全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (5): 579~585　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0457 579
收稿 2014-12-19　　修定 2015-03-31
资助 国家自然科学基金(31101557和31460526)、云南省应用基
础研究面上项目(2010ZC053)和云南省教育厅科学研究基
金项目(2011Z109)。
* 通讯作者(E-mail: hnxusun@126.com; Tel: 0871-65920623)。
气体信号分子H2S在植物中的研究进展
李顺, 景举伟, 严金平, 陈宣钦, 徐慧妮*
昆明理工大学生命科学与技术学院, 昆明650500
摘要: 硫化氢(hydrogen sulfide, H2S)是继一氧化氮(nitric oxide, NO)和一氧化碳(carbon monoxide, CO)之后的第三个气体信
号分子。近年来, 人们对动物中H2S的内源性生成、生物学效应及其分子机制等方面进行了广泛研究, 但H2S在植物中的研
究相对较少。本文综述了植物体内H2S的性质及存在方式、产生途径、在植物生长发育及非生物胁迫下的作用、与其他
信号分子的互作等的最新研究进展。
关键词: 硫化氢; 气体信号分子; 植物; 信号分子互作
Research Progress in the Gasotransmitter Hydrogen Sulfide in Plants
LI Shun, JING Ju-Wei, YAN Jin-Ping, CHEN Xuan-Qin, XU Hui-Ni*
College of Life Science and Technology, Kunming University of Science and Technology, Kunming 650500, China
Abstract: Hydrogen sulfide (H2S) is considered as the third new member of gasotransmitter family, following
nitric oxide (NO) and carbon monoxide (CO). Recently, many researches have been done about the production,
biological effect, and molecular mechanisms of H2S in animals, but the researches of H2S in plants are relatively
few. This paper summarized the new research progress in the characteristics, production pathway, functions in
plant growth and development and under abiotic stresses, as well as the cross talk with the other signaling
molecules of endogenous H2S.
Key words: hydrogen sulfide; gasotransmitter; plant; signaling molecules interactions
数百年来, 人们普遍认为H2S是工业生产中
产生的有害气体, 直到上世纪90年代中后期人们
发现哺乳动物体内半胱氨酸代谢可生成H2S, 其
生理作用及其重要性才逐步得到研究人员的重视
(Guidotti 1996)。在动物中研究发现H2S具有调
节神经系统、消化系统以及心血管系统的作用
