全 文 ：植物生理学通讯 第46卷 第12期, 2010年12月 1193
收稿 2010-09-13 修定 　2010-11-19
资助 国家自然科学基金(30971711)、江苏省自然科学基金
(BK2009309)和农业部橡胶树生物学重点开放实验室 /
省部共建国家重点实验室培育基地-海南省热带作物栽
培生理重点实验室开放课题(KLOF0907)。
* 通讯作者(E-mail: wbshenh@njau.edu.cn; Tel: 025-84396542)。
植物血红素加氧酶研究进展
徐晟 1, 武明珠 1, 韩斌 1, 谢贵水 2, 沈文飚 1,*
1南京农业大学生命科学学院, 南京210095; 2中国热带农业科学院橡胶研究所, 海南儋州571737
提要: 本文综述了血红素加氧酶(HO)的催化机理、结构特征、遗传学突变体以及在光敏色素发色团合成、调控根形态发
生和参与植物对非生物胁迫应答中的作用及信号转导。同时, 介绍了紫外线和盐胁迫等逆境条件以及生长素和脱落酸等植
物激素对HO 基因表达调控等方面的研究进展。
关键词: 植物血红素加氧酶; 结构; 功能; 信号转导; 一氧化碳
Recent Progress in Plant Heme Oxygenase
XU Sheng1, WU Ming-Zhu1, HAN Bin1, XIE Gui-Shui2, SHEN Wen-Biao1,*
1College of Life Sciences, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 2Rubber Research Institute, Chinese Academy
of Tropical Agricultural Sciences, Danzhou, Hainan 571737, China
Abstract: The recent advances in heme oxygenase (HO) catalytic metabolism, structural characteristics, ge-
netic mutants, and physiological functions during plant phytochrome chromophore synthesis, root morphogen-
esis as well as participating in plant responses against abiotic stresses and corresponding signaling transduction
were reviewed. Meanwhile, recent progress in the regulation of plant HO gene expression conferred by many
stimuli and phytohormones, such as UV-B and salt stress, auxin and abscisic acid (ABA) was also summarized
preliminarily.
Key words: plant heme oxygenase; structure; function; signal transduction; carbon monoxide
血红素加氧酶(heme oxygenase, HO; EC1.14.
99.3)是催化血红素(heme)降解的起始酶和限速酶,
其代谢产物为一氧化碳(carbon monoxide, CO)、
胆绿素(biliverdin, BV)和Fe2+。Tenhunen等(1968)
首次在大鼠(Rattus norvegicus)的脾脏、肝脏、肾
脏和骨髓微粒体中检测到HO活性, 并认为其是降解
血红素的关键酶。随后, Yoshida和Kikuchi (1978)
发现猪(Sus scrofa)脾脏HO蛋白在自然状态下并不
是以单体形式存在, 而是与正铁血红素形成1:1的
复合体, 这种复合体的吸收光谱与肌球蛋白和血红
