全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (9): 1367~1373　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.0302 1367
收稿 2014-06-26　　修定 2014-07-24
资助 国家自然科学基金(31372054)和植物生理学与生物化学国
家重点实验室开放课题(SKLPPBKF1404)。
* 通讯作者(E-mail: jiangjingcau@163.com; Tel: 024-
88487143)。
植物中SWEET基因家族研究进展
刘畅, 姜晶*, 韩晓雪, 韩佳轩
沈阳农业大学园艺学院, 设施园艺省部共建教育部重点实验室, 辽宁省设施园艺重点实验室, 沈阳110866
摘要: SWEET基因家族是一个新的糖转运蛋白, 具有2个MtN3/saliva跨膜结构域, 从单细胞的原生生物到高等的真核生物中
均有出现。目前对该家族功能研究较少, 尽管基于MtN3/saliva的不同类型的基因已经被确定, 但确切的生物学功能与该跨
膜结构域的分子功能仍有待研究。近来的研究表明MtN3/saliva/SWEET基因可能作为糖转运蛋白或通过与离子转运蛋白
的互作促进离子转运, 调节不同的生理过程, 在包括转运糖类、发育、环境适应性、宿主-病原体的相互作用中发挥作
用。本文介绍了MtN3/saliva/SWEET基因结构功能的最新研究进展, 将为阐明其在不同植物中的功能提供分子基础。
关键词: 糖转运蛋白; SWEET; 研究进展; 植物
Research Advances in SWEET Gene Family in Plants
LIU Chang, JIANG Jing*, HAN Xiao-Xue, HAN Jia-Xuan
Key Laboratory of Protected Horticulture, Ministry of Education, Key Laboratory of Protected Horticulture of Liaoning Province,
College of Horticulture, Shenyang Agricultural University, Shenyang 110866, China
Abstract: SWEET gene family, harboring two MtN3/saliva transmembrane domains, is a new sugar transporter
and is present from protozoa to high eukaryotes. Some types of the family genes are characterized, but little was
known regarding the biological and molecular functions of the family and the transmembrane domains. Recently,
MtN3/saliva/SWEET genes have been reported to be involved in multiple physiological processes by facilitating
ion transport via interaction with ion transporters or as sugar transporters. They play more diverse roles in
plants like transport sugar, reproductive development, environmental adaptation and host-pathogen interaction.
This article focuses on the advance of the MtN3/saliva/SWEET gene family, including details about their struc-
ture, function and regulation. It will help to elucidate the molecular bases of their function in plants.
Key words: sugar transporters; SWEET; research advance; plants
SWEET蛋白是一个结构保守、不依赖能量的
糖转运蛋白。具有2个MtN3/saliva跨膜结构域。
