N, Klein M, Kolukisaoglu U (2001). The Arabidopsis
thaliana ABC transporter AtMRP5 controls root development
and stomata movement. EMBO J, 20 (8): 1875~1887
Hao LH, Wang WX, Chen C, Wang YF, Liu T, Li X, Shang ZL (2012).
Extracellular ATP promotes stomatal opening of Arabidopsis
thaliana through heterotrimeric G protein α subunitand reactive
oxygen species. Mol Plant, 5 (4): 852~864
Hu LF, Li Y, Neo KL, Yong QC, Lee SW, Tan BK, Bian JS (2011).
Hydrogen sulfide regulates Na+/H+ exchanger activity via
stimulation of phosphoinositide 3-kinase/Akt and protein kinase
G pathways. J Pharmacol Exp Ther, 339 (2): 726~735
Jin ZP, Shen JS, Qiao ZJ, Qiao ZJ, Yang GD, Wang R, Pei YX
(2011). Hydrogen sulfide improves drought resistance in
Arabidopsis thaliana. Biochem Biophys Res Commun, 414
(3): 481~486
Klein M, Geisler M, Suh SJ, Kolukisaoglu HU, Azevedo L, Plaza
S, Curtis MD, Richter A, Weder B, Schulz B et al (2004).
Disruption of AtMRP4, a guard cell plasma membrane ABCC-
type ABC transporter, leads to deregulation of stomatal opening
and increased drought susceptibility. Plant J, 39: 219~236
Klein M, Perfus-Barbeoch L, Frelet A (2003). The plant multidrug
resistance ABC transporter AtMRP5 is involved in guard cell
hormonal signalling and water use. Plant J, 33 (1): 119~129
Lee EK, Kwon M, Ko JH, Yi H, Hwang MG, Chang S, Cho MH
(2004). Binding of sulfonylurea by AtMRP5, an Arabidopsis
multidrug resistance-related protein that functions in salt
tolerance. Plant Physiol, 134 (1): 528~538
Nagy R, Grob H, Weder B, Green P, Klein M, Frelet-Barrand
A, Schjoerring JK, Brearley C, Martinoia E (2009). The
Arabidopsis ATP-binding cassette protein AtMRP5/AtABCC5 is
a high affinity inositol hexakisphosphate transporter involved in
guard cell signaling and phytate storage. J Biol Chem, 284 (48):
33614~33622
Sekiya J, Schmidt A, Wilson LG, Filner P (1982). Emission of
hydrogen sulfide by leaf tissue in response to L-cysteine. Plant
Physiol, 70: 430~436
Suh SJ, Wang YF, Frelet A, Leonhardt N, Klein M, Forestier C,
Mueller-Roeber B, Cho MH, Martinoia E, Schroeder JI (2007).
The ATP binding cassette transporter AtMRP5 modulates anion
and calcium channel activities in Arabidopsis guard cells. J Biol
Chem, 282: 1916~1924
Wang YQ, Li L, Cui WT, Xu S, Shen WB, Wang R (2012). Hydrogen
sulfide enhances alfalfa (Medicago sativa) tolerance against
salinity during seed germination by nitric oxide pathway. Plant
Soil, 351: 107~119
Zhang H, Jiao H, Jiang CX, Wang SH, Wei ZJ, Luo JP, Jones RL
(2010). Hydrogen sulfide protects soybean seedlings against
drought-induced oxidative stress. Acta Physiol Plant, 32 (5):
849~857
Zhang H, Tang J, Liu XP, Wang Y, Yu W, Peng WY, Fang F, Ma
DF, Wei ZJ, Hu LY (2009). Hydrogen sulfide promotes root
organogenesis in Ipomoea batatas, Salix matsudana and Glycine
max. J Integr Plant Biol, 51 (12): 1086~1094