蛋白的十分相似。例如, 在中性pH条件下, 该复
合体处于6个协同的高旋状态; 而在碱性pH下, 则
转变成6个协同的低旋状态(Takahashi等 1994)。
动物HO存在3种同工酶: 分子量为32 kDa的诱导
型HO1、36 kDa的组成型HO2及分子量为33 kDa
且具有较低催化活性的HO3 (Maines 1988)。之后,
哺乳动物HO信号系统参与调控氧化还原稳态和生
长发育的现象越来越引起人们的关注。最近, 相关
的研究也开始探讨植物HO是否具有类似或特殊的
功能。
已经知道, 与动物HO相类似, 大部分植物的
HO都能在 a-内消旋碳处特异性地切开血红素环,
从而生成BVIXa的异构体。但也有证据表明其他
一些生物的 H O 可以切割血红素非 a- 内消旋碳
(Wegele等2004; Paiva-Silva等2006), 据此推测自
然界可能存在不同的 BV 异构体(a、b、g和 d)。
本文着重就植物 HO 的催化机理、结构特征、遗
传学突变体、生理功能以及信号转导等方面的最
新研究进展作简要综述。
综　述Review
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1 HO的催化机理
HO 的催化反应机理非常复杂。通常, 1 个完
整的HO代谢循环共需7个电子和3个氧分子(Sato
等2007; 图1)。其中作为一种含铁卟啉环的小分
子, 血红素在自身的降解过程中既是底物又是辅
基。此外, 血红素不仅参与植物许多氧化还原酶辅
基的合成, 同时也在蛋白质的稳定性中发挥作用。
在动物体内, HO 反应所需的电子由 NADPH- 细胞
色素 P450 还原酶(NADPH-cytochrome P450
reductase, CPR)提供, 而在藻类、蓝细菌和高等植
物中则由铁氧还蛋白(ferredoxin, Fd)提供(Cornejo
和Beale 1988; Cornejo等1998; Muramoto等2002;
Zhang等 2005; Gohya等 2006)。除电子供体不同
外, 植物HO催化的单加氧反应机理与哺乳动物HO
相似, 其具体反应过程均包括如下3个连续的氧化
步骤。
(1)血红素生成 a- 羟基血红素。该步反应需
要2个电子和1个氧分子, 反应从正铁血红素-HO
复合体的形成开始。首先, 来自CPR或 Fd的第一
个电子将正铁血红素还原成亚铁血红素并与1个分
子氧结合形成亚稳态的氧合形式(oxy-form)。其
次, 第二个电子进攻卟啉大环的a-内消旋碳并最终
生成正铁 a- 内消旋羟基血红素(a- 羟基血红素)。
通过对血红素与大鼠HO1复合体的研究表明, 血红
素中三价铁的还原反应所需的第一个电子是由
FMNH 提供(Higashimoto 等 2006)。
(2) a-羟基血红素生成a-胆绿血红素并伴随
CO的释放。该步反应也是一个氧依赖反应, 研究
表明反应中有正铁a-内消旋羟基血红素-HO复合
体的形成, 但该复合体在厌氧条件下也是稳定的
(Liu等2000)。不过在此步反应中, 是否需要额外
的电子依然存在争议。Liu等(1997)认为单独的氧
分子可以将a-内消旋羟基血红素转化成正铁胆绿
血红素, 并伴随有CO的释放, 而电子则参与还原
正铁胆绿血红素, 从而形成a-胆绿血红素。相反,
Sakamoto等(1999)则认为a-内消旋羟基血红素生
成亚铁胆绿血红素只需要1个分子氧而不需要电子。
因此在电子供体存在时, 该步反应可能具有以下两
种可能的途径: ①正铁a-内消旋羟基血红素生成正
铁胆绿血红素, 接着将其还原成亚铁状态; ②正铁
a-内消旋羟基血红素被还原成亚铁状态, 随后转变
生成亚铁胆绿血红素(Sakamoto等2005)。另有报
图1 HO催化降解血红素生成BVIXa (Sato等2007)
Fig.1 The degradation of heme to biliverdin IXa catalyzed by HO (Sato et al 2007)
图中血红素中间位的碳分别用 a、b、g 和 d 表示。
