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N- 酰基高丝氨酸内酯调控植物生长发育的研究进展



全 文 :植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月980
N-酰基高丝氨酸内酯调控植物生长发育的研究进展
赵芊, 宋水山 *
河北省科学院生物研究所, 石家庄 050051
提要: 植物与细菌之间存在着复杂的相互作用关系。N-酰基高丝氨酸内酯(AHLs)是革兰氏阴性细菌进行胞间通讯的信号
分子, 也是介导植物与细菌互作的重要信号分子, 在调控植物生长发育方面起着重要作用。本文对近年来的相关研究进展
作一综述, 这将有助于全面了解植物与细菌间的信息交流机制, 并对实际农业生产具有指导意义。
关键词: N-酰基高丝氨酸内酯; 生长发育; 形态建成; 植物
Advances in the Regulation of Plant Growth and Development by N-Acyl-
Homoserine Lactones
ZHAO Qian, SONG Shui-Shan*
Biology Institute, Hebei Academy of Sciences, Shijiazhuang 050051, China
Abstract: There is a complex interaction between plant and bacteria. Bacterial quorum sensing signals, N-acyl-
homoserine lactones (AHLs), are also important signals mediating plant and bacterial interaction. AHLs play an
important role on plant growth and development. In this review, we would discuss recent findings in the
regulation of plant growth and development by AHLs. It would be benefit for us to understand plant communi-
cation mechanism with bacteria completely, and to guide on promoting plant growth and enhancing crops
production in practice.
Key words: N-acyl-homoserine lactone; growth and development; morphogenesis; plant
收稿 2010-06-25 修定  2010-07-13
资助 国家重点基础研究发展计划(2009CB126000)、河北省
自然科学基金(C2006000707)和河北省重点基础研究计
划项目(0 89 65 50 6D )。
* 通讯作者(E-mail: shuishans@hotmail.com; Tel: 0311-
8 3 9 9 9 0 1 2 )。
植物与其根际菌落之间存在着复杂的相互作
用关系, 这对植物进行营养吸收、生长发育和激活
防御反应机制至关重要。植物与细菌的相互作用
是通过一系列信号分子介导的。在革兰氏阴性细
菌中, N-酰基高丝氨酸内酯(N-acyl-homoserine
lactones, AHLs)是最常见的胞间通讯信号分子, 它由
一个高丝氨酸内酯环和一个酰基侧链组成, 其特异
性由酰基链的长度(4~18个碳原子)、C3位的取代
基 ( 羰基和羟基 ) 和酰基链的饱和水平来决定
(Vannini等 2002; Raffa等 2004)。AHLs通过群体
感应系统(quorum sensing, QS)调控细菌多种生理
过程, 包括毒性因子的产生、生物发光、孢子形
成、运动性、生物膜形成、铁载体的产生、抗
生素合成和质粒接合转移等(Pearson等1994; Parsek
等 1999)。同时, AHLs可以被植物感知, 进而调控
植物的生理行为, 是细菌与真核生物之间信息交流
的介导分子(宋水山等 2005; 宋水山 2010)。AHLs
作为植物与细菌互作的重要信号分子, 早期的功能
研究主要集中在其诱导植物系统抗病性方面。随
着对 AHLs调控植物生理行为研究的深入, 发现
AHLs对植物的作用是多方面的, 并且其在调控植物