MtN3结构域最早发现在苜蓿根部结瘤素(nodulin,
是蒺藜苜蓿在与苜蓿根瘤菌互作的过程中被诱导
表达的基因) MtN3蛋白中(Gamas等1996)。此后,
在果蝇胚胎唾液腺的saliva蛋白中(Artero等1998)、
小鼠、人、海鞘等动物, 矮牵牛、水稻、拟南芥
等植物中也相继发现具有相同结构域的蛋白。该
保守的跨膜结构域被命名为MtN3/saliva (Hamada
等2005)。在后来的研究中发现, 此蛋白起蔗糖、
果糖转运体的作用(Yuan等2010), 所以被重新命名
为SWEET (sugars will eventually be exported trans-
porters) (Chen等2010)。
1 SWEET蛋白的结构特征
根据蛋白质家族数据库的注释和多序列比对
(PFAM), MtN3-like大族(http://pfam.sanger.ac.uk/clan/
MtN3-like)包括5个家族: MtN3/saliva (PF03083)、
PQ-loop (PF04193)、UPF0041 (PF03650)、ER Lu-
men Receptor (PF00810)和Lab-N (PF07578)。真核
生物的MtN3/saliva和PQ-loop蛋白家族包括7个跨
膜螺旋(transmembrane domains, TMs) (图1-A)。而
少数的原核生物中只含有一个结构域, 由3个跨膜
螺旋组成(图1-B)。Xuan等(2013)利用分裂泛素和
分裂GFP系统研究显示具有3个跨膜结构的原核生
物SWEET蛋白可发生寡聚化形成二聚体后才行使
转运糖的功能。
大多数已知的糖转运蛋白多位于质膜, 与质子
耦合, 通过质外体逆浓度梯度进行糖转运(Lalonde
等2004)。这种质子推动的糖的流入可促进蔗糖在
植物生理学报1368
韧皮部的筛分子中持续积累, 形成器官间长距离
糖转运的驱动力(Turgeon和Wolf 2009)。大部分
SWEET家族成员都定位在质膜上(Chen等2012),
利用爪蟾卵母细胞表达系统, 通过无线电示踪剂
摄取/流出分析(radio-tracer uptake or efflux assays),
SWEET家族的糖转运方向被定性为双向, 并且不
依赖pH值, 属于低亲和性的糖转运蛋白(Yuan和
Wang 2013)。而最近也有研究发现, 拟南芥中的
AtSWEET17和AtSWEET16定位在液泡膜上(Kle-
mens等2013)。
何佳等 ( 2 0 1 0 )通过对获得的1 7个拟南芥
SWEET家族基因的氨基酸序列进行同源序列比对,
发现MtN3/saliva/SWEET结构域中的膜内区高度
保守, 而跨膜区相对保守。推测膜内区很可能是
重要的功能区域和活性调节区域。
Yuan和Wang (2013)利用转运蛋白分类数据库
(TCDB, www.tcdb.org)对主要的SWEET蛋白做了
系统发育分析, 将其分为3个分支。第一分支是植
物类的SWEET蛋白, 包括水稻、高粱、玉米、二
穗短柄草等单子叶植物和拟南芥、百脉根、矮牵
牛、辣椒、番茄、葡萄、百合等双子叶植物, 该
分支均含有2个MtN3/saliva结构域; 第二分支是动
物类的SWEET蛋白, 包括从后生生物的线虫、果
蝇、玻璃海鞘、斑马鱼和非洲爪蟾到哺乳动物的
小鼠、狒狒和人类; 第三分支是从细菌到古生菌
(球菌属)及线虫的某些SWEET蛋白 , 该分支的
SWEET蛋白是由3个跨膜螺旋的一个MtN3/saliva
结构域组成。根据以上结果, Yuan和Wang (2013)
提出在进化过程中, 原核生物的3个跨膜的MtN3/
saliva结构域发生了复制, 导致产生了真核生物的
具有2个MtN3/saliva结构域(含7个跨膜螺旋)的
SWEET蛋白。
2 SWEET蛋白的生理功能
虽然进化保守, 然而已有数据表明SWEET基
因参与多种生理过程, 包括韧皮部装载、影响生
殖发育、参与宿主-病原体互作的抗病反应和胁迫
反应、离子转运等。目前模式植物中, 拟南芥有
17个SWEET家族成员, 水稻有21个家族成员(Chen
等2010; Xuan等2013)。
2.1 参与转运糖类
2.1.1 作为蔗糖转运蛋白参与韧皮部装载 在多数
植物中, 蔗糖是主要的碳水化合物, 从叶片的叶肉
细胞中产生, 通过长距离运输转移到非光合作用
器官中(如根部、花、果实、种子) (Davies和
Zhang 1991)。蔗糖可通过质外体途径向韧皮部扩
散, 也可由共质体途径通过胞间连丝经维管束鞘
进入韧皮部。然后从韧皮部薄壁组织细胞运输到
韧皮部质外体(Giaquinta 1983; Ayre 2011; Voitsek-