(Kimura 2002)。随着对H2S作为气体信号分子研
究的深入, H2S的诸多新生理功能和H2S引发的效
应逐渐引起人们的兴趣, 并认为是继NO和CO之后
的第三种内源性气体信号分子(Wang 2002)。H2S
作为信号分子的研究已成为生物学研究的新热点
之一。我们在前人研究和综述的基础上(Wang等
2012; 崔为体和沈文飚2012; 金竹萍和裴雁曦 2013),
对H2S作为信号分子在植物中的最新研究进展进
行了综述。
1 H2S的性质及存在形式
H2S是一种具有臭鸡蛋刺激性气味的无色有
毒气体, 其分子量为34.08。H2S极易溶于水, 在水
溶液中可以解离为H+、HS-和S2-。在水溶液中H2S
的水解平衡反应是: H2S=H
++HS-=2H++S2-, 在pH=
7.4时, 有1/3的H2S以未解离的形式存在, 其余2/3以
HS-形式存在, 在高pH条件下, HS-可以接着解离为
H+和S2- (Wang 2002)。与NO、CO信号分子一样,
H2S也是亲脂性的, 可以自由的通过细胞膜, 但是离
子态的HS-不能通过细胞膜(Kabil和Banerjee 2010)。
内源性H2S主要通过形成硫酸盐或硫代硫酸盐而最
终排出体外(Hosok等1997; Furne等2001)。
2 植物中H2S的产生
2.1 植物中H2S的产生途径
目前在细菌、动物和植物中均发现有内源
H2S的产生。在动物机体内, H2S主要是在依赖磷
酸吡哆醛的5-磷酸酶[包括胱硫醚-β-合酶(cystathi-
onine-β-synthase, CBS)或胱硫醚-γ-裂解酶(cystathi-
综　述 Reviews
植物生理学报580
onine-γ-lyase, CSE)和半胱氨酸氨基转移酶等]催化
半胱氨酸产生, 同时生成氨和丙酮酸盐(Gadalla和
Snyder 2010)。次要途径是非酶产生的, 如: 在糖的
氧化中由元素硫生成H2S (Searcy和Lee 1998)。
在植物体内, H2S可以通过半胱氨酸脱巯基酶
分解出H2S、丙酮酸盐和NH3。在拟南芥中, L-半
胱氨酸脱巯基酶(L-cysteine desulfhydrase, LCD)和
D-半胱氨酸脱巯基酶(D-cysteine desulfhydrase,
DCD)分别以L/D-半胱氨酸为底物产生H2S (Ren-
nenberg等1987; Riemenschneider 2005; Álvarez等
2012a)。已有相关的编码LCD和DCD的基因被克
隆，如拟南芥中位于线粒体的AtNFS1/AtNifs
( A t 5 g 6 5 7 2 0 )、位于质体的A t N F S 2 / A t S U F
(At1g08490)和位于细胞核的L-CDesI (At3g62130)
(Papenbrock等2007)。Riemenschneider (2006)在油
菜中发现了AtNFS1、AtNFS2、L-CDesI和D-CDe-
sI的同源基因, Xie等(2013)克隆和鉴定了油菜中的
LCD基因BnDES1。拟南芥中的类半胱氨酸合酶
(cysteine synthase-like) (At5g28030)发现具有DES
活性, 被重新命名为AtDES1(Álvarez等2010)。此
外，从拟南芥和番茄中分离了编码DCD的基因
(Riemenschneider等2005; Todorovic等2008)。在拟
南芥中DES1是唯一一个被鉴定出位于细胞质的L
型半胱氨酸脱巯基酶, DES1的T-DNA插入突变体
妨碍了H2S的产生并显著影响了植物的代谢(Álvarez
等2012b)。DES1缺失突变体叶肉原生质体中发现
与衰老相关的空泡。此外, DES1的缺失刺激了与自
体吞噬过程有关的ATG8蛋白的积累和脂质化。
此外, H2S可以通过亚硫酸盐还原酶的作用生
