全 文 ：植物生理学通讯 第 46卷 第 7期, 2010年 7月 623
收稿 2010-05-12 修定 　2010-05-27
* 通讯作者(E-mail: zhhe@sibs.ac.cn; Tel: 021-54924121)。
高等植物赤霉素的代谢与信号转导
张迎迎, 何祖华 *
中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所, 上海 200032
提要: 赤霉素是一种重要的二萜类植物激素, 有着广泛而复杂的生物学功能, 调节植物整个生命周期不同阶段的生长和发
育。本文在分子生物学水平上对高等植物中的赤霉素代谢以及信号转导的最新研究进展进行了总结。
关键词: 赤霉素; 代谢; 信号转导
Gibberellin Metabolism and Signal Transduction in Higher Plants
ZHANG Ying-Ying, HE Zu-Hua*
Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai
200032, China
Abstract: Gibberellins (GAs) are a group of diterpenoid compounds in plants, some of which are biologically
active, acting as a plant hormone to control diverse process of plant growth and development. GAs metabolism
and signal transduction are regulated through complicated networks. This review summarizes recent advance in
GA metabolism and signal transduction in higher plants.
Key words: gibberellins; metabolism; signal transduction
特约综述 Invited Review
赤霉素(gibberellins, GAs)是一种重要的植物激
素, 在植物体内, 少数具有生物活性的GA分子(如
GA1、GA4等)调节和控制生物体生长发育的不同
过程, 例如促进种子萌发、茎杆伸长、叶片展
开、花的发生以及果实与种子的发育(Yang等1995;
Ogawa等2003; Fei等2004; Eriksson等2006; Ubeda-
Toma’s等 2009)。近年来, 随着模式植物拟南芥和
水稻基因组的测序及其突变体的大规模筛选, 使得
人们对赤霉素的代谢与信号转导途径有了更深入的
了解。本文就近年来 GA的代谢与信号转导机制
进行了总结和探讨。
1 赤霉素的合成与代谢
赤霉素的生物合成与代谢是多种酶参与的多步
骤酶促反应过程, 植物细胞通过对这些基因表达的
精确调控来调节赤霉素合成与代谢速率。近 20年
以来, 在众多科学家的努力下, 已经克隆到赤霉素生
物合成大多数步骤催化酶的基因, 构建了从前体分
子到活性赤霉素的整体合成框架(图 1) (Yamaguchi
2008)。
在GA生物合成的第一阶段, 以牻牛儿基牻牛
儿基二磷酸(geranylgeranyl diphosphate, GGDP)为
前体, 经过两步环化合成内根 - 贝壳杉烯( e n t -
kaurene) (图 1)。第一步反应是柯巴基二磷酸合酶
(ent-copalyl diphosphate synthase, CPS) 催化GGDP
转变为二环中间产物内根 - 柯巴基二磷酸( e n t -
copalyl diphosphate, CDP), CPS是正式进入赤霉素
生物合成途径的第 1个关键酶基因, CPS若完全突
变, 植物不能产生任何赤霉素, 种子不能萌发。它
作为GAs合成过程中早期关键基因, 控制由丰富的
GGDP向 CDP的转变(Prisic和 Peters 2007)。拟南
芥中的CPS是由单基因AtCPS/GA1编码的(Sun等
1992), GA1的表达具有较强的组织细胞特异性, 只
在快速生长的组织, 如芽顶端、根尖、发育中的
花药和种子中才能检测到相对较高表达水平的
AtCPS (Yamaguchi等 2001)。第二步反应是 CDP
在内根 -贝壳杉烯合酶(ent-kaurene synthase, KS)
的作用下转变为内根 -贝壳杉烯。KS作为赤霉素
