全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2012, 48 (5): 419~424 419
收稿 2012-02-24　　修定 2012-03-27
资助 国家自然科学基金(31170211)。
* 通讯作者(E-mail: junhuiwang@zju.edu.cn; Tel: 0571-
88206495)。
植物细胞程序性死亡的分类和膜通透性调控蛋白研究进展
蒋丽, 孔莹莹, 韩凝, 边红武, 朱睦元, 王君晖*
浙江大学生命科学学院遗传学研究所, 杭州310058
摘要: 程序性细胞死亡是由基因调控的贯穿于真核细胞生理和发育过程的细胞自杀行为。动物细胞的程序性死亡分成3
类: 凋亡、自噬和坏死; 线粒体和溶酶体分别在前两个过程中起关键作用。关于植物细胞程序性死亡的分类还存在很多争
议, 焦点是植物是否有细胞凋亡这种形式, 核心问题是植物细胞的线粒体外膜上没有Bcl-2家族的膜通透性调控蛋白。近
年, 程序性细胞死亡也在细菌中发现, LrgAB家族的膜通透性调控蛋白起着重要作用。最近的研究表明, 植物叶绿体外被
膜上也有LrgAB家族的同源蛋白, 它们在控制叶绿体发育和程序性细胞死亡方面起重要作用。因此, 叶绿体在植物细胞死
亡调控中的作用应该更加受到关注。
关键词: 程序性细胞死亡; 细胞凋亡; 叶绿体; 膜通透性调控蛋白
Progress in the Classification of Plant Programmed Cell Death and the Regula-
tory Protein for Membrane Permeabilization
JIANG Li, KONG Ying-Ying, HAN Ning, BIAN Hong-Wu, ZHU Mu-Yuan, WANG Jun-Hui*
Institute of Genetics, College of Life Sciences, Zhejiang University, Hangzhou 310058, China
Abstract: Programmed cell death (PCD) is a genetically controlled process of cell suicide, which can be in-
duced in physiology and development of eukaryotic cells. Currently, three types of PCD have been noticed in
animal cells: apoptosis, autophagy and necrosis. Mitochondria and lysosomes play a vital role in apoptosis and
autophagy, respectively. However, there exists controversy on the categories of plant PCD, focusing on whether
apoptosis occurs in plant cells, due to the apparent absence of the Bcl-2 family proteins, the key regulators of
membrane permeability in outer membrane of mitochondria. Recently, PCD was identified in bacteria, and the
LrgAB family proteins was found to play a cental role in the regulation of membrane permeability. In the enve-
lope membrane of chloroplasts, homologues of LrgAB family proteins have been identified, and their role in
