全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (10): 1557~1566　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.1012 1557
收稿 2015-07-13　　修定 2015-10-04
资助 国家自然科学基金(31460141和41205113)和云南农业大学
研究生科技创新项目(2015ykc35)。
* 通讯作者(E-mail: zuyanqun@ynau.edu.cn; Tel: 0871-
65227550)。
UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响及评价
李元, 李想, 何永美, 夏杨, 祖艳群∗
云南农业大学资源与环境学院, 昆明650201
摘要: 臭氧空洞导致地表UV-B辐射增强, 影响了植物–病原菌互作体系的生理生化过程与特征, 主要有: UV-B辐射诱导病原
菌形成防御体系, 影响其生长繁殖, 改变了病原菌的致病性; UV-B辐射增强诱导植物形成形态结构和生理生化防御, 改变
植物的抗病性, 进而影响植物病害的发生。利用病情进展曲线下面积(AUDPC), 通过计算UV-B辐射对植物病害发生的综
合影响因子, 评价UV-B辐射对植物–病原菌互作体系影响程度。
关键词: UV-B辐射; 响应; 抗病性; 致病性; 病害; 评价
Effect and Evaluation of Enhanced UV-B Radiation on Interactions between
Plant and Pathogen
LI Yuan, LI Xiang, HE Yong-Mei, XIA Yang, ZU Yan-Qun*
College of Resources and Environment, Yunnan Agricultural University, Kunming 650201, China
Abstract: Enhanced UV-B radiation caused by the hole in the ozone layer reaches the surface, influences the
physiological and biochemical processes and characteristics of plant and pathogen interaction system. The
effect of UV-B radiation on the relationship of pathogens and their host plants were: UV-B radiation changes
the pathogenicity of the pathogen by inducing pathogen defense mechanism, and affected the growth and repro-
duction; enhanced UV-B radiation changes the plant morphological structure and induces physiological and
biochemical defense, affects plant resistance and then the incidence of plant diseases. The influence of the
UV-B radiation towards the interactive system of plant and pathogen could be evaluated by calculating the com-
prehensive influences from the case that the UV-B radiation causes the plant disease, according to area under
disease progress curve (AUDPC).
Key words: UV-B radiation; response; resistance; pathogenicity; disease; evaluation
在上世纪70年代初, 由于氯氟烃化合物的广
泛使用, 导致地球平流层的臭氧遭到破坏, 在南极
上空形成臭氧空洞, 减弱了大气层对UV-B辐射
(280~320 nm)的过滤能力, 进而导致地表UV-B辐
射强度增加。目前很难预知这种变化对生物圈所
造成的后果(Williamson等2014)。UV-B辐射增强
对生态系统的影响不仅仅局限于个体水平(如改变
植物生长形态、组织结构、代谢过程等生理活
动), 对生物圈的综合影响也应着重研究。虽然植
物及其生存环境对UV-B辐射全球性变化的响应程
度小, 但因此改变的生态过程(如植物与微生物间
的相互作用)却是解决UV-B辐射增强对生态系统
功能与结构的影响中最关键的环节(Caldwell等
2007)。
大田环境下UV-B辐射的剂量变化是相对较
低的, 在诱导植物形成系统性功能防御体系后不
会引起可见的组织损伤或是受到胁迫的症状
(Demkura等2010)。UV-B辐射抑制大部分病原真
菌分生孢子的繁殖与传播, 降低毒力, 改变其致病
性, 但部分波段的光照也是病原菌产孢和生长的
必要条件(冯源2009)。植物侵染性病害发生的过
程(又称病程)一般分为4个时期, 即侵入前期、侵
入期、潜育期和显症期, 但病程不仅是病原菌侵
染活动的过程, 同时也是受侵寄主产生相应的抗
病或感病反应的过程。受侵寄主植物的抗病能力
根据抗病机制可分为主动抗病性和被动抗病性,
植物先天具有的抗病能力称为被动抗病性, 由病
植物生理学报1558
原菌诱导或其他因素诱发的称为主动抗病性, 但
它们的抗病机制不外乎是形态结构方面的物理抗
病性和生理生化方面的化学抗病性。在这个过程
中, 植物与病原菌构成一个植物病害体系(patho-
system) (刘大群和董金皋2007)。评估UV-B辐射的
增强对植物–病原菌互作体系的影响, 以及病株对
于UV-B辐射的敏感度具有重要的理论与实践意义。
1 病原菌与植物对UV-B辐射增强的响应
1.1 病原菌
病原菌对UV-B辐射的响应非常敏感, 通过改
变形态和生理活动减轻UV-B辐射的伤害(Braga等