生长发育方面的作用越加凸显出来。本文将着重
从AHLs调控植物生长发育方面综述近年来的相关
研究进展。
1 植物感知细菌AHLs信号分子
植物对AHLs和细菌行为模式的感知, 以及随
后的信号转导级联反应和它们在与其他效应器的复
杂的交互作用网络中的作用尚不清楚。近年来, 蛋
白质组学、转录组学和代谢组学的方法被用来研
究致病系统和共生体系中植物与细菌的相互作用关
系。多篇文献从生理学到分子生物学水平上报道
了植物对多种AHLs的响应情况。
Mathesius等(2003)首次报道了植物对AHLs的
感知。采用蛋白质组学的方法研究发现用 3OC12-
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 981
HSL和3OC16:1-HSL两种信号分子处理苜蓿(Medicago
truncatula A17)后, 有 150多种蛋白质的积累发生
了显著变化, 包括参与植物防卫反应、胁迫响应、
能量和代谢活性、转录加工、细胞骨架活性、激
素响应等功能调控蛋白质。
Schuhegger等(2006)研究发现在西红柿(Lyco-
persicon esculentum Mill. cv. Micro-Tom)根际定殖
产AHLs的菌 Serratia liquefaciens MG1可增加西
红柿对叶原真菌Alternaria alternata的系统抗性, 而
不产AHLs的突变株MG44则不能产生这种效应;
基因芯片和Northern杂交的研究表明AHLs可以诱
导水杨酸和乙烯通路的防卫基因的表达。在
Pseudomonas fluorescens 2P24中, 敲除AHLs合成
酶基因 PCO1, 可使该突变菌株丧失了生物膜形成
和在小麦(Triticum aestivum L.)根际定殖和生物防
治小麦全蚀病的能力, 而回补PCO1基因则可使其生
物防治能力恢复到野生型水平(Wei和Zhang 2006)。
Von Rad等(2008)利用基因芯片研究发现 C6-
HSL可以引起拟南芥根及叶中转录组水平的变化,
这些基因可分为 14个功能大类, 分别调控能量、
代谢、转录翻译及加工、脂类、蛋白及核酸的
结合、防卫反应、胁迫响应、离子转运、信号
转导、细胞壁形成及细胞生长、激素响应等, 并
且AHLs引起的与植物生长相关基因和生长激素调
控相关基因变化占了很大比例。
2 AHLs对植物形态建成的影响
植物的生长发育需要整合各种环境因子以及
内源信号的影响, 并通过一整套严谨的基因表达系
统调控其细胞的分裂、增殖和分化, 进而影响其形
态建成和寿命。研究表明, AHLs不仅能够通过诱
导植物系统抗性、抑制有害微生物的侵袭而间接
影响植物生长和作物产量, 而且能够直接参与植物
的形态建成, 调控植物细胞的生长(Ortíz-Castro等
2009)。
AHLs对植物形态建成的影响与其酰基链的长
度有关。用短链AHLs处理拟南芥, 可显著增加拟
南芥的根长; 而用长链AHLs处理拟南芥, 则对拟
南芥的根长没有促进作用, 尤其是C10-HSL对拟南
芥的根长还有明显的抑制作用; FTICR质谱分析结
果显示拟南芥中短链的C6-HSL能够由根运输至叶
中, 而长链的C10-HSL则不能运输至叶中而在根中
积累下来, 也许这种过量积累对根产生毒性效应
而抑制了根的伸长(Von Rad等 2008)。在豆薯
(Pachyrrhizus erosus)中, 只有C6-HSL能运输至叶中,
在大麦(Hordeum vulgare)中只有 C6-HSL和 3OC6-
HSL能被运输至叶中, 而长链AHLs无法运输至植
物叶片中(Götz等 2007)。结合植物对不同碳链长
度的AHLs吸收转运的研究发现, 长链AHLs没有促
进植物根的生长可能是由于长链AHLs的疏水性造
成的(Von Rad等 2008)。
AHLs对植物生长的调控作用还与AHLs的浓
度有关。研究表明C4-HSL在 1 nmol·L-1~10 μmol·L-1
浓度都对拟南芥根长有明显促进作用, C6-HSL只有
在达到 10 μmol·L-1时才表现出此效应(Von Rad等
2008)。应用浓度为 12~192 μmol·L-1的AHLs处理
拟南芥, 发现高浓度的短链AHLs不能显著影响主
根的生长, 长链AHLs尤其是C10-HSL显示出对主根
的浓度依赖性抑制(Ortíz-Castro等 2008)。
研究表明 C10-HSL可以使拟南芥主根变短、
诱导侧根形成及靠近根尖区根毛的增殖, 从而显著
影响拟南芥根系形态建成; 对植物分生区细胞分裂
标志基因的分析发现C10-HSL抑制主根生长可能是
