全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (8): 1241~1247　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0242 1241
收稿 2015-05-06　　修定 2015-07-04
资助 广东省自然科学基金项目(10251063101000010)。
* 通讯作者(E-mail: liling@scnu.edu.cn; Tel: 020-85211378)。
赤霉素生物合成及信号转导途径研究进展
黄桃鹏, 李媚娟, 王睿, 李玲*
华南师范大学生命科学学院, 广东省植物发育生物工程重点实验室, 广州510631
摘要: 赤霉素是调节植物生长发育不可缺少的植物激素之一, 调控种子萌发, 下胚轴伸长, 叶片伸展, 花、果实及种子发育
等众多生理过程。近年来, 应用拟南芥、水稻等模式植物, 赤霉素在高等植物中的生物合成调控、信号转导途径研究取得
突破性进展, 尤其是GA-GID1-DELLA复合物在GA与其他植物激素交互作用方面有新的认识。本文对近年来高等植物中
赤霉素的生物合成及其调控以及信号转导途径进行综述。
关键词: 赤霉素; 生物合成; 信号转导; 激素互作
Progress in Study of Gibberellins Biosynthesis and Signaling Transduction
Pathway
HUANG Tao-Peng, LI Mei-Juan, WANG Rui, LI Ling*
Guangdong Provincial Key Laboratory of Biotechnology for Plant Development, School of Life Sciences, South China Normal
University, Guangzhou 510631, China
Abstract: Gibberellins (GA) has been widely recognized as an important phytohormone which regulates diverse
growth and development processes in plant, such as promoting seed germination, leaf expansion, occurrence of
flowering, fruit and seed development. This paper summarizes several aspects on the recent progress in the GA
signaling pathway, GA biosysthesis and its regulation mechanisms, the interactions with other phytohormones
through the GA-GID1-DELLA complex in Arabidopsis thaliana as well as in rice. It will provide a reference to
further researches on key enzymes in biosysthesis and key components in signaling pathway among higher plants.
Key words: gibberellin (GA); biosynthesis; signaling transduction; phytohormone interactions
赤霉素是一类四环二萜类化合物。目前, 已
知有136种天然赤霉素(Reinecke等2013), 广泛分布
于高等植物、藻类、真菌及细菌中 , 仅GA 1、
GA3、GA4、GA7存在生理活性(Eriksson等2006)。
赤霉素调控植物的众多生理过程 , 包括种子萌
发、下胚轴伸长、叶子伸展、开花调控、种子及
果实的发育等。近年, 科学家以水稻、拟南芥等