chloroplast development and plant PCD control have been revealed. Thus, we should pay more attention on
chloroplast which may have a prominent role in plant PCD control.
Key words: programmed cell death, apoptosis, chloroplast, membrane permeabilization protein
程序性细胞死亡(programmed cell death, PCD)
是指细胞在发育或环境响应时所发生的由基因控
制的细胞自杀行为, 它在形态建成、组织稳态、
细胞衰老和防御反应等方面起着至关重要的作用
(Ameisen 2000)。Kerr等(1972)首次提出细胞凋亡
(apoptosis)这一概念, 认为细胞凋亡分两个阶段完
成: 首先细胞核与细胞质浓缩并裂解为许多由膜
包被的凋亡小体; 然后凋亡小体从膜表面溢出并
被其他细胞吸收, 在经过一系列的吞噬分解之后
被迅速瓦解。在凋亡的概念明确之后, 细胞死亡
研究进入了新的阶段, 人们依据其过程是否受基
因调控把它分为两种类型: 凋亡和坏死。利用若
干模式动物 , 细胞死亡调控机制的研究不断深
化。Clarke (1990)和Bras等(2005)依据溶酶体是否
参与细胞死亡调控将动物PCD分为3类: 第1类为
细胞凋亡, 它是由若干特殊的线粒体蛋白参与的
级联放大过程, 最终导致核DNA片段化、染色质
浓缩以及凋亡小体的形成, 溶酶体在这类细胞死
亡过程中并没有明显作为。第2类为细胞自噬(au-
综　述 Reviews
植物生理学报420
tophagy), 它是通过形成自噬泡与溶酶体融合来降
解包涵于其中的胞质复合物。研究者同时指出,
轻度的细胞自噬只引起细胞质部分破坏, 有利于
细胞存活, 作为一种细胞生存策略(Edinger和Tho-
mpson 2004)。第3类为细胞坏死(necrosis), 它以溶
酶体的功能性缺失为主要特点, 通过引起细胞肿
胀、质膜破裂以及细胞质不同程度的分解来完成
细胞死亡(Clarke 1990; Bras等2005; Kroemer等
2009; Diamond和McCabe 2011)。过去, 把细胞坏
死排除在PCD之外; 现在, 研究者普遍地把有基因
参与的细胞坏死列在PCD之内。当然, 从不同的角
度出发, PCD的分类还可以是多样的, 而且上述分
类之间也存在一定的重叠及关联性。例如, 细胞
凋亡可能起源于自噬反应, 而自噬反应也可能以
细胞凋亡而结束(Lockskin和Zakeri 2004)。
1 植物PCD及其分类
相关的进化分析表明, 动物PCD的机制早在
几亿年前就出现了, 这使得这种遗传调控过程在
细胞生长发育中的作用日趋重要(Ameisen 2000)。
然而, 植物中的情况又是怎样的呢？研究表明, 植
物中同样存在着PCD过程, 并且在植物生长发育中
扮演着重要角色, 参与了植物木质部形成、花器
官的形成、以及抵抗病原微生物的超敏反应, 等
等。总之, 植物PCD是植物完成正常生长发育以及
抵御外界环境和病原体胁迫的不可或缺的重要机
制, 从受精到衰老死亡, 它发生于植物体的整个生
命进程中(van Doorn和Woltering 2005)。
已有许多关于植物PCD的形态学和分子机制
的研究(李思滨等2008; 何虎翼等2011), 但是对植
物PCD的分类仍然有不少争议。van Doorn等
(2011)研究者从细胞形态学角度出发, 将植物PCD
分为两大类: 一类为自溶作用(autolytic), 另一类为
非自溶作用(non-autolytic)。两者的区分标准在于
液泡膜是否破裂并释放水解酶来清除胞质溶胶。
自溶作用在植物生长发育中发生; 之所以称之为
自溶, 是因为液泡释放的水解酶清除胞质内含物
的过程十分迅速; 随着液泡内含物取代胞质溶胶,
许多细胞器包括质体、核糖体、内质网膜以及过
