全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2011, 47 (4): 331~338 331
收稿 2011-01-21　　修定 2011-03-30
资助 中国科学院知识创新工程重要方向项目(KZCX2-YW-
JC403)和中南林业科技大学生物化学与分子生物学校级
重点学科建设基金(066)。
* 通讯作者(E-mail: cychen@isa.ac.cn; Tel: 0731-84619709)。
丛枝菌根形成过程及其信号转导途径
尚赏1,2, 王平2, 陈彩艳1,*
1中国科学院亚热带农业生态研究所亚热带农业生态过程重点实验室, 长沙410125; 2中南林业科技大学生命科学与技术学
院, 长沙410004
摘要: 丛枝菌根是由一类土壤中古老的丛枝菌根真菌与植物根系形成的互利互惠共生体。通过共生作用丛枝菌根真菌帮
助宿主植物提高水和矿质营养(特别是磷)的吸收效率。作为回报, 大约20%的光合作用产物被转移到丛枝菌根真菌中, 供
其完成自身的生活史。丛枝菌根形成的过程中, 需要植物与丛枝菌根真菌之间进行一系列信号分子的识别、交换以及信
号转导作用, 这一过程由一系列植物和菌根真菌的基因控制。首先, 植物会分泌一种植物激素——独角金内酯来诱导菌根
真菌加速分支, 而菌根真菌也会分泌脂质几丁寡糖促进植物与其形成菌根。加速分支的菌根真菌接触到植物根部以后, 会
附着在植物根的表皮并形成附着胞, 通过附着胞穿透植物根的表皮, 最后进入维管组织附近的皮层细胞并在其中不断进行
二叉分支, 形成特有的丛枝结构。通过对模式植物共生现象的研究, 已经发现很多植物基因参与到共生形成的信号转导过
程中, 包括早期植物反应的基因、菌根与根瘤共生共同需要的转导因子以及菌根特异的信号分子等。本文对菌根的形成
过程及信号转导途径进行详细的介绍, 为人们深入研究菌根关系提供参考。
关键词: 丛枝菌根; 信号转导; 磷转运蛋白; 溶血磷脂酰胆碱
Signal Recognition and Transduction in the Arbuscular Mycorrhizal Symbiosis
SHANG Shang1,2, WANG Ping2, CHEN Cai-Yan1,*
1Key Laboratory of Agro-Ecological Processes in Subtropical Region, Institute of Subtropical Agriculture, Chinese Academy of
Sciences, Changsha 410125, China; 2College of Life Science and Technology, Central South University of Forestry and Technol-
ogy, Changsha 410004, China
Abstract: The arbuscular mycorrhizal (AM) symbiosis is a mutualistic endosymbiosis formed between plants
and members of the ancient AM fungi (Glomeromycota) in the soil. AM fungi improve the supply of water and
nutrients to host plants, especially phosphorus and nitrogen. In return, AM fungi obtain about 20% of the photo-
synthesis products from their plant hosts to complete their lifecycle. The development of symbiosis is accompa-
nied by a series of signalling, recognition and transduction processes controlled by genes from both the plant
hosts and the AM fungi. First, a novel class of plant hormones known as strigolactone from plant root exudate
promote AM fungi branching. The AM fungi also release the signalling molecule “myc factor”, now identified
to be the same as “nod factor” lipochitooligosaccharides, that stimulate formation of AM in plant species of di-
verse families. When the accelerated branching AM fungi contact the plant roots, they form a prepenetration
apparatus “appressorium” at the epidermis. Then the hyphae enter the inner cortical cells, forming dichoto-
mously branched hyphae, called arbuscules. In studies of symbiosis in model plants, several plant genes that are
required for symbiosis have been identified, including early plant responsive genes, common symbiosis genes
that are required for AM and root nodule, and AM symbiosis-special genes. In this paper, we introduce the de-
velopment of the AM symbiosis, the signal transduction pathway in detail, and provide references for making
use of AM symbiosis in agricultural production.