为材料, 对高等植物中赤霉素生物合成关键酶, GA
信号感知、传递及应答研究十分透彻, 其中, 生物
合成关键酶的调控以及信号转导中GA-GID1-
DELLA蛋白的研究更为显著。赤霉素生物合成的
调控集中于细胞质基质中GA20ox、GA3ox及GA2ox
的表达调控, 此外, Wu等(2014)研究发现转录因子
GAF1与转录因子OsbZIP分别参与拟南芥与水稻
中赤霉素生物合成的调控。植物激素间相互作用
对植物正常生长发育有重要作用, 赤霉素通过GA-
GID1-DELLA复合物, 尤其是DELLA蛋白与多种
激素发生互作。赤霉素信号转导中, Ca2+ (Chen等
1997)、cGMP (Bastian等2010)及NO (Lozano-Juste
和León 2011)是其细胞内的第二信使, 负责GA在
细胞内信号的传递。
1 生物合成
赤霉素主要在高等植物发育的果实或种子、
伸长的茎端和根部器官中合成, 亚细胞定位表明
GA在高等植物细胞中的合成部位是质体、内质网
和细胞质基质(Reinecke等2013)。质体中主要是牻
牛儿牻牛儿基焦磷酸(geranylgeranyl diphosphate,
GGPP)在内根-古巴焦磷酸合成酶(ent-copalyl di-
phosphate synthase, CPS)和内根-贝壳杉烯合成酶
(ent-kaurene synthase, KS)催化下环化为赤霉素的
前身内根-贝壳杉烯(ent-kaurene)。内质网中则是
内根-贝壳杉烯一系列氧化先形成GA12-醛, 后者的
C13分别经羟基化和非羟基化2种途径形成GA53与
植物生理学报1242
GA12, 其中, 大多数植物是经羟基化形成GA53, 拟
南芥和某些植物则是经非羟基化途径形成GA12。
最后, GA12与GA53在细胞质基质中经GA20ox与
GA3ox氧化下分别形成不同的GAs (图1)。细菌及
真菌中赤霉素的生物合成略有不同。细菌中, 二
萜操纵子催化GA的生物合成, 包括铁氧还蛋白、
乙醇脱氢酶、萜烯合成酶等(Morrone等2009)。真
菌中第一步合成反应与高等植物质体中合成相同,
第二步P450s与脱氢酶共同催化中间产物向无生物
活性赤霉素的转变; 最后GA7的C13位经羟基化途
径形成有生物活性的GA3 (Tudzynski等2003)。
赤霉素的生物合成是多种酶促反应的过程,
这些酶促反应在时间和空间上都受到严格而精密
的调控。多种因素直接或间接通过影响赤霉素生
物合成中关键酶的表达, 调控赤霉素生物合成, 维
持植物体内赤霉素稳态, 如, 活性GA水平、温度
(Graeber等2014)、光质(Olszewski等2002)、磷酸
化(Wang等2014)、寡糖(González等2014)、转录因
子等。研究表明植物体内活性赤霉素水平通过前
馈和反馈调控作用维持GA含量, 当植物体内活性
GAs含量低时, GAs促进GA20ox、GA3ox等合成关
键基因的表达, 抑制GA2ox的表达; 当植物体内活
性赤霉素高时, 则GAs对GA合成关键基因的调控
作用相反(Li等2012)。基于模式植物拟南芥的研
究显示红光(Olszewski等2002)和低温(Graeber等
2014)促进GA生物合成。番茄中TCA循环中间代
谢物酮戊二酸及其脱氢酶(2-OG dehydrogenase,
2 -ODD)也调控赤霉素的生物合成 , 番茄根中
2-ODD表达下调将导致GA合成减少(Araújo等
2014)。另外, GA20ox与GA3ox的氧化反应是关键
酶促反应的调控对象。除此之外, 最近研究表明,
多种转录因子和Kappa (卡拉胶寡糖) (González等
2014)影响赤霉素的生物合成。卡拉胶寡糖在硫氧
还蛋白还原酶系统介导的还原反应可增加尤加利
树中GA3的含量(Gonzáleza等2014), 其机制还有待
阐明。
图1 GA生物合成途径及其调控示意图
Fig.1 GA biosynthesis pathway and its regulation
(1)方框内是赤霉素生物合成关键物质, 缺角方框内是生物活性的赤霉素, 椭圆形框内则是生物合成中相关酶, 波形方框代表GA生物