合成步骤的第2个基因, 其突变也严重影响植株的
发育。KS的表达是组成性的, 但在生长的组织中
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表达量相对较高, 如叶尖和发育中的子叶(Yamaguchi
等 1998)。不断积累的证据表明, CPS、KS催化
的过程共同决定赤霉素生物合成的组织特异性。
GA生物合成的第二个阶段是由内根 -贝壳杉
烯经氧化生成GA12, 已有研究表明, 不同植物中这
一段合成途径是完全一致的。首先, 内根 -贝壳杉
图 1 赤霉素的合成与代谢途径
Fig.1 Gibberellin biosythetic and catabolic pathways
CPS: 柯巴基二磷酸合酶; KS: 内根 -贝壳杉烯合酶; KO: 内根 -贝壳杉烯氧化酶; KAO: 内根 -贝壳杉烯酸氧化酶; 2ox: GA2氧化
酶; 20ox: GA20氧化酶; 3ox: GA3氧化酶; 13ox: GA13氧化酶。
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烯在内根 -贝壳杉烯氧化酶(ent-kaurene oxidase,
KO)作用下, 其C19甲基不断被氧化, 形成内根 -贝
壳杉烯醇(ent-kaurenol)和内根 -贝壳杉烯醛(ent-
kaurenal) 2个中间物后转变为内根 -贝壳杉烯酸
(ent-kaurenoic acid, KA)。随后在内根 -贝壳杉烯
酸氧化酶(ent-kaurenoic acid oxidase, KAO)催化下
在 C-7α位上进行 3步脱氢氧化反应, 依次形成内
根-7α-羟基贝壳杉烯酸和GA12醛, 继而转化成GA12。
内根 -贝壳杉烯氧化酶和内根 -贝壳杉烯酸氧化酶
均是细胞色素P450, 其中内根 -贝壳杉烯氧化酶定
位在叶绿体外膜, 而内根 -贝壳杉烯酸氧化酶则定
位在内质网上(Helliwell等 2001a; b)。如果过量表
达CPS和KS, 可以大大提高植物体内内根-贝壳杉
烯和内根 -贝壳杉烯酸的含量, 但后续步骤的中间
产物浓度变化小得多, 活性赤霉素几乎没有变化, 说
明在GA合成途径中由内根-贝壳杉烯酸到GA12可
能是生成活性GA的重要限制步骤(Fleet等 2003)。
GA生物合成的第三个阶段, 通过不同的代谢
途径——13-羟化途径和非 13-羟化途径形成中间
产物GA分子和具有生物活性的GA分子。在 13-
羟化途径中, GA12首先被 13-羟化酶羟基化生成
GA53, 非13-羟化途径由GA12直接进入下面的共同
途径。GA12和GA53经过一系列的氧化步骤形成中
间产物GA分子和具有生物活性的GA1和GA4分
子。在该过程中所需要的酶或者是细胞色素 P450
单加氧酶, 或者是 1个非血红素酶类的含铁、并以
α-酮戊二酸为共底物的可溶性双加氧酶。研究结
果表明, 通过GA20氧化酶(GA20-oxidase, GA20ox)
和GA3氧化酶(GA3-oxidases, GA3ox)的作用, C20-
GA分子经过连续的氧化后脱去CO2而生成C19-GA
分子。GA20氧化酶是一种 α-酮戊二酸依赖性多
功能双加氧酶。人们利用不同的方法从不同的植
物中克隆到许多GA20ox, 其编码的氨基酸序列有高
度相似性。拟南芥基因组至少存在 5 个拷贝的
GA20ox, 在水稻基因组中含有 4个拷贝的GA20ox。
不同的GA20ox具有不同的组织表达特异性(Rieu
等 2008)。OsGA20ox2为水稻的 “绿色革命 ”基因
SD1 (Semi-Dwarf1) (Spielmeyer等 2002)。研究发
现缺失突变体sd1催化GA53形成GA20的GA20ox的
活力较弱, 合成的产物GA44、GA19和GA20较少, 进
而影响到GA1的最终生成, 致使植株体内活性赤霉
素含量减少(Spielmeyer等 2002; Sakamoto等 2004)。
非 13-羟化途径产生的GA9和13-羟化途径产生的
GA20都必须经过3β-羟基化, 才生成具有生物活性
GA4和GA1。催化这一步骤的是GA3氧化酶, 该酶
也是一种 α - 酮戊二酸依赖性多功能双加氧酶
(Mitchum等 2006)。拟南芥基因组中GA3ox共有
4个拷贝, 拟南芥AtGA3ox1/GA4经过3β-羟化作用
将GA9转化成活性的GA4, GA4基因在各个组织中
都表达, 尤其是在果荚中含量最高(Chiang等 1995;
Hu等2008)。在水稻基因组中共鉴定到2个GA3ox,