2001)。随着UV-B辐射增强, 不同基因型的病原菌
会产生不同的防御策略(Kadivar和Stapleton 2003),
响应方式取决于入射光的波长及辐射强度(Fuller
等2015)。太阳辐射对病原菌产生选择性压力促使
其形成保护机制抵抗UV-B辐射, 阻止或削减UV-B
辐射对细胞内成分的损伤, 提高细胞自身修复损
伤的能力(Chelico和Khachatourians 2008; Nasci-
mento等2010)。
病原菌通过改变菌落的面积、厚度或菌丝的
密度, 调节UV-B辐射对于菌落的穿透力。在细胞
壁或者细胞质中合成吸收紫外线的代谢产物, 如
分泌黑色素或者与黑色素类似的化合物, 形成保
护伞, 削弱UV-B辐射造成的损伤; 通过合成次级代
谢产物(如2,3-丁二醇)提高体内抗氧化酶活性, 减
轻UV-B辐射对微生物生理活动的抑制作用(Raviv
和Antignus 2004; 吴芳芳等2008; Zeeshan和Prasad
2009; Avalos和Estrada 2010; Carollo等2010; Röhrig
等2013; Fuller等2013; Olmedo等2013; de Menezes
等2015)。UV-B辐射会筛选耐性强的病菌存活下
来, 但是研究在这个过程中是否存在突变的工作
还有待开展。
1.2 植物
不同基因型、生态型和生活型的植物对于
UV-B辐射的敏感性存在显著差异, 适应水平的差
异造成植物对UV-B辐射的响应方式不同(Jenkins
2009)。在拟南芥中发现了一种特殊的感光器
UVR8 (UV resistance locus 8), 能够直接感受UV-B
光子(Rizzini等2011), 形成系统性防御体系以减轻
UV-B辐射对其造成的损伤。
UVR8是一个由七叶β螺旋桨蛋白构成的同型
二聚体(Christie等2012; Wu等2012), 经UV-B辐射
诱导由二聚体解离成单聚体, 发出防御信号诱导
抗性基因进行表达转录。组成型光形态建成1
(constitutively photomorphogenic 1, COP1)蛋白是
植物光形态建成的控制器, 在黑暗条件下COP1蛋
白充当E3泛素连接酶的角色 , 会限制转录因子
HY5 (elongated hypocotyl 5)及与光形态建成有关
的基因表达 , 抑制植物光形态的形成 (Chen等
2004)。当植物受到光照后, COP1活性降低并离开
细胞核, HY5等转录因子开始积累表达, 促进植物
光形态的形成。COP1蛋白在UV-B辐射条件下能
与解离后的UVR8单聚体结合, 促进光诱导基因的
表达, 其中就包括类黄酮代谢以及与减轻氧化损
伤相关酶的基因表达。RUP (repressor of UV-B
photomorphogenesis)蛋白会抑制光形态的形成,
RUP1和RUP2能结束UVR8的反应过程, 受UVR8
和COP1的控制, 通过负反馈作用使UVR8由单聚
体恢复到二聚体(Heilmann和Jenkins 2013; Jenkins
2014); COP1蛋白依赖于UV-B辐射, 而RUP蛋白却
不需要UV-B辐射就能与UVR8相互作用。
UV-B辐射激活了植物体内许多不同的信号
途径, 不同的UV-B辐射水平对环丁烷嘧啶二聚体
(cyclobutane pyrimidine dimers, CPDs)、活性氧类
(reactive oxygen species, ROS)和防御反应信号等
反应途径的调节存在差异(Jenkins 2009)。过量的
辐射不能及时在植物体内有效消除就会导致ROS
的形成, 比如说单线态氧(1O2)以及损坏光合系统
的过氧化物, 适量的UV-B辐射能刺激特定信号途
径激活植物的抗氧化防御系统 , 减轻氧化伤害
(Hideg等2013)。
在UV-B辐射增强条件下, 植物采取形态学的
变化对UV-B辐射进行阻挡。UV-B辐射导致植株
矮化, 并且抑制节间伸长, 使叶片间相互遮蔽, 削
弱UV-B辐射照射到叶片上的能量, 增加叶肉海绵
组织细胞层及栅栏组织细胞层数目, 使叶片厚度
增加, 提高蜡质含量以减弱UV-B辐射光子的导入
量(王海霞和刘文哲2011; Ballaré 2014)。对于
UV-B辐射抗性弱的植物, UV-B辐射增强造成植物
叶片组织中导管数量减少, 气孔器受破坏, 气孔密
度降低, 抑制气孔传导, 使叶片蒸腾作用受阻。
黄酮类化合物是叶片吸收UV-B辐射的主要
李元等: UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响及评价 1559
物质, 与植物生理现象密切相关, 在叶片表面积累
黄酮类化合物是植物对UV-B辐射重要的适应和响
应机制(Buer等2010)。抗UV能力强的水稻经UV-B
辐射诱导, 类苯丙酸途径发生改变, 大量合成黄酮
类物质, 保护叶片组织不受损伤(Li等2000)。植物
在逆境条件下受到的伤害以及对逆境的抗性由生
理代谢相关酶决定 , 抗性越高的植物酶活性越
高。苯丙氨酸解氨酶(PAL)、4-香豆酸-CoA连接
酶(4CL)和查尓酮合成酶(CHS)的活性关系到黄酮
类化合物的生物合成, 植物对于UV-B辐射的响应
取决于PAL的活性(林文雄2013; Huang等2010)。
在UV-B辐射胁迫下, 植物体发生应激反应, 体内自
由基增多, 但抗氧化酶系统经过生理生化反应不
断地消除自由基使生理指标维持正常, 随着时间
延长, 氧化系统的超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化
氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)和抗坏血酸过氧化
物酶(APX)活性降低, 清除活性氧能力下降, 膜脂
过氧化产物丙二醛(MDA)含量骤增, 最终导致膜
系统被破坏, 破坏程度取决于植物抗氧化酶系统
能力(He等2014; Kumari等2010; Liu等2012)。
2 UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响
2.1 UV-B辐射增强对病原菌致病性的影响
太阳辐射对于病原真菌的影响是多样的, 影
响真菌分生孢子的产生、生存、传播、侵袭力和
毒力, 同时病原菌的侵袭力与毒力的改变是与病
原菌光敏感性密切相关的(Ruiz-Roldán等2008; Id-