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道认为, 从a-内消旋羟基血红素到胆绿血红素的速
度快于还原三价铁的速度(Unno 等 2007)。因此,
途径①有可能在该步反应中占主导地位(Sakamoto
等 2005)。
(3) a-胆绿血红素生成正铁胆绿素铁-螯合物
并最终生成 BVIXa。该反应是 HO 代谢的 3 步连
续氧化反应中最慢的步骤。一般认为, a-胆绿血
红素生成正铁胆绿素铁-螯合物的转化反应需要1
个分子氧和3个电子。Ortiz de Montellano (1998)
认为 H2O2 并不参与 HO 代谢中的胆绿血红素降解,
但目前的研究发现HO通过双重途径来降解胆绿血
红素, 即依赖于O2或依赖于H2O2的途径(Matsui等
2005)。其中在O2依赖的反应中, 胆绿血红素-HO
复合体先与分子氧生成中间产物A, 然后经正铁胆
绿素复合物还原生成 BVIXa。但也有研究表明,
胆绿血红素 -HO 复合体与 H2O2 的反应也有中间产
物B的积累, 其反应速度比复合体与O2的反应快50
倍(Sakamoto等2005)。另外, 光谱特征分析表明中
间产物A与中间产物B结构相似(Matsui等2005)。
与动物中不同的是, 许多植物的HO还对还原
性物质(如抗坏血酸等, 作为第二还原力)具有很高
的依赖性。例如, 当添加抗坏血酸与Fd时, 拟南
芥 HO1 活性提高了10 倍(Muramoto 等 2002)。植
物 HO 催化 BV 合成的另一个不同于动物的特点是
需要铁螯合剂, 其中以去铁敏素(desferrioxamine)最
为典型(Muramoto等2002)。此外, 在蓝细菌和海
生病毒T4- 类似噬蓝藻体中还发现了仅依赖于Fd
的HO (Sugishima等2004; Dammeyer等2008), 并
推测电子可能是直接来自光系统I, 然后经Fd传递
给 H O 。
2 HO的分子结构及特征
2.1 HO序列及其特征 Troxler等(1979)首先克隆
了红藻(Cyanidium caldarium) HO1基因, 并发现其
体外重组表达的蛋白可以催化降解血红素并产生藻
胆蛋白(phycobiliprotein)。随后, 人们相继从紫红
紫菜(Porphyra purpurea)、单细胞红藻(Rhodella
violacea)、蓝藻(Synechosystis sp. PCC 6803)和金
黄色葡萄球菌(Staphylococcus aureus)等材料(Reith
和 Munholland 1995; Richaud 和 Zabulon 1997;
Cornejo等1998; Skaar等2004)中克隆了HO1基因。
高等植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)的HO1基因则
是以光敏色素突变体hy1为材料, 通过图位克隆得到
的(Davis等 1999; Muramoto等 1999)。目前, 在
GenBank数据库上登陆的植物HO序列包括拟南芥、
大豆(Glycine max)、番茄(Lycopersicon esculentum)、
水稻(Oryza sativa)、高粱(Sorghum bicolor)、苜蓿
(Medicago sativa)、油菜(Brassica napus)、小麦
(Triticum aestivum)和豌豆(Pisum sativum)等物种。此
外, 包括大麦(Hordeum vulgare)和玉米(Zea mays) HO1
蛋白基因的相关 EST 序列均已在 NCBI 数据库上
登陆。
通过Clustal X及TreeView软件对已报道的一
些植物HO蛋白序列进行比对分析, 并构建相应的
系统发生树(图 2)。结果发现在拟南芥、水稻、
番茄、豌豆和高粱的 HO1 中有超过 60% 的氨基酸
残基是保守的, 表明这些物种的HO1蛋白具有高度
的相似性。拟南芥中4个已确定的HO可以划分为