合成的调控; “+”代表促进作用, “-”表示抑制作用。(2) KO、GA20ox、GA3ox及GA2ox是赤霉素内质网及细胞质基质中生物合成关键酶,
也是GA生物合成关键调控对象。(3) ①、②反应发生于质体, ③~⑦反应发生于内质网, ⑧、⑨反应发生于细胞质基质, ⑩为GA代谢途
径。(4) CDP: ent-copalyl diphosphate, 内根-古巴焦磷酸; KO: ent-kaurene oxidase, 内根-贝壳杉烯氧化酶; KAO: ent-kaurene acid oxidase, 内
根-贝壳杉烯酸氧化酶。
黄桃鹏等: 赤霉素生物合成及信号转导途径研究进展 1243
至于转录因子对GA生物合成的调控, 一方面,
Fukazawa等(2014)证实一类非DELLA依赖蛋白
GAF1, 与玉米ID1 (indeterminate 1)锌指基序相似
的转录因子, 与GA生物合成密切相关。GA信号转
导负调控因子DELLA蛋白家族成员GAI (GA-in-
sensitive)和TPR4 (TOPLESS-related 4)在转录因子
GAF1介导下结合GA20ox启动子, 抑制GA的生物
合成并参与GA的负反馈调节, 即GA20ox促进GA的
生物合成, 活性GA反过来抑制GA20ox的活性从而
维持植物体内GA含量的相对稳定。另一方面, 基
于酵母双杂交及荧光素酶互补分析的实验结果,
在赤霉素促进种子萌发的过程中, Wu等(2014)以
模式植物水稻为材料发现与植物抗性及细胞程序
性死亡的C2C2型锌指蛋白OsLOL1与转录因子Os-
bZIP58相互作用, 后者结合于内质网中关键酶KO
(ent-kaurene oxidase)基因的顺式作用元件G-box
(5-CACGTG-3), 促进GA的生物合成。最后, Ser/
Thr位点磷酸化调控在GA合成中发挥重要作用, 去
磷酸化的RGA (repressor of ga1)是GA20ox与GA3ox
的转录激活因子(Wang等2014)。
近年研究发现蕨类植物海金沙原叶体早期成
熟阶段可以通过含有赤霉素烷骨架的成精子囊素
促进雄孢子形成, 改变海金沙性别比例(Tanaka等
2014)。在蕨类植物早期原叶体时期, 首先表达GA
合成基因, 如CPS (ent-copalyl diphosphate syn-
thase)、KS (ent-kaurene synthase)、KO (ent-
kaurene oxidase)、KAO (ent-kaurenoic acid oxi-
dase)、GA20ox (GA 20-oxidase)等, 但GA3ox不表
达, 存在一种C3位缺少羟基的GA9中间产物, 后者
通过C6位甲基化的修饰形成成精子囊素运输到邻
近晚发育GA3ox高表达的原叶体; 其次成精子囊
素先在甲基释放酶催化下释放C6位甲基形成GA9,
后者再经GA3ox催化形成GA4; 最后GA4在GID2协
助下, 通过GA信号途径调控不同基因的表达从而
维持海金沙中合适的雌雄配子比例(Tanaka等
2014)。
2 信号转导
GA信号转导是细胞感受GA刺激后所引起的
一系列应答反应, 包括细胞对GA信号的感知及GA
信号在细胞内引发的应答反应两部分。GA信号转
导途径研究开始于水稻中GA第一个受体GID1的
获得, GA-GID1-DELLA三聚体复合物是GA信号
转导的关键组分, 其中, DELLA蛋白是信号转导的
核心元件。
2.1 GA信号感知
GA信号感知是植物体将细胞外GA信号传入
细胞内的过程。当细胞外GA浓度低时, GID1不与
GA结合, 其N端结构域(N-Ex)呈疏松结构状态, 使
DELLA蛋白与GA应答基因结合并抑制其活性; 当
细胞外GA浓度高时, GID1通过其C端结构域与GA
结合并引发相关应答反应。首先, GA诱导GID1构
象发生变化, GID1的N-Ex像盖子一样将GA封闭在
GID1内, 并形成疏水性的表面以便与DELLA蛋白
结合; 其次, GA-GID1复合物与DELLA结合形成三