氧化物酶体等都逐渐消失。这些特征性改变与动
物和酵母细胞的自噬作用十分相似, 因此可以把
它类同于动物细胞的自噬反应, 当然, 这和严格意
义上的动物细胞自噬还是有区别的(van Doorn和
Woltering 2010; van Doorn等2011; van Doorn 2011)。
非自溶作用是指自溶作用以外的植物细胞死亡方
式, 主要在植物细胞的病原体防御反应特别是超
敏反应中发生, 没有发生水解酶大量释放以溶解
胞质溶胶的现象。植物的非自溶作用与动物的坏
死性细胞死亡一样, 既没有凋亡小体也没有自噬
小体等结构性特征 , 可以将它们视为相似的过
程。由于植物中尚未发现死细胞被活细胞吞食的
现象, 也没有发现十分明确的凋亡小体形成(El-
more 2007; Taylor等2008; Wang和Youle 2009), 因
此van Doorn等(2011)十几个实验室认为植物PCD
中没有细胞凋亡这种形式。总之, 这个学派认为,
如果一定要与动物对应, 植物PCD只有两者形式:
细胞自噬和细胞坏死。最近的研究表明, 植物细
胞的超敏反应中涉及到许多自噬基因, 因此, 这两
种PCD形式也有重叠的成分(Hofius等2009; Kwon
等2010)。
然而, 与van Doorn等人的观点不同, McCabe
等人认为植物中存在细胞凋亡, 可以直接称之为
凋亡, 或凋亡样PCD (apoptotic-like PCD, AL-PCD)
(Danon等2000; Reape和McCabe 2008; Diamond和
McCabe 2011)。植物细胞凋亡的过程十分迅速, 在
细胞形态学方面有特征性变化, 如细胞质浓缩、
DNA降解, 这些变化不同于细胞自噬或细胞坏死,
却与动物细胞的凋亡过程非常相似。虽然凋亡小
体的产生在植物细胞中并不常见, 但McCabe指出,
多种植物细胞中均可以观察到伴随细胞凋亡过程
的特征性事件(Reape等2008)。植物中虽未发现经
典的凋亡蛋白酶(caspase), 但植物细胞PCD时有类
凋亡蛋白酶(metacaspase)等蛋白酶的产生, 它们也
能裂解其作用的底物(Woltering 2004, 2010; San-
martin等2005; Tsiatsiani等2011)。动物细胞凋亡与
植物细胞AL-PCD的相似性表明, 它们有可能起源
于一种原始的细胞死亡方式(Reape和McCabe
2008)。因此, 这一学派的研究者认为, 植物PCD的
分类和动物的一样, 也是3种类型, 并且可以相互
联系和转化。例如, 拟南芥悬浮细胞系可在碳饥
饿的条件下诱导产生自噬反应, 但这一过程相对
缓慢, 且细胞活力并没有立即发生改变; 适度的环
境胁迫, 如热激处理, 会引起细胞凋亡, 而更恶劣
蒋丽等: 植物细胞程序性死亡的分类和膜通透性调控蛋白研究进展 421
的条件则会引起细胞坏死, 前者与后者的区别在
于凋亡过程伴随着细胞质浓缩以及核DNA裂解
(McCabe和Leaver 2000; Rose等2006; Burbridge等
2006; Reape等2008)。另外, McCabe还对细胞衰老
与PCD的区别和联系做了较为系统的阐述, 认为在
细胞衰老过程中细胞死亡会受到抑制, 只有当衰
老终止时细胞死亡才会被激活。其论据是: 一些
死亡抑制基因在细胞衰老的过程中表达上调, 但
随着PCD的发生而表达下调(Wagstaff等2003;
Coupe等2004; Yamada等2004; Watanabe和Lam
2006)。
2 参与植物PCD的细胞器和蛋白因子
动物细胞在凋亡反应中会经历线粒体外膜的
通透化作用(mitochondrial outer membrane permea-
bilization, MOMP), 线粒体在该过程中释放了细胞
色素C和一些凋亡相关蛋白到胞质溶胶中, 引发级
联反应。MOMP主要受Bcl-2蛋白家族(包括抗凋
亡蛋白Bcl-2和Bcl-xL等, 以及促凋亡蛋白Bax、
Bak和BH3等)的调控。凋亡发生时, Bax和Bak均
被激活并在线粒体外膜形成同源寡聚体, 最终以