分别为OsGA3ox1和OsGA3ox2, 其中的OsGA3ox2
为水稻中的 D18基因(Itoh等 2001)。大部分的
GA20ox和GA3ox的表达水平都受外施活性GA分
子和植物体内源活性GA的负反馈调控(Yamaguchi
和Kamiya 2000; Zhu等 2006; Zhang等 2008)。
植物利用不同的方式对体内生物活性GAs以
及其前体和其他中间产物进行分解失活, 从而维持
体内具有生物活性的 GAs和中间体之间的平衡
(Thomas等 1999; Zhu等 2006; Varbanova等 2007;
Zhang等 2008)。长期以来, 在不同的物种中只发
现了GA2ox对C-2氧化这样一种赤霉素失活途径,
它可以使GA53、GA1、GA4、GA9和GA20发生 2β-
羟化作用, 调节和控制细胞内活性GA分子的水平,
从而调控植物的生长发育(图 1) (Thomas等 1999;
Olszewski等 2002; Lo等 2008; Huang等 2010)。近
几年在水稻中发现 Elongated Uppermost Internode
(EUI)基因编码细胞色素P450单加氧酶CYP714D1,
通过酵母的异源表达和体外生化分析EUI 的生化功
能, 发现 EUI蛋白通过 16-α,17环氧化反应催化活
性GA分子GA4及其前体GA9和GA12 (图 2), 降低
植物体内的活性GA4, 说明EUI具有去活化活性GA
分子的功能(Zhu等 2006)。EUI 的发现打破了
GA2ox垄断赤霉素失活的局面。GA2ox和 EUI的
表达水平同样受到外施活性GA分子和植物体内源
活性GA的正反馈调控(Hedden和 Phillips 2000;
Zhang等2008)。这与反馈抑制的GA3ox和GA20ox
是恰恰相反的。最近在拟南芥中又发现了一种新
的GA失活机制, GAMT1和GAMT2编码赤霉素甲
基转移酶(methyltransferases), 通过甲基化底物 C-
6位的羧基导致非活性GAs的形成(图2) (Varbanova
等2007)。在不同植物中异位表达GAMT1和GAMT2
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都会造成典型的赤霉素缺失表型。GAMT1和GAMT2
基因主要在发育和萌发的种子中表达。在双突变
体发育的种子中活性GA含量显著提高, 说明了这
2个基因可能在种子发育过程中起到调控GA的功
能 (Varbanova 等 2007)。这种通过对活性赤霉素
或其前体甲基化来调控植物体内的活性GA含量从
而调控植物的发育的机制, 还有待于进一步的研究
和探索。
2 植物中GA的信号转导
2.1 植物 GA 受体 植物是如何感知活性GA从而
将信号转导下去, 进而引起一系列的生理反应？近
几年随着GA受体GIBBERELLIN INSENSITIVE
DWARF1 (GID1)的发现, 为研究赤霉素信号传递
的分子基础提供了一个全新的视角(Harberd等
2009)。Ueguchi-Tanaka等(2005) 在水稻中鉴定出
第 1个GA受体GID1。突变体 gid1的表型呈现的
是赤霉素不敏感的矮化表型, 而GID1过量表达则
会导致赤霉素超敏感的表型。GST-GID1与活性
GA有很强的亲和性, 而 3种 gid1突变所对应的
GST-GID1却没有赤霉素结合活性。酵母双杂实
验表明GID1蛋白位于DELLA蛋白SLR1上游并与
之相互作用。随后在植物体内证明了依赖于活性
GA的GID1与SLR1的相互作用。GID1作为一种
可溶性受体介导赤霉素信号传导, 在与活性的GAs
结合、感知赤霉素信号后, 将信号传递到DELLA
蛋白, 从而诱发一系列下游反应(Ueguchi-Tanaka 等
2005; 2007)。
拟南芥的 AtGID1 (AtGID1a, AtGID1b和
A t G ID 1 c )经研究发现也起着 G A 受体的作用
(Nakajima等 2006; Griffiths等 2006)。AtGID1三
种单突变体的表型正常; 双突变呈现部分GA缺失
的表型, 即株高降低、结实率下降; gid1a/gid1b/
gid1c三突变呈现出严重GA缺失的表型, 植株极度
矮化、晚开花、花器官发育不完全等, 而且三突
变对活性GA不敏感。此外AtGID1在体外条件或
体内都能结合GA信号途径的负调控因子DELLA
蛋白, 但该结合活力需依赖GA4的参与, 酵母三杂