成(Rausc和Wachter 2005; Papenbrock等2007)。硫
同化过程中产生H2S和半胱氨酸等含硫防御性化
合物(sulfur-containing defence compounds, SDCs)
(图1)。植物通过高亲和性转运体从土壤中吸收的
硫酸盐(SO4
2-)转运到地上部, 在叶片中通过ATP硫
酸化酶生成5′-腺苷酰硫酸(5′-adenylylsulfate, APS),
APS在APS还原酶的作用下, 以谷胱甘肽(GSH)作
为电子供体生成亚硫酸盐(SO3
2-)。此外, APS可以
进一步在APS激酶的作用下生成3′-磷酸腺苷酰硫
酸(3′-phosphoadenylylsulfate, PAPS), 可以进一步
生成硫代葡萄糖苷等。SO3
2-在亚硫酸盐还原酶作
用下生成H2S。硫酸盐同化反应在质体进行, 而
H2S的释放在质体、线粒体和细胞质中进行。
2.2 H2S的产生与半胱氨酸的关系
H2S与O-乙酰基-L-丝氨酸在O-乙酰基-L-丝氨
酸(硫醇)裂解酶[O-acetyl-L-serine(thiol)lyase, OAS-
TL]作用下生成半胱氨酸(Álvarez等2012a)。半胱
氨酸是许多重要的分子物质如维他命、辅因子、
抗氧化物质和许多防御物质等的代谢前体。半胱
氨酸可以进一步生成其他富硫化合物(sulfur-rich
proteins, SRPs)、植物螯合肽和GSH等。OASTL的
主要同工型OAS-A1和降解半胱氨酸的细胞质型巯
基酶DES1影响细胞质的半胱氨酸稳态平衡(Álvarez
等2012a)。对OAS-A1和DES1敲除突变体转录组的
荟萃分析(meta-analysis)表明它们与生物胁迫的应
答有很大相关性, 其中des1突变体对活体营养型和
坏死营养型病原体有很强的抗性, 而oas-a1敲除突
变体对这些病原体高度敏感(Álvarez等2012a)。
3 H2S在植物生长发育中的作用
以前认为H2S对植物的生长和发育是有毒害
作用的, 如H2S抑制6种水稻幼苗的氧气释放(Joshi
等1975)。高浓度 H2S导致苜蓿、葡萄、生菜、甜
菜、水稻、松树、冷杉植株生长减小, 但低浓度
H2S处理下植株的生长显著增加(Thompson和Kats
1978; 梁峥和汤佩松1980), 由此表明低浓度的H2S
图1 硫同化过程中产生H2S和半胱氨酸等含硫防御性化合物
Fig.1 Sulfur assimilation as a platform for the biosynthesis of sulfur-containing defence compounds of H2S and cysteine
①: 高亲和性转运体; ②: ATP硫酸化酶; ③: 5′-腺苷酰硫酸(APS)还原酶; ④: APS激酶; ⑤: 亚硫酸盐氧化酶; ⑥: 亚硫酸盐还原酶; ⑦:
丝氨酸乙酰基转移酶; ⑧: O-乙酰基-L-丝氨酸(硫醇)裂解酶; ⑨: 脱巯基酶。参考Rausc和Wachter (2005)文献，有所修改。
李顺等: 气体信号分子H2S在植物中的研究进展 581
可以促进植物生长, 但是过量的H2S抑制植物生长。
3.1 H2S促进种子萌发和根的发育
研究发现H2S通过刺激萌发早期β-淀粉酶的
活性促进小麦种子的萌发, 但对α-淀粉酶和总淀粉
酶活性影响不显著 (Zhang等2010a; 刘锐锋等
2010)。此外, H2S还可以促进植物根系的生长, 如
低浓度外源H2S (0~40 μmol·L
-1)促进豌豆胚根生长
(李东波等2 0 1 0 )和黄瓜不定根的形成 ( L i n等
2012)。Zhang等(2009a)发现随着H2S供体硫氢化
钠(NaHS)的施加, 甘薯茎尖的内源H2S、吲哚乙酸
(indoleacetic acid, IAA)和NO含量依次增加, 表明
H2S可能通过IAA和NO来诱导植物不定根的发生。