Key words: arbuscular mycorrhizal symbiosis; signal transduction; phosphate transporters; lyso-phosphatidyl-
choline
丛枝菌根(arbuscular mycorrhiza symbiosis)是
自然界中一种最为普遍的植物共生现象, 是由植
物根系与丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal
fungi)之间形成的共生体。它们是陆地上最古老且
分布最广泛的共生体, 70%~90%的陆地植物物种
植物生理学报332
包括大部分重要的农作物(十字花科植物除外)都
能与一种归类为球囊菌门(Glomemmycota)的丛枝
菌根真菌形成菌根(Schubler等2001)。这种共生现
象不仅存在于大多数被子植物中 (Wang和Qiu
2006), 也存在于一些石松类和苔藓类植物中(Li-
grone等2007)。化石研究结果表明菌根现象起源
于4亿年前, 它们可能在早期植物从水生到陆生的
进化过程中起着重要的作用(Redeker等2000)。
丛枝菌根的形成不仅可以提高植物对氮、磷
以及一些微量元素的吸收能力, 也可以提高植物
抗生物胁迫和非生物胁迫的能力(Smith等2003;
Bago等2000; Schachtman等1998)。除此之外, 菌根
还可以影响植物群落的构成(van der Heijden等
1998)。丛枝菌根的形成在植物群落发生、演替、
变化以及生态系统的稳定性和生产力等方面都有
特殊的生态学意义, 是保持农业生态平衡不可缺
少的因素。
在形成丛枝菌根的过程中, 植物和菌根真菌
都要发生一些生理生化变化。通过一系列的信号
识别、交换和转导, 最终激活植物和真菌一些基
因的表达, 形成精确的分子调控机制来调节菌根
植物的生长发育及其衰老过程。本文主要介绍丛
枝菌根形成过程及信号转导途径, 为人们系统地
了解和应用菌根关系提供参考。
1 丛枝菌根的形成过程及其物质交换
丛枝菌根真菌在土壤中以孢子的形式存在,
孢子可以自己萌发长出菌丝, 但是如果没有宿主
植物信号分子的刺激菌丝就会停止生长。丛枝菌
根真菌能够感知植物根际产生的信号分子独角金
内酯(strigolactone), 使菌丝加速分支并逐步靠近宿
主植物, 最后接触到植物根部细胞表面并在此形
成附着胞(appressorium)。在真菌菌丝感染植物根
部表皮细胞之前形成了一个新的细胞骨架结构称
之为PPA (prepenetration apparatus), 它能够引导菌
丝穿透植物根部表皮细胞, 并且与随后菌丝入侵
皮层细胞有关(Genre等2008, 2005)。菌丝通过穿
刺作用透过附着胞, 在皮层细胞内不断地二叉分
支, 形成菌根特有的树枝状结构——丛枝(arbus-
cule) (Harrison 1999)。皮层细胞的细胞膜围绕胞
内菌丝自然延伸并包裹在菌丝表面, 从而形成丛
枝前体质膜(periarbuscular membrane, PAM)。真菌
细胞膜-基质-前体质膜这种三明治结构就是丛枝
菌根双方进行营养交换的主要场所。在菌根形成
过程中, 植物根部皮层细胞内会发生一系列生理代
谢变化, 主要包括中央液泡被分隔为小液泡, 细胞
质体积增大, 线粒体、内质网等细胞器向不断分
支的胞内菌丝附近移动, 在含有丛枝结构的细胞
和邻近的皮层细胞中细胞骨架会重新分布, 被菌
丝感染的细胞转录活性与代谢活性也明显增强
(Blancaflor等2001; Fester等2001; Balestrini等1994)。
在丛枝前体质膜上进行的物质交换主要包括
碳、磷和氮营养的交换。植物光合作用产生的碳
水化合物在丛枝前体空隙(periarbuscular space)中
裂解形成己糖, 通过一种真菌细胞膜上单糖转运
蛋白GpMST1将己糖运输到真菌的细胞质内。
GpMST1作为一种质子共转运蛋白对葡萄糖的亲
和力最高, 其次是甘露糖、半乳糖和果糖。在真
菌细胞质内的己糖可合成糖原或是脂肪酸, 然后
以这两种形式通过菌丝为真菌提供碳源(Parniske