nurm等2010; Idnurm 2013; Yu等2013; Cheng等
2014)。某一特定波段的光会诱导分生孢子的产
生, 其他波段的光可能会损伤分生孢子, 影响菌落
大小, 限制孢子传播。除损伤分生孢子外, 亚致死
剂量的UV-B辐射能减少分生孢子的萌发和毒性
(Nascimento等2010; Cheng等2014)。UV-B辐射诱
导病原菌DNA发生化学变异, 分子结构和二聚物
的构成发生改变(Rastogi等2010), UV-B辐射对
DNA的主要影响是激发相邻的嘧啶碱基形成二聚
体, CPDs和6-4光产物(6-4 photoproducts, 6-4PPs)是
2种主要的光诱导嘧啶产物(Nascimento等2010;
Cadet等2012)。CPDs阻碍DNA的复制和转录, 造
成细胞的死亡, 直接损伤植物暴露组织的病原菌
(Wu等2000)。UV-B辐射增强时稻瘟病菌(Mag-
naporthe grisea)的生长和产孢能力受到不同程度
的影响, 病菌的生长受到显著抑制, 在一定辐射强
度内产孢量受到抑制; 当辐射强度达到某一阈值
时, 对产孢量的抑制作用不再增强(赵颖等2010)。
炭黑曲霉(Aspergillus carbonarius)和寄生曲霉(As-
pergillus parasiticus)在UV-B辐射下菌落形态发生
改变, 并且随着辐射时间的缩短对真菌生长的抑
制作用减弱, UV-B辐射(312 nm)照射环境下与处
于黑暗环境下的炭黑曲霉相比, 菌落直径、生物
量干重以及赭曲霉素A (OTA)的产量都显著降低
(García-Cela等2015)。UV-B辐射增强延缓链格孢
菌(Alternaria alternata)、葡萄白粉病菌(Uncinula
necator)的菌丝生长, 导致病菌菌落及菌丝形态显
著改变, 菌落直径及产孢量显著下降, 病菌的致病
力随纤维素酶活力的减弱而显著降低(Willocquet
等1996; 冯源2009)。UV-B辐射中大于300 nm波长
的部分是半知菌亚门和子囊菌中大多数病菌产生
孢子的必需光质条件。苹果炭疽菌 (Colle tro-
trichum gloeosporioildes)在受到UV-B辐射时, 生长
速度与剂量率成正相关, 促进其分生孢子的产生
及萌发, 但当辐射剂量率超过病菌的承受阈值时
会抑制其生长(吴芳芳等2008)。表1为国内外近年
来对UV-B辐射植物病原真菌分生孢子的影响研
究。在大田条件下, 增加UV-B辐射是否具有直接
抑制病原菌传播的能力有待探讨, 通过研究UV-B
辐射增强对病原真菌分生孢子传播及对寄主植物
侵染率的影响, 解释环境中UV-B辐射的变化可能
对部分病害大面积发生存在的抑制作用 , 但是
UV-B辐射影响范围的复杂化、病原菌对环境的适
应和突变等条件也会削弱UV-B辐射增强的影响。
2.2 UV-B辐射增强对植物主动抗病性的影响
2.2.1 形态结构防御
在UV-B辐射的影响下, 植物形态学上的改变
对植物体内或表面的病菌生命活动与侵染力产生
影响, 间接改变植物抗病性。叶片表面蜡质含量
增多, 强化植物的防御体系, 导致病菌在植物表面
产生的附着胞结构减少, 显著降低病菌的侵染力
(Kakani等2003; Charles等2008b)。在辐射条件下,
植物外表皮或中表皮细胞层发生质壁分离, 形成
胞壁层叠带, 细胞壁叠带不易被病菌分泌的胞壁
分解酶所降解, 病菌被隔离在胞壁层叠带内, 阻止
病菌向内部继续侵染(Charles等2008a)。但是
植物生理学报1560
UV-B辐射会破坏光合系统酶的活性, 使光合色素
分子分解, 气孔传导受阻(Tossi等2014), 二氧化碳
传导率和固定率下降, 影响硅酸盐在植物体内的
转运, 导致蛋白质合成以及硅化细胞形成受到抑
制 , 造成植物抗病能力下降 (吴杏春等2 0 1 0 ;
Malčovská等2014)。因此, 对抗UV-B辐射能力
强、并能及时作出响应来削弱UV-B辐射损伤的植
物来说, UV-B辐射提高了植物的抗病性; 当UV-B
辐射强度超过植物承受阈值或是植物自身抗性弱
时, 造成植物抗病能力降低, 病害发生更频繁。
2.2.2 生理生化防御
植物提高抗病性的生理生化途径主要有过敏
性反应(hypersensitive response, HR)、氧化迸发
(oxidative burst)、植物保卫素(phytoalexin)的合成
和积累, 以及防御相关蛋白(如β-1,3-葡聚糖酶、几
丁质酶)的积累等。
过敏性反应引起的细胞死亡是一种程序性的
细胞死亡, 通过植物的效应子触发免疫(ETI)反应,
是植物遗传学上主动控制的过程, 其在侵染位点
形成过敏性坏死反应, 抑制病害的扩大(Dodds和
Rathjen 2010)。当病原菌入侵植物时, 寄主植物发
生高效的免疫反应, 产生防御信号, 调整自身分子
结构, 改变细胞内化学成分, 调控植物激素的合成,
形成系统性防御体系, 阻止或干预入侵者的新陈
代谢活动(Jones和Dangl 2006; Atkinson和Urwin
2012)。在遇到会使组织细胞大量破裂或死亡的病
原菌时, 会诱导茉莉酸(JA)防御途径, 通过生物合
成的方式释放JA, 提高植物对病原菌的抵抗力
(Chehab等2012)。JA途径能提高脂氧合酶(LOX)
活性, 植物LOX催化膜脂过氧化反应产生的氢过
氧化物以及含氧自由基等物质参与信号转导, 产
生对逆境的抗性, 使不健康叶片快速衰老死亡, 有
效地抑制了病原菌的扩展(曹嵩晓等2014)。大量
实验证实, UV-B辐射能够开启植物细胞凋亡进程
(Lytvyn等2010), 经紫外辐射处理过的番茄果实外
表皮和外层果肉细胞会发生质壁分离或细胞崩溃,
由死细胞构成一道物理屏障, 降低了养分的有效
性, 同时快速脱水, 使病原菌细胞死亡, 降低发病
率(Charles等2009)。
氧化迸发是在植物与病原菌互作早期植物细
胞内外迅速积累并大量释放ROS的现象。ROS在
植物抗病反应中能够对病原菌表现毒性, 有灭菌
作用, 调控抗病相关蛋白活性, 活化防卫相关蛋白,
促进羟脯氨酸蛋白(HRGP)与多糖的结合, 加速木
质化强化细胞壁, 并能诱导过敏性反应的发生(刘
大群和董金皋2007)。UV-B辐射激活植物氧化迸
发反应, 诱导细胞内产生大量活性氧, 抗氧化酶系
统的动态变化反映了植物的抗病性强弱。植物体
内的SOD、CAT等抗氧化酶类活性的升高可极大