3.2 H2S与气孔运动
NaHS处理能诱导蚕豆(Vicia faba)和凤仙花
(Impatiens walleriana)等植物的气孔关闭(García-
Mata和Lamattina 2010, 2013)。H2S可能是气孔调
节的一个重要环节, H2S影响脱落酸(ABA)受体的
表达, 而ABA影响H2S的产生, 表明H2S和ABA的相
互作用负责干旱胁迫下拟南芥的气孔调节(Jin等
2013)。Lisjak等(2010)研究发现NaHS和GYY4137
都引起光下气孔打开并阻止黑暗下气孔关闭, 推
测H2S通过抑制NO的产生来导致气孔开放。Scuffi
等(2014)的研究表明在依赖ABA的气孔关闭过程
中H2S位于NO的上游。H2S还可能作为H2O2的下
游信号(叶青等2011; 王兰香等2012; 张丹丹等
2013), 介导茉莉酸(jasmonic acid, JA)诱导的蚕豆
气孔关闭(侯智慧等2011)。此外, H2S参与乙烯诱
导的蚕豆和拟南芥(刘菁等2011a; Liu等2012; Hou
等2013)气孔关闭。
3.3 H2S与光合作用
早在1973年, Gassman报道H2S能够使发黄的
豆叶子光系统蛋白质的二硫键发生断裂而使其发
生可逆变性, 接着多数研究表明外源H2S可以增加
植物叶片的叶绿素含量。NaHS增加菠菜叶片的叶
绿素含量, 改变叶绿体超微结构和提高光合速率,
H2S可能通过调节Rubisco活性和巯基化合物的氧
化还原修饰来增强光合作用(Chen等2011)。Stefano
和Mauro研究(2013)发现H2S抑制地衣光合共生生
物的PSII (Fv/Fm)。
3.4 H2S延长花期及延缓衰老
适当浓度的NaHS处理可提高植物体内过氧
化氢酶(CAT)、超氧化物歧化酶(SOD)、抗坏血酸
过氧化物酶(APX)、过氧化物酶(POD)的活性, 进
而降低切花的H2O2和O2¯·水平, 延长各类切花的观
赏期(Zhang等2011)。用H2S烟熏草莓发现, 外源
H2S可维持低的腐烂指数、高的果实硬度、低的
呼吸密度以及聚半乳糖醛酸酶活性, 从而延长草
莓采摘后保鲜期(Hu等2012)。
4 H2S在植物非生物胁迫下的作用
H2S作为一种信号分子, 和其他信号分子一
样, 在逆境胁迫下发挥重要作用, 可以提高植物在
非生物胁迫下的抗性。
4.1 H2S与水分胁迫
H2S作为信号分子, 通过上调抗氧化酶活性改
变H2O2的水平, 提高番薯幼苗的抗旱性(Zhang等
2009b), 还可以通过调控抗坏血酸和谷胱甘肽代谢
来缓解水分胁迫引起的氧化伤害, 减轻水分胁迫
对小麦幼苗的影响(Shan等2011)。H2S通过和ABA
相互作用来负责干旱胁迫下拟南芥的气孔调节,
提高拟南芥的抗旱性(Jin等2011, 2013)。土壤的洪
涝灾害对植物根系产生低氧胁迫, 在豌豆中, H2S
通过阻止活性氧对细胞膜的伤害并减少乙烯的产
生来减轻低氧胁迫诱导的根尖死亡 (Cheng等
2013)。在动物中, H2S通过钙激活的钾离子感受低
氧信号(Li等2010)。
4.2 H2S与盐胁迫
H2S可以缓解盐胁迫对小麦、苜蓿种子萌发
的抑制作用(鲍敬等2011; Wang等2012)。NaHS处
理不同程度的激活了SOD、CAT、POD和APX的
同工酶活性或相应转录物, 从而减轻NaCl胁迫引
起的氧化损伤。朱会朋等(2013)应用非损伤微测
技术发现H2S能够减弱K
+外流, 促进Na+外排, 提高
盐胁迫下杨树的抗性。
4.3 H2S与高温胁迫
高温不仅会直接致使植物细胞蛋白质变性,
增加膜脂的流动性, 而且会间接损伤叶绿体和线
粒体, 引起酶的失活、蛋白质降解、膜的完整性
损失, 并最终导致细胞损伤甚至死亡。Li等(2012)
研究发现, NaHS预处理能显著增加热胁迫下烟草
悬浮培养细胞的存活率以及热胁迫后的再生能力,