实验表明GID1-GA复合体可以提高DELLA蛋白
RGA-SLY1的相互作用。
最近利用GID1晶体结构对活性GA与受体的
识别机制进行了阐释。利用赤霉素受体的晶体确
定了活性GA与 GID1a和拟南芥的 DELLA蛋白
(GAI)相结合的赤霉素的一种三元复合物的结构
(Murase 等 2008)。GID1a的N端识别活性GA后
与DELLA蛋白的N-端GA感知结构域DELLA和
VHYNP相互作用, 进而引起DELLA的泛素化。同
图 2 EUI和GAMTs对赤霉素的降解
Fig.2 Gibberellins are deactivated by EUI and GAMTs
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时Shimada等(2008)对与赤霉素GA4相结合的水稻
GID1从三维结构上进行了研究。这些晶体结构的
研究进一步揭示了 GA受体识别机制。
2.2 DELLA蛋白在GA途径中的调节机制 在GA
的信号途径中DELLA起着重要的调控作用, 它是
GA信号转导中的负调控因子(Olszewski等 2002;
Cao等 2006), 定位于细胞核(Wen 和 Chang 2002)。
在拟南芥、水稻以及其它植物中都非常保守。到
目前为止在水稻中只发现了1个DELLA蛋白SLR1
(slender rice 1)。在拟南芥中有 5个DELLA蛋白,
分别为 GAI、RGA、RGL1、RGL2 和 RGL3。
在赤霉素介导的信号途径中, DELLA蛋白的泛
素化降解是GA信号转导的关键。当GA处理或有
GA信号时, SCF (Skp1/cullin/F-box)-E3 (ubiquitin-
ligase enzymes)-Ub (ubiquitin)连接酶复合体中的F-
box蛋白SLY1/GID2, 能特异地与DELLA蛋白发生
亲和反应, 将DELLA蛋白泛素化(ubiquitination), 然
后由 26S蛋白酶体将 DELLA蛋白降解(Vierstra
2003), 从而去除DELLA蛋白的阻遏作用, 诱导相
关基因的表达, 最终引起相应的生理生化反应, 调
节植物的生长发育(图 3)。水稻中的GID2和拟南
芥中的 SLY1 (SLEEPY1)属于 F-box 蛋白家族, 它
们作为SCFSLY1/GID2蛋白复合体的一组分, 均参与这
个过程, 介导了赤霉素诱导的DELLA蛋白的降解
(Willige等 2007; Jiang和 Fu 2007; Ueguchi-Tanaka
等 2007)。gid2突变体内高度累积磷酸化的 SLR1,
而且用GA处理后能增加磷酸化的SLR1的浓度, 而
野生型在 G A 处理后能导致 S L R 1 的快速降解
(Sasaki等 2003)。从而证明GA信号诱导DELLA
蛋白通过SCF-GID2的泛素化途径降解。在sly1突
变体中, RGA和GAI蛋白水平都高度升高, 用GA
处理后也无法降低, 但 sly1的矮化表型能在 rga和
gai共同作用下完全恢复(Dill等 2004)。三突变体
sly1/rga/gai在种子萌发和成花中的缺陷都能够恢
复, 说明 SLY1有可能介导了DELLA蛋白的降解。
酵母双杂交试验证明 SLY1能和RGA及GAI直接
互作, 这有力支持了SLY1作为SCFSLY1-E3-Ub连接
酶复合体中的亚基参与 DELLA蛋白降解的推测
(Di l l 等 200 4)。最近利用 pul l -down和 Bi FC
(bimolecular fluorescence complementation)实验手
段, 对GID1不同突变体进行试验, 在植物体内证
明了依赖于活性GA的GID1与SLR1相互作用, 从
而诱发一系列下游反应(Ueguchi-Tanaka等 2007)。
最近在水稻和拟南芥中相继发现另外一条GA
信号途径, 该途径不依赖DELLA蛋白的泛素化降
解。Ueguchi-Tanaka (2008)和他的合作者发现gid2
突变体中, SLR1抑制的解除不需要 SLR1的降解,
将GID1敲除或者利用GA抑制剂处理gid2突变体,
植物体内的SLR1蛋白含量会下调, 同时植株矮化;
相反, 在 gid2突变体中过量表达GID1或者用活性
GA3处理, 则SLR1蛋白含量会上调, 同时植株会变
高。也就是说在植物体内存在另外一条不依赖
GID2, 只依赖活性GA和GID1的SLR1, 这种SLR1
不会被降解, 而可能是通过与另外未知的蛋白互作
参与GA信号转导。在拟南芥中同样发现存在一