聚体, 三聚体的形成促进DELLA与泛素E3连接酶
复合体(SCFSLY1/GID2)结合; 最后, DELLA蛋白
被26S蛋白酶降解(Sun 2010)。Yamamoto等(2010)
研究表明在无GA存在下, GID1B也可与DELLA蛋
白结合并引发相关反应, 因此植物体可通过GA依
赖或GA非依赖的途径感应生长发育中外界的GA
刺激。
2.2 第二信使
外界环境及植物各种激素与细胞内第二信使
密切相关, 后者将细胞外信号转变为胞内信号并
引发细胞多种生理反应。GA信号转导中, Ca2+、
cGMP及NO (Bastian等2010; Lozano-Juste和León
2011)是其细胞内的第二信使, 其中, Ca2+与cGMP
是GA信号转导正调控因子, NO则负调控GA信号
途径。水稻糊粉细胞中, Ca2+与钙调蛋白结合构成
Ca2+/钙调蛋白复合物调节细胞内Ca2+水平, 在GA
信号转导中 , C a 2 +/钙调蛋白复合物可以调控
Ca2+-ATPase依赖GA应答基因的表达(Chen等
1997)。拟南芥中, cGMP与赤霉素应答元件(GA
response element, GARE)的作用在GA信号转导中
发挥重要作用, 如GA信号负调控基因SPY、GA受
体GID1等, 进一步研究证实GARE中TAACAA(A/
G)基序在GARE与cGMP的相互作用中发挥重要功
能(Bastian等2010)。Bethke等(2007)研究表明NO
在拟南芥种子萌发时调控GA生物合成及信号途
径; Lozano-Juste和León (2011)证实NO降低E3连接
酶SLY1的含量, 促进DELLA蛋白的积累, 抑制GA
相关应答基因的表达, 如Myb (GAMYB)淀粉酶合
成基因等(Ando等2013), 因此, NO负调控GA信号
途径。
植物生理学报1244
2.3 DELLA蛋白与其他激素交互作用
植物生长发育是植物体内外多种因素共同作
用的结果, GA信号转导途径也与脱落酸、生长
素、细胞分裂素、乙烯及油菜素内酯等存在交互
作用。DELLA蛋白在调节GA信号转导的调控以
及与其他激素的相互作用(图2)有重要作用。
2.3.1 与乙烯的交互作用
GA与乙烯(ethylene, ET)的交互作用参与植物
多种生理过程, 如顶端弯曲的生长、种子萌发、
结瘤出现、植株高度决定等(Dubois等2011; Fergu-
son等2011)。在抑制植株生长过程中, 乙烯通过调
控GA生物合成、代谢基因的表达实现其对植物生
长的抑制作用(Kim等2012); 在促进植物生长中,
乙烯则是调节D E L L A蛋白的表达 ( A c h a r d等
2003)。GA与乙烯的交互作用也参与植物顶端发
育。Marin-de la Rosa等(2014)发现DELLA蛋白家
族成员GAI与AP2/EREBP (APETALA2/ethylene
responsive element binding protein)超家族中ERF转
录因子家族成员RAP2-3 (related to Apa 2-3)转录因
子共同介导GA与乙烯对模式植物拟南芥顶端弯曲
生长的调控。先前实验表明DELLA蛋白通过抑制
EIN3 (ethylene insensitive 3)的活性调控乙烯对植
物顶端弯曲生长的作用(An等2012), 然而转录因子
突变体显示RAP2-3和RAP2-12是GA与乙烯共同
调控植物顶端弯曲生长VII ERFs家族的重要成
员。突变实验证实了RAP2-3 N末端的AP2 DNA结
合结构域及保守氨基酸序列是DELLA蛋白与VII
ERFs转录因子相互作用的必要元件。拟南芥和烟
草叶基因重组实验表明RAP2-3通过靶基因的
GCC-box与目的基因结合并激活其转录活性(An等
2012), GAI可阻止RAP2-3与DNA结合或抑制
RAP2-3介导的转录激活作用; 体内实验显示GAI
抑制RAP2-3与启动子类似GCC-box的结合(Da-
vière和Achard 2013)。总之, DELLA通过抑制
RAP2-3及EIN3活性调控植物顶端弯曲生长。
2.3.2 与茉莉酸的交互作用