同时减少电解液的渗漏和丙二醛(MDA)的积累,
这个过程可能与Ca2＋信号转导有关。NO和H2S都
植物生理学报582
能提高热胁迫下玉米的存活率, 缓解热胁迫引起
的电解质外渗、组织活力的下降和MDA的积累,
H2S可能是NO诱导玉米耐热性的下游信号分子,
NaHS增强玉米的耐热性可能还与增加内源性脯氨
酸的含量有关(Li等2013a, b)。
4.4 H2S与离子胁迫
铝(Al)、铬(Cr)、镉(Cd)、铅(Pb)等金属元素
是植物生长非必需元素, 较低浓度时就对植物造
成伤害, 然而随着工业化的发展, 在土壤中积累越
来越多, 对植物的伤害也开始显现出来。NaHS预
处理可能通过水解酶和抗氧化酶来缓解Cr和Al对
小麦萌发的抑制作用(Zhang等2010b, c)。NaHS缓
解大麦Al毒害作用与ATPase活性增加、抑制Al的
吸收和氧化胁迫损伤有关(Dawood等2012; Chen等
2013)。NaHS可以缓解镉胁迫对黄瓜胚轴和胚根
及狗牙根根系生长的抑制作用(于立旭等2011; Shi
等2014)。H2S提高镉胁迫下苜蓿幼苗抗氧化物酶
活性, 降低MDA含量, 缓解了Cd导致的氧化损伤,
并重建还原型谷胱甘肽和ROS代谢的平衡(Li等
2012; Cui等2014)。Sun等(2013)采用荧光成像技
术和非侵入振动离子选择微电极研究了胡杨细胞
H2S对Cd毒的影响, 发现NaHS预处理缓解了Cd诱
导细胞程序性死亡, 进一步研究表明, NaHS预处理
通过提高抗氧化酶活性和细胞Cd的动态平衡来缓
解Cd毒。
5 H2S与其他信号分子的互作
在动物中, H2S的调节机制主要有两个途径:
H2S作用于ATP敏感的K
+通道(KATP)和通过AMP途
径作用于神经系统(Zhao等2001; Eto等2002)。在
植物中, 大量证据表明H2S作为信号分子参与了
NO、CO、H2O2、Ca
2+、ABA、乙烯等信号通路,
进而参与植物生长发育和缓解逆境胁迫。
5.1 H2S与NO和CO的相互关系
H2S、NO和CO三种气体分子并非各自孤立
存在而是有着密切的关系。NaHS增加甘薯茎尖内
源H2S、IAA和NO含量, 而加入生长素转运抑制剂
NPA和NO清除剂cPTIO能分别逆转IAA和NO对不
定根的诱导作用, 由此表明, H2S可能位于IAA和
NO信号转导途径的上游, 通过IAA和NO来诱导植
物不定根的发生(Zhang等2009a)。此外, H2S可能
通过NO途径促进苜蓿种子萌发(Wang等2012)。
H2S和NO均参与乙烯诱导的拟南芥叶片气孔关
闭, 且NO可能位于H2S上游参与调控这一信号通
路(刘菁等2011b)。Li等(2013a)发现H2S供体的施
用增强了NO供体硝普钠(SNP)诱导的耐热性, 而
这种效应被H2S的合成抑制剂和清除剂所消除, 由
此表明H2S可能是NO诱导玉米耐热性的下游信号
分子。
Lin等(2012)研究发现H2S和CO都能促进黄瓜
不定根的形成, 加入CO合成抑制剂ZnPPIX逆转了
H2S和CO对不定根形成的作用, 而加入H2S清除剂
次牛磺酸(hypotaurine, HT)并不能改变CO对黄瓜
不定根形成的作用, 表明H2S作为CO的上游信号分
子发挥作用。此外, 还有文献报道, H2S可以调节
HO-的表达, 促进CO的产生从而缓解赤霉素(GA)
触发的小麦糊粉层细胞程序性死亡(Xie等2014)。
5.2 H2S与Ca2+/CaM的相互关系
在动物中H2S具有的还原作用与促进Ca
2+内流
有关(Wang 2002)。Eto等(2002)发现有Ca2+/CaM
时, 由CBS催化生成的H2S是无Ca
2+/CaM时的3.5倍,
CaM的抑制剂可抑制H2S的生成; 单用CaM时, CBS
活性微弱, 而单用Ca2+时, CBS几乎无活性, 说明
CBS受Ca2+/CaM的调节。在植物研究中 , Li等