2个亚家族: HO1和HO2 (Linley等2006; Davis等
2001; Gisk等2010), 其中HO1 (HY1)、HO3和HO4
为 HO1 亚家族。体外重组蛋白的生化特性研究表
明, 三者均具有HO活性且差异不显著, 其中 HY1
(Muramoto等2002)、HO3和HO4的最适pH值(Gisk
等2010)分别为7.2、7.0和7.25, 同时酶活性随温
度的升高(10~45 ℃)均呈现出递增的现象(Gisk等
2010)。表 1列举了拟南芥HO1亚家族成员的一些
生化参数。此外, 属于 HO2 亚家族的拟南芥 HO2
不能结合或者降解血红素, 因而不是真正的 HO
(Gisk等 2010)。番茄和水稻的HO2 与拟南芥HO2
蛋白的同源性也较高, 因此被归为 HO2 亚家族
(Linley等2006), 但这些物种的HO2蛋白是否具有
HO 的催化活性还有待于进一步的验证。
2.2 HO蛋白晶体结构及特征 利用X衍射分析的
方法, 现已确定了7种 HO蛋白的晶体结构, 分别
是哺乳动物中的人(Homo sapiens) HO1、大鼠
HO1、3个细菌源的HO [脑膜炎奈瑟菌(Neisseria
meningitidis)中的HemO、白喉杆菌(Corynebact-
erium diphtheriae)中的 HmuO、绿脓假单胞菌
(Pseudomonas aeruginosa)中的PigA]、来源于蓝细
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表1 拟南芥HY1、HO3和 HO4的生化参数(Gisk等 2010)
Table 1 Biochemical parameters of HY1, HO3 and HO4 from A. thaliana (Gisk et al 2010)
消光系数 /mmol·L-1·cm-1 Kd值/mmol·L-1 Km值/mmol·L-1 活化能(Ea)/J·mol-1
H Y 1 303 1.6 1.3 36.60
H O 3 271 2.3 2.7 14.78
H O 4 175 2.8 5.7 10.76
菌Synechocystis sp. PCC 6803的2个HO (SynHO1
和 SynHO2)。利用上述结构的数据, 豌豆 HO1
(PsHO1)的3-D结构模型也得到了初步预测(Linley
等2006), 但真正的高等植物HO相关晶体及其结构
仍未见报道。此外, 病原菌大肠杆菌(Escherichia
coli) O157:H7的ChuS的结构也已经被解析, 并被
推测为HO同源蛋白(Suits等2006)。但Lansky等
(2006)进一步比较ChuS与来源于绿脓假单胞菌的
HO 同源蛋白PhuS 后发现, ChuS 虽能降解血红素
但并不通过 HO 的催化反应步骤。
富含 a- 螺旋的动物和微生物HO 蛋白空间结
构很相似, 预测的植物HO蛋白同样富含a-螺旋。
除SynHO2 是通过多出来的 C- 端片段的互作来形
成同源二聚体外, 其余的HO蛋白都是以单体的形
式存在。人HO1蛋白由288个氨基酸残基组成, 并
具有关闭和开放两种空间形态。当其处于关闭形
态时, 末段a-螺旋被血红素严密地遮盖; 当其处于
开放形式时, 血红素则远离末端 a-螺旋。人HO1
蛋白的核心区如果缺少了由55个氨基酸残基组成
的C-端膜结合域, 其催化活性会有一定程度的降低
(Schuller等1998)。此外, 尽管豌豆PsHO1蛋白与
已经解析的动物HO蛋白一级序列同源性不高, 但
其预测的空间结构与动物HO蛋白相比还是具有高
度的保守性。同时, PsHO1 中结合血红素的位点
处可能存在着更大的空间来结合抗坏血酸(Linley等
2006)。
3 植物 HO突变体
光是重要的信号物质。生物体通过吸收可见
光的光子产生起始信号, 经复杂的代谢途径进行传
递并最终影响自身的行为。光可以影响生物的发
育、形态和代谢等许多重要的方面。已经知道,
光影响生物的行为是通过其直接被光受体