2008; Schubler等2006)。
植物可以通过根毛直接吸收磷, 也可以通过
共生体的根外菌丝吸收土壤下层低溶解度的无机
磷酸盐复合物。在低磷条件下, 后一种方式是植
物根系吸收磷的主要方式(Smith等2003)。根外菌
丝吸收的磷酸盐首先被转运到丛枝的基质中, 然
后由菌根特异诱导的磷转运蛋白(phosphate trans-
porters)将基质中的磷运输到植物根中(Javot等
2007)。目前, 菌根特异诱导的磷转运蛋白基因已
经在多种植物中得到鉴定(Javot等2007; Karan-
dashov和Bucher 2005)。
植物通过丛枝菌根吸收的氮主要是由丛枝菌
根真菌菌丝中的铵盐转运蛋白、硝酸盐转运蛋白
或是氨基酸转运蛋白介导进行转运的。目前已经
克隆到一种与根外菌丝吸收氮有关的氨基酸转运
蛋白和铵盐转运蛋白(Lopez-Pedrosa等2006)。在
丛枝菌根真菌中长距离的氮运输是以精氨酸形式
进行的, 精氨酸再转变成尿素, 最终以铵盐的形式
被植物根部吸收。
2 信号转导
2.1 共生体形成之前的信号交换
丛枝菌根的形成起始于彼此之间的信号交换
(Buee等2000; Gianinazzi-Pearson 1996; Giovannetti
尚赏等: 丛枝菌根形成过程及其信号转导途径 333
等1993; Becard和Piche 1989)。在缺磷情况下, 植
物加速分泌一种分支因子——独角金内酯来促进
菌根关系的建立。独角金内酯是一种新型的激素
或是其前体(Gomez-Roldan等2008; Umehara等
2008), 它能通过改变真菌的生理性质和影响线粒
体的活性来促进菌丝分支。独脚金内酯还可以与
一些植物激素共同协调控制植物侧枝的形成
(Umehara等2008)。由于具有不稳定的乙醚键, 在
水中很容易自发水解, 独角金内酯在根际中的生
命力很短(Parniske 2005)。因此, 植物可以通过调
节体内的独角金内酯的合成来调节菌根的生长。
当土壤中的氮、磷等营养供给不足时, 植物根部
合成的独角金内酯就会增加, 从而促进菌丝接触
到植物的根部形成菌根(Yoneyama等2007)。随着
营养条件的改善, 植物会减少独角金内酯的合成,
根际周围菌根真菌的生长也会相应减弱(Chen等
2009)。
真菌感知植物根部产生信号的同时, 丛枝菌
根真菌也产生了类似于根瘤因子(nod factor)的物
质, 称之为真菌因子(myc factor) (Catoira等2000)。
它能诱导植物产生各种生理变化, 为共生关系的
建立做准备(Kosuta等2003)。最新研究表明, 真菌
因子是与根瘤因子类似的信号物质, 都属于脂质
几丁寡糖(lipochitooligosaccharides, LCOs), 这种物
质能够通过根瘤和菌根所必需的共同信号途径来
促进一些植物与丛枝菌根真菌形成菌根(Maillet等
2011)。
长期以来, 人们对植物如何感知真菌因子的
过程一无所知。在豆科植物根瘤因子受体(nod
factor receptor) LjNFR1和LjNFR5/MtNFP突变体中
并没有观察到菌根的缺失表型, 因此人们认为真
菌因子受体(myc factor receptor)与根瘤因子受体无
关。但最近发现, 在能形成根瘤和菌根的非豆科
植物木麻黄(Parasponia)中, 同源于根瘤因子受体
LjNFR5/MtNFP的PaNFP也是形成菌根所必需的
(Op den Camp等2011)。所以在豆科等高等植物中菌
根因子的受体很可能是NFR1/NFR5的同源基因。
2.2 菌根与根瘤菌共同需要的信号分子
尽管菌根与根瘤共生在形态上以及参与形成
共生的植物和微生物类别上存在很大差异, 但有
些基因编码的信号分子既参与调控丛枝菌根的形
成, 又参与调控根瘤的形成, 因此它们被称为通用
共生基因(common symbiosis genes)。目前从豆科
植物中克隆了至少8个通用共生基因, 包括SYMRK/
DMI2、CASTOR、POLLUX/DMI1、NUP85、
NUP133、CCaMK/DMI3、CYCLOPS/IPD3、