(2012)发现应用外源Ca2+和它的离子载体A23187
可显著加强NaHS诱导的高温抗性; 而Ca2+螯合
剂、乙二醇二乙醚二胺四乙酸(EGTA)、质膜通道
阻滞剂La3+、钙调素拮抗剂氯丙嗪和三氟吡啦嗪
可削弱这种抗性, 表明Ca2+/CaM参与NaHS增加烟
草悬浮培养细胞的抗热性过程。
5.3 H2S与H2O2相互关系
H2S可以通过激活以H2O2为中间物质的抗氧
化信号途径来提高植物对逆境胁迫的耐受性。Al
和Cr胁迫下小麦种子H2O2含量增加, NaHS预处理
后H2O2含量降低 , 从而缓解对种子萌发的抑制
(Zhang等2008, 2010b, c)。同样, 在干旱或渗透胁
迫下, 大豆和小麦中H2S可通过改变H2O2的含量抵
御胁迫(Zhang等2010d, e)。侯智慧等(2011)探讨
H2S和H2O2在JA调控气孔运动信号转导中的作用,
结果表明H2S和H2O2均参与了JA诱导的蚕豆气孔
关闭, 且H2S可能作为H2O2的下游组分参与这一信
号转导过程。由此表明在植物中H2S和H2O2存在
相互作用。
李顺等: 气体信号分子H2S在植物中的研究进展 583
5.4 H2S与激素之间的相互关系
大量研究表明, H2S与植物激素存在相互作
用。H2S可能参与ABA、乙烯、JA诱导的气孔关
闭过程(García-Mata和Lamattina 2010; Jin等2013)。
H2S合成抑制剂能抑制ABA诱导的蚕豆气孔关闭,
外源ABA能够明显提高叶片的H2S水平及L-/D-半
胱氨酸脱巯基酶活性, 且H2S的合成抑制剂可以逆
转ABA所引起的效应(刘菁等2011a)。另外, 在乙
烯(刘菁等2011b; Liu等2012; Hou等2013)及JA (侯
智慧等2011)诱导的气孔关闭过程中也有H2S的
参与。
有文献报道, H2S能够使甘薯茎尖的内源IAA
增加, 进而诱发外植体不定根发生, 此过程受IAA
和NO的调节, H2S可能位于IAA和NO信号通路的
上游(Zhang等2009a)。H2S还参与IAA促进根细胞
伸长的过程(Lin等2012)。Zhang等(2010a)研究了
H2S和GA对小麦种子萌发的影响, 发现H2S对β-淀
粉酶的活性诱导较GA高; H2S和GA共同处理比两
者单独处理的酶活性高, 由此表明H2S和GA在植
物种子萌发过程中具有协同效应。
6 展望
H2S在植物生长发育及逆境胁迫方面起着重
要的作用, 但关于其作用的研究仍然有限、不够
全面, 现在仍然不清楚H2S在植物信号转导中的直
接靶点和下游级联反应。此外, H2S与NO、CO、
Ca2+等信号分子的互作, 以及在整个信号转导网络
中的作用了解还有限。研究发现, NO通过S-亚硝
基化(S-nitrosylation)影响靶蛋白的活性, 从而发挥
作用(Hess等2005)。在动物中, H2S通过S-硫化作
用(S-sulfhdration)翻译后修饰蛋白, 将很多蛋白中
半胱氨酸的-SH转变为-SSH, 从而调控它们的活
性, 如, 肌动蛋白、微管蛋白、甘油醛三磷酸等
10%~25%的肝脏蛋白在生理条件下被硫化(Musta-
fa等2010)。而在植物中H2S是否通过S-硫化作用
修饰靶蛋白未见报道。目前，植物中H2S产生的
途径主要来源于半胱氨酸脱巯基酶, 是否有途径
产生H2S还需要进一步研究。
今后H2S研究工作可能会集中在以下几方面:
在研究技术上, 突出植物相关突变体材料的筛选
及H2S荧光探针的研究及应用(Wang等2014); 在参
与植物生长发育和逆境胁迫方面上, 重点深入其
分子机制及其相关信号作用机制的研究; 在应用
上, 考虑其安全性, 真正发挥其应用的价值, 不应
该只停留在实验室研究上。
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