由于其改变了主根分生区的细胞分裂, 并且该种改
变可能发生在细胞循环周期的G2-M转换期或更早
的时期, 同时还伴随着细胞的分化包括靠近根尖部
根毛的形成(Ortíz-Castro等 2008)。侧根的增多和
根毛的增殖, 使得植物根系表面积增大, 这将有利
于植物对水分和营养物质的吸收(Ortíz-Castro等
2008, 2009), 这也可能是根际产AHLs的细菌促进
植物生长发育的原因之一。此外, 用土壤细菌分解
AHLs的产物高丝氨酸内酯处理大豆(Glycine max)
根部, 可促进植物气孔开放和蒸腾作用, 这最终也
有利于增强植物对矿物营养的吸收(Joseph和Phillips
2003)。
本实验室对C3位带羰基的AHLs对植物生长发
育的影响进行了研究, 发现3OC6-HSL和3OC8-HSL
均可以显著促进拟南芥主根和莲座叶的生长, 并且
能够显著提高拟南芥在盐胁迫条件下的耐受性和存
活率(待发表), 表明带羰基的AHLs也可以显著影响
拟南芥的形态建成, 促进植物生长。
此外, AHLs对植物形态建成的影响在不同的
植物组织中可能存在不同的效应。Klein等(2009)
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月982
报道了用C6-HSL处理后, 大麦植株尤其是叶片的生
长受到显著的促进, 而不同于拟南芥, 其根冠结构
与长度均不受C6-HSL影响。因此, 植物对AHLs反
应的不同可能是由于不同植物对不同种类AHLs的
敏感程度不同(Mathesius等2003), 植物对AHLs的
反应可能依赖于不同植物与AHLs结合的特异性。
3 AHLs与植物生长相关激素的关系
AHLs可以引起植物生长素和细胞分裂素相关
基因和蛋白质的表达变化(Mathesius等 2003; Von
Rad等 2008)。生长素与细胞分裂素的比例平衡是
植物器官发生的关键调控因素(Ortíz-Cas tro等
2009)。研究发现 C6-HSL引起植物激素浓度向着
低细胞分裂素和高生长素的方向变化, 而单独的生
长素水平变化不能引起根增长的效应, 因此短链
AHLs促进拟南芥根的生长可能是由于AHLs引起
生长素与细胞分裂素的比例发生了变化(Von Rad等
2008)。某些根际细菌如 Pseudomonas pudita 1290
能够利用生长素作为碳源进行生长(Gao等 2003),
这样它们定殖在植物根际并利用AHLs来调控植物
生长以适应土壤微生态环境。长链AHLs可以引起
受生长素诱导表达的蛋白质表达量发生显著变化,
用生长素诱导型GH3启动子在植物体内启动GUS
报告基因的表达, 发现OC12-HSL处理的根中所有类
型的细胞中 G U S 表达量均上调( Ma t hes i us 等
2003)。芯片的结果也表明 C6-HSL引起的生长素
变化是非种属特异性的(Von Rad等 2008)。
基于C10-HSL对植物根系形态建成的效应类似
于生长素的效应, 人们不禁猜想C10-HSL是否是通
过介导生长素信号来起作用的呢?Ortíz-Castro等
(2008)对此作了详细研究, 用 C10-HSL处理DR5:
uidA转基因拟南芥, 发现C10-HSL并不诱导生长素
响应基因的表达; 用C10-HSL处理生长素相关基因
突变体aux1-7和axr2, 发现突变体在主侧根生长发
育方面表现出和野生型一样的变化, 说明生长素并
不参与拟南芥对C10-HSL的响应; 进一步用不产根
毛的 rhd6突变体研究 C10-HSL的作用机制, 发现
rhd6的突变表型可以被 IAA恢复, 却不能被 C10-
HSL所恢复, 说明C10-HSL的作用机制是独立于生
长素信号系统的。
4 植物AHLs类似物
植物可以产生多种AHLs类似物, 在苜蓿根的
分泌物中通过质谱至少可以检测到 10种能够影响
细菌QS反应的活性物质(Teplitski等 2000; Gao等
2003), 其中一些物质属于N-酰基乙醇胺(NAEs)类
物质和氨基醇类物质, 它们的结构类似于 AHLs
(Ortíz-Castro等2009), 对这类物质的作用机制的研
究将有助于了解AHLs在植物中的信号转导过程。
对拟南芥施加外源NAEs和氨基醇类物质, 可引起
植株浓度依赖性的根系形态和整体植株生长发育的
改变, 暗示这些脂类小分子信号在植物形态建成中
发挥着重要作用(López-Bucio等 2007; Campos-
Cuevas等 2008)。Morquecho-Contreras等(2010)
用氨基醇类物质N-异丁基癸酰胺处理拟南芥可抑