(photoceptor)蛋白分子吸收来实现的(Moglich等
2010)。在植物光反应中, 光受体包括以下3种: 吸
图2 植物HO蛋白的系统发生树
Fig.2 Phylogenetic tree of plant HOs
植物生理学通讯 第46卷 第12期, 2010年12月 1197
收红光(red light, R)/远红光(far red light, FR)的光敏
色素(phytochrome) (Nagy和Schafer 2002)、吸收
蓝光/UV-A的向光色素(phototropin) (Briggs和
Christie 2002; Ulm和Nagy 2005)和吸收蓝光/UV-A
的隐花色素(cryptochrome) (Poppe等2001)。其中,
光敏色素对植物的作用最为明显, 而且对它的研究
也比较清楚(Quail 2002a)。光敏色素对R和FR非
常敏感(Smith 1982), 在包括种子萌发(Shinomura等
1994)、去黄化作用(Khanna 等 2003)、茎的伸长
(Quail 2002b)、叶的扩展(Van Volkenburgh 1999)、
避荫作用(Franklin和 Whitelam 2005)以及开花
(Devlin等1999)等植物整个生长发育过程中都起重
要的调节作用。另外, 光敏色素还参与了昼夜节律
的生物钟调控(Somers等1998; Toth等2001)。
光可以抑制植物下胚轴的伸长。至今在拟南
芥中已经分离了5个不同的下胚轴伸长突变体hy1~
hy5。与野生型一样, 所有的hy突变体在黑暗条件
下均表现出下胚轴伸长的现象; 但在光下, hy突变
体的下胚轴则比野生型要长, 其中hy1和hy2均表
现为下胚轴在R和 FR下伸长, 但在蓝光下则不伸
长。hy2 是藻蓝胆素合酶(phytochromobilin
synthase, PFB synthase; HY2)突变体。已知HY2
蛋白催化BV还原形成PFB, PFB作为光敏色素的
发色团, 在植物感受R与 FR中起作用(Kohchi 等
2001)。hy3的下胚轴只在R下伸长, 最终鉴定是
光敏色素phyB的突变体(Nagatani等1991); hy4表
型是下胚轴只在蓝光下伸长, 在R和FR下不伸长,
最终鉴定是蓝光受体cry1突变体(Bruggemann等
1998); hy5则表现其下胚轴在R、FR及蓝光下均
伸长, 经鉴定是HY5基因(编码涉及光受体信号转
导的 bZIP 转录因子)突变体(Chattopadhyay 等
1998)。植物中第一个 HO 基因就是从拟南芥 hy1
中鉴定得到的(Davis等1999; Muramoto等1999), 并
被命名为AtHO1。蛋白序列比对结果显示, AtHO1
与哺乳动物和蓝细菌的 HO1 序列具有较高的相似
性, 且其体外表达产物具有HO活性。AtHO1基因
编码282个氨基酸残基的蛋白, 该蛋白包含了由55
个氨基酸残基组成的叶绿体转运肽, 预测分子量为
32.6 kDa。Muramoto等(1999)利用绿色荧光报告
蛋白(green fluorescent protein, GFP)发现AtHO1定
位在质体, 免疫印记研究则证明AtHO1主要分布在
叶绿体基质中。对水稻光周期敏感突变体 s e 5
(photoperiod sensitivity 5)的研究表明, SE5编码与
拟南芥HY1高度相似的HO (Izawa等2000), 且se5
突变体表现出在长日照和短日照下都提前开花的特
性。Andres等(2009)进一步的研究发现, SE5抑制
Ehd1 (early heading date 1)的表达, 并通过调节Hd1
(heading date 1, 编码一个与拟南芥CONSTANS同
源的锌指转录激活蛋白(Yano等2000))赋予水稻对
光周期的敏感性。此外, 番茄HO1突变体yellow-
green-2 (yg-2)的叶片呈现出明显的黄绿色(Terry等
1996); 豌豆chromophore deficient 1 (pcd1)突变体则