条不依赖在 SLY1 (SLEEPY1) F-box蛋白介导的
图 3 GA通过降解DELLA蛋白调节植物发育(参考 Jiang和 Fu 2007)
Fig.3 GA regulated the plant development through degradation of DELLA protein (modified Jiang and Fu 2007)
植物生理学通讯 第 46卷 第 7期, 2010年 7月628
DELLA蛋白降解途径, 而有可能是直接或间接的同
活性GA和GID1相互作用, 从而去除DELLA蛋白
的阻遏作用, 实现 GA的应答反应(Ariizumi等
2008)。
2.3 GA信号途径中其他的正 /负调控因子 赤霉素
的信号转导途径是一个复杂的过程, 相对于合成代
谢途径GA的信号途径研究的还很有限。到目前
为止, 所发现的正调控因子仅有几个。除了上面提
到的F-box 蛋白家族中的水稻GID2和拟南芥中的
SLY1外, 水稻中DWARF1 (D1)基因在GA反应途
径中起着正调控因子的作用。它是水稻中唯一编
码异源三聚体G蛋白(heterotrimeric G protein)的α-
亚基(Gα)的基因(Fujisawa 等1999; Ueguchi-Tanaka
等 2000)。马铃薯U-box蛋白PHOR1 (PHOTO PE-
RIOD RESPONSIVE 1)在GA信号途径中起着正调
控因子的作用, 它可能起着激活受GA诱导表达的
基因转录的作用(Amador等 2001)。另外, 拟南芥
中 PICKLE (PKL)蛋白也影响了GA反应的信号途
径(Ogas等 1997)。
在 GA信号负调控因子中, 第一个发现的是
SPY (SPINDLY), SPY基因突变体可不同程度抑制
ga1-3突变体中GA缺乏的表型, 这说明 SPY可能
作为GA信号途径中的负调控因子抑制了GA信号
途径中的早期步骤(Jacobsen和 Olszewski 1993;
Swain等 2002)。拟南芥中 SPY编码蛋白的C端序
列与动物中的丝氨酸 /苏氨酸O-连接N-乙酰基葡
萄糖转移酶(O-linked N-acetylglucosamine transferases,
OGTs)序列相似。动物体内目标蛋白的O-乙酰化
特异针对丝氨酸和苏氨酸, 其功能与磷酸化一样, 影
响目标蛋白的活性, O-乙酰化作用与磷酸化作用对
目标蛋白的辨认结合存在竞争作用。但 SPY目标
蛋白还没有鉴定出来, 推测DELLA蛋白可能是它的
一个靶蛋白(Olszewski等 2002)。但是二者的相互
作用以及其修饰反应的遗传调控、分子生物学与生
物化学机制还有待进一步深入探讨。拟南芥中另一
个GA信号的负调控因子SHI (SHORT INTERNODE),
SHI过表达能导致矮化表型(Fridborg等 1999)。
SHI蛋白含有 zinc-finger结构, 推测 SHI可能在转
录过程或ubiquitin介导的蛋白水解过程中起作用。
3 小结
目前在对GA的生物合成的研究上取得了较大
的进展, 而对GA信号转导途径的认识还是比较有
限。在植物中有如此多的 GA分子和有关代谢的
酶系, 说明植物体内赤霉素的生物合成是一个非常
复杂的系统。许多合成步骤的酶都由基因家族编
码, 不同成员又有特异的发育和组织特异性, 其调
控机制非常复杂。另外在GA合成途径中GA12是
GA不同的代谢途径的交汇点, 但有关GA12的代谢
途径尚没有很好建立, 因此就这方面还有待于进一
步研究。
虽然GA信号转导途径中的许多组分被鉴定分
离, 但是从GA信号的感知到信号的传递, 都还存
在不少问题尚待阐明, 如除了GID1受体外是否在
质膜上有GA的受体存在, DELLA蛋白的下游靶标
是什么, 这些基因是如何将GA信号转导下去的等
明确GA信号转导途径获得一个完整的GA信号传
导链, 需要科学家们进一步的研究工作。随着分子
遗传、生物化学等研究手段的发展, 对GA代谢和
GA信号转导途径的研究将进一步深入, 不仅有利于
我们对赤霉素作用机理的了解, 而且也为GA在农
业生产的应用和分子设计育种提供理论指导。
参考文献
Amador V, Monte E, Garcia-Martinez JL, Prat S (2001). Gibber-
ellins signal nuclear import of PHOR1, a photoperiod-re-
sponsive protein with homology to Drosophila armadillo .