制主根的伸长并促进侧根的形成。这一功能与其
结构类似物 C10-HSL极其相似。对 N-异丁基癸酰
胺的拟南芥抗性突变体 drr1进行细胞发育学和遗
传学的研究发现 drr1对 C10-HSL的作用不敏感,
DRR1在N-异丁基癸酰胺和C10-HSL激活中柱鞘细
胞以形成侧根原基的早期阶段是必需的, 并且这种
造成根系形态建成变化的作用机制也是独立于生长
素信号系统的(Morquecho-Contreras等 2010)。
在哈氏弧菌(Vibrio harveyi)中存在一种种属特
异性AHLs信号分子AI-1, 它通过激活双组分信号
系统来起群体感应作用(Freeman和 Bassler 1999)。
在植物中也存在类似的双组分信号系统, 如细胞分
裂素和乙烯在调控植物生长发育过程中也通过类似
的双组分系统发挥功能(Mizuno 2005)。最近的研
究揭示了氨基醇类物质与细胞分裂素信号系统之间
的相互作用关系。用N-异丁基癸酰胺分别处理细
胞分裂素受体 CRE1、AHK2和 AHK3的拟南芥单
突、双突及三突变体, 发现 N-异丁基癸酰胺激发
叶片愈伤组织和侧根形成的增殖生长活性有所减弱
甚至完全消失, 尤其是三突变体对高浓度的N-异丁
基癸酰胺极不敏感, 暗示N-异丁基癸酰胺需要或至
少是部分需要通过细胞分裂素信号系统来参与调节
植物分生组织活性和细胞分化过程(López-Bucio等
2007)。虽然这类脂类小分子物质是否是细胞分裂
素受体的配基还有待进一步的研究, 但这一结果提
示我们AHLs也可能通过类似的植物双组分系统来
调控植物的生长发育。
5 展望
AHLs通过多种作用机制来调控植物的生长发
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月 983
育, 其直接的作用机制包括诱导植物生长相关激素
如生长素、细胞分裂素的产生和调控植物的形态
建成, 间接的作用机制包括诱导系统抗病性、产生
抗生素以抑制根际有害微生物菌群和激发对非生物
胁迫的诱导性系统耐受性( i ndu ced s ys t emi c
tolerance, IST) (Yang等 2009)。然而, 植物与细菌
之间的交流是复杂的, 还有许多其他因素会影响植
物对AHLs的反应。目前的研究还集中在单一的
AHL处理对植物的影响, 而植物对不同的AHLs的
反应存在特异性。在自然系统中, 定殖在植物根际
的菌是多种多样的, 产生的AHLs也是多种类型, 在
互作中哪个信号占主导地位是复杂的, 植物暴露于
多种AHLs时做何反应还不清楚, 并且在与植物互
作过程中不同种类的AHLs是起协同作用还是竞争
效应也不清楚。AHLs对植物的生长促进作用应该
是多因素共同作用的结果。
AHLs介导的植物与细菌间跨种群的信号转导
研究只是刚刚开始揭示出其在植物中的多样性作
用, 而AHLs是如何被植物感知以及AHLs信号是通
过何种途径向下游效应器级联传递还很不清楚。
动物研究结果显示AHLs在真核细胞中存在受体,
并猜测其候选受体有两类, 一类为核激素受体, 一
类为膜受体(Rumbaugh 2007; Jahoor等 2008)。基
于植物的AHLs类似物与细胞分裂素受体的关系,
猜测植物中可能也存在类似的双组分系统来感应
AHLs。Charkowski (2009)研究推测植物寄主可能
依赖植物膜组织来感应由软腐菌产生的AHLs。基
于异三聚体G蛋白在植物生长发育及跨膜信号转
导过程中的重要作用, 本实验室研究发现AHLs可
以诱导G蛋白α亚基GPA1基因的表达、促进GPA1
过表达拟南芥 wGα的根长, 而 GPA1基因突变体
gpa1-1和 gpa1-2以及 G蛋白偶联受体的突变体
gcr1-1对AHLs响应不敏感(待发表), 由此对G蛋白
偶联受体是植物中AHLs受体的可能性进行了猜
测。如果能够找到与AHLs产生强烈反应的基因,
能够使我们建立一套筛选拟南芥突变体的机制, 这
将为我们在今后研究植物响应AHLs的特性方面提
供有价值的工具。通过大规模基因表达分析和蛋
白质组学研究策略来研究缺失信号感知与转导功能
的突变体, 进一步探讨互作机制, 将有助于增进我
们对植物与有益微生物菌群之间信息交流机制的了
解, 并对实际生产中促进植物生长、提高作物产量
具有指导意义。
参考文献
宋水山(2010). N-酰基高丝氨酸内酯介导的细菌与真核寄主之间
的信息交流. 中国细胞生物学学报, 32: 331~335
宋水山, 贾振华, 邢志华, 马宏, 高振贤, 张霞(2005). 植物对细菌
群体感应系统的反应. 细胞生物学杂志, 27: 427~430