提高植物抗病性。
UV-B辐射增加植物抗病性与UV-B辐射诱导
植物产生的植物保卫素的合成以及防御相关蛋白
的积累有很大的关系, 属于植物分泌的次级代谢
产物范畴, 包括酚类化合物、类胡萝卜素、二萜
类化合物、防御相关蛋白等。UV-B辐射胁迫会引
起植物生理生化指标的变化, 植物防御系统发生
反应, 分泌能有效过滤UV-B辐射的化学物质, 防止
自身受到损害(Dolzhenko等2010; Eichholz等2011;
Singh等2012; Schreiner等2014)。UV-B辐射通过改
变植物体内蛋白质、氨基酸、纤维素等物质的含
量提升自身抗性。适量的UV-B辐射能够激活植物
对病原菌的免疫反应, 提高叶片的抗病性(Kunz等
表1 UV-B辐射对病原真菌分生孢子的影响
Table 1 Effect of UV-B radiation on conidia of plant pathogenic fungi
病原菌 波长范围/nm 辐射强度/W⋅m-2 影响 参考文献
Metarhizium anisopliae >290 +0.92~1.2 孢子萌发时间延迟 Braga等2001
Septoria tritici 280~320 +0.21 抑制孢子萌发和扩展 Rasanayagam等1995
Puccinia striiformis 280~315 +0~0.3 减少产孢量 Cheng等2014
Magnaporthe grisea 280~320 +2.78~5.56 产孢量显著下降 赵颖等2010
Alternaria solani >290 +127.31 孢子死亡 Rotem等1985
Colletotrichum acutatum 280~320 +1.9 促进分生孢子的形成 de Menezes等2015
Sclerotinia sclerotiorum 300~400 −2.33 降低孢子死亡率 Caesar和Pearson 1983
表中“+”代表增加, “−”代表减少。
李元等: UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响及评价 1561
2008, Demkura和Ballaré 2012)。可溶性蛋白含量
与植物的抗病性呈正相关, 含量越高, 植物抗病性
越强(Yun等2013)。烤烟受到增强的UV-B辐射照
射后, 水溶性糖和邻苯二酚含量降低, 游离氨基
酸、全钾以及类黄酮含量升高(何承刚等2012)。
增强UV-B辐射后的水稻, PAL活性显著增强, 在水
稻受到稻瘟病菌胁迫的情况下, PAL活性有相同变
化, PAL活性对于提高水稻应对胁迫的抗性有重要
作用(李元等2010), 形成的酚类物质在抵御UV-B
辐射胁迫的同时, 抑制病原菌潜育期的侵染(Mc-
Cloud和Berenbaum 1994)。丛枝菌根真菌(arbuscu-
lar mycorrhizal fungi, AMF)的孢子萌发、菌丝生长
与分支及辅助细胞的形成都会受到异鼠李素、毛
地黄、山奈酚、白羊素等黄酮类物质显著抑制
(Scervino等2005)。但UV-B辐射增强能够降低水
稻茎秆类黄酮含量(唐文婷等2011), 抑制光合作用,
降低植株可溶性糖含量, 降低水稻茎秆的茎壁厚
度(何永美等2015)。植物将自身能量集中于叶片,
抵御UV-B辐射对其生理活动造成的损伤, 提供给
其他部位生长的能量不足, 形成薄弱区域, 导致茎
部发病率提高。
2.3 UV-B辐射对植物病害发生的影响
病原菌入侵植物的途径主要是通过侵袭力突
破寄主生理防御屏障和利用毒素侵蚀造成寄主腐
烂。稻瘟病菌(Magnaporthe oryzae)对植物的侵染
部位主要是地上部分, 尤其是叶片和叶鞘, 主要通
过穿透寄主表皮利用机械压进入寄主体内(Ribot
等2008)。花器等幼嫩部位是赤霉病的病原菌禾谷
镰刀菌(Fusarium graminearum)主要侵染点, 其通
过分泌毒素造成寄主腐烂。UV-B辐射作为一种环
境因素, 通过改变内环境触发植物的防御反应, 使
植物体内化学成分发生改变, 削弱UV-B辐射对植
物自身生理活动的影响。
UV-B辐射在太阳光谱中仅占非常小的一部
分(不足总量的1%), 经过冠层的阻隔, 辐射强度大
幅度衰减。在植物–病原菌互作体系中植物占据
了主导地位, 暴露于太阳UV-B辐射下的植物抵抗
病害的能力明显提高(Grant 1991; Ballaré等2012)。
UV-B辐射对于病原菌的传播与入侵有很大影响,
被UV-B辐射刺激后的病原菌的致病性或升高或降
低。不同种属的病原菌形成分生孢子所需光质条
件不同, 需280~320 nm波段的光诱导才能产孢的
病原菌经UV-B辐射后产孢机制激活; 当定量的
UV-B辐射作用于病原菌时, 抗性强的病原菌会通
过改变菌落形态、生理活动等方面削弱UV-B辐射
的影响, 从而不会影响分生孢子的产生与传播; 抗
性弱的病原菌生长受抑制或死亡, 极少部分由于
突变开始适应环境生存下去。
UV-B辐射对植物的形态表达、体内代谢生
理环境、根系及其分泌物都会造成影响, 影响程
度取决于植物对UV-B辐射的抗性以及适应性。
UVR8光受体接收UV-B辐射光子后通过基因转录
释放相关激素进行防御(Ballaré等2011), 产生防御
性酚类化合物以及在植物体内积累JA所产生的防
御反应行为(Demkura等2010; Wasternack和Hause
2013)。植物通过JA依赖以及JA独立的途径利用
UV-B辐射有效地调节了植物的抗病性(Ballaré
2014)。光照或UV辐射都能够诱导水杨酸(SA)以
及SA标记基因的表达(Yalpani等1994; Agrawal等
2012), 但是所采取的UV剂量或波长是否符合实际
情况还有待论证。UV-B辐射所诱导的多种植保素
(如二苯乙烯)减弱了病原菌的毒性, 强化了植物特
定部位的抗病能力(Jeandet等2010)。
病害对于植物的影响程度反映在多个方面,
如病害侵染率、病斑扩展速度、疾病指数等。吴
芳芳等(2008)研究表明UV-B辐射诱导苹果果实中
防御酶的生成, 提高其抗病性, 抑制苹果果实中炭
疽病菌(Colletotrichum gloeosporioides)的发展, 限
制病斑扩展, 降低病情指数。病菌对于特定波段
的UV-B照射具有不同的反应, 比如Matsuura和Ishi-
kura (2014)利用UV LED灯, 在不同波段不同强度