NENA (Groth等2010; Kistner等2005)。目前已经在
豆科模式植物百脉根(Lotus japonicus)和苜蓿(Med-
icago truncatula)中发现多种突变体, 缺失上述基因
会使菌丝不能进入植物根部的皮层细胞, 或是菌
丝虽能进入表皮细胞但是不能穿透外皮层细胞
(Levy等2004), 它们都是在丛枝菌根或是根瘤形成
早期阶段受到阻断(Catoira等2000), 有的与能否形
成PPA有关(Genre等2005)。
通用共生基因编码的蛋白质主要分为4类: 类
似于受体激酶SYMRK (/DMI2) (Endre等2002;
Stracke等2002), 离子通道蛋白CASTOR和POL-
LUX (/DMI1) (Imaizumi-Anraku等2005; Ane等
2004), 核孔蛋白NUP85 (Saito等2007)、NUP133
(Kanamori等2006)和NENA (Groth等2010), 钙调蛋
白依赖性蛋白激酶类CCaMK (/DMI3) (Tirichine等
2006; Mitra等2004)及其下游的CYCLOPS (/IPD3)
(Messinese等2007)。SYMRK (symbiosis Leu-rich
repeat receptor kinase)能够感知根外真菌产生的信
号并把这种信号转导到细胞内的激酶结构域上(ki-
nase domain)。根据SYMRK的长度和结构域的不
同, 被子植物中至少存在3种不同类型的SYMRK。
在水稻(Oryza sativa)中发现的SYMRK长度最短,
但其足以恢复百脉根的菌根突变体(symrk)的表型,
却不能恢复其根瘤表型。罂粟(Papaver rhoeas)和
番茄(Lycopersicon esculentum)中的SYMRK长度和
结构域处于最长和最短之间, 与水稻的SYMRK相
似, 也只能恢复百脉根的丛枝表型却不能恢复其
根瘤表型。豆科植物苜蓿、放线菌根瘤植物
(Datisca glomerata)和一种能形成丛枝而不能形成
根瘤的植物旱金莲(Tropaeolum majus)的SYMSK
最长, 其全长(MtDMI2/DgSYMRK/TmSYMRK)能够
恢复百脉根的菌根和根瘤表型 (Markmann等
2008)。CASTOR和POLLUX (/DMI1)都编码阳离子
通道蛋白, 它们具有相似的结构域和极其相似的
序列, 是一对旁系同源基因, 能在植物细胞膜上形
成异源二聚体。它们能作为抗衡离子通道(coun-
植物生理学报334
ter-ion channels)来快速平衡钙离子流(calcium spik-
ing)引起的离子失衡(Peiter等2007)。NUP85和
NUP133分别编码核孔蛋白85和核孔蛋白133, 这
两个基因与共生体形成受温度调控特性有关(Saito
等2007; Kanamori等2006)。NENA是百脉根Sec13
的同源基因, 它能够编码WD40 repeat蛋白。NENA
也是一种核孔蛋白, 定位在核缘上(nuclear rim)。
尽管百脉根突变体nena能够与百脉根根瘤菌(Me-
sorhizobium loti)形成粉色根瘤, 但是不具备固氮功
能(Groth等2010)。CCaMK编码钙-钙调蛋白依赖
性蛋白激酶, 它是植物通用共生体信号转导途径
的中心调控元件, 能将上游产生的钙信号转化为
基因表达的信号激活下游基因的表达, 百脉根中
CCaMK的突变表现为根毛不能发生卷曲分支, 不
能形成侵染线(infection thread)或是固氮根瘤(Tir-
ichine等2006)。CYCLOPS是CCaMK进行磷酸化
的底物, 虽然它的功能还是未知, 但是它包含一个
有功能的核定位信号和一个羧基末端卷曲螺旋域
(coiled-coil domain), 苜蓿中CYCLOPS突变能严重
损害丛枝菌根真菌与豆科植物的感染过程, 导致
形成有缺陷的丛枝(Kistner等2005)。
通用共生基因参与的信号转导过程大致如下:
首先丛枝菌根真菌产生的真菌因子或是根瘤菌产
生的根瘤因子与植物根部细胞质膜上的受体结合,