Cell, 106: 343~354
Ariizumi T, Murase K, Sun TP, Steber CM (2008). Proteolysis-
independent downregula tion of DELLA repression in
Arabidopsis by the gibberellin receptor GIBBERELLIN IN-
SENSITIVE DWARF1. Plant Cell, 20: 2447~2459
Cao D, Cheng H, Wu W, Soo H, Peng J (2006). Gibberellin mobi-
lizes distinct DELLA-dependent transcriptomes to regulate
seed germination and floral development in Arabidopsis.
Plant Physiol, 142: 509~525
Chiang HH, Hwang I, Goodman HM (1995). Isolation of the
Arabidopsis GA4 locus. Plant Cell, 7: 195~201
Dill A, Thomas SG, Hu J, Steber CM, Sun TP (2004). The
Arabidopsis F-box protein SLEEPY1 targets gibberellin sig-
naling repressors for gibberellin-induced degradation. Plant
Cell, 16: 1392~1405
Eriksson S, Bohlenius H, Moritz T, Nilsson O (2006). GA4 is the
active gibberellin in the regulation of LEAFY transcription
and Arabidopsis floral initiation. Plant Cell, 18: 2172~2181
Fei H, Zhang R, Pharis RP, Sawhney VK (2004). Pleiotropic effects
of the male sterile33 (ms33) mutation in Arabidopsis are
associated with modifications in endogenous gibberellins,
indole-3-acetic acid and abscisic acid. Planta, 219: 649~660
Fleet CM, Yamaguchi S, Hanada A, Kawaide H, David CJ, Kamiya
植物生理学通讯 第 46卷 第 7期, 2010年 7月 629
Y, Sun TP (2003). Overexpression of AtCPS and AtKS in
Arabidopsis confers increased ent-kaurene production but no
increase in bioactive gibberellins. Plant Physiol, 132:
830~839
Fridborg I, Kuusk S, Moritz T, Sundberg E (1999). The Arabidopsis
dwarf mutant shi exhibits reduced gibberellin responses con-
ferred by overexpression of a new putative zinc finger
protein. Plant Cell, 11: 1019~1031
Fujisawa Y, Kato T , Ohki S, Ishikawa A, Kitano H (1999).
Suppression of the heterotrimeric G protein causes abnor-
mal morphology, including dwarfism, in rice. Proc Natl Acad
Sci USA, 96: 7575~7580
Griffiths J, Murase K, Rieu I, Zentella R, Zhang ZL, Powers SJ, Gong
F, Phillips AL, Hedden P, Sun T, et al (2006). Genetic char-
acterization and functional analysis of the GID1 gibberellin
receptors in Arabidopsis. Plant Cell, 18: 3399~3414
Harberd NP, Belfield E, Yasumura Y (2009). The angiosperm
gibberellin-GID1-DELLA growth regulatory mechanism: how
an “inhibitor of an inhibitor” enables flexible response to
fluctuating environments. Plant Cell, 21: 1328~1339
Hedden P, Phillips AL (2000). Gibberellin metabolism: new in-
sights revealed by the genes. Trends Plant Sci, 5: 523~530
Helliwell CA, Chandler PM, Poole A, Dennis ES, Peacock WJ
(2001a). The CYP88A cytochrome P450, ent-kaurenoic acid
oxidase, catalyzes three steps of the gibberellin biosynthesis
pathway. Proc Natl Acad Sci USA, 98: 2065~2070
Helliwell CA, Sullivan JA, Mould RM, Gray JC, Peacock WJ, Dennis
ES (2001b). A plastid envelope location of Arabidopsis ent-
kaurene oxidase links the plastid and endoplasmic reticulum
steps of the gibberellin biosynthesis pathway. Plant J, 28:
201~208
Hu J, Mitchum MG, Barnaby N, Ayele BT, Ogawa M, Nam E, Lai
WC, Hanada A, Alonso JM, Ecker JR, et al (2008). Potential
sites of bioactive gibberellin production during reproductive
growth in Arabidopsis. Plant Cell, 20: 320~336
Huang J, Tang D, Shen Y, Qin B, Hong L, You A, Li M, Wang X,
Yu H, Gu M, et al (2010). Activation of gibberellin 2-oxidase
6 decreases active gibberellin levels and creates a dominant
semi-dwarf phenotype in rice (Oryza sativa L.) . J Genet
Genomics, 37: 23~36
Itoh H, Ueguchi-Tanaka M, Sentoku N, Kitano H, Matsuoka M,
Kobayashi M (2001). Cloning and functional analysis of two
gibberellin 3 beta-hydroxylase genes that are differently ex-
pressed during the growth of rice. Proc Natl Acad Sci USA,
98: 8909~8914
Jacobsen SE, Olszewski NE (1993). Mutations at the SPINDLY
locus of Arabidopsis alter gibberellin signal transduction.