条件下照射番茄植株发现在280~290 nm波段的
UV-B辐射能显著降低番茄花叶病毒(tomato mosaic
virus)的RNA数量以及病情严重程度, 对病害的发
生有很强的抑制程度, 对接种前3 d照射280~290
nm波段1 440 J·m-2·d-1 UV-B辐射和染病后第7天接
受辐射对病情以及RNA数量的影响变化差异不显
著。在病程的不同时期增加UV-B辐射对病害的影
响是不同的。植株受到增强的UV-B辐射时期不
同, 对于病害的影响也不同。高潇潇等(2009)在对
水稻幼苗的盆栽实验中发现, 增强UV-B辐射7 d后
接种稻瘟病菌与只接种稻瘟病菌相比, 病情指数
植物生理学报1562
显著降低; 先接种稻瘟病菌Y98-16T后第8天进行
UV-B辐射与不进行UV-B辐射的水稻相比, 病原菌
生长速率加快, 病害加剧, 这与病原菌对植物的损
伤程度有关。植物的生理调节系统受到破坏, 抵
御胁迫的能力减弱, 也是造成病害加剧的主要原
因。患病植物膜脂过氧化水平提高, 细胞膜透性
增大, 膜结构被破坏, 蛋白质的合成被阻碍, 锈病
菌对植物组织营养的利用率提高 , 侵染率上升
(Manning和von Tiedemann 1995)。在适量UV-B辐
射的胁迫下, 诱导植物体内酶合成系统与抗氧化
系统发生反应, 这种应激反应的出现提高了植株
的抗病性, 使病原菌的侵染受到抑制; 而植物感病
后, 生理系统受到不可逆的干扰, 使植物缺乏抵抗
其他外界胁迫的能力, 这时用UV-B辐射照射植物,
非但不会提高植物的抗病性, 而且还会使正常生
理活动受阻, 使病情进一步恶化。
有些病害的发生则是通过根部侵入, 如禾谷
镰刀菌也可侵染植物根部造成根腐病。补充地面
上的UV-B辐射, 土壤中的菌根、细菌数量大幅下
降(约20%) (van de Staaij等2001), 这与植物的根和
植物矿质营养都有重要联系。在与环境UV-B辐射
强度接近的情况下, 土壤中节肢生物数量减少, 土
壤微生物中细菌总数以及放线菌和真菌数量显著
降低(Convey等2002)。植株受到UV-B辐射后, 根
系分泌物的成分发生变化, 黄酮、丹宁等成分增
加(Rozema等1997)。UV-B辐射增加能够间接地抑
制土壤中病原菌侵染寄主植物。目前对于土壤中
特定病原菌的存活与地表UV-B辐射强度关系的研
究有待加深。
3 UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系综合影
响评价
目前的实验多为植物接种病原菌后研究
UV-B对其造成的影响以及植物体内生理活动的变
化, 或是UV-B直接作用于病原菌, 研究病原菌的应
对策略及反应机理, 鲜有探究UV-B辐射在不同时
期照射时对病情程度的影响的。UV-B辐射影响植
物–病原菌互作体系的时间点不同, 对病情的影响
也不同, 是下一步研究工作的重点。病情指数不
能反映植物病害变化进程, 只能反映某一时间点
病害的严重程度, 而病害进展曲线下面积(area un-
der disease progress curve, AUDPC)是通过积分方
法计算在一定时期内病害发生曲线下的面积, 以
该参数来表达病情发展的累积情况, 以此衡量对
植物病害的影响程度。AUDPC基于病情指数通过
下面的公式计算:
计算方法参照Cheng等(2014)的研究, DIi是在
植物A接种病原菌B后第i天的病情指数(desease in-
dex), ti表示接种后的第i天。
通过前文对UV-B辐射对植物–病原菌互作体
系的影响分析, 划分3种情况, 分别是无UV-B辐
射、经UV-B辐射照射后的病原菌和经UV-B辐射
照射后的植物。对植物病害发病的严重时期的病
情指数进行统计计算, 得到AUDPC值, 计算综合影
响因子W来判断UV-B辐射对于病害的防治作用的
效果:
Q为在病原菌B侵染植物A的病害进展曲线下
面积, M为当植物A在受到UV-B辐射的时候病原菌
B侵染受辐射的植物A的病害进展曲线下面积, N
为病原菌B受到UV-B辐射后受辐射的病原菌B侵
染植物A的病害进展曲线下面积。当W>0时, 说明
UV-B辐射作用于植物–病原菌互作体系有利于病
害的缓解; 当W<0时, 说明UV-B辐射会加大病害对
植物的威胁。UV-B辐射对于植物–病原菌互作体
系的影响见图1, 图中分情况讨论了植物–病原菌
互作体系中由不同抗性的个体组成的系统在受到
UV-B辐射照射时对病害发生及发病情况的影响。
4 研究展望
在全球性环境变化的现状之下, UV-B辐射增
强对于生态系统的影响不仅反映在植物与病原菌
二者构成的体系中, 任何存在于生态系统中的体
系都存在变化, 在探索这些变化的过程中寻求最
佳的突破口并应用到生产实践中才是研究的重中
之重。大田中的环境因素是复杂多变的, 但也是
最能反映实际情况的, 田间试验的结果对于解决
UV-B辐射对生态系统的影响问题最具说服力。未
来进行UV-B辐射与病原菌双重胁迫的研究需要更
深入考虑多个环境因子的作用以及在病原菌入侵
植物的不同时期照射UV-B辐射对病害的影响, 在
李元等: UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响及评价 1563
遗传学方面对植物病原菌遗传变异的机制进行探
究, 在分子结构方面阐述UV-B对植物敏感性的影
响, 在作物培育方面筛选双抗或多抗的植物以应
对复杂多变的环境变化。
目前研究发现, 臭氧层衰减所引起的UV-B
辐射增加量, 并不会威胁植物的生存, 而恰恰相
反的是, UV-B辐射可作为一个控制植物代谢、发
育、生理抗性的有利环境因子, 比如生物碱、黄
酮、萜类、蒽醌类、香豆素等次生代谢产物多
是一些药用植物的主要药效成分, 同时这些次生
代谢产物也具有抗病、抗虫及抗逆境胁迫等功
能。因此, 这些反应特性能应用到生态农业领域,
运用UV-B辐射诱导植物形成防御体系减轻病害,
或通过UV-B辐射诱导植物生产植保素, 利用分
子工程技术提取并应用于生产, 提高经济作物对
病原菌的抗性, 改善食品营养质量等(Delaunois等
2009)。
参考文献
曹嵩晓, 张冲, 汤雨凡, 齐红岩(2014). 植物脂氧合酶蛋白特性及其
在果实成熟衰老和逆境胁迫中的作用. 植物生理学报, 50 (8):
1096~1108
冯源(2009). 6个灯盏花[Erigeron breviscapus (Vant.) Hand.-Mazz.]