激活了受体激酶SYMRK/DMI2并使之磷酸化(En-
dre等2002; Stracke等2002), 把信号传递给细胞质
内的第二信使。然后通过细胞质与细胞核之间的
离子通道蛋白CASTOR、POLLUX并使之传入细
胞核内(Imaizumi-Anraku等2005; Ane等2004), 引
起细胞核内的钙离子浓度发生变化致使钙调素与
钙调蛋白激酶CCaMK结合, 引起钙调蛋白激酶进
行底物磷酸化, 从而激活CYCLOPS/IPD3 (Messi-
nese等2007)。CYCLOPS/IPD3可能是一个转录因
子, 定位于菌根和根瘤共生的分支点上。这样, 经
过一系列的信号转导最终导致根瘤或是丛枝菌根
的形成。
上述基因主要是从豆科的模式植物中分离出
来的, 这些基因在非豆类植物中也具有序列和功
能的保守性(Chen等2009)。比较基因组学研究发
现, 豆类植物中共生相关基因在非豆类植物普遍
存在, 从低等植物苔藓到高等植物水稻, 甚至在既
不能形成根瘤又不能形成菌根的拟南芥植物中也
能找到多数共生相关基因的同源基因。在水稻中
可以找到所有豆科植物共生所必需基因的同源基
因(Zhu等2006), 通过对水稻等非豆科植物共生相
关基因的缺失突变体研究发现, 这些基因也是非
豆类植物菌根所必需的并在功能上具有保守性
(Chen等2009, 2008, 2007; Gutjahr等2008)。值得一
提的是, 通过对水稻菌根的信号转导途径研究发
现, 植物中还存在着独立于“通用共生基因”之外的
信号转导途径, 也就是不需要“通用基因”的参与,
与菌根相关的某些基因也能被共生信号诱导表达
(Gutjahr等2008)。
2.3 菌根特有的信号分子
除了菌根和根瘤通用信号分子之外, 还存在
菌根特异的信号分子, 包括菌根特异诱导的磷转
运蛋白 , 缺失后引起丛枝结构发育不良的STR
(stunted arbuscule)基因, 以及信使分子溶血磷脂酰
胆碱(lyso-phosphatidylcholine, LPC)等。
菌根特异诱导的磷转运蛋白包括苜蓿的
MtPT4、水稻的OsPT11、番茄的LePT4和马铃薯
(Solanum tuberosum)的StPT3等(Paszkowski等
2002)。它们位于共生体的前体质膜上, 可以将菌
丝吸收的磷转运到植物细胞中。另外, 这种磷转
运蛋白在菌根的维持方面也具有重要的作用。苜
蓿的突变体mtpt4由于不能形成有功能的磷转运蛋
白致使菌根特有的丛枝结构提前衰亡(Javot等
2007)。
丛枝特异性诱导的磷转运蛋白基因表达的信
号途径是细胞自主控制的(cell autonomous signal-
ing) (Harrison等2002), 这种表达模式是受丛枝特
异性诱导信号的诱导激活表达的, 即这些基因只
在含有丛枝结构的皮层细胞内表达, 而在相邻的
不含丛枝结构的细胞内则不表达。与之相对的是
细胞非自主控制(cell noautonomous signaling)信号
途径(Liu等2003), 包括SCP (serine carboxypepti-
dase)和GST (glutathione-S-transferase)等基因的表
达。这些基因的表达是由含有丛枝结构的细胞引
起的, 可以在丛枝入侵的皮层附近细胞表达, 也就
是参与丛枝菌根形成的表达途径中也存在着一种
局部的、细胞不能自主控制的模型。
虽然丛枝特异性诱导的磷转运蛋白基因及其
尚赏等: 丛枝菌根形成过程及其信号转导途径 335
调控元件在不同物种中具有一定的保守性, 但是
在不同的物种之间还是存在差异 ( R a u s c h等
2001)。Karandashov等(2004)通过构建携带丛枝菌
根特异性诱导的磷转运蛋白基因的启动子片段
(StPT3/MtPT4/OsPT11)和GUS融合的载体, 用发根
农杆菌导入马铃薯、胡萝卜、苜蓿、百脉根和矮
牵牛花产生转基因的毛状根。通过接入3种不同
种类的丛枝菌根真菌(Gigaspora margarita/Glomus
intraradices/Glomus mosseae)与转基因的毛状根共