hovskaja等2006)。在这些途径中需要定位在质膜
上的转运蛋白将蔗糖从韧皮部薄壁组织中通过质
外体转移到筛管、伴胞中。从质外体到伴胞的过
程可以通过SUT型蔗糖转运蛋白(SUC)进入筛分
图1 MtN3/saliva/SWEET型蛋白的结构
Fig.1 Structures of MtN3/saliva/SWEET-type proteins
参考Yuan和Wang (2013)文献修改。A: 大多数生物中的MtN3/saliva结构域, 一般包含7个螺旋, 横跨膜结构, 每个螺旋都由一个环来连
接; B: 部分原核生物中含3个跨膜螺旋的MtN3/saliva结构域。
刘畅等: 植物中SWEET基因家族研究进展 1369
子-伴胞复合体(Riesmeier等1992; Sauer 2007; Kühn
和Grof 2010; Chen 2014), 并积累一定浓度, 帮助蔗
糖外排。而蔗糖从薄壁组织流出质外体所需的膜
蛋白, 其调节糖转运的模式与我们熟知的转运蛋
白不同。Chen等(2012)最先发现, 定位在质膜上的
拟南芥AtSWEET11和AtSWEET12 (水稻中OsS-
WEET11和OsSWEET14), 在韧皮部薄壁组织中表
达, 与筛管伴胞相邻, 可以将叶片中的蔗糖转运到
维管束中。但是AtSWEET11和AtSWEET12各自的
突变体, 都没有发现表型明显变化, 而它们的双突
变体则表现为生长缓慢、轻度萎黄、维管束中蔗
糖含量减少, 叶片中蔗糖增加。另外, 拟南芥中的
AtSWEET13可以部分的恢复其表型。这也是首次
证明了SWEET可以作为糖转运体, 在韧皮部质外
体蔗糖输出中起重要作用。这为H+/蔗糖协同转运
体介导的质外体韧皮部装载, 如SUT1/SUC2 (sucrose
transporter 1 or sucrose carrier 2)发挥作用提供了前
提准备(Baker等2012; Braun 2012; Chen等2012)。
2.1.2 单糖转运蛋白 植物的液泡中主要贮存果糖
(Martinoia等2007; Etxeberria等2012)。有许多糖转
运蛋白作用在液泡上 , 包括SUT、单糖转运体
(Braun和Slewinski 2009)。SWEET家族中也有一部
分成员作用在液泡膜上 , 负责转运液泡的果糖
(Martinoia等1987; Voitsekhovskaja等2006; Tohge等
2011)。其中拟南芥SWEET17在叶和根系的液泡膜
上表达, 尤其在根系表达最为显著, 负责果糖的双
向转运来维持根部胞质果糖稳态。SWEET16和
SWEET17为同系物, 被认为是高亲和性果糖易化
转运蛋白(Guo等2013)。SWEET17的突变植株在
叶片中有果糖聚集, 说明其从叶片的液泡中输出
果糖(Chardon等2013)。而AtSWEET16作为AtS-
WEET17的同系基因也在根部的液泡膜大量表达,
其除负责转运果糖外 , 也可转运葡萄糖和蔗糖
(Klemens等2013)。蔗糖可以被细胞壁转化酶水解
为葡萄糖和果糖, 并通过单糖转运蛋白(MSTs)来
完成转运。SWEET16可以促进蔗糖、果糖和葡萄
糖的转运。其过表达植株在糖水平上表现出显著
的改变(Klemens等2013)。Zhou等(2014)通过异源
表达分析表明OsSWEET5在酵母中编码半乳糖转
运蛋白, GUS表达分析表明OsSWEET5在衰老叶片
中表达, 很有可能将半乳糖输入细胞, 为进一步代
谢做准备。利用绿色荧光蛋白(GFP)和黄色荧光
蛋白的定位分析发现AtSWEET1主要分布在质膜
上, 将AtSWEET1与荧光共振能量转移(FRET)葡萄
糖传感器FLIPglu600μΔ13V (存在于人类HEK293T
细胞中)共表达后发现在HEK293T细胞中有葡萄
糖的积累(Chen等2010)。利用放射示踪法和己糖
转运体的酵母突变体也证明AtSWEET1作为葡萄
糖转运体在葡萄糖进出质膜过程中的调节活性
(Chen等2010)。由此可看出SWEET可能作为一种
低亲和力的葡萄糖单向转运蛋白调控葡萄糖在质
膜的跨膜运输。
2.1.3 转运糖类参与宿主-病原菌互作 在植物与病
原菌的互作过程中, 当不同细菌/真菌病原菌从植
物中获取糖类时, 可伴随植物中SWEET基因的上
调表达。OsSWEET11在水稻与白叶枯病菌的相互
作用中被诱导, 其诱导可能发生在被侵染的叶肉
细胞周围, 导致更多的蔗糖向维管束中运输, 病原
菌因获得营养而繁殖, 使植株感病(Chu等2006;
Yang等2006)。通过白叶枯病菌侵染后分泌的
PthXo1转录激活因子(TAL)效应器激活转录。水