孔洞的形式释放脂质体和外膜囊泡, 而抗凋亡蛋
白则通过抑制促凋亡蛋白的作用来进行负调控
(Ameisen 2002)。所以说, 线粒体是动物细胞凋亡
的主要细胞器。前面已经指出, 从形态学角度, 植
物细胞中没有明确发现凋亡小体, 而从分子机制
角度, 植物中也没有报道存在Bcl-2/Bax蛋白同源
物, 因此van Doorn等(2011)坚持认为植物中没有细
胞凋亡这种形式。
但是, 植物细胞有高度保守的Bax Inhibitor-1
(BI-1)蛋白成员, 植物BI-1与动物BI-1的功能高度
相似(Watanabe和Lam 2006; Ishikawa等2011)。植
物细胞也能通过释放如细胞色素C、AIF同源物和
活性氧自由基(reactive oxygen species, ROS)等信
号分子直接或间接引发细胞死亡的级联反应(Dia-
mond和McCabe 2011)。植物中也有类似于凋亡蛋
白酶的活性(Woltering 2004, 2010; Sanmartin等
2005; Tsiatsiani等2011)。植物中还存在DAD1、
EndoG和IAP1等动物PCD蛋白的同源物, 它们也可
能作为植物PCD的组成部分起作用(Yamada等
2004; Vindhya等2011; Wang等2011)。此外, 虽然并
未在植物细胞中发现Bcl-2蛋白家族的序列同源
物, 但有证据表明可能有功能同源物存在来行使
相同的作用(Jones 2000)。只是, 不是所有的植物
PCD都会产生细胞色素C, 也不是细胞色素C的产
生就一定都能激活植物PCD (Xu和Hanson 2000;
Yu等2002; Duval等2005)。细胞色素C的作用方式
是多样的, 例如, 它能增加ROS的产量并通过将其
转化为羟基自由基而加剧对细胞的损伤, 从而加
速PCD的进程(Bras等2005)。
叶绿体作为植物细胞中重要的细胞器, 也能
通过ROS产生、光周期调控以及质体到细胞核的
信号转导等过程来影响植物细胞的PCD (Doyle等
2010)。在光照条件下, 将类胡萝卜素合成抑制剂
norflurazon加到拟南芥悬浮细胞培养基中, 以破坏
质体功能, 此时, 热激诱导的PCD水平明显增高, 这
说明叶绿体功能与PCD的相关性。同样, 用抗生素
抑制与叶绿体功能相关的核基因的表达, PCD的水
平也会明显增加(Doyle等2010)。另外, 在叶绿体
内, FtsH蛋白酶, 以及与叶绿素降解有关的3个蛋白
STAYGREEN (SGR)、Accelerated Cell Death 1
(ACD1)和ACD2, 都和植物PCD和病程反应有关
(Mur等2010; Jiang等2011; Mecey等2011; Tang等
2011; Pattanayak等2012)。更有意思的是, 在烟草
中表达动物的Bcl-2/Bax蛋白, 被发现定位于叶绿
体(Chen和Dickman 2004)。因此, 叶绿体在植物
PCD中的作用可能比想象的要大得多。
除了叶绿体, 植物细胞的内膜系统包括内质
网、高尔基体以及液泡膜等作为一个庞大的分子
互联网基地, 通过集合、分散、运输若干信号分
子也参与了植物PCD的过程。自噬反应正是通过
这些分子之间的相互作用来杀死细胞或是使细胞
免于死亡, 这些内膜系统之间可能存在某种特殊
的信号交流机制来操纵细胞的命运(Cacas 2010)。
3 细菌质膜的膜通透性调控机制
细菌中存在着一种调控细胞死亡和裂解的机
制: cidAB/lrgAB体系。lrgA和lrgB是受其上游的
lytSR调控的双顺反子, 它们通过产生膜通透性调
控蛋白来抑制胞壁质(murein)水解酶的释放从而
抑制细胞死亡; 与此同时, 细菌细胞中还存在着另
一个元件cidAB, 受其上游的cidR调控, 它们编码的膜
通透性调控蛋白能促进胞壁质水解酶的释放从而
促进细胞死亡(Groicher等2000; Rice等2003; Bayles
植物生理学报422
2007)。目前, 比较明确的是金黄色葡萄球菌的
cidAB⁄lrgAB元件通过调控细胞裂解和DNA释放来