培养, 成熟之后进行GUS染色发现携带双子叶植
物的磷转运蛋白基因启动子(StPT3/MtPT4)的GUS
基因能够表达, 然而携带单子叶植物水稻的启动
子(OsPT11)的GUS基因没有被激活。通过进一步
对马铃薯的磷转运蛋白基因StPT3的启动子研究表
明, 它上面存在一个129 bp的调控区域, 与植物和
丛枝菌根真菌(Glomus mosseae)形成共生体后的
GUS报告基因的表达密切相关。如果存在这段序
列, 无论这段序列上游的基因有多长, 都能够激活
GUS基因的表达; 相反, 切去这段序列GUS基因则
不能表达(Karandashov等2004)。StPT3启动子的
129 bp片段中存在CTTC序列, 同样地也在双子叶
植物番茄(LePT3)和苜蓿(MtPT4)的丛枝特异诱导
的磷转运蛋白基因中大量存在, 但是在单子叶水
稻的OsPT11的启动子上却缺失CTTC序列。这些
数据表明丛枝菌根特异性诱导的磷转运蛋白基因
的信号转导途径至少在双子叶植物界(Eudicots)的
2个亚纲(Asteridae/Rosidae)的3个不同目(Solanales/
Apiales/Fabales)中是保守的。马铃薯和水稻都有
丛枝特异性诱导的磷转运蛋白基因, 它们在功能
上是保守的, 但是各自的基因调控机制不同。
最近报道了一种新的苜蓿突变体str, 这种突
变体具有野生型的根瘤表型, 但丛枝结构发育受
损并且不能形成丛枝菌根(Zhang等2010)。图位克
隆STR发现它编码一种ABC转运蛋白(half-size ATP
binding cassette transporter, ABC), STR和另一种菌
根诱导的ABC转运蛋白STR2形成异性二聚体, 生
成的转运蛋白定位在丛枝菌根前体质膜上。STR
和STR2只在根部表达, 并且两者都能在含有丛枝
的皮层细胞中高水平表达。与苜蓿和水稻菌根特
异性诱导的磷转运蛋白(MtPT4/OsPT11)不同的是,
它们很可能是向丛枝的基质中转运丛枝形成所必
需的营养元素或信号物质(Zhang等2010)。
LPC是磷脂代谢的产物, 它作为一种新的信
号分子在菌根信号转导过程中发挥重要作用。
Bucher等人从车前草(Plantago lanceolata)的丛枝
菌根根部提取到含有磷脂(phospholipid)的信号物
质, 它能诱导马铃薯的菌根特异性磷转运蛋白基
因(StPT3/StPT4)的表达, 也能引起番茄的细胞悬浮
液pH值的快速增高(Drissner等2007)。通过质谱分
离技术鉴定发现这种信号物质的活性成分就是
LPC。然而目前还不清楚LPC的诱导作用是否也
能激活其他双子叶植物磷转运蛋白基因的表达。
3 结语
过去几年对丛枝菌根的信号转导途径中所涉
及的分子及其功能的研究都取得了突破性的进展,
这为深入研究丛枝菌根形成所必需的蛋白和鉴别
丛枝菌根信号转导途径的信号分子铺平了道路。
但是, 还有很多分子生物学机制没有阐明清楚, 丛
枝菌根的研究还有待于进一步拓展。通用共生信
号途径中一些信号分子的生化功能还未知, 要得
到一个清晰的分子信号转导途径还依赖于对这些
基因生化功能的深入研究。LPC虽然可以诱导马
铃薯和西红柿的磷转运蛋白基因的表达, 但还有
很多相关科学问题需要研究, 例如, 这种信号转导
机制是否在其他植物中具有保守性, LPC是否是形
成菌根所必需的, LPC是否依赖丛枝菌根和根瘤菌
共同的信号转导途径以及它在这个途径中的位置,
这些问题都有待于进一步的解决。
自然界绝大多数土壤中包含许多天然复合的
丛枝菌根真菌, 然而并不是每种真菌都能够促进
某种作物的生长。不同种类的菌根真菌与植物的
相互作用既有共性, 又具有种属特异性。目前的
研究成果大都是在对模式植物和模式丛枝菌根真
菌的研究基础上发现的, 对种属特异性的相互作
用还了解得不多。所以需要分离纯化对某种作物
生长有利的菌种并对它们之间的相互作用进行研
究, 在此基础上, 才有可能对丛枝菌根真菌的遗传
学性质进行改良, 并促进对菌根的充分利用。
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