茉莉酸(jasmonic acid, JA)与GA在信号转导关
键组分JAZ (JA ZIM-domain)与DELLA介导下参与
植物防御和植物生长, 其中植物防御中2种激素存
在拮抗作用, 植物发育中存在协同作用。JAZs的C
末端JA结构域决定JAZs生物功能, 如JAZs与DEL-
LA、JA信号途径正调控因子MYC2的相互作用,
图2 DELLA蛋白与其他激素交互作用
Fig.2 The crosstalk between DELLA with other phytohormones
1条直线代表单向作用, 2条箭头直线则是2种激素间双向作用; 所有线条上物质是2种激素在植物不同发育时期交互作用的关键成分;
“？”表示2种激素间互作机制有待进一步研究。
黄桃鹏等: 赤霉素生物合成及信号转导途径研究进展 1245
DELLA蛋白参与EIN3/EIL1及bHLH类转录因子成
员MYC2与JAZs的相互作用(Bastian等2010)。
GA与JA在植物防御及生长中存在拮抗作
用。一方面, GA抵制JA防御功能。首先, DELLA
诱发JA获得或促进其信号途径, 增加已感染拟南
芥抗病能力, 减弱植物防御系统中重要激素——
水杨酸的信号途径从而导致拟南芥对寄生虫抵抗
性下降(Navarro等2008)。其次, DELLA与JA竞争
性结合JAZ影响JA信号途径(Hou等2010)。无GA
时, DELLA与MYC2竞争性结合JAZs, 后者释放
MYC2通过MYC2与G-box基序的结合激活JA应答
基因; GA含量增加导致DELLA降解, 释放JAZs, 活
化MYC2减弱JA信号途径(Bastian等2010)。另外,
DELLA家族成员RGL3正调控JA介导的葡萄孢菌
抗性及丁香假单胞菌的感染性(Wild等2012)。JA
诱导RGL3表达, RGL3与JAZs相互作用释放MYC2
并增加JA应答基因表达。另一方面, JA抑制GA对
植物的生长作用, 植物下胚轴伸长过程中JA引发
JAZs降解影响DELLA活性并抑制GA介导的植物
生长。与GA相反, DELLA使PIF3及PIF4在细胞伸
长中转录活性丧失从而抑制下胚轴伸长, JA对下
胚轴抑制作用在DELLA突变体中减弱。此外, JA
通过降解JAZ1调控植物光形态发生。在JA作用
下, 降解的JAZs释放DELLA, DELLA与PIF3作用
抑制GA介导的植物生长(Bastian等2010)。总之,
JAZs与DELLA作用影响DELLA对PIFs调控作用,
在植物生长和光形态发生上, JA与GA信号途径存
在拮抗作用。
GA与JA协同促进植物发育。拟南芥GA与JA
突变体均表现出花粉繁殖率下降、花粉管变短和
花粉囊裂开受损引发的雄性不育(Stintzi和Browse
2000), GA调节JA合成从而影响JAZs底物雄性发育
调节因子TFs及MYB的表达水平及活性(Song等
2011), 赤霉素诱导JA合成基因DAD1 (Defective in
Anther Dehiscence 1)及LOX1 (Lipoxynenase 1)的表
达, 后者促进JA合成并促进MYB21、MYB24和
MYB57表达上调(Cheng等2009)。
2.3.3 与脱落酸的交互作用
GA与脱落酸(abscisic acid, ABA)这2种激素在
植物从胚胎发育到种子萌发多种生理过程中相互
拮抗(Gómez-Cadenas等2001)。水稻种子萌发过程
中, AP2 (APETALA2)-like转录因子介导两者的拮
抗作用。OsAP2-39的超表达诱导ABA生物合成关
键酶OsNCED-I (9-cis-epoxycarotenoid dioxygenase
I)表达上调从而促进植物体内内源激素ABA的水
平升高, 与此同时, GA失活基因EUI (elongation of
upper most internode)表达也上调, 因此, OsAP2-39
通过调控ABA及GA生物合成关键酶的表达量在
维持植物体内ABA及GA的平衡发挥重要作用
(Yaish等2010)。在应对非生物胁迫时, DELLA蛋