参与菌膜形成。研究者推测, 其作用方式可能类
似于噬菌体的穿孔素/抗穿孔素(holin/antiholin), 通
过在细菌质膜表面小孔形成的促进或抑制来调控
细胞死亡。Ranjit等(2011)的实验证实了CidA和
LrgA是膜通透性调控蛋白, 它们与穿孔素蛋白一
样通过半胱氨酸残基之间形成二硫键来形成高分
子量的寡聚复合体而起作用; 只是穿孔素/抗穿孔
素是控制噬菌体的释放时间, 而CidA和LrgA是控
制菌膜形成过程中细菌细胞的死亡与裂解进程。
动物细胞线粒体外膜上的通透性调控蛋白Bax/
Bak同样是通过形成寡聚复合体来控制细胞色素C
等组分的出入, 从而控制细胞凋亡反应。近期的
研究表明, cidAB⁄lrgAB体系在细菌中高度保守, 可
能与真核细胞线粒体调控凋亡的膜通透性调控蛋
白在功能上相似(Bayles 2007; Chandramohan等
2009)。Pang等(2011)将动物细胞的Bax/Bak蛋白导
入细菌中, 它们同样能在细菌质膜表面引起类似
于穿孔素/抗穿孔素的效应, 这说明细菌细胞死亡
调控机制与动物细胞凋亡调控机制存在着一定的
相关性。
4 植物叶绿体外被膜通透性调控蛋白的发现
植物叶绿体发育以及功能的行使依赖于定位
于叶绿体外被膜(chloroplast envelope)上的跨膜蛋
白。随着蛋白质组学技术的研究进展, 研究者们
在拟南芥叶绿体中发现了100多种跨膜蛋白, 其中
超过50%的蛋白已经确定其功能或者可以通过生
物信息学方法注解其功能, 它们参与了离子和代
谢物的运输, 或者作为蛋白输入系统的组成元件,
抑或参与叶绿体脂类代谢, 等等。其中, At1g32080
基因所编码的一种未知功能蛋白, 含量非常丰富,
可与磷酸丙糖转运蛋白(the triose-phosphate/phos-
phate translocator, TPT)的含量媲美(Ferro等2003;
Froehlich等2003; Zybailov等2008)。由于该蛋白C
端含有一个LrgB同源结构域, N端则为低保守性的
LrgA结构域, 我们将其命名为AtLrgB (Yang等
2012)。该基因的同源物从低等到高等植物均存
在, 它们可能起源于基因融合。在拟南芥中, AtL-
rgB基因主要在叶片及幼苗中表达, 表达量随光周
期的变化而变化(Yang等2012)。虽然蛋白丰度与
TPT相当, 但没有迹象表明AtLrgB是以转运蛋白形
式起作用的。AtLrgB基因的突变体出现叶绿体结
构破坏、嫩叶失绿坏死、碳同化物分配异常等非
常明显的表型。酵母细胞中表达AtLrgB基因能增
强其在制霉菌素诱导条件下的膜通透性(Yang等
2012)。此外, 突变体叶片受损区域的细胞死亡用
台盼蓝染色和电子显微镜观察得到了验证(Yama-
guchi等2012)。这些结果都证明植物叶绿体外被
膜AtLrgB蛋白可能通过调控叶绿体膜的通透性来
控制细胞死亡。
5 结论
综上所述, 关于植物PCD的分类还存在很多
争议, 焦点是植物是否有细胞凋亡这种形式, 核心
问题是植物细胞虽然有BI-1、AIF、EndoG、DAD1
和Metacaspase等蛋白质, 但其线粒体外膜上没有
Bcl-2家族的膜通透性调控蛋白。细菌PCD及其新
型膜通透性调控蛋白的发现可能为解决这些争议
提供了新的思路。LrgAB家族蛋白在质膜上调控
细菌细胞的死亡和裂解。蛋白质组学研究发现,
植物叶绿体外被膜上有LrgAB同源蛋白; 反向遗传
学研究发现, 这些蛋白参与植物PCD的调控。虽然
我们还不能妄断植物PCD中存在细胞凋亡这一机
制, 但叶绿体在植物PCD中的重要作用更加明确
了。进一步研究植物LrgAB同源蛋白的作用机理,
包括它与其他叶绿体蛋白SGR、ACD1和ACD2的
相互关系, 应该是植物PCD研究的重要方向。正如
Morange (2010)所说, 太多的疑惑会成为我们研究
PCD的障碍, 但这也正是驱使我们不断努力答疑解
惑的动力。
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