居群总黄酮产量及叶斑病对UV-B辐射响应的差异及机理研
究[博士论文]. 昆明: 云南农业大学
高潇潇, 高召华, 陈海燕, 祖艳群, 李元(2009). UV-B辐射对2个水
稻品种幼苗稻瘟病的影响及机理初探. 生态环境学报, 18 (3):
1026~1030
何承刚, 杨志新, 邵建平, 綦世飞, 周冀衡, 苏菲(2012). 增强UV-B辐
射对两个烤烟品种主要化学成分的影响. 中国生态农业学报,
20 (6): 767~771
何永美, 湛方栋, 祖艳群, 徐渭渭, 李元(2015). 大田增强UV-B辐射
对元阳梯田地方水稻茎秆性状和倒伏指数的影响. 应用生态
学报, 26 (1): 39~45
李元, 高潇潇, 高召华, 何永美, 陈建军, 祖艳群(2010). UV-B辐射和
稻瘟病菌胁迫对水稻幼苗苯丙氨酸解氨酶活性和类黄酮含量
的影响. 中国生态农业学报, 18 (4): 856~860
林文雄(2013). 水稻对UV-B辐射增强的生理响应及其分子机制研
究. 中国生态农业学报, 21 (1): 119~126
刘大群 , 董金皋(2007). 植物病理学导论 . 北京 : 科学出版社 ,
图1 UV-B辐射对植物–病原菌互作体系的影响
Fig.1 Effect of UV-B radiation on the interactive system of plant and pathogen
图中虚线表示有利于缓解病情的变化, 实线表示不利于缓解病情的变化, 右半部分菱形框中的+/−表示W为正值或者负值, 当W为正值
时, 是按照虚线的路线, 表示病情能够缓解; 当W为负值时, 则是按照实线的路线, 表示病情会加深。
植物生理学报1564
175~199
唐文婷, 刘晓, 房敏峰, 岳明(2011). 傅里叶变换红外光谱法分析紫
外线-B (UV-B)辐射对黄芩不同部位化学成分的影响. 光谱学
与光谱分析, 31 (5): 1220~1224
王海霞, 刘文哲(2011). UV-B辐射增强对喜树叶片色素含量和形态
结构的影响. 中国农学通报, 27 (5): 209~213
吴芳芳, 郑有飞, 万长健, 吴荣军(2008). UV-B辐射增强对苹果采后
炭疽病发病情况和抗病相关酶活性的影响. 生态环境, 17 (3):
962~965
吴杏春, 王茵, 王清水, 熊君, 余彦, 方长旬, 林文雄(2010). UV-B辐
射增强下水稻苗期硅营养性状的QTL定位及其与环境互作效
应分析. 中国生态农业学报, 18 (1): 129~135
赵颖, 祖艳群, 李元(2010). UV-B辐射增强对水稻稻瘟病菌(Mag-
naporthe grisea)生长和产孢的影响. 农业环境科学学报, 29
(S1): 1~5
Agrawal AA, Kearney EE, Hastings AP, Ramsey TE (2012). Attenua-
tion of the jasmonate burst, plant defensive traits, and resistance
to specialist monarch caterpillars on shaded common milkweed
(Asclepias syriaca). J Chem Ecol, 38 (7): 893~901
Atkinson NJ, Urwin PE (2012). The interaction of plant biotic and
abiotic stresses: from genes to the field. J Exp Bot, 63 (10):
3523~3544
Avalos J, Estrada AF (2010). Regulation by light in Fusarium. Fungal
Genet Biol, 47 (11): 930~938
Ballaré CL (2014). Light regulation of plant defense. Plant Biol, 65:
335~363
Ballaré CL, Caldwell MM, Flint SD, Robinson SA, Bornman JF
(2011). Effects of solar ultraviolet radiation on terrestrial eco-
systems. Patterns, mechanisms, and interactions with climate
change. Photoch Photobio Sci, 10 (2): 226~241
Ballaré CL, Mazza CA, Austin AT, Pierik R (2012). Canopy light and
plant health. Plant Physiol, 160 (1): 145~155
Braga GUL, Flint SD, Miller CD, Anderson AJ, Roberts DW (2001).
Both solar UVA and UVB radiation impair conidial culturability
and delay germination in the entomopathogenic fungus Metar-
hizium anisopliae. Photochem Photobiol, 74 (5): 734~739
Buer CS, Imin N, Djordjevic MA (2010). Flavonoids: new roles for
old molecules. J Integr Plant Biol, 52 (1): 98~111
Cadet J, Mouret S, Ravanat JL, Douki T (2012). Photoinduced dam-
age to cellular DNA: direct and photosensitized reactions. Photo-
chem Photobiol, 88 (5): 1048~1065
Caesar AJ, Pearson RC (1983). Environmental factors affecting sur-
vival of ascospores of Sclerotinia sclerotiorum. Phytopathology,
73: 1024~1030
Caldwell MM, Bornman JF, Ballaré CL, Flint SD, Kulandaivelu G
(2007). Terrestrial ecosystems, increased solar ultraviolet radia-
tion, and interactions with other climate change factors. Photo-
chem Photobiol Sci, 6 (3): 252~266
Carollo CA, Calil ALA, Schiave LA, Guaratini T, Roberts DW, Lopes
NP, Braga GUL (2010). Fungal tyrosine betaine, a novel second-
ary metabolite from conidia of entomopathogenic Metarhizium
spp. fungi. Fungal Biol, 114: 473~480
Charles MT, Benhamou N, Arul J (2008a). Physiological basis of
UV-C induced resistance to Botrytis cinerea in tomato fruit. III.
Constitutive defence enzymes and inducible pathogenesis-related
proteins. Postharvest Biol Technol, 47 (1): 27~40
Charles MT, Makhlouf J, Arul J (2008b). Physiological basis of UV-C
induced resistance to Botrytis cinerea in tomato fruit: II. Modifi-
cation of fruit surface and changes in fungal colonization. Post-
harvest Biol Technol, 47 (1): 21~26
Charles MT, Tano K, Asselin A, Arul J (2009). Physiological basis of
UV-C induced resistance to Botrytis cinerea in tomato fruit. V.
Constitutive defence enzymes and inducible pathogenesis-related
proteins. Postharvest Biol Technol, 51 (3): 414~424
Chehab EW, Yao C, Henderson Z, Kim S, Braam J (2012). Arabi-
dopsis touch-induced morphogenesis is jasmonate mediated and
protects against pests. Curr Biol, 22 (8): 701~706
Chelico L, Khachatourians GG (2008). Isolation and characterization
of nucleotide excision repair deficient mutants of the entomo-
pathogenic fungus, Beauveria bassiana. J Invertebr Pathol, 98
(1): 93~100
Chen M, Chory J, Fankhauser C (2004). Light signal transduction in
higher plants. Annu Rev Genet, 38: 87~117
Cheng P, Ma Z, Wang X, Wang C, Li Y, Wang S, Wang H (2014).
Impact of UV-B radiation on aspects of germination and epi-
demiological components of three major physiological races of
Puccinia striiformis f. sp. tritici. Crop Prot, 65: 6~14
Christie JM, Arvai AS, Baxter KJ, Heilmann M, Pratt AJ, O’Hara
A, Kelly SM, Hothorn M, Smith BO, Hitomi K et al (2012).
Plant UVR8 photoreceptor senses UV-B by tryptophan-mediat-
ed disruption of cross-dimer salt bridges. Science, 335 (6075):
1492~1496
Convey P, Pugh PJA, Jackson C, Murray AW, Ruhland CT, Xiong
FS, Day TA (2002). Response of Antarctic terrestrial microar-
thropods to long-term climate manipulations. Ecology, 83 (11):
3130~3140
de Menezes HD, Massola NS Jr, Flint SD, Silva GJ Jr, Bachmann L,
Rangel DEN, Braga GUL (2015). Growth under visible light in-
creases conidia and mucilage production and tolerance to UV-B
radiation in the plant-pathogenic fungus Colletotrichum acu-
tatum. Photochem Photobiol, 91 (2): 397~402
Delaunois B, Cordelier S, Conreux A, Clément C, Jeandet P (2009).