Campos-Cuevas JC, Pelagio-Flores R, Raya-González J, Meìndez-
Bravo A, Ortiz-Castro R, Loìpez-Bucio J (2008). Tissue
culture of Arabidopsis thaliana explants reveals a stimulatory
effect of alkamides on adventitious root formation and ni-
tric oxide accumulation. Plant Sci, 174: 165~173
Charkowski AO (2009). Decaying signals: will understanding
bacterial-plant communications lead to control of soft rot?
Curr Opin Biotechnol, 20: 1~7
Freeman JA, Bassler BL (1999). A genetic analysis of the function
of LuxO, a two-component response regulator involved in
quorum sensing in Vibrio harveyi. Mol Microbiol, 31: 665~677
Gao M, Teplitski JB, Robinson JB, Bauer WD (2003). Production
of substances by Medicago truncatula that affect bacterial
quorum sensing. Mol Plant-Microbe Interact, 16: 827~834
Götz C, Fekete A, Gebefuegi I, Forczek ST, Fuksová K, Li X,
Englmann M, Gryndler M, Hartmann A, Matucha M et al
(2007). Uptake, degradation and chiral discrimination of N-
acyl-D/L-homoserine lactones by barly (Hordeum vulgare)
and yam bean (Pachyrhizus erosus) plants. Anal Bioanal
Chem, 389: 1447~1457
Jahoor A, Pashila P, Bryan A, Do C, Krier J, Watters C, Wahli W,
Li G, Williams SC, Rumbaugh KP (2008). Peroxisome
pr ol i fe r a t or - a c t iv a te d r ec ept or s me di a te ho st ce l l
proinflammatory responses to Pseudomonas aeruginosa
autoinducer. J Bacteriol, 190: 4408~4415
Joseph CM, Phillips DA (2003). Metabolites from soil bacteria
affect plant water relations. Plant Physiol Biochem, 41:
189~192
Klein I, Von Rad U, Durner J (2009). Homoserine lactones—Do
palnts really listen to bacterial talk? Plant Signal Behav, 4:
50~51
Leveau JH, Lindow SE (2005). Utilization of the plant hormone
indole-3-acetic acid for growth by Pseudomonas putida strain
1290. Appl Environ Microbiol, 71: 2365~2371
López-Bucio J, Millán-Godínez M, Méndez-Bravo A, Morquecho-
Contreras A, Ramírez-Chávez E, Molina-Torres J, Pérez-
Torres A, Higuchi M, Kakimoto T, Herrera-Estrella L (2007).