表现为在白光下叶片明显缺绿和节间伸长(Weller
等 19 9 6 )。已知编码一个 F-b o x 蛋白的 CO I 1
(coronatine insensitive 1)基因控制拟南芥中大多数
茉莉酸(jasmonic acid, JA)调节的应答反应, Zhai等
(2007)发现拟南芥光敏色素发色团突变体(hy1-100
和hy2)缺失不仅导致JA的过量生成, 上调茉莉酸甲
酯应答基因的表达, 同时还激活了依赖于COI1的
JA信号响应, 暗示依赖于JA信号的植物防御途径
与光敏色素发色团调控的光信号之间可能存在拮抗
效应。同样, 光缺失突变体也会表现出与JA相关
的表型(Moreno等2009)。新近的研究表明, JA与
phyA 之间的信号交互是通过 JAZ1 蛋白的降解来
实现的(Robson 等 2010)。此外, HO 突变体还有
苔藓ptr116等(Brucker等2000)。表2列举了已报
道的部分与植物 HO 代谢有关的光敏色素发色团
突变体, 其中还包括了后胆素合酶的突变体(hy2、
pcd2、au 和 elm1)。
表2 与植物HO代谢有关的光敏色素发色团突变体
Table 2 Phytochrome chromophore mutants
related to HO metabolism
物种 突变体
拟南芥(Arabidopsis thaliana) hy1, hy2, ho3, ho4
水稻(Oryza sativa) se5
豌豆(Pisum sativum) pcd1, pcd2
苔藓(Ceratodon purpureus) ptr116
番茄(Solanum lycopersicum) yg-2, au
玉米(Zea mays) elongated mesocotyl 1 (elm1)
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4 HO的生理功能
4.1 参与光敏色素发色团的合成 后胆色素类物质
(bilins)是开环四吡咯物质的统称, 自然界中包括
BV、胆红素(bilirubin, BR)、藻胆青素(phycocyan-
obilin, PCB)、藻胆红素(phycoerythrobilin, PEB)和
植物色素后胆素(phytochromobilin, PFB)等。其中,
PFB代谢形成的开环四吡咯复合物(光敏色素)能参
与感受R和 FR, 从而调节植物的生长和发育。完
整的PFB与叶绿素合成途径均是在质体中进行的,
5-氨基乙酰丙酸(5-aminolaevulinic acid, ALA)是它
们共同的前体(Terry等2002; 图3)。因此, 植物HO
氧化血红素生成的BV是光敏色素发色团合成所必
需的, 并已经在拟南芥HY1的功能研究中得到了初
步证明(Davis等1999; Muramoto等1999)。
Emborg等(2006)还发现, 尽管拟南芥HO3/4的
特征和功能仍然不是很清楚, 但ho3/4分别与hy1的
双或三突变则进一步降低了植物对R和 FR的敏感
性, 从而使植物开花时间提前得更快。当HO基因
的启动子与b-葡萄糖醛酸酶(b-glucuronidase, GUS)
基因的编码区进行融合, 并转入野生型拟南芥中时,
相应的GUS组织化学染色结果表明: HY1和HO2基
因在整个植株中都有表达, 相应的GUS活性在茎顶
端、子叶、叶脉及下胚轴与根的连接处最高。同
时, 尽管 RT-PCR 和 DNA 芯片的结果显示 HO3 和
HO4基因的表达量很低, 但其启动子的表达特性却
与 HY1 和 HO2 基因的较为相似(Davis 等 2001;
Emborg等2006 ; Kohchi等2005)。因此推测HO3/4
在光敏色素发色团的生物合成及血红素降解中也具
有一定的作用。此外, 尽管 HO2 缺失了与血红素
结合有关的重要保守氨基酸组氨酸(His)残基, 但是,
T-DNA 插入突变株的结果显示, HO2 和 HY1 一样,
可能参与了PFB的合成(Davis等2001)。同样, Gisk