稻中的OsSWEET14与OsSWEET11具有同源性, 抑
制OsSWEET14表达可以提高水稻对白叶枯病菌的
抗性。OsSWEET14在人或卵母细胞中证实具有向
胞外运输糖的功能。作为糖转运体, 由III型效应
因子AvrXa7诱导表达(Chu等2006; Yang等2006;
Antonny等2010; Römer等2010; Yuan等2011)。研
究表明, OsSWEET13的启动子与白叶枯病菌的
PthXo2 TAL效应器结合, 引起Xa25/OsSWEET13基
因表达。OsSWEET11和OsSWEET13的自然突变体
由隐性xa13和xa25基因决定, 这2个基因发生了突
变, 导致白叶枯菌不能诱导其表达, 植株为抗性
(Chu等2006; Yuan等2009; Liu等2011)。拟南芥
MtN3/saliva/SWEET基因家族中AtSWEET2、AtS-
WEET4、AtSWEET7、AtSWEET8、AtSWEET10、
AtSWEET12和AtSWEET15受到丁香假单胞菌
(Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000) III型分
泌系统的诱导转录(Chen等2010); AtSWEET4、
AtSWEET15和AtSWEET17受真菌灰霉病菌上调表
达; AtSWEET11和AtSWEET12受二孢白粉菌上调表
达(Ferrari等2007; Chen等2010); 拟南芥SAG29/AtS-
WEET15在根部发育中被活体营养原生生物芸薹
植物生理学报1370
根肿菌强烈诱导(Siemens等2006)。由此可以看出,
SWEET基因在作为糖转运蛋白行使功能的同时也
参与了寄主与病原菌的互作, 在促进植物免疫中
起到重要作用。
2.2 参与离子转运
植物的MtN3/saliva/SWEET对于维持离子的
稳态也有重要作用。苜蓿MtN3/saliva/SWEET基因
在共生根瘤发展过程中通过缺硼抑制转录。但提
供钙时其表达水平迅速恢复, 这表明该基因在硼/
钙离子平衡中可能发挥作用(Redondo-Niet等2012)。
Zhao等(2009)以拟南芥根系材料进行不同离子处理
后的芯片表达, 与NaCl和镉等离子相比, 铝离子处
理后AtSWEET13基因上调表达增加近160倍。这
一结果表明, MtN3/saliva/SWEET家族成员在维持
根系铝离子的平衡和稳态起重要作用。大麦幼苗
在NH4
+、NH4
+:NO3
−和NO3
−处理后的表达结果表
明, MtN3/saliva/SWEET家族成员在C或N元素在细
胞之间的运输中起关键作用(Lopes和Araus 2008)。
白叶枯病菌侵染水稻产生的Xa13/Os8N3/Os-
SWEET11蛋白定位在质膜, 用其保守结构域做诱
饵筛到2个同样在质膜上的铜离子转运蛋白COPT1
和COPT5。在酵母突变体中表达Xa13/Os8N3/OsS-
WEET11、COPT1和COPT5, 能够恢复酵母运输铜
的功能, 表明三者相互作用, 在细胞膜上形成了一
个复合体转运铜离子。Xa13/Os8N3/OsSWEET11、
COPT1和COPT5在对铜缺乏或过量的反应上有相
同的模式, 转录调控3个基因中的任何一个都会影
响水稻中铜的重新分配。超量表达Xa13/Os8N3/
OsSWEET11、COPT1和COPT5发现, 韧皮部中铜
离子减少, 根和地上部组织的铜离子含量升高。
沉默Xa13基因, 转基因植株育性明显下降, 孕穗期
小穗中铜离子含量显著低于野生型植株。因此推
测Xa13/Os8N3/OsSWEET11、COPT1和COPT5协
同转运可除去木质部导管中的铜(孔令广2013)。
由于PX099 (Xa13对白叶枯病菲律宾菌系小种
PX099有抗性)对铜离子敏感(Chu等2006), 且木质
部是白叶枯病菌繁殖和扩散的地点, 因此有利于
病原菌PX099的生长繁殖(Yuan等2010)。
2.3 参与生殖发育与衰老
2.3.1 对生殖的影响 植物中的MtN3/saliva/SWEET
家族基因通常与育性有关系。Xa13/Os8N3/OsS-
WEET11和Os11N3/OsSWEET14除了在前文中提到
与宿主病原菌互作和离子转运有关外, 还与育性
有关。OsSWEET11在圆锥花序和花药中高效表达,
其RNAi转基因植株表现为未成熟的花粉逐渐退
化, 产量下降甚至不育。说明其在水稻生殖发育
中发挥作用, 是花粉发育的必需基因。两个独立
的实验室研究都表明了OsSWEET11同时参与了白
叶枯病的抗病途径和花粉发育相关途径(Chu等
2006; Yang等2006)。OsSWEET14纯合体T-DNA嵌