白参与植物体内ABA及GA动态平衡。DELLA蛋
白促进泛素E3连接酶基因XERICO表达从而降低
GA含量, 增加ABA含量(Zentella等2007)。
2.3.4 与生长素的交互作用
植物激素GA与生长素(auxin)的交互作用
参与植物生长发育的多种生理过程。生长素输出
蛋白PIN蛋白与生长素应答因子ARF7 (auxin re-
sponse factor 7)分别介导拟南芥根的向地性与番茄
座果的发育(Willige等2011; de Jong等2011)。第一,
模式植物拟南芥中, GA生物合成与信号途径需要
生长素运输蛋白的参与, 拟南芥GA突变体(ga1、
gid1及gai1)中根尖生长素运输蛋白PIN蛋白含量
下降, 突变体实验进一步证实PIN蛋白介导GA信
号转导抑制因子DELLA蛋白泛素化降解过程, 其
具体机制还有待进一步研究(Willige等2011); 第二,
番茄座果形成及发育过程中 , 生长素应答因子
ARF7参与GA诱导的细胞膨大与生长素诱导的细
胞分裂。一方面, ARF7抑制GA的生物合成与信号
途径。生物合成代谢中, ARF7抑制GA20ox的表达,
促进GA2ox的表达, 但对GA3ox的合成无影响; 信号
转导途径中, ARF7转基因植株中GID1表达明显下
降, GA信号途径被抑制。另一方面, ARF7抑制生
长素信号途径, 激活代谢途径, ARF7转基因植株
中, 生长素信号途径关键激活因子ARF9表达下调,
生长素代谢途径关键酶吲哚乙酸氨基化酶表达显
著上调(de Jong等2011)
2.3.5 与其他激素的交互作用
GA与油菜素内酯(brassinosteroid, BR)是植物
生长发育中应对内外刺激的2种重要激素。在模
式植物拟南芥的生长过程中, GA与BRs的交互作
用研究集中于BRs转录因子与GA负调控因子
DELLA蛋白成员GAI、RGA、RGL1、RGL3之间
的作用(Gallego-Bartolomé等2012; Bai等2012; Li等
2012)。DELLA蛋白通过其C端GRAS结构域中
植物生理学报1246
LHR1 (leucine heptad repeat 1)基序或SAW基序与
转录因子BZR (brassinozale-resistant)的N端DNA结
合域相互作用并抑制BZR与靶基因的结合(Bai等
2012)。
GA与细胞分裂素(cytokinin, CK)间存在相互
拮抗作用。一方面, Fleishon等(2011)证实在番茄
花青素积累过程中CK与GA单独使用分别促进和
抑制花青素的积累, 而2种激素混合使用时GA完全
抑制CK的作用; 另一方面, 在下胚轴伸长生理过程
中, GA促进下胚轴的伸长, CK对下胚轴伸长无影
响, 当2种激素同时使用时, 番茄下胚轴不伸长, CK
完全拮抗GA对下胚轴的伸长作用(Fleishon等
2011), 但Greenboim-Wainberg等(2005)研究表明
CK对GA促进下胚轴伸长的拮抗作用在模式生物
拟南芥中并未发现。在植物响应非生物胁迫时,
基因SPY (SPINDLY)在GA与CK间的作用影响甚
大, spy突变体中RGL2、GA2ox以及GA应答基因
(At5g59845)表达上调, CK代谢基因CKX3 (cytoki-
nin oxidase 3)表达也上调(Qin等2011)。
3 展望
植物激素赤霉素是调节植物生长发育的重要
激素之一。近几年高等植物中GA相关代谢研究已
取得突破性进展, 但GA生物合成的调控机理仍有
许多问题有待探讨, 例如, GA生物合成中质体和内
质网合成的调控; GA信号途径中DELLA蛋白转录
水平的调控; 植物激素间相互作用分子机制尤其
是DELLA蛋白与其他激素信号转导核心成员交互
作用分子机制; 激素间互作网络; 细胞内各种代谢
的调控网络等。因此, 后续相关研究将有助于深
入理解赤霉素如何调控植物生长发育及环境胁迫
响应; 此外, 将这些理论应用于农业生产也是众多
科研人员的夙愿。
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