等(2010)发现, 虽然拟南芥HO2不表现出HO的催
化活性, 但由于其具有较强的结合原卟啉 I X
(protoporphyrin IX)的能力, 暗示HO2可能参与了四
吡咯生物合成途径的调节。
图3 HO在植物光受体光敏色素家族合成中的作用(Terry等2002)
Fig.3 Role of HO in the synthesis of the phytochrome family of plant photoreceptors (Terry et al 2002)
植物生理学通讯 第46卷 第12期, 2010年12月 1199
4.2 调控根形态发生 早在1959年, Wilks就发现在
幼苗生长过程中存在CO释放的现象。另外, Tarr
等(1995)发现植物存在CO的光依赖性合成现象, 且
CO释放速率与植物衰老程度成反比, 而与光强和
CO2/O2成正比。对水稻和玉米叶片的研究却表明,
光照诱导产生的 CO 与 CO 2 浓度和湿度没有关系
(Yonemura等1999)。有趣的是, 最近的研究表明
植物HO可能还具有其他重要的生理功能, 并与其
催化产物CO有关。Xuan等(2008)研究表明, 生长
素以浓度依赖性上调黄瓜 HO1 蛋白的表达, 外源
CO供体及CO气体能诱导黄瓜不定根的发生, 同时
生长素极性运输阻断剂 1- 萘氨甲酰苯甲酸(1 -
naphthylphthalamic acid, NPA)对黄瓜不定根的抑制
效应可以被外加生长素和CO所恢复, 并有可能是
与CO上调细胞周期循环基因CDPK-1/5 及 DNAJ-1
的表达有关。而NPA及 HO1抑制剂锌原卟啉(zinc
protoporphyrin IX, ZnPPIX)处理则阻断了上述基因
的表达, 提示内源HO/CO信号系统参与了生长素诱
导的黄瓜不定根发生。与一氧化氮(nitric oxide,
NO)的作用相类似, 外源CO处理可以诱导绿豆下胚
轴不定根(Xu 等 2006)、油菜和番茄侧根的发生
(Cao等2007b; Guo等2008), 以及根毛的形成(Guo
等2009); 促进小麦根切段伸长(Xuan等2007); 破
除苹果种子休眠(Gniazdowska等2010); 缓解渗透
胁迫(Liu等2010)和盐胁迫(Liu等2007; 袁星星等
2009)对植物幼苗根生长的抑制; 并可能与生长素和
N O 信号存在一定的互作效应。
4.3 参与植物对非生物胁迫的应答 在外加氯化血
红素(hemin)、高铁血红素(hematin)和血红蛋白
(hemoglobin)的情况下, 动物HO1表达被明显诱导
(Shibahara等1978)。通过与转录因子Bach1的结
合, 血红素解除了Bach1的阻遏作用, 诱导了HO1
基因表达(Ogawa 等 2001)。此外, 动物 HO1 还可
以被一些非血红素因素如内毒素、溴苯、激素、
谷胱甘肽耗竭(GSH depletion)、NO、活性氧
(reactive oxygen species, ROS)和金属离子诱导。
与普通人相比, HO1缺陷型病人对氧化刺激的敏感
性更高, 氧化胁迫导致的内皮细胞损伤也比普通人
更严重, 表明 HO1 在人体内具有抗氧化防护作用
(Maines等 1995)。
与动物体相类似, 重金属、UV-B、NO、渗
透胁迫和盐胁迫等非生物胁迫条件下也可以诱导植
物HO1转录本或蛋白的表达, 因此至少存在转录和
翻译两个水平的调节过程; 提高HO1的表达可以增
强植物对非生物胁迫的耐性, 并与其催化产物CO
和BV有关(Noriega等2004, 2007; Yannarelli等2006;
Zilli等2008), 暗示植物HO在缓解非生物胁迫引起
的细胞氧化损伤中可能具有重要的作用(Shekhawat
和Verma 2010)。例如, Cao等(2007a)研究发现, 与
植物胁迫应答有关的 ABA 能诱导蚕豆幼苗离体叶
片中内源CO释放和 HO 活性的上升过程, HO 产生
的CO可以参与ABA诱导的蚕豆表皮细胞的气孔关
闭, NO 和环鸟苷酸(3,5-cyclic guanosine