Plant Cell, 5: 887~896
Jiang C, Fu X (2007). GA action: turning on de-DELLA repressing
signaling. Curr Opin Plant Biol, 10: 461~465
Lo SF, Yang SY, Chen KT, Hsing YI, Zeevaart JA, Chen LJ, Yu SM
(2008). A novel class of gibberellin 2-oxidases control
semidwarfism, tillering, and root development in rice. Plant
Cell, 20: 2603~2618
Mitchum MG, Yamaguchi S, Hanada A, Kuwahara A, Yoshioka Y,
Kato T, Tabata S, Kamiya Y, Sun TP (2006). Distinct and
overlapping roles of two gibberellin 3-oxidases in Arabidopsis
development. Plant J, 45: 804~818
Murase K, Hirano Y, Sun TP, Hakoshima T (2008). Gibberellin-
induced DELLA recognition by the gibberellin receptor GID1.
Nature, 456: 459~463
Nakajima M, Shimada A, Takashi Y, Kim YC, Park SH, Ueguchi-
Tanaka M, Suzuki H, Katoh E, Iuchi S, Kobayashi M, et al
(2006). Identification and characterization of Arabidopsis
gibberellin receptors. Plant J, 46: 880~889
Ogas J, Cheng JC, Sung ZR, Somerville C (1997). Cellular differ-
entiation regulated by gibberellin in the Arabidopsis thaliana
pickle mutant. Science, 277: 91~94
Ogawa M, Hanada A, Yamauchi Y, Kuwahara A, Kamiya Y,
Yamaguchi S (2003). Gibberellin biosynthesis and response
during Arabidopsis seed germination. Plant Cell , 15:
1591~1604
Olszewski N, Sun T, Gublerc F (2002). Gibberellin signaling:
biosynthesis, catabolism, and response pathways. Plant Cell,
14: S61~S80
Prisic S, Peters RJ (2007). Synergistic substrate inhibition of ent-
copalyl diphosphate synthase: a potential feed-forward in-
hibition mechanism limiting gibberellin metabolism. Plant
Physiol, 144: 445~454
Rieu I, Ruiz-Rivero O, Fernandez-Garcia N, Griffiths J, Powers SJ,
Gong F, Linhartova T, Eriksson S, Nilsson O, Thomas SG,
et al (2008). The gibberellin biosynthetic genes AtGA20ox1
and AtGA20ox2 act, partially redundantly, to promote growth
and development throughout the Arabidopsis life cycle. Plant
J, 53: 488~504
Sakamoto T, Miura K, Itoh H, Tatsumi T, Ueguchi-Tanaka M,
Ishiyama K, Kobayashi M, Agrawal GK, Takeda S, Abe K,
et al (2004). An overview of gibberellin metabolism enzyme
genes and their related mutants in rice. Plant Physiol, 134:
1642~1653
Sasaki A, Itoh H, Gomi K, Ueguchi-Tanaka M, Ishiyama K,
Kobayashi M, Jeong DH, An G, Kitano H, Ashikari M, et al
(2003). Accumulation of phosphorylated repressor for gib-
berellin signaling in a n F-box mutant. Science, 2 99:
1896~1898
Shimada A, Ueguchi-Tanaka M, Nakatsu T, Nakajima M, Naoe Y,
Ohmiya H, Kato H, Matsuoka M (2008).Structural basis for
gibberellin recognition by its receptor GID1. Nature, 456:
520~523
Spielmeyer W, Ellis MH, Chandler PM (2002). Semidwarf (sd-1),
“green revolution” rice, contains a defective gibberellin 20-
oxidase gene. Proc Natl Acad Sci USA, 99: 9043~9048
Sun TP, Goodman H M, Ausube FM (1992). Cloning the Arabidopsis
GA1 locus by genomic subtraction. Plant Cell, 4: 119~128
Swain SM, Tseng TS, Thornton T, Gopalraj M, Olszewski NE
(2002). SPINDLY is a nuclear-localized repressor of gibberel
linsignaltrans duction expressed throughout the plant. Plant
Physiol, 129: 605~615
植物生理学通讯 第 46卷 第 7期, 2010年 7月630
Thomas SG, Phillips AL, Hedden P (1999). Molecular cloning and
functional expression of gibberellin 2-oxidases, multifunc-
tional enzymes involved in gibberellin deactivation. Proc
Natl Acad Sci USA, 96: 4698~4703
Ubeda-Toma’s S, Federici F, Casimiro I, Beemster GTS, Bhalerao
R, Swarup R, Doerner P, Haseloff J, Bennett MJ (2009).