Molecular engineering of resveratrol in plants. Plant Biotechnol J,
7 (1): 2~12
Demkura PV, Abdala G, Baldwin IT, Ballaré CL (2010). Jasmona-
te-dependent and -independent pathways mediate specific effects
of solar ultraviolet B radiation on leaf phenolics and antiherbi-
vore defense. Plant Physiol, 152 (2): 1084~1095
Demkura PV, Ballaré CL (2012). UVR8 mediates UV-B-induced
Arabidopsis defense responses against Botrytis cinerea by con-
trolling sinapate accumulation. Mol Plant, 5 (3): 642~652
Dodds PN, Rathjen JP (2010). Plant immunity: towards an integrated
view of plant–pathogen interactions. Nat Rev Genet, 11 (8):
539~548
Dolzhenko Y, Bertea CM, Occhipinti A, Bossi S, Maffei ME (2010).
UV-B modulates the interplay between terpenoids and flavonoids
in peppermint (Mentha × piperita L.). J Photochem Photobiol B
Biol, 100 (2): 67~75
李元等: UV-B辐射增强对植物–病原菌互作体系的影响及评价 1565
Eichholz I, Huyskens-Keil S, Keller A, Ulrich D, Kroh LW, Rohn
S (2011). UV-B-induced changes of volatile metabolites and
phenolic compounds in blueberries (Vaccinium corymbosum L.).
Food Chem, 126 (1): 60~64
Fuller KK, Loros JJ, Dunlap JC (2015). Fungal photobiology: visible
light as a signal for stress, space and time. Curr Genet, 61 (3):
275~288
Fuller KK, Ringelberg CS, Loros JJ, Dunlap JC (2013). The fungal
pathogen Aspergillus fumigatus regulates growth, metabolism,
and stress resistance in response to light. Microbiology, 4 (2):
e00142-13
García-Cela E, Marin S, Sanchis V, Crespo-Sempere A, Ramos AJ
(2015). Effect of ultraviolet radiation A and B on growth and
mycotoxin production by Aspergillus carbonarius and Aspergil-
lus parasiticus in grape and pistachio media. Fungal Biol, 119
(1): 67~78
Grant RH (1991). Ultraviolet and photosynthetically active bands:
plane surface irradiance at corn canopy base. Agron J, 83 (2):
391~396
He Y, Zhan F, Zu Y, Liu C, Li Y (2014). Effect of elevated UV-B
radiation on the antioxidant system of two rice landraces in pad-
dy fields on Yuanyang Terrace. Int J Agri Biol, 16 (3): 585~590
Heilmann M, Jenkins GI (2013). Rapid reversion from monomer to
dimer regenerates the ultraviolet-B photoreceptor UV RESIS-
TANCE LOCUS8 in intact Arabidopsis plants. Plant Physiol,
161 (1): 547~555
Hideg É, Jansen MAK, Strid Å (2013). UV-B exposure, ROS and
stress: inseparable companions or loosely linked associates?
Trends Plant Sci, 18 (2): 107~115
Huang J, Gu M, Lai Z, Fan B, Shi K, Zhou YH, Yu JQ, Chen Z (2010).
Functional analysis of the Arabidopsis PAL gene family in plant
growth, development, and response to environmental stress.
Plant Physiol, 153 (4): 1526~1538
Idnurm A (2013). Light sensing in Aspergillus fumigatus highlights
the case for establishing new models for fungal photobiology.
Microbiology, 4 (3): e00260-13
Idnurm A, Verma S, Corrochano LM (2010). A glimpse into the
basis of vision in kingdom Mycota. Fungal Genet Biol, 47 (11):
881~892
Jeandet P, Delaunois B, Conreux A, Donnez D, Nuzzo V, Cordelier S,
Clément C, Courot E (2010). Biosynthesis, metabolism, molecu-
lar engineering, and biological functions of stilbene phytoalexins
in plants. Biofactors, 36 (5): 331~341
Jenkins GI (2009). Signal transduction in responses to UV-B radia-
tion. Annu Rev Plant Biol, 60: 407~431
Jenkins GI (2014). The UV-B photoreceptor UVR8: from structure to
physiology. Plant Cell, 26 (1): 21~37
Jones JDG, Dangl JL (2006). The plant immune system. Nature, 444
(7117): 323~329
Kadivar H, Stapleton AE (2003). Ultraviolet radiation alters maize
phyllosphere bacterial diversity. Microb Ecol, 45 (4): 353~361
Kakani VG, Reddy KR, Zhao D, Sailaja K (2003). Field crop responses
to ultraviolet-B radiation: a review. Agr Forest Meteorol, 120 (1):
191~218
Kumari R, Singh S, Agrawal SB (2010). Response of ultraviolet-B
induced antioxidant defense system in a medicinal plant, Acorus
calamus. J Environ Biol, 31 (6): 907~911
Kunz BA, Dando PK, Grice DM, Mohr PG, Schenk PM, Cahill DM
(2008). UV-induced DNA damage promotes resistance to the
biotrophic pathogen Hyaloperonospora parasitica in Arabidopsis.
Plant Physiol, 148 (2): 1021~1031
Li Y, Zu Y, Chen J, Chen H, Yang J, Hu Z (2000). Intraspecific dif-
ferences in physiological response of 20 wheat cultivars to
enhanced ultraviolet-B radiation under field conditions. Environ
Exp Bot, 44 (2): 95~103
Liu M, Cao B, Zhou S, Liu Y (2012). Responses of the flavonoid
pathway to UV-B radiation stress and the correlation with the
lipid antioxidant characteristics in the desert plant Caryopteris
mongolica. Acta Ecol Sin, 32 (3): 150~155
Lytvyn DI, Yemets AI, Blume YB (2010). UV-B overexposure induces
programmed cell death in a BY-2 tobacco cell line. Environ Exp
Bot, 68 (1): 51~57
Malčovská SM, Dučaiová Z, Bačkor M (2014). Impact of silicon on
maize seedlings exposed to short-term UV-B irradiation. Biolo-
gia, 69 (10): 1349~1355
Manning WJ, von Tiedemann A (1995). Climate change: potential
effects of increased atmospheric carbon dioxide (CO2), ozone
(O3), and ultraviolet-B (UV-B) radiation on plant diseases. Envi-
ron Pollut, 88 (2): 219~245
Nascimento É, da Silva SH, dos Reis Marques E, Roberts DW, Braga
GUL (2010). Quantification of cyclobutane pyrimidine dimers
induced by UVB radiation in conidia of the fungi Aspergillus
fumigatus, Aspergillus nidulans, Metarhizium acridum and
Metarhizium robertsii. Photochem Photobiol, 86 (6): 1259~1266
Matsuura S, Ishikura S (2014). Suppression of Tomato mosaic virus
disease in tomato plants by deep ultraviolet irradiation using
light-emitting diodes. Lett Appl Microbiol, 59 (5): 457~463
McCloud ES, Berenbaum MR (1994). Stratospheric ozone depletion
and plant–insect interactions: effects of UVB radiation on foli-
age quality of Citrus jambhiri for Trichoplusia ni. J Chem Ecol,
20 (3): 525~539
Olmedo M, Ruger-Herreros C, Luque EM, Corrochano LM (2013).