Cytokinin receptors are involved in alkamide regulation of
root and shoot development in Arabidopsis. Plant Physiol,
145: 1703~1713
Mathesius U, Mulders S, Gao MS, Teplitski M, Caetano-Anollés G,
Rolfe BG, Bauer WD (2003). Extensive and specific re-
sponses of a eukaryote to bacterial quorum-sensing signals.
Proc Natl Acad Sci USA, 100: 1444~1449
Mizuno T (2005). Two-component phosphorelay signal transduc-
植物生理学通讯 第 46卷 第 10期, 2010年 10月984
tion systems in plants: from hormone responses to circadian
rhythms. Biosci Biotechnol Biochem, 69: 2263~2276
Morquecho-Contreras A, Méndez-Bravo A, Pelagio-Flores R,
Raya-González J, Ortíz-Castro R, López-Bucio J (2010).
Charaterization of drr1 , an alkamide-resistant mutant of
Arabidopsis, reveals an important role for small lipid amides
in lateral root development and plant senescence. Plant
Physiol, 152: 1659~1673
Ortíz-Castro R, Contreras-Cornejo HA, Macías-Rodríguez L,
López-Bucio J (2009). The role of microbial signals in plant
growth and development. Plant Signal Behav, 4: 701~712
Ortíz-Castro R, Martínez-Trujillo M, López-Bucio J (2008). N-
acyl-L-homoserine lactones: a class of bacterial quorum-
sensing signals alter post-embryonic root development in
Arabidopsis thaliana. Plant Cell Environ, 31: 1497~1509
Parsek MR, Val DL, Hanzelka BL, Cronan JE, Greenberg EP
(1999). Acyl homoserine-lactone quorum-sensing signal
generation. Proc Natl Acad Sci USA, 96: 4360~4365
Pearson JP, Gray KM, Passador L, Tucker KD, Eberhard A,
Iglewski BH , Greenberg EP(1 99 4) . S tructure of the
autoinducer requi red for expression of Pse udomo nas
aeruginosa virulence genes. Proc Natl Acad Sci USA, 91:
197~201
Raffa RB, Iannuzzo JR, Levine DR, Saeid KK, Schwartz RC, Sucic
NT, Terleckyj OD, Young JM (2004). Bacterial communica-
tion (“Quorum sensing”) via ligands and receptors: a novel
pharmacologic target for the design of antibiotic drugs. J
Pharmacol Exp Ther, 312: 417~423
Rumbaugh KP (2007). Convergence of hormones and autoinducers
at the host/pathogen interface. Anal Bioanal Chem, 387:
425~435
Schuhegger R, Ihring A, Gantner S, Bahnweg G, Knappe C, Vogg
G, Hutzler P, Schmid M, Breusegem FV, Eberl L et al (2006).
Induction of systemic resistance in tomato by N-acyl-L-
homoserine lactone-producing rhizosphere bacteria. Plant
Cell Environ, 29: 909~918
Teplitski M, Robinson JB, Bauer WD (2000). Plants secrete
substances that mimic bacterial N-acyl homoserine lactone
signal activities and affect population density-dependent
behaviors in associated bacteria. Mol Plant-Microbe Interact,
13: 637~648
Vannini A, Volpari C, Gargioli C, Muraglia E, Cortese R, De
Francesco R, Neddermann P, Marco SD (2002). The crystal
structure of the quorum sensing protein TraR bound to its
autoinducer and target DNA. EMBO J, 21: 4393~4401
Von Rad U, Klein I, Dobrev PI, Kottova J, Zazimalova E, Fekete
A, Hartmann A, Schmitt-Kopplin P, Durner J (2008). Re-
sponse of Ara b id o p si s th al ia na to N-hexanoyl-D L-
homoserine lactone, a bacterial quorum sensing molecule
produced in the rhizospher. Planta, 229: 73~85
Wei HL, Zhang LQ (2006). Quorum-sensing system influences
root colonization and biological control ability in Pseudomo-
nas fluorescens 2P24. Anto Leeuw, 89: 267~280
Yang J, Kloepper JW, Ryu CM (2009). Rhizosphere bacteria help
plants tolerate abiotic stress. Trends Plant Sci, 14: 1~4