Gibberellin signaling in the endodermis controls Arabidopsis
root meristem size. Curr Biol, 19: 1194~1199
Ueguchi-Tanaka M, Fujisawa Y, Kobayashi M, Ashikari M, Iwasaki
Y (2000). Rice dwarf mutant d1, which is defective in the α
subunit of the heterotrimeric G protein, affects gibberellin
signal transduction. Proc Natl Acad Sci USA, 97: 11638~11643
Ueguchi-Tanaka M, Ashikari M, Nakajima M, Itoh H, Katoh E,
Kobayashi M, Chow TY, Hsing YI, Kitano H, Yamaguchi I,
et al (2005). GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1 en-
codes a soluble receptor for gibberellin. Nature, 437: 693~698
Ueguchi-Tanaka M, Nakajima M, Katoh E, Ohmiya H, Asano K,
Saji S, Xiang H, Ashikari M, Kitano H, Yamaguchi I, et al
(2007). Molecular interactions of a soluble gibberellin
receptor, GID1, with a rice DELLA protein, SLR1, and
gibberellin. Plant Cell, 19: 2140~2155
Ueguchi-Tanaka M, Hirano K, Hasegawa Y, Kitano H, Matsuoka
M (2008). Release of the repressive activity of rice DELLA
protein SLR1 by gibberellin does not require SLR1 degrada-
tion in the gid2 mutant. Plant Cell, 20: 2437~2446
Varbanova M, Yamaguchi S, Yang Y, McKelvey K, Hanada A,
Borochov R, Yu F, Jikumaru Y, Ross J, Cortes D, et al (2007).
Methylation of gibberellins by Arabidopsis GAMT1 and
GAMT2. Plant Cell, 19: 32~45
Vierstra RD (2003).The ubiquitin/26S proteasome pathway, the
complex last chapter in the life of many plant proteins.
Trends Plant Sci, 8: 135~142
Wen CK, Chang C (2002). Arabidopsis RGL1 encodes a negative
regulator of gibberellin responses. Plant Cell, 14: 87~100
Willige BC, Ghosh S, Nill C, Zourelidou M, Dohmann EMN,
Maier A, Schwechheimer C (2007). The DELLA domain of
GA INSENSITIVE mediates the interaction with the GA IN-
SENSITIVE DWARF1A gibberellin receptor of Arabidopsis.
Plant Cell, 19: 1209~1220
Yamaguchi S (2008). Gibberellin metabolism and its regulation.
Annu Rev Plant Biol, 59: 225~251
Yamaguchi S, Kamiya Y (2000). Gibberellin biosynthesis: its
regulation by endogenous and environmental signals. Plant
Cell Physiol, 41: 251~257
Yamaguchi S, Kamiya Y, Sun TP (2001). Distinct cell-specific
expression patterns of early and late gibberellin biosynthetic
genes during Arabidopsis seed germination. Plant J, 28:
443~453
Yamaguchi S, Sun TP, Kawaide H, Kamiya Y (1998). The GA2
locus of Arabidopsis thaliana encodes ent-kaurene synthase
of gibberellin biosynthesis. Plant Physiol, 116: 1271~1278
Yang YY, Nagatani A, Zhao YJ, Kang BJ, Kendrick RE, Kamiya
Y (1995). Effects of gibberellins on seed germination of
phytochrome-deficient mutants of Arabidopsis thaliana .
Plant Cell Physiol, 36: 1205~1211
Zhang Y, Zhu Y, Peng Y, Yan D, Li Q, Wang J, Wang L, He Z
(2008). Gibberellin homeostasis and plant height control by
EUI and a role for gibberellin in root gravity responses in
rice. Cell Res, 18: 412~421
Zhu Y, Nomura T, Xu Y, Zhang Y, Peng Y, Mao B, Hanada A, Zhou
H, Wang R, Li P, et al (2006). ELONGATED UPPERMOST
INTERNODE encodes a cytochrome P450 monooxygenase
that epoxidizes gibberellins in a novel deactivation reaction
in rice. Plant Cell, 18: 442~456