monophosphate, cGMP)可能是其信号转导的媒介分
子。此外, 大豆 HO1 的 mRNA 和编码蛋白在重金
属镉(cadmium, Cd)和UV-B胁迫下受到明显的诱导,
并在一定范围内呈浓度依赖性效应, 这可能与缓解
过量ROS 导致氧化伤害的保护机制有关(Noriega
等2004; Yannarelli等2006; Shekhawat和Verma
2010)。但是, 也有报道认为在过氧化氢(H2O2)、
百草枯(paraquat)以及 NO 供体硝普钠(sodium
nitroprusside, SNP)处理下, 紫花苜蓿HO1基因并没
有受到明显的诱导(Baudouin等2004)。
值得注意的是, 动植物中的BV以及存在于动
物中的BR在体外均具有很强的抗氧化特性(Platt和
Nath 1998; Otterbein等2003)。同样, HO产生的
CO在缓解非生物胁迫伤害中也起到重要的调节作
用。例如, Cd胁迫不仅导致苜蓿HO1的上调表达,
而且还伴随着CO气体的释放; 外源CO溶液预处理
则上调了谷胱甘肽还原酶(glutathione reductase,
GR)、谷胱甘肽硫转移酶(glutathione S-transferase,
GST)、谷氨酰半胱氨酸合成酶(glutamylcysteine
synthetase, GCS)和谷胱甘肽合成酶(glutathione
synthetase, GS)等GSH相关代谢酶基因的转录本,
提高了 GR 和 GST 的活性, 并由此推测苜蓿 HO 产
生的内源 CO 可能是通过调节 ROS 代谢以及 GSH
稳态以缓解镉胁迫导致的氧化伤害(Han等2008)。
Xie等(2008)研究还发现, 盐胁迫处理能使小麦幼苗
植物生理学通讯 第46卷 第12期, 2010年12月1200
的HO 活性和 CO 释放产生双峰诱导效应; 外源 CO
能通过NO来调节离子稳态及抗氧化防御, 从而增
强小麦幼苗根部对盐胁迫的耐受性。Ling等(2009)
的研究发现, HO代谢产生的CO可以通过上调超氧
化物歧化酶(superoxide dismutase, SOD)及NADPH
氧化酶的表达来降低盐胁迫导致的小麦根部超氧化
物阴离子(superoxide anion)的积累, 从而缓解盐胁
迫引起的根生长抑制。此外, HO 介导了 GA 对小
麦糊粉层中a-淀粉酶的诱导表达(武明珠等2009),
外源CO还能缓解铁胁迫下离体水稻叶片的氧化伤
害(吴亭亭等2010)。总之, HO及其催化产物在植
物应答非生物胁迫时可能具有多元作用(图4), 同时
CO 和 NO 以及 ROS 信号之间也可能存在密切的互
作关系(陈坚等2009)。
5 结语
与一氧化氮合酶/一氧化氮(nitric oxide syn-
thase/nitric oxide, NOS/NO)的系统性研究相比, 尽
管 HO 发现的时间相对较早, 但在发现 HO 的最初
30年内, 由 HO产生的内源CO的功能并未受到重
视。相反, 由于高浓度的CO可以引起体内组织缺
氧并导致死亡, 所以HO的代谢副产物CO在长时间
内被认为是有毒物质。随着研究的深入, 有关动物
HO/CO 的生理功能研究取得了许多重要成果。不
过植物体HO的研究则相对较少(徐珏2007), 尤其
是在深入理解植物体HO调控和表达的分子机制方
面。尽管目前许多体外研究证明高等植物 HO1 在
非生物胁迫下具有保护作用, 但是植物体HO/CO系
统可能存在的信号转导途径, 以及与各种植物激素
之间的 “交谈 ”机制仍然不清楚。可以预测, 随着
未来研究的深入, 通过筛选并获得相关的HO突变
体, 结合运用正反向遗传学、蛋白质组学、功能
基因组学及代谢组学等研究技术, 将进一步揭示植
物 HO/CO 系统在参与光形态建成(photomorph-
ogenesis)等生长发育以及逆境生理等方面的分子机
理。
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