入突变体与杂合体相比有显著的生长延迟现象,
在小孢子母细胞减数分裂时期的绒毡层中高度表
达, 基因敲除植株表现为生长延迟、种子变小, 说
明其对灌浆期起作用(Antony等2010)。水稻的
Os01g3070/OsSWEET2a、Os01g5880/OsSWEE-
T1a、Os02g19820/OsSWEET4、Os02g30910/OsS-
WEET15、Os05g12320/OsSWEE3a和Os05g51090/
OsSWEET5在不同发育阶段的花或圆锥花序中表
现出相对较高的表达水平, 表明它们在水稻生殖
发育中发挥作用(Wang等2010)。
拟南芥中的RPG1 (ATSWEET8/AT5g40260)是
17个拟南芥SWEET家族中唯一功能研究比较完整
的基因。在花药发育小孢子母细胞和绒毡层中高
度表达。该基因突变体rpg1发育过程中大部分花
粉降解, 花粉外壁发育受到影响(Guan等2008)。孙
铭希(2012)对rpg1突变体小孢子四分体进行观察
发现, 与野生型相比, 小孢子质膜不能形成规则的
波浪状结构, 从而导致孢粉素的不正常沉积, 引起
外壁模式的缺陷和花粉的降解。用另一个定位在
细胞膜上的SWEET家族基因RPG2的突变体研究
表明, RPG1与RPG2在植株育性上存在部分冗余。
揭示了SWEET家族基因在初生外壁基质沉积和胼
胝质合成过程中的作用。
除了以上基因, 还有一些拟南芥SWEET基因
被认为是参与了基于它们表达模式的生殖发育(何
佳等2010)。如AtVEX1 (AtSWEET5)在开花前3 d的
雄配子体中表达水平最高; At4g10850 (AtSWEET7)
在花粉发育时优先表达(Bock等2006); At1g21460
(AtSWEET1)通过原位杂交分析检测到在花原端的
早期阶段和雄蕊原基中具有高的杂交信号(Well-
mer等2006)。此外, 烟草中TOBC023B06基因(Qui-
apim等2009)、番茄中的LeSTD1 (Salts等2005)也均
刘畅等: 植物中SWEET基因家族研究进展 1371
有报道参与植物的生殖发育。
2.3.2 对衰老的影响 SWEET基因也参与衰老过程
的调控。拟南芥AtSWEET15主要在衰老的组织表
达, 其过表达植株会加速衰老(Quirino等1999; Seo
等2011)。水稻中OsSWEET5的过表达植株在幼苗
阶段表现出生长延迟和过早衰老, 其基因敲除植
株并没有引起表型的变化(Zhou等2014)。
2.4 参与胁迫反应
在逆境胁迫下, 植物可溶性糖(蔗糖、葡萄
糖、果糖、半乳糖等)含量明显增加, 从植物体其
他部分输入的可溶性糖也增加, 从而降低其体内
渗透势, 有利于植物在逆境条件下维持正常生长
(Yamada等2010)。不同植物中许多SWEET基因也
在转录水平受非生物胁迫的诱导, 表明它们可能
与植物响应这些胁迫有关。拟南芥AtSWEET15
(At5g13170)在高盐和干旱胁迫下诱导表达(Seo等
2011), 在冷处理下上调表达(He等2008)。最近发
现, ATSWEET16与ATSWEET17为同系物, 均与胁迫
有关。过表达SWEET17在冷胁迫下叶片中的果糖
浓度减少, 证明SWEET17在幼苗生长期主要调节
膨压、抗氧化防御反应; 在冷害、渗透压、低氮
下均能引起SWEET16的下调表达, 过表达植株在
缺氮条件下葡萄糖、果糖减少, 野生型氮利用率
高于转基因植株。在提高生长效率和硝酸盐充足
时, 氮利用率提高。并证明SWEET16基因活性的
增加在各种胁迫类型下是相对独立的(Klemens等
2013)。此外, 番茄中CaPIF1的过表达和异位表达
植物表现出耐冷性和抗病性, 这说明MtN3/saliva/
SWEET基因可能在冷应激或植物病原体互作中起
作用(Seong等2007)。
3 结束语
SWEET蛋白作为糖转运蛋白参与了植物体
内糖的积累和转移, 在促进植物免疫、响应各种
类型胁迫中起重要作用。在植物抗病方面有很大
的潜在价值, 可以通过分子手段和技术培育抗病
抗逆品种。由于起步比较晚, 目前对SWEET家族
成员的研究还不是很多 , 仍有许多问题需要解
决。如SWEET家族结构和功能的关系、亚细胞定
位以及时空表达特性等; 在库细胞中, 为何蔗糖被
细胞壁的蔗糖转化酶降解为己糖, 而在其他的部
位蔗糖是直接的吸收和运输; AtSWEET16和AtS-
WEET17同属拟南芥分支IV中, 是否分支中的其他
成员也具有转运液泡中果糖的功能。这些都有待
于对SWEET基因家族的进一步研究。
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