Regulation of transcription by light in Neurospora crassa: a
model for fungal photobiology? Fungal Biol Revm, 27 (1):
10~18
Rasanayagam MS, Paul ND, Royle DJ, Ayres PG (1995). Variation in
responses of spores of Septoria tritici and S. nodorum to UV-B
irradiation in vitro. Mycol Res, 99 (11): 1371~1377
Rastogi RP, Richa, Kumar A, Tyagi MB, Sinha RP (2010). Molecular
mechanisms of ultraviolet radiation-induced DNA damage and
repair. J Nucleic Acids, 2010: 592980
Raviv M, Antignus Y (2004). UV Radiation effects on pathogens and
insect pests of greenhouse-grown crops. Photochem Photobiol,
79 (3): 219~226
Ribot C, Hirsch J, Balzergue S, Tharreau D, Nottéghem JL, Lebrun
MH, Morel JB (2008). Susceptibility of rice to the blast fungus,
Magnaporthe grisea. J Plant Physiol, 165 (1): 114~124
Rizzini L, Favory JJ, Cloix C, Faggionato D, O’Hara AO, Kaiserli
植物生理学报1566
E, Baumeister R, Schäfer E, Nagy F, Jenkins GI et al (2011).
Perception of UV-B by the Arabidopsis UVR8 protein. Science,
332 (6025): 103~106
Röhrig J, Kastner C, Fisher R (2013). Light inhibits spore germination
through phytochrome in Aspergillus nidulans. Curr Genet, 59:
55~62
Rotem J, Wooding B, Aylor DE (1985). The role of solar radiation,
especially ultraviolet, in the mortality of fungal spores. Phytopa-
thology, 75 (5): 510~514
Rozema J, van de Staaij J, Björn LO, Caldwell M (1997). UV-B as an
environmental factor in plant life: stress and regulation. Trends
Ecol Evol, 12 (1): 22~28
Ruiz-Roldán MC, Garre V, Guarro J, Mariné M, Roncero MIG (2008).
Role of the white collar 1 photoreceptor in carotenogenesis, UV
resistance, hydophobicity, and virulence of Fusarium oxysporum.
Eukaryot Cell, 7 (7): 1227~1230
Scervino JM, Ponce MA, Erra-Bassells R, Viertheilig H, Ocampo JA,
Godeas A (2005). Flavonoids exhibit fungal species and genus
specific effects on the presymbiotic growth of Gigaspora and
Glomus. Mycol Res, 109 (7): 789~794
Schreiner M, Martínez-Abaigar J, Glaab J, Jansen M (2014). UV-B
induced secondary plant metabolites. Optik Photonik, 9 (2):
34~37
Singh J, Gautam S, Pant AB (2012). Effect of UV-B radiation on
UV absorbing compounds and pigments of moss and lichen of
schirmacher oasis region, East Antarctica. Cell Mol Biol, 58 (1):
80~84
Tossi VE, Lamattina L, Jenkins G, Cassia R (2014). UV-B-induced
stomatal closure in Arabidopsis is regulated by the UVR8 photo-
receptor in an NO-dependent mechanism. Plant Physiol, 164 (4):
2220~2230
van de Staaij J, Rozema J, van Beem A, Aerts R (2001). Increased
solar UV-B radiation may reduce infection by arbuscular mycor-
rhizal fungi (AMF) in dune grassland plants: evidence from five
years of field exposure. Plant Ecol, 154: 171~177
Wasternack C, Hause B (2013). Jasmonates: biosynthesis, perception,
signal transduction and action in plant stress response, growth
and development. An update to the 2007 review in Annals of
Botany. Ann Bot, 111 (6): 1021~1058
Williamson CE, Zepp RG, Lucas RM, Madronich S, Austin AT, Bal-
laré CL, Norval M, Sulzberger B, Bais AF, McKenzie RL et al
(2014). Solar ultraviolet radiation in a changing climate. Nat
Clim Change, 4 (6): 434~441
Willocquet L, Colombet D, Rougier M, Fargues J, Clerjeau M (1996).
Effects of radiation, especially ultraviolet B, on conidial ger-
mination and mycelial growth of grape powdery mildew. Eur J
Plant Pathol, 102 (5): 441~449
Wu BM, Subbarao KV, van Bruggen AHC (2000). Factors affecting
the survival of Bremia lactucae sporangia deposited on lettuce
leaves. Phytopathology, 90 (8): 827~833
Wu D, Hu Q, Yan Z, Chen W, Yan C, Huang X, Zhang J, Yang P,
Deng H, Wang J et al (2012). Structural basis of ultraviolet-B
perception by UVR8. Nature, 484 (7393): 214~219
Yalpani N, Enyedi AJ, León J, Raskin I (1994). Ultraviolet light and
ozone stimulate accumulation of salicylic acid, pathogenesis-
related proteins and virus resistance in tobacco. Planta, 193 (3):
372~376
Yu SM, Ramkumar G, Lee YH (2013). Light quality influences the
virulence and physiological responses of Colletotrichum acu-
tatum causing anthracnose in pepper plants. J Appl Microbiol,
115 (2): 509~516
Yun Z, Gao H, Liu P, Liu S, Luo T, Jin S, Xu Q, Xu J, Cheng Y, Deng
X (2013). Comparative proteomic and metabolomic profiling of
citrus fruit with enhancement of disease resistance by posthar-
vest heat treatment. BMC Plant Biol, 13 (1): 44
Zeeshan M, Prasad SM (2009). Differential response of growth, pho-
tosynthesis, antioxidant enzymes and lipid peroxidation to UV-B
radiation in three cyanobacteria. S Afr J Bot, 